UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE. Academiejaar

UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2011-2012

VOEDING VAN PIJLGIFKIKKERS (DENDROBATIDAE)

Door

Bart Christiaenssen

Promotor: Prof. Dr. Geert Janssens

Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.

VOORWOORD

In de eerste plaats zou ik graag mijn promotor Prof. Dr. Geert Janssens willen bedanken. Door hem heb ik immers de mogelijkheid gekregen het onderwerp ‘Voeding van pijlgifkikkers (Dendrobatidae)’ te kiezen. Een onderwerp dat handelt over een diersoort waar ik al reeds jaren een bijzondere belangstelling voor heb. Ik dank hem bovendien voor de oprechte interesse in het onderwerp, het aanreiken van contactpersonen, zijn hulp bij het opzoeken van nuttige informatie en voor de hulp bij het schrijven, verbeteren en nalezen van mijn literatuurstudie.

Daarnaast zou ik graag een woord van dank richten tot mijn ouders, die mij het mogelijk maken om diergeneeskunde te studeren en mij altijd gestimuleerd hebben om verder te gaan met mijn passie.

INHOUDSOPGAVE

VOORWOORD INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING .................................................................................................................................................. p.1 INLEIDING............................................................................................................................................................. p.2 LITERATUURSTUDIE ........................................................................................................................................... p.3 1. Taxonomie en verspreiding .............................................................................................................. p.3 2. Anatomie met betrekking op voeding .............................................................................................. p.3 2.1. Verteringsapparaat volwassen kikkers ............................................................................... p.3 2.2. Verteringsapparaat larven .................................................................................................. p.4 3. Metabolisme en fysiologie ................................................................................................................ p.4 3.1. Algemeen ........................................................................................................................... p.4 3.2. Waterhuishouding............................................................................................................... p.5 3.3. Calciummetabolisme .......................................................................................................... p.5 4. Voeding algemeen ............................................................................................................................. p.6 4.1. Generalisten versus specialisten ........................................................................................ p.6 4.2. Enkele eigenschappen met belangrijke weerslag op voedselkeuze ................................... p.7 4.2.1. Ethologische aspecten ...................................................................................... p.7 4.2.1.1. Diurnaliteit ........................................................................................ p.7 4.2.1.2. Prooiherkenning ............................................................................... p.7 4.2.2. Anatomische, morfologische en fysiologische aspecten .................................... p.8 4.2.2.1. Aposematisme in relatie met dieet.................................................... p.8 4.2.2.2. Secretie van alkaloïden in relatie met voeding ................................. p.8 4.2.3. Leefgebied ....................................................................................................... p.10 4.2.4. Plaats in een ecosysteem ................................................................................ p.10 4.2.5. Leefomgevingsfactoren in gevangenschap ..................................................... p.10 5. Voeding in het wild .......................................................................................................................... p.10 5.1. Voeding van volwassen kikkers (na de metamorfose) ..................................................... p.10 5.2. Voeding in het larvale stadium (vóór de metamorfose) ................................................... p.11 5.2.1. Verschillende voedingsgewoonten van larven ................................................. p.11 5.2.2. Kannibalisme ................................................................................................... p.12 6. Voeding in gevangenschap ............................................................................................................ p.12 6.1. Voeding in gevangenschap in het algemeen .................................................................... p.12 6.2. Voeding van volwassen pijlgifkikkers in gevangenschap (na de metamorfose) ............... p.12 6.3. Voeding van larven in gevangenschap (vóór de metamorfose) ....................................... p.14 6.4. Nutritionele behoeften in gevangenschap ........................................................................ p.15 6.4.1. Chitine ............................................................................................................. p.15 6.4.2. Vitaminen ........................................................................................................ p.16 6.4.3. Mineralen ......................................................................................................... p.16 6.5. Supplementatie van vitaminen en mineralen .................................................................... p.17 BESPREKING ..................................................................................................................................................... p.19 REFERENTIELIJST ............................................................................................................................................ p.21 BIJLAGEN ........................................................................................................................................................... p.27

SAMENVATTING & TREFWOORDEN

Deze literatuurstudie beschrijft achtereenvolgens het functioneren van de kikkers in verband met voeding, de invloeden die een belangrijke weerslag hebben op de voeding, enkele speciale kenmerken zoals secretie van alkaloïden in verband met de voeding, aposematisme, kannibalisme, voeding in gevangenschap, voeding in het wild, en tenslotte nog een hoofdstuk over vitaminen en mineralen en de supplementatie van deze elementen. Het dieet van pijlgifkikkers verschilt naarmate het stadium in de ontogenese. Daarom werd een indeling gemaakt tussen de larvale stadia en de volwassen stadia (na de metamorfose). Het is allerminst de bedoeling een complete handleiding voor de voeding in gevangenschap te brengen, maar wel om de nutritionele behoeften van pijlgifkikkers zoveel mogelijk te verklaren en aan de hand daarvan een aanwijzing in de juiste richting te geven voor een betere voeding in gevangenschap.

Sleutelwoorden: Dendrobatidae, dieet, insectivorie, pijlgifkikkers, voeding.

INLEIDING

Het begrijpen van voedingsgewoonten van pijlgifkikkers is belangrijk, zowel van uit ecologisch als fylogenetisch oogpunt. Voedingsgewoonten spelen een cruciale rol in de verdedigingsmechanismen van het organisme tegen predatoren en zijn belangrijk voor de overleving van de soort. Maar ook voor alle stadia van in gevangenschap gehouden Dendrobatidae, is voeding een aandachtspunt. De verstrekte voeding in gevangenschap bepaalt mee of een soort al dan niet succesvol gehouden kan worden. Vele aandoeningen bij pijlgifkikkers in gevangenschap zijn immers van nutritionele oorsprong en komen voor in zoo’s, maar ook in particuliere collecties van deze dieren. Het beter verstaan van de nutritionele noden van Dendrobaten, kan het dierenwelzijn verbeteren en daarnaast kweekresultaten van relatief zeldzame soorten positief beïnvloeden.

2

LITERATUURSTUDIE

1. TAXONOMIE EN VERSPREIDING De familie van de pijlgifkikkers (Dendrobatidae) behorende tot de orde van de Anura (klasse: Amfibieën) bestaat momenteel uit 279 soorten (Frost, 2011). De familie is samengesteld uit 16 geslachten (Grant et al., 2006). De verspreiding van de Dendrobatidae situeert zich in de neotropen, van Nicaragua tot het Amazonegebied van Bolivië en tot Guyana en het zuidoosten van Brazilië (Frost, 2011). 2. ANATOMIE MET BETREKKING OP VOEDING 2.1. VERTERINGSAPPARAAT VOLWASSEN KIKKERS (Fig.1 en fig.2) Op land levende kikkers hebben in vergelijking met zoogdieren een eenvoudig en kort spijsverteringsstelsel. Het algemene bouwplan verschilt echter niet zo sterk van hogere vertebraten (Wright, 2001a; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). De verschillende onderdelen zijn niet heel duidelijk van elkaar afgelijnd, zoals dat bij zoogdieren bijvoorbeeld wel het geval is (Wright, 2001a). In de bovenkaak bevinden zich bij sommige pijlgifkikkers tanden, die eerder dienen om de prooi te fixeren dan om te kauwen (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005). De tong kan ver uit de mond gebracht worden en de oppervlakte van de tong kleeft het prooidier vast waarna dit naar binnen getrokken wordt. Daarna wordt het voedsel verder caudaal in de farynx gebracht door gebruik te maken van de tong, tongbeen, voorpoten, onderkaak en spieren in de schedel die de oogbol achterwaarts bewegen. Zo wordt de prooi in zijn geheel doorgeslikt (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). De vele speekselklieren in de mondholte en de aanwezige cilia helpen het voedsel naar de slokdarm te bewegen (Wright, 2001a; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). De mondholte is gescheiden van de slokdarm door een sterke sfincter en ook de maag wordt gescheiden van de slokdarm door een sfincter (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005; Hadfield et al., 2006). In de slokdarm worden slijm en verteringsenzymen (waaronder pepsinogeen) geproduceerd door kliercellen in de wand. Dit secreet wordt samen met het voedsel actief naar de maag bewogen door cilia op cellen in de slokdarmwand (Wright, 2001a; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). Ook de maag scheidt zich af door een pylorussfincter. De maag heeft vooral een functie in de mechanische vermaling, opslag en proteolyse van het voedsel (Wright, 2001a). De lediging van de maag wordt gecontroleerd door het duodenum (Wright, 2001a). Een lever en een galblaas zijn aanwezig (Wright, 2001a). De lever speelt, naast andere functies zoals bij hogere vertebraten, bij alle op land levende amfibieën een belangrijke rol in de omzetting van het toxische ammoniak naar het meer wateroplosbare ureum, dat veiliger in de urineblaas kan worden opgeslagen (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005; Wright, 2006). Pancreasenzymen en gal worden door kanaaltjes afgevoerd naar het voorste deel van het duodenum (Wright, 2001a). De dunne darm is de 3

plaats waar enzymatische vertering plaatsvindt. Koolhydraten, vet en eiwitten worden hier opgenomen (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005; Hadfield et al., 2006). Er is geen caecum aanwezig (Wright, 2001a; McWilliams, 2008). In de dikke darm worden water en zout geabsorbeerd en wordt mucus geproduceerd om de mestbolussen gemakkelijker te laten passeren. Daarna wordt de mest via de cloaca uitgescheiden (Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005). Er is tot nu toe geen bewijs dat pijlgifkikkers enzymen kunnen produceren om chitine, cellulose of keratine te verteren. Maar uit een studie van Oshima et al. (2002) blijkt dat in de pancreas van de pad Bufo japonicus wel een chitinase is geïdentificeerd, namelijk het ‘toad pancreatic chitinase’. 2.2. VERTERINGSAPPARAAT LARVEN Op basis van de morfologie van de monddelen en de kieuwdelen kunnen de larven van kikkers (Anura) ingedeeld worden in 5 groepen. Het dieet is grotendeels afhankelijk van deze morfologie (Wright, 2001c; Duellman en Trueb, 1986). Een belangrijk verschil met volwassen kikkers is dat de larvale stadia ammoniak meteen uitscheiden via de huid en via de interne kieuwen (Wright, 2001b; Helmer, Whiteside, 2005; Wright, 2006). De maag is bij amfibielarven minder ontwikkeld en de dunne darm is veel langer dan die van adulte dieren (McWilliams, 2008). 3. METABOLISME EN FYSIOLOGIE 3.1. ALGEMEEN Om de behoefte aan een bepaalde voeding en het ontstaan van mogelijke nutritionele tekorten te kunnen begrijpen, worden hier kort enkele punten van het metabolisme en de fysiologie met weerslag op de voeding besproken. Een eerste belangrijk gegeven is dat pijlgifkikkers poikilotherme (ectotherme) dieren zijn; hun lichaamstemperatuur is eerder afhankelijk van de omgeving dan van het interne metabolisme (Wright, 2001b). Dit impliceert dat de omgevingstemperatuur een invloed heeft op de lichaamstemperatuur, de activiteit van het dier, de voedselopname en de voedselenergiebehoefte. Zo kan een te lage temperatuur aanleiding geven tot verlies van eetlust, maar een te hoge temperatuur kan evenzeer de eetlust verminderen (Wright, 2001b; McWilliams, 2008). Soms verhoogt de eetlust bij stijgende temperatuur maar verliezen de dieren toch lichaamsgewicht door overmatige lichaamsactiviteit (Wright, 2001b). Een te lage omgevingstemperatuur kan daarenboven aanleiding geven tot een opgezette buik, geassocieerd met bacteriële overgroei veroorzaakt door slechte vertering (Helmer en Whiteside, 2005). In gevangenschap is het dus van belang de dieren te huisvesten in een omgeving die hen de mogelijkheid biedt om zich in de geprefereerde optimale temperatuurzone (POTZ, preferred optimal temperature zone) te begeven (Heselhaus, 1992; Barnett, 1996; Schmidt en Henkel, 2004; Wright, 2001b; Helmer en Whiteside, 2005; Wright, 2006). Zoals ook voor zoogdieren en vogels het geval is, is de stofwisseling gerelateerd aan het metabole lichaamsgewicht van het dier. Aan de hand van het metabole lichaamsgewicht kan een schatting 4

gemaakt worden van de dagelijkse energiebehoeften. Hoe kleiner het dier, hoe hoger de stofwisseling per eenheid lichaamsgewicht (fig. 3). Energiebehoeften stijgen met fourageren, activiteit in het algemeen, voortplanting, groei, eiwitsynthese (zoals bijvoorbeeld bij wondheling) en ziekte (Donoghue, 1998; Helmer en Whiteside, 2005). Insectivore amfibieën nemen hoge hoeveelheden eiwit (30% tot 60% van de energiebehoefte) en vet (40% tot 70% van de energiebehoefte) op. Voederinsecten hebben meestal ook een relatief hoge eiwitwaarde (tabel 1). De opname van koolhydraten is verwaarloosbaar (Donoghue, 1998). 3.2. WATERHUISHOUDING Slechts een kleine hoeveelheid water wordt geabsorbeerd via het spijsverteringsstelsel. Bij pijlgifkikkers dient een gebied op de buik als belangrijkste weg voor wateropname uit de omgeving. Dit rijk gevasculariseerd gebied op de ventrale zijde van het bekken wordt de “drinking patch” of “pelvic patch” genoemd en is verantwoordelijk voor 80% van de wateropname (Parsons, 1994; Wright, 2001a; Helmer en Whiteside, 2005; McWilliams, 2008). Maar ook over de rest van het lichaam wordt water opgenomen en afgegeven aan de omgeving vanwege de semipermeabele, niet-verhoornde huid. De gemakkelijke transcutane opname van water en opgeloste stoffen uit de omgeving wordt bij voorkeur aangewend om pijlgifkikkers onder klinische omstandigheden te rehydrateren of om medicatie zoals antibiotica en anthelmintica en elektrolyten topicaal toe te dienen (Wright, 2001b; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). De permeabiliteit van de huid heeft ook tot gevolg dat kikkers gevoelig zijn voor toxische stoffen in de omgeving

zoals

bijvoorbeeld chloor

in gechloreerd water

of

in

schoonmaakproducten (McWilliams, 2008). Rehydratatie kan ook bekomen worden door subcutaan of intracoelomaal toedienen van vocht (Wright, 2001b; Hadfield et al., 2006; Wright, 2006). 3.3. CALCIUMMETABOLISME Cholecalciferol (vitamine D3) wordt geproduceerd in de huid door fotoconversie onder invloed van ultraviolet licht uit 7-dehydrocholesterol (provitamine D3). Cholecalciferol wordt op zijn beurt gemetaboliseerd

in

de

lever

en

nieren

tot

het

hormonaal

actieve

calcitriol

(1,25-

dihydroxycholecalciferol), dat een belangrijke rol speelt bij onder andere de opname van calcium uit het voedsel en de regeling van de hoeveelheid calcium in het bloedplasma. Bij pijlgifkikkers is de cutane aanmaak van vitamine D onder invloed van UV-licht (in een bepaald gebied van het UV-B spectrum) van levensbelang.

Een voldoende blootstelling aan het juiste spectrum en de juiste

intensiteit van UV-licht is dus vooral in gevangenschap een aandachtspunt (Bernard en Ullrey, 1995, Donoghue en Langenberg, 1996; Wright, 2001b). Calcium is betrokken bij diverse metabole processen over het gehele lichaam zoals bij de zenuw- en spieractiviteit (Stiffler, 1993). De opname van calcium bij adulte dieren gebeurt langs de huid, of via het gastro-intestinaal stelsel, en calciumverlies treedt op via de nier (urine), spijsverteringsstelsel (feces) en de huid (Stiffler, 1993). Bij larvale stadia van amfibieën daarentegen zijn de kieuwen en de transcutane weg de belangrijkste opnamewegen voor calcium, maar opname gebeurt ook in het spijsverteringsstelsel via het voedsel en 5

orale opname van water (Baldwin en Bentley, 1980). Verlies van calcium bij larven treedt op ter hoogte van de huid, spijsverteringsstelsel en die nier (Baldwin en Bentley, 1980). Zo werd door Baldwin en Bentley (1980) voor stierkikkerlarven (Rana catesbeiana) gevonden dat bij larven die niet meer aten (gedurende de metamorfose) 5% van het calcium oraal werd opgenomen, 70% via de kieuwen en ongeveer 25% via de huid.

De calciumbehoefte zou verschillen van soort tot soort

(Wright, 2001b, Wright, 2006). 4. VOEDING ALGEMEEN De voedselkeuze van pijlgifkikkers verschilt niet enkel tussen verschillende soorten pijlgifkikkers, ook binnen 1 soort verschilt de voeding tussen verschillende levensstadia. Volwassen pijlgifkikkers (na de metamorfose) zijn, in tegenstelling tot de larven, steeds insectivoren. Waarbij de term “insectivorie” in deze context gebruikt wordt om de predatie aan te duiden van een grote variëteit aan levende ongewervelden, met insecten als belangrijkste prooigroep (Bernard en Allen, 1997). Dermatofagie (het eten van afgeworpen dode huid) komt, zoals ook bij sommige reptielen, voor bij pijlgifkikkers. De reden waarom dit gedaan wordt is voor het grootste deel onbekend maar men veronderstelt dat dermatofagie nuttig is voor de heropname van kostbare voedingsstoffen (Weldon et al., 1993). Eigenschappen die een belangrijke invloed hebben op de breedte van het dieet zijn afhankelijk van verscheidene morfologische, fysiologische en gedragsaspecten die uiteraard ook onderling samenhangen (Toft, 1995, 1980a). Deze hebben niet enkel een betekenis in dieetkeuze maar ook in het onderzoek en de beschrijving van de fylogenie (Santos et al., 2003; Santos en Cannatella, 2011). 4.1. GENERALISTEN VERSUS SPECIALISTEN Een groot aantal specifieke eigenschappen van pijlgifkikkers leiden tot de keuze tussen een meer gegeneraliseerd of opportunistisch dieet en een meer gespecialiseerd dieet bestaande uit bijvoorbeeld enkel mieren en mijten. Wanneer bij aanbieden van prooidieren in grotere proporties dan ze in de natuur voorkomen in tijd en ruimte (meer prooien per oppervlakte en meer in aantal dan ze normaal voorkomen in een bepaald seizoen) een bepaalde voorkeur of afkeur voor een bepaalde prooi of bepaalde prooien kan vastgesteld worden, kan gesproken worden van een specialist (Toft, 1980a). Generalisten (ook opportunisten genoemd) zullen prooien opnemen in ongeveer dezelfde verhouding zoals ze voorkomen in hun leefomgeving (Toft, 1980a). Bijvoorbeeld bij verandering van seizoen (droog naar nat in neotropische regenwouden) verandert ook de hoeveelheid mieren en mijten in de leefomgeving van de kikkers (Toft, 1980b; Lima en Magnusson, 1998). Omdat bij Dendrobatidae dikwijls gesproken kan worden van een specialisatie in mieren of mijten (of beide) worden door Toft (1980a) (bij gebrek aan betere nomenclatuur) de termen “antspecialists”, “antmitespecialists” gebruikt, en “non-antspecialists” of “ant-avoiders” voor alle specialisten in andere insecten. Deze terminologie blijkt algemeen aanvaard te worden in het onderzoeksveld. 6

4.2. ENKELE EIGENSCHAPPEN MET BELANGRIJKE WEERSLAG OP VOEDSELKEUZE Onderstaande aspecten hangen dikwijls onderling samen. Aposematisme en diurnaliteit zijn bijvoorbeeld onlosmakelijk verbonden. 4.2.1. Ethologische aspecten Een aantal belangrijke redenen voor de voedselkeuze vloeien voort uit het gedragspatroon van pijlgifkikkers. 4.2.1.1. Diurnaliteit De familie van de Dendrobatidae bestaat vooral uit soorten die een diurnaal leven lijden (Toft, 1995), mogelijk

gemaakt

door

aposematisme

(dit

is

het

gebruik

van

kleuren

als

visueel

waarschuwingssignaal voor predatoren verwijzend naar een chemisch verdedigingsmechanisme) en eventueel daarmee gepaard gaande giftigheid door lipofiele alkaloiden in de huid (Santos et al., 2003; Santos en Cannatella, 2011) (zie onder). Een diurnaal leven biedt de mogelijkheid om op zicht te jagen. Waarschijnlijk is dit ook de reden dat sommige soorten pijlgifkikkers (bijvoorbeeld Dendrobates pumilio) hoger gelegen plaatsen in boomkruinen en struiken opzoeken om te jagen waar de lichtinval groter is dan op de bodem van het regenwoud (Hailman en Jaeger, 1974). Dendrobates tinctorius is bijvoorbeeld eerder een bodembewoner (Heselhaus, 1992; Schmidt en Henkel, 2004) en jaagt op open plaatsen, zoals bijvoorbeeld bij omgevallen bomen op de bodem van het regenwoud (Hailman en Jaeger, 1974). Toch worden plaatsen met overmatige UV-B straling eerder vermeden (Han et al., 2007). 4.2.1.2. Prooiherkenning Adulte pijlgifkikkers hebben een binoculair kleurenzicht (Hailman en Jaeger, 1974) en jagen op het zicht (McWilliams, 2008). Beweging van het prooidier triggert de voedingsrespons (Hailman en Jaeger, 1974; Helmer en Whiteside, 2005). Ze zouden onderscheid kunnen maken tussen enerzijds traag bewegende, veel chitine bevattende, kleine prooien die in grote hoeveelheden voorkomen (zoals kleine kevers en andere kleine insecten) en anderzijds zeldzamere grotere insecten, die smakelijker bevonden worden, maar sneller zijn en dus minder gemakkelijk gevangen worden (zoals bijvoorbeeld spinnensoorten) (Toft, 1995). De prooiherkenning bij larven berust daarentegen vooral op olfactorische stimuli, omdat het binoculaire zicht minder ontwikkeld is en de ogen kleiner zijn. De larven van alle soorten kikkers bezitten een vomeronasaal orgaan (orgaan van Jacobson), dat onder andere hiervoor wordt gebruikt (McWilliams, 2008).

7

4.2.2. Anatomische, morfologische en fysiologische aspecten De speciale neurofysiologie van het oog, in het bijzonder het “bug-detector neuron” zorgt ervoor dat de kikker een prooi van gepaste grootte herkent om te verschalken. Ook de grootte van de kop die een maximale grootte van prooi toelaat speelt een rol in de prooikeuze. Onder deze kan ook de musculatuurfysiologie en anatomie, die het foerageergedrag beïnvloedt en de kikker snel kan laten reageren, gerekend worden (Toft, 1995). Hierop wordt niet verder ingegaan. Er wordt hieronder wel dieper ingegaan op aposematisme en de secretie van giftige alkaloïden in de huid. De verteringsfysiologie werd eerder besproken. 4.2.2.1. Aposematisme in relatie met dieet Aposematisme is het gebruiken van een visueel waarschuwingssignaal voor predatoren (onder de vorm van kleur en patronen op de huid) verwijzend naar een chemisch verdedigingsmechanisme. In het geval van pijlgifkikkers is dit het vertonen van een felgekleurde huid in combinatie met de secretie van giftige alkaloïden die onsmakelijk zijn en/of giftig zijn voor de predator (Summers and Clough, 2001; Summers, 2003; Darst et al., 2006; Noonan en Comeault, 2008). Aposematisme heeft naast het op afstand houden van predatoren ook andere functies zoals partnerkeuze, waarop hier niet verder wordt ingegaan (Siddiqi et al., 2004; Noonan en Comeault, 2008). Dieet specialisatie (specialisatie op een dieet van mieren in het bijzonder) is duidelijk gelinkt aan de evolutie van aposematisme in pijlgifkikkers (Santos et al., 2003; Santos en Cannatella; 2011). Opmerkelijk is dat de meeste aposematistische pijlgifkikkers zogenaamde “ant-specialists” (gespecialiseerde miereneters) zijn, waarschijnlijk omdat zij hieruit hun defensieve lipofiele alkaloïden opnemen (Santos en Cannatella, 2011). 4.2.2.2. Secretie van alkaloïden in relatie met voeding Ongeveer een derde van de gekende soorten binnen de familie Dendrobatidae bezitten de mogelijkheid om krachtige toxines af te scheiden (Grant et al., 2006). Deze toxines, waarvan enkele geïllustreerd in figuur 4, worden gesecreteerd door sereuze klieren in de huid (Neuwirth et al., 1979) en doen (vanwege hun toxiciteit of wansmakelijkheid) dienst als bescherming tegen predatoren en zelfs ectoparasieten zoals muggen (Weldon et al., 2006). Bij alle (giftige) pijlgifkikkers zou de wijze waarop het gif gesecreteerd wordt hetzelfde zijn, al verschilt de chemische structuur en giftigheid van soort tot soort (Neuwirth et al., 1979). De toxines worden niet geproduceerd door de kikkers zelf, maar worden (bijna) onveranderd uit de voeding opgenomen via een alkaloïde opnamemechanisme, en geaccumuleerd in de huidklieren (Clark et al., 2005). Over dit opnamemechanisme voor alkaloïden is nog maar weinig bekend. Uit sommige onderzoeken blijkt dat pijlgifkikkers min of meer in staat zijn de opgenomen toxines te wijzigen en giftiger te maken door het bezit van bepaalde enzymen (Daly et al., 2003).

8

De reden waarom pijlgifkikkers niet gevoelig zijn aan de toxines opgenomen uit hun voeding (of hun eigen toxines), berust op het feit dat hun receptoren (de analoge receptoren aan die van de vogels en zoogdieren

waar

de

respectievelijke

toxines

hun

farmacologisch

effect uitoefenen)

geen

bindingsplaatsen bezitten die gevoelig zijn aan de in hun lichaam voorkomende concentraties van toxines. Zo illustreert een studie van Daly et al. (1980) bijvoorbeeld dat het batrachotoxine van Phyllobates terribilis bij deze kikker zelf geen effecten teweegbrengt op de plaats waar het toxine dat bij hun predatoren wel doet. Namelijk ter hoogte van de natrium-ion kanalen van zenuwcel- en spiercelmembranen (Daly, 1977). De giftige arthropoden waaruit de toxines gesekwestreerd worden zijn mieren, behorende tot de subfamilies van de Myrmicinae (figuur 5), de Formicinae (figuur 6) en de Ponerinae (figuur 5), en een duizendpoot, Rhinotus purpureus (figuur 5), die behoort tot de familie van de Siphonotidae (Saporito et al., 2003; Saporito et al., 2004; Clark et al., 2005; Saporito et al., 2007). Pijlgifkikkers van het genus Phyllobates (het genus dat de 3 meest giftige soorten bevat) bezitten als enige genus batrachotoxines, die waarschijnlijk uit kevers van het genus Choresine (familie Melyridae) (figuur 7) worden gesekwestreerd (Dumbacher et al., 2004). Meer recent werd ontdekt dat ook mijten van de familie van de Orbatidae, genus Scheloribates, zoals Scheloribates laevigatus, een voedingsbron zijn voor giftige alkaloïden in de huid van pijlgifkikkers (Saporito et al., 2007; Saporito et al., 2010; Saporito et al., 2011). In het wild gevangen pijlgifkikkers die in gevangenschap aangehouden worden, kunnen voor verschillende jaren hun giftigheid bewaren, maar vertonen geen de novo productie van toxines als ze gevoed worden op een dieet van Drosophila (fruitvliegjes) (Daly et al., 2003; Dumbacher et al., 2004; Clark et al., 2005). De huid van in gevangenschap opgekweekte dieren blijkt daarentegen helemaal geen (dedecteerbare) gehaltes aan toxines te bevatten (Daly et al., 2003, Clark et al., 2005). Worden er echter alkaloïden aan de voeding toegevoegd, dan worden deze wel opgenomen en geaccumuleerd (Daly et al., 2003; Clark et al., 2005). Bij de pijlgifkikkersoort Oophaga pumilio is een significant verschil vastgesteld in hoeveelheid en aantal giftige alkaloïden tussen mannelijke en vrouwelijke dieren (Saporito et al., 2010). Deze variatie zou te maken hebben met verschillen in voeding en gedrag. Mannelijke dieren eten minder giftige arthropoden vanwege hun meer territoriaal gedrag en daardoor kleiner leefgebied dan de vrouwelijke dieren. Deze laatste verkennen een groter leefgebied en komen dusdanig ook meer soorten giftige arthropoden tegen (Donnelly, 1991; Saporito et al., 2010). De lagere hoeveelheid gif in mannelijke dieren zou ook het gevolg kunnen zijn van verlies door secretie bij meer aanvallen van predatoren, omdat zij een meer opvallend gedrag vertonen dan vrouwelijke dieren ten opzichte van predatoren (Saporito et al., 2010).

9

4.2.3. Leefgebied Geografische variatie zorgt voor verschillen in beschikbaarheid van bepaalde prooien. Dit is ook de reden dat de giftigheid verschilt tussen individuen van dezelfde soort uit verschillende gebieden (Saporito et al., 2010). 4.2.4. Plaats in een ecosysteem Voedselkeuze is voor kleine (jonge) kikkers die leven op de bosbodem (onder andere pijlgifkikkers), gecorreleerd aan fourageeractiviteit (Toft, 1995). Maar dit geldt niet voor grotere (volwassen) exemplaren (Toft, 1995). Bij soorten die hun larven afzetten op het land (zie verder), bestaat tijdens de eerste helft van het regenseizoen de overgrote meerderheid van de populatie uit juvenielen (Toft, 1995, Lima en Magnusson, 1998, Forti et al., 2011). Terwijl soorten die hun larven in waterstroompjes afzetten (zoals bijvoorbeeld Epipedobates femoralis), de juvenielen het grootste deel van de populatie uitmaken in de tweede helft van het regenseizoen (Lima en Magnusson, 1998, Forti et al., 2011). Naast deze temporale variatie verschillen juvenielen van verschillende soorten onderling door variatie in fourageeractiviteit (bijvoorbeeld diurnaal leven van pijlgifkikkers, zie boven). Volwassen kikkers van verschillende soorten komen niet met mekaar in conflict door specialisatie in prooitype (zie boven), dat weinig te maken heeft met verschillen in fourageeractiviteit (Donnelly, 1991; Toft, 1995; Lima en Magnusson, 1998; Forti et al., 2011). Omdat juvenielen zich nog niet zouden specialiseren komen zo ook adulte dieren en juvenielen van dezelfde soort minder met elkaar in conflict (Donnelly, 1991; Toft, 1995; Lima en Magnusson, 1998; Forti et al., 2011). 4.2.5. Leefomgevingsfactoren in gevangenschap Elke soort pijlgifkikker stelt zijn eigen soortspecifieke eisen aan zijn leefomgeving in gevangenschap. Het niet voldoen aan deze noden zoals grootte van de habitat, gepast bodemsubstraat, inrichting, verlichting, temperatuur, vochtigheidsgraad, waterkwaliteit en sociale interactie, kan leiden tot stress met negatieve gevolgen voor de voedselopname en metabole status tot gevolg (Donoghue, 1998; Wright, 2001b; Wright, 2006) (zie ook boven). Daarom moet bij problemen in verband met voeding in gevangenschap steeds gekeken worden naar deze parameters (Wright, 2001b; Wright, 2006). 5. VOEDING IN HET WILD 5.1. VOEDING VAN VOLWASSEN KIKKERS (NA DE METAMORFOSE) De prooisoorten van in het wild levende pijlgifkikkers zijn slechts voor een aantal soorten bestudeerd aan de hand van analyse van de maaginhoud. Uit deze studies bleek dat pijlgifkikkers zich voeden met een grote verscheidenheid aan kleine ongewervelden, waarvan mieren, mijten, kevers en bepaalde soorten duizendpoten het grootste deel uitmaken (Donnelly, 1991; Forti et al., 2011). Zo werd er bijvoorbeeld door Forti et al. (2011) gevonden dat Ameerega braccata zich vooral voedt met arthropoden behorend tot de mieren, termieten en mijten. Hieruit kon besloten worden dat A. braccata een nauwe nichebreedte heeft en een gespecialiseerd dieet (zie ook boven) (Forti et al., 2011). 10

Observaties door Donnelly (1991) wezen uit dat volwassen Oophaga pumilio gemiddeld 7 prooien per uur consumeren, daar waar juveniele dieren een gemiddelde van 14 prooien per uur bereiken. Bij de soorten pijlgifkikkers die aan ouderzorg doen (zie onder), wordt het type prooi, de kwantitatieve hoeveelheid prooien en de tijdsbesteding van de ouders aan het fourageren beïnvloed door dit speciale gedrag (Donnelly, 1991). 5.2. VOEDING IN HET LARVALE STADIUM (VÓÓR DE METAMORFOSE) 5.2.1. Verschillende voedingsgewoonten van larven Het dieet van de larvale stadia verschilt van soort tot soort; Grant et al. (2006) onderscheiden vier groepen larven op basis van hun voedselkeuze: detrivore larven (levend van dood organisch materiaal), rooflevende larven (bejagen en doden van andere dieren als voedselvoorziening), oöfage (ei-etende) larven en endotrofe larven (voedselvoorziening volledig uit eilegsel). Detrivorie wordt vooral gekoppeld aan soorten die hun larven in poeltjes op bodemniveau of traag stromende watertjes afzetten, de meeste gekende soorten vallen in deze categorie (Grant et al., 2006). Daarnaast zijn veel soorten Dendrobatidae in het larvale stadium agressieve predatoren die andere kikkervisjes (zie ook 5.2.2. kannibalisme) en larven van arthropoden als een belangrijk onderdeel van hun dieet beschouwen (Caldwell en de Arau´ jo, 1998). Bij vele soorten pijlgifkikkers (zoals Oophaga pumilio en Ranitomeya ventrimaculata) komt een speciale vorm van ouderzorg voor, waarbij de larven hun ontwikkeling doormaken in kortstondige poeltjes op het land of in phytotelmata (Summers et al. 2007). Deze laatste zijn waterreservoirtjes die gevormd worden in planten, zoals bijvoorbeeld in de oksels van sommige soorten bromelia’s. De larven, die obligaat ei-etend zijn, worden, nadat ze uit het ei gekomen zijn, getransporteerd naar de waterreservoirtjes door het moederdier (Donnelly, 1991; Summers, 1999; Grant et al., 2006; Poelman en Dicke, 2006, Summers et al., 2007; Stynoski, 2009; Schulte et al., 2011). Daarna worden ze elke dag gevoederd met onbevruchte eieren die gelegd worden door het moederdier (Donnelly, 1991; Summers, 1999; Grant et al., 2006; Poelman en Dicke, 2006, Summers et al., 2007; Stynoski, 2009; Schulte et al., 2011). De rol van het vaderdier bestaat uit het vochtig houden en bewaken van de eieren en daarna het ‘gidsen’ van het moederdier naar alle larve-bevattende poeltjes (Donnelly, 1991; Summers, 1999; Grant et al., 2006; Poelman en Dicke, 2006, Summers et al., 2007; Stynoski, 2009; Schulte et al., 2011). Oöfagie kan ook voorkomen als vorm van predatie bij rooflevende larven (Grant et al., 2006). De endotrofe larven, als laatste groep, worden gezien bij slechts 4 gekende soorten (Grant et al., 2006). Deze larven halen alle voedingsstoffen voor de groei uit het legsel en worden nadien, afhankelijk van de soort, getransporteerd door het vaderdier naar poeltjes of bevrijden zichzelf uit het legsel en vallen zo in water waar ze hun metamorfose kunnen vervolledigen (Caldwell en Lima, 2003; Grant et al., 2006). 11

5.2.2. Kannibalisme Kannibalisme bij larven onderling komt bij veel soorten pijlgifkikkers voor en zou voortkomen uit roofgedrag als mechanisme om andere predatoren (en ook larven van insecten) uit de kleine phytotelmata waarin ze ontwikkelen te weren (Caldwell en de Arau´ jo, 1998). Dit zorgt niet enkel voor meer voedsel voor zichzelf, maar het consumeren van voedselconcurrenten biedt ook een bijkomende voedselbron op zich (Caldwell en de Arau´ jo, 1998; Nishimura, 2004). Ook het consumeren van bevruchte eieren kan beschouwd worden als een vorm van kannibalisme. Hoewel dit liever vermeden wordt (Summers 1999; Stynoski, 2009), wordt er dikwijls door de ouderdieren van bijvoorbeeld Ranitomeya ventrimaculata (die geen obligaat ei-etende larven heeft) op het einde van het regenseizoen een nieuw bevrucht (!) legsel gedeponeerd in een waterreservoirtje dat een larve bevat (Summers, 1999; Poelman en Dicke, 2006). Dit zou voorkomen dat het waterreservoirtje te snel uitdroogt op het einde van het regenseizoen en zou de larven voorzien van een rijke voedselbron zodat de ontwikkelingssnelheid stijgt (Poelman en Dicke, 2006). De larven hebben hierdoor meer overlevingskansen op het einde van het regenseizoen (Nishimura, 2004; Poelman en Dicke, 2006). 6. VOEDING IN GEVANGENSCHAP 6.1. VOEDING IN GEVANGENSCHAP IN HET ALGEMEEN Voeding aangeboden in gevangenschap verschilt fundamenteel van voeding beschikbaar voor in het wild levende dieren, zowel voor larvale stadia als voor volwassen kikkers. De onvolledigheid van een aangeboden dieet is dan ook de etiologie van vele nutritionele tekorten en ziekten bij in gevangenschap gehouden pijlgifkikkers (Barnett et al., 2001). Een dieet in gevangenschap mag niet gebaseerd zijn op wat de kikkers het gemakkelijkst eten (Wright, 2001c). Men moet er rekening mee houden dat selectie van voedsel in het wild afhangt van een groot aantal factoren (zie boven). Tot nu toe is nog geen wetenschappelijk geformuleerd dieet samengesteld voor pijlgifkikkers. Sommige voedseldieren werden wel al geanalyseerd (zie tabel 1, tabel 2, tabel 3 en verder in deze literatuurstudie) maar onvolledig met gebrek aan bijvoorbeeld vitamine D3-gehalte en andere belangrijke voedingsstoffen. 6.2. VOEDING VAN VOLWASSEN PIJLGIFKIKKERS IN GEVANGENSCHAP (NA DE METAMORFOSE) Pijlgifkikkers eten enkel levende, bewegende prooien (zie boven) en kunnen dus niet, zoals sommige andere kikkersoorten, op een dieet van pellets gehouden worden. Het meest gebruikte voedsel in gevangenschap bestaat uit een aantal gemakkelijk te kweken ongewervelde dieren (Heselhaus, 1992; Wright, 2001c; Schmidt en Henkel, 2004; McWilliams, 2008). Voorbeelden van veelgebruikte voedseldieren zijn fruitvliegen Drosophila melanogaster en D. hydei (meestal vleugelloze mutaties), mieren (verschillende genera), springstaartjes (Collembola spp.), krekels (Acheta domestica), keversoorten zoals bonenkevers en meelkevers (Tribolium spp.). En voor grotere pijlgifkikkersoorten 12

zoals Dendrobates tinctorius worden soms larven van de wasmot (Galleria mellonella) gebruikt (Heselhaus, 1992; Bernard en Allen, 1997; Wright, 2001c; Schmidt en Henkel, 2004; McWilliams, 2008). De erwtenbladluis (Acyrthosiphon pisum) is ook een gemakkelijk te kweken voedseldier dat goed geaccepteerd wordt door verschillende soorten pijlgifkikkers (Dendrobates auratus, Dendrobates tinctorius, Ranitomeya ventrimaculata, Oophaga pumilio en Epipedobates tricolor) (persoonlijke ervaring). Bij overvoederen van jonge krekels moet worden opgelet omdat de krekels, bij onvoldoende predatie door de kikkers, grote schade onder de vorm van wonden kunnen aanbrengen aan de kikkers zelf (Wright, 2001c). Ook met het overvoederen van andere voedseldieren moet opgelet worden. De grote hoeveelheid voedseldieren die over de kikkers kruipen kunnen een belangrijke stressfactor zijn. Door de constante tactiele stimulatie zijn de kikkers niet meer bereid om te eten (Wright, 2001a). Een gepaste verlichtingsperiode (fotoperiode) van het onderkomen beïnvloedt het bioritme en dus ook de fourageeractiviteit (Hailman en Jaeger, 1974; Wright, 2001c). Voor pijlgifkikkers wordt best een fotoperiode van 12 uur licht/12 uur duisternis gebruikt, aangezien dit het best de natuurlijke omstandigheden nabootst (Heselhaus, 1992; Wright, 2001c; Hurme et al., 2003; Schmidt en Henkel, 2004). Dendrobaten zijn diurnale dieren, daarom kan best voedsel voorzien worden ’s morgens en in de vroege namiddag (Wright, 2001c). Omdat pijlgifkikkers in het wild actiever zijn net na een regenbui, werkt het misten van het terrarium (doormiddel van vernevelaars) net voor een voederbeurt stimulerend op het voedingsgedrag (McWilliams, 2008).

Wanneer niet op de gepaste tijdstippen

gevoederd wordt zal ook de eventuele supplementatie van vitamines en mineralen minder doeltreffend zijn. Het poeder waarmee de voedseldieren werden bestoven zal verwijderd worden door de voedseldieren zelf of er afgevallen zijn voordat ze opgenomen worden. Wanneer de voeding van de voedseldieren verrijkt werd met de intentie om via darminhoud van de insecten de extra voedingsstoffen te laten opnemen door de kikkers, kan het zijn dat bij te late opname de darminhoud van de insecten al uitgescheiden werd (Wright, 2001c). Door middel van kooiverrijking en veranderingen aan te brengen in de leefomgeving kan een regelmatige afgifte van voedsel gerealiseerd worden, wordt het natuurlijke foerageergedrag gestimuleerd, en blijven de kikkers actief (Hurme et al., 2003). Hurme et al. (2003) beschrijven een aantal mogelijkheden tot kooiverrijking waarvan de “coconut-feeder” (een uitgeholde halve kokosnoot met gaatjes in die als voedselreservoir dient) de meest succesvolle bleek te zijn. Kannibalisme onder de vorm van het eten van ei-legsels door volwassen kikkers kan een probleem vormen voor de kweek bij dieren die in groep gehuisvest worden en waarbij territoria overlappen (Barnett, 1996). In het wild verzamelde insecten (“weideplankton” genoemd door hobbyisten) uit gebieden waar geen pesticiden of herbiciden gebruikt zijn, dienen ook goed als voedsel (Heselhaus, 1992; Wright, 2001c;

13

Schmidt en Henkel, 2004). Als veiligheidsoverweging kan men best fel gekleurde insecten verwijderen, tenzij zeker geweten is dat ze niet giftig zijn (Barnett et al., 2001). 6.3. VOEDING VAN LARVEN IN GEVANGENSCHAP (VÓÓR DE METAMORFOSE) Carnivore larven kunnen gevoederd worden met in stukjes gesneden voedseldieren. Eventueel kunnen zeer kleine, pas uit het ei gebroken carnivore larven, gevoederd worden met vers zoöplankton uit onvervuild water (Wright, 2001c). Ook gecultiveerde protozoa (Paramecium spp.) en kleine crustacea zoals Cyclops spp. kunnen als voedselbron gebruikt worden voor larven. Herbivore larven kunnen gevoederd worden met visvoedervlokken voor herbivore vissen. Spirulina tabletten worden vaak gebruikt als supplement. Geblancheerde bindsla (Lactuca sativa var. Longifolia) of bindsla kort behandeld in de microgolfoven en andere kort hitte-behandelde groenten kunnen ook bijgegeven worden. Men moet het gegeven stuk dan wel dagelijks vervangen (Wright, 2001c). Een juiste hitte-behandeling van de groenten breekt de vitamines niet af maar zorgt voor een zachtere structuur zodat de larven stukjes voedsel kunnen afschrapen. Planten die oxalaat bevatten zoals witte kool, boerenkool, spinazie en sommige kamerplanten worden beter vermeden omdat ze, net zoals bij sommige zoogdieren, oxalaatneerslag in de nieren kunnen veroorzaken (National Research Council, 1974; Donoghue, 1995a; Donoghue 1995b; Barnett et al., 2001, McWilliams, 2008). Het probleem met veel in de handel aangeboden visvoeders is dat met het kleiner worden van het voedselpartikel de oppervlakte-volume ratio groter wordt. Dit zorgt voor een snellere uitloging van in water oplosbare nutriënten. Zo is er bijvoorbeeld een uitloging van wateroplosbare vitaminen uit visvoedervlokken, met zelfs 90% daling van vitamine B12 binnen 30 seconden tot gevolg (Wright, 2001c). Dit kan aanleiding geven tot een nutritioneel tekort en zo afwijkingen of ziekte veroorzaken (zie verder). Het is daarom van belang dat het aangeboden voedsel zo snel mogelijk opgenomen wordt na voederen (Wright, 2001c). Meermaals voederen in kleine hoeveelheden biedt hier een oplossing. De larven worden beter dagelijks met kleine hoeveelheden gevoederd, dan wekelijks met grote maaltijden (Wright 2001c). Voor herbivore en omnivore larven kan de aanwezigheid van levende waterplanten en groene algen nuttig zijn als alternatieve voedselbron. Volgens een studie van Kupferberg et al. (1994) zou de aanwezigheid van een combinatie van levende algen en diatomeeën samen met commercieel visvoeder voor siervissen, een snellere groei van de larven teweegbrengen bij de boomkikkersoort Hyla regilla. Algen kunnen gekweekt worden in de waterreservoirs waar de larven in gehuisvest worden op PVC buisjes en stenen (Barnett et al., 2001). Omnivore larven kunnen gevoederd worden met visvoer onder de vorm van vlokken voor omnivore aquariumvissen (Wright, 2001c; Barnett, 1996). Ook voedsel zoals dat voor carnivore en herbivore larven kan verstrekt worden (Wright, 2001c).

14

Gedroogde bladeren van de grote brandnetel (Urtica dioica) kunnen gebruikt worden voor het voederen van de larven van onder andere de soorten Epipedobates tricolor en Ranitomeya ventrimaculata (persoonlijke ervaring). Larven van obligaat ei-etende soorten kan men in gevangenschap ofwel door de moeder laten grootbrengen zoals in het wild (zie boven), ofwel artificieel opvoeden door (bevruchte) eieren te voorzien van andere soorten pijlgifkikkers (Wright, 2001c; Barnett, 1996). Een andere methode is het opvoeden van de larven met dooier van kippeneieren, al kan het succes van deze methode door sommige auteurs niet of met weinig succes gereproduceerd worden (Heselhaus, 1992; Barnett, 1996; Wright, 2001c). Kannibalisme vormt een probleem bij het opvoeden van sommige pijlgifkikkerlarven (zie boven), kannibalistische larven dienen daarom best apart gehuisvest te worden. Bij gezamenlijke opkweek van soorten met kannibalistische larven is het van belang de larven ad libitum te voederen, dit zou minder kannibalisme teweegbrengen (Wright, 2001c). Ook

de bezettingsgraad

verlagen van het

waterreservoir waarin larven gemeenschappelijk gehuisvest worden verkleint het risico op kannibalisme (Browne en Zippel, 2007). 6.4. NUTRITIONELE BEHOEFTEN IN GEVANGENSCHAP Om pijlgifkikkers succesvol te kunnen houden in gevangenschap is data betreffende de nutritionele samenstelling van de voedseldieren onmisbaar (Bernard en Allen, 1997) Omdat pijlgifkikkers enkel levende insecten eten kan het eenzijdig voederen van een voedseldier met een slechte nutritionele samenstelling snel leiden tot een nutritionele tekortkoming. Toch wordt dikwijls gekozen voor dezelfde voedseldieren omdat ze gemakkelijk commercieel beschikbaar zijn of gemakkelijk te kweken zijn (Bernard en Allen, 1997; Wright, 2001c). Niet enkel de samenstelling van het dieet is belangrijk, ook de huisvesting in gevangenschap heeft een weerslag op de voedselopname en spijsvertering (zie boven). De stress die ontstaat bij vangen, de gevangenschap zelf en mishandeling zorgt voor bijkomende nutritionele problemen (Donoghue, 1998). Er zijn slechts weinig data voorhanden in verband met de hoeveelheid mineralen en vitaminen die de meest courant gebruikte prooidieren van pijlgifkikkers bevatten, en er zijn tevens weinig bronnen beschikbaar die de precieze behoefte aan deze mineralen en vitaminen bij pijlgifkikkers illustreren (Dierenfeld en Barker, 1995). 6.4.1. Chitine Chitine, een polysaccharide dat afkomstig is van het exoskelet van prooidieren, dient, ook al is het nog niet aangetoond dat chitine afgebroken kan worden door middel van chitinases (zie boven), toch als belangrijke component van de voeding. Het is nodig voor een goede darmpassage, faecale consistentie, en beïnvloed de absorptie van andere nutriënten (Dierenfeld en Barker, 1995).

15

Bij dieren die in gevangenschap eenzijdig gevoederd worden met relatief weinig chitine bevattende termieten en mieren, kan een toevoeging van 15% chitine op droge stof basis een opmerkelijk verschil geven in faecale consistentie (Dierenfeld en Barker, 1995). 6.4.2. Vitaminen (tabel 2) Insectivoren zouden slechts lage hoeveelheden vitamine A nodig hebben in de voeding in vergelijking met zoogdieren, en insecten zouden over het algemeen een arme bron zijn van vitamine A (Dierenfeld en Barker, 1995; tabel 2). Veel insecten bevatten echter carotenoïden die als vitamine A-precursor kunnen dienen (Dierenfeld en Barker, 1995). Maar hoe insectivoren juist aan voldoende vitamine A komen is nog onduidelijk (Fleming en Valdes, 2008; Wright, 2001; Wright, 2006; Donoghue, 1995a; Donoghue, 1995b). Pijlgifkikkers die relatief hoge proporties fruitvliegen op het menu hebben staan (zoals veel in gevangenschap gehouden dieren), zouden voordeel hebben bij vitamine A en/of carotenoïde supplementatie (Oonincx en Dierenfeld, 2012). Vitamine E supplementatie is, gezien de voldoende hoge concentraties in voedseldieren (tabel 2), normaalgezien niet nodig. Tekorten aan dit vitamine komen zelden voor bij insectivoren in gevangenschap. Waarschijnlijk bevatten de meeste insecten die in gevangenschap gevoederd worden voldoende hoge gehaltes vitamine E (Dierenfeld en Barker, 1995). Vitamine E concentraties in voedseldieren kunnen indien nodig wel beïnvloed worden door de voeding van de insecten aan te passen (Pennino et al., 1991). Vitamine D (zie boven). Vitamine B tekort zou in verband staan met het veel voorkomende “Spindly-leg”-syndroom (Donoghue, 1995; Wright en Whitaker, 2001; Wright, 2006). 6.4.3. Mineralen Ook voor calcium (Ca) en magnesium (Mg) bestaan geen data die omschrijven wat de precieze behoeften zijn van pijlgifkikkers aan deze mineralen. Wel is geweten dat het calciumgehalte van een voedseldier moet geëvalueerd worden in combinatie met fosfor (P) en vitamine D (zie hoofdstuk 6.5.). In de Ca/P verhouding (tabel 3) is het meestal het calcium dat te laag uitvalt aangezien de meest gebruikte voederinsecten (zoals fruitvliegen) relatief weinig calcium bevatten, afhankelijk van het substraat waarop ze gekweekt werden. Magnesiumgehaltes (tabel 3) dekken meestal de behoefte voor carnivore zoogdieren, en zouden ook volstaan voor insectivoren (Dierenfeld en Barker, 1995; Donoghue, 1998; Bernard en Allen, 1997; Wright en Whitaker, 2001; Wright, 2006).

16

6.5. SUPPLEMENTATIE VAN VITAMINEN EN MINERALEN Op de markt zijn verschillende vitaminepreparaten te verkrijgen voor amfibieën en reptielen. Toch wordt de supplementatie van vitaminen en mineralen nog grotendeels op empirische basis toegepast (zie boven) (Dierenfeld en Barker, 1995; Wright en Whitaker, 2001; Fleming en Valdes, 2008; McWilliams, 2008). De supplementatie van commercieel beschikbare vitaminepreparaten is vooral bedoeld om voldoende opname te verzekeren van calcium (i.e., van 0.5% tot 1.5% van de totale droge stof van het dieet), voldoende opname van vitamine D3 en voor een goede calcium-fosfor balans van de voeding te verkrijgen (i.e. 1.5:1.0) (Dierenfeld en Barker, 1995; Wright en Whitaker, 2001). Ook vitamine E zou gemakkelijk gesupplementeerd kunnen worden (Dierenfeld en Barker, 1995). Algemeen kan gesteld worden dat een verrijking van het voedseldier dient te resulteren in een levend, actief insect met een calciumpercentage op droge stof basis van minstens 0.5% en niet hoger dan 2%, en met een calcium-fosfor verhouding van 1.5:1 (Wright en Whitaker, 2001). De meest courant gebruikte ongewervelde voedseldieren hebben een omgekeerde calcium-fosfor verhouding dan die nodig voor amfibieën (tabel 3), waardoor Ca-supplementatie nuttig kan zijn (Dierenfeld en Barker, 1995). Een belangrijke uitzondering vormen “pinhead crickets” of speldenkop krekels (pas geboren krekels). Deze kunnen toch een grote hoeveelheid calcium bevatten (soms meer dan 2.0% van de droge stof) volgens Dierenfeld en Barker (1995), al spreken andere auteurs dit tegen (Bernard en Allen, 1997). Er zijn 3 methodes die in de praktijk gehanteerd worden om vitamine- en mineralen toe te dienen: het zogenaamde “gut-loading”, waarbij de inhoud van de spijsverteringstractus van het voedseldier verrijkt wordt door het een dieet rijk aan het gewenste mineraal/vitamine voor te schotelen, het bepoederen van voedseldieren met een vitaminepreparaat, en de verrijking van de voedingsbodem van de insecten met als doel de voedingswaarde van het voedseldier zelf te verhogen en niet enkel de darminhoud ervan. De eerste methode (“gut-loading”) wordt vooral toegepast op relatief grote voedseldieren zoals volwassen krekels, waxwormen en meelwormen omdat deze meer tolerant zijn tegenover hoge calciumconcentraties (mits voldoende watervoorziening) dan kleinere insecten (Wright en Whitaker, 2001).

Deze grote voedseldieren zijn echter van minder belang voor pijlgifkikkers.

Kleinere insecten zoals fruitvliegen en “pinhead crickets” kunnen best vlak voor het voederen bepoederd worden met een preparaat door een kleine hoeveelheid poeder in een bakje te doen en de voedseldieren door het poeder te schudden, zo worden ze gecoat met het preparaat (Wright en Whitaker, 2001). Het bepoederen van voedseldieren kan echter wel de smakelijkheid van de prooi aantasten waardoor deze terug uitgespuugd wordt (Bernard en Allen, 1997). Wright (2001c) raadt aan om kleine insecten die gevoederd worden aan opgroeiende kikkers te bepoederen voor elke voederbeurt. Voor volwassen amfibieën zou 1 tot 3 maal per week bepoederen volstaan (Wright en Whitaker, 2001; Wright, 2001c).

17

Er zijn een aantal verschillende preparaten op de markt beschikbaar, zowel voor de “gut-loading” methode, preparaten om de voedseldieren te bepoederen als complete voedingsbodems. Humane vitaminen –en mineralenpreparaten kunnen even goed gebruikt worden en zouden zelfs een betere biologische beschikbaarheid hebben dan de gangbare preparaten (Donoghue en Langenberg, 1996).

18

BESPREKING

Uitgebreid en grondig veldonderzoek en analyse van de nutritionele waarde van prooidieren en gastro-intestinale inhoud van pijlgifkikkers is nodig. Zeker omdat er relatief weinig mogelijke prooidieren om te verstrekken aan dieren in gevangenschap gekend zijn. De ontdekking van enkele nieuwe soorten zou voordelig kunnen zijn voor de nutritionele voorziening en afwisseling van de kikkers. Maar enkele gemakkelijk te kweken voedseldieren kunnen ook nuttig zijn voor het gemak van de verzorger. Onderzoek per soort is nodig naar de samenstelling van het dieet van larven dat voor een normale metamorfose van larven in gezonde adulte dieren toelaat. De onzekerheden over vitamine B-complex supplementatie (Wright, 2001c; Wright, 2006) zijn een goed voorbeeld van de nood aan verder onderzoek hieromtrent, zodat een beter soort specifiek dieet kan aangeboden worden in gevangenschap. Daarnaast komen een hele reeks veel voorkomende ziekten en afwijkingen in gevangenschap voort uit nutritionele tekorten. Slechts enkele voorbeelden zijn cornealipidose, zenuwparalyses, obesitas, cachexie, rachitis en vitamine B-deficiëntie en het daarmee samengaande “Spindly-leg”-syndroom (Donoghue, 1995a, Donoghue, 1995b; Wright en Whitaker, 2001; Wright, 2006). Een groot hiaat in de wetenschappelijke literatuur is momenteel ook het onderzoek naar het effect van bepaalde voederregimes voor pijlgifkikkerlarven in gevangenschap, op de grootte van de jonge kikkers op het moment van de metamorfose, de overlevingskans van de larven, de tijdsduur tot de metamorfose, en de groei van de larven. Voor sommige andere soorten kikkers werden deze elementen wel bestudeerd (bijvoorbeeld voor Discoglossus galganoi (Alvarez en Nicieza, 2002), Chirixalus eiffingeri en Chirixalus idiootocus (Liang et al., 2002)). Maar in hoeverre de gegevens uit deze studies extrapoleerbaar zijn naar larven van Dendrobaten is onduidelijk. Door Wright (2001c, 2006) werd ook vastgesteld dat er nog steeds geen informatie beschikbaar is over de biologische beschikbaarheid van vitaminepreparaten en over de eventuele nood die amfibieën hebben aan de verschillende componenten van deze commercieel beschikbare preparaten. Hoewel bijvoorbeeld voor een aantal voedseldieren de hoeveelheid vitamine A bepaald werd (tabel 2) (Dierenfeld en Barker, 1995), is de hoeveelheid die nodig is zowel voor amfibieën als voor reptielen nog steeds onbekend. Dit zou nog van soort tot soort kunnen verschillen. De reden daarvoor is dat het carotenoïdenmetabolisme bij reptielen en amfibieën amper onderzocht is. Het zou dus kunnen dat pijlgifkikkers een mechanisme gebruiken om carotenoïden om te zetten tot vitamine A om zo het gebrek uit de voeding te compenseren, maar het is evengoed mogelijk dat ze toch bijkomende bronnen nodig hebben in gevangenschap onder de vorm van vitaminepreparaten. Toediening van vitaminepreparaten wordt momenteel vooral op empirische basis gedaan zoals in de studie van Fleming en Valdes (2008).

19

Één nutritioneel perfect dieet samenstellen voor pijlgifkikkers is (evenals voor de mens en dieren in het algemeen) onhaalbaar. De vele ziekten en afwijkingen met nutritionele basis, die zelfs voorkomen in gespecialiseerde zoo’s, dienen als bewijs voor de onvolledigheid van sommige diëten in gevangenschap. Ook het ontbreken van giftigheid bij in gevangenschap gehouden dieren bewijst volgens mij dat (ook al zou dit geen nadelige gevolgen hebben voor het dier in gevangenschap) de samenstelling van het dieet dat op heden meestal aangeboden wordt in gevangenschap, onvolledig of onevenwichtig is. Er is ook relatief weinig onderzoek verricht naar het belang van dermatofagie bij amfibieën. Gelukkig blijken enkele soorten relatief eenvoudig te kweken voedseldieren goed geaccepteerd te worden. Een van de objectieve parameters die gebruikt wordt om een gebruikt dieet in gevangenschap als succesvol te beschouwen is het meerdere generaties succesvol kweken van een in gevangenschap gehouden populatie. Dit lukt voor vele soorten pijlgifkikkers (Wright, 2001c).

20

REFERENTIELIJST

Alvarez D., Nicieza AG. (2002). Effects of temperature and food quality on anuran larval growth and metamorphosis. Functional Ecology, 16: 640–648 Barnett S.L. (1996). The Husbandry of Poison-Dart Frogs (Family Dendrobatidae), Proceedings of the Association of Reptilian and Amphibian veterinarians, 1996, p.1-6 Barnett S.L., Cover J.F., Wright K.M. (2001). Amphibian husbandry and housing. In Wright K.M. en Whitaker B.R. (eds.), Amphibian medicine and captive husbandry. Malabar, Fla.: Krieger Publishing. P.35-61 Baldwin G.F., Bentley P.J. (1980). Calcium metabolism in Bullfrog tadpoles (Rana catesbeiana). Journal of Experimental Biology, vol.88, p.357-365 Bernard J.B., Allen M.E. (1997). Feeding captive insectivorous animals: nutritional aspects of insects as food, Nutrition advisory group handbook, p.1-6 Bernard J.B., Ullrey D.E. (1995). An illuminating discussion of vitamin D, ultraviolet radiation and reptiles, Proceedings Association of Reptilian and Amphibian Veterinarians, p. 40-79 Browne R.K., Zippel K. (2007). Reproduction and larval rearing of amphibians. ILAR Journal, 48(3): 213-34 Caldwell J.P., de Arau´ jo M.C. (1998). Cannibalistic interactions resulting from indiscriminate predatory behavior in tadpoles of poison frogs (Anura: Dendrobatidae). Biotropica, 30: 92–103 Caldwell J.P., Lima A.P. (2003). A new Amazonian species of Colostethus (Anura: Dendrobatidae) with a nidicolous tadpole. Herpetologica, 59: 219–234 Clark V.C., Raxworthy C.J., Rakotomalala V., Sierwald P., Fisher B.L. (2005). Convergent evolution of chemical defense in poison frogs and arthropod prey between Madagascar and the Neotropics, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 16 augustus 2005, vol.102, no.33, 11617-11622 Darst C.R., Cummings M.E., Cannatella D.C. (2006). A mechanism for diversity in warning signals: Conspicuousness versus toxicity in poison frogs, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 11 april 2006, vol.103, no.15, 5852-5857 Daly J.W., Garaffo H.M., Spande F.S., Clark V.C., Ma J., Ziffer H., Cover J.F.Jr. (2003). Evidence for an enantioselective pumiliotoxin 7-hydroxylase in dendrobatid poison frogs of the genus Dendrobates. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 16 september 2003, vol.100, no.19, 11092-11097 21

Daly J.W. (1977). Pharmacological activity of alkaloids from poison-dart frogs (Dendrobatidae). Toxicon, Pergamon press, Great Britain, Vol. 16, p.189-194 Daly J.W., Myers C.W., Warnick J.E., Albuquerque E.X. (1980). Levels of batrachotoxin and lack of sensitivity to its action in poison-dart frogs (Phyllobates). Science, vol. 208, nr. 4450, p.1383-1385 Dierenfeld E.S., Barker D. (1995). Nutrient composition of whole prey commonly fed to reptiles and amphibians. Proceedings of the Association of Reptilian and Amphibian veterinarians, p. 3-15 Donnelly M.A. (1991). Feeding patterns of the strawberry poison frog Dendrobates pumilio (Anura: Dendrobatidae). Copeia (1991),3, 723-730. Donoghue S. (1995a). Clinical nutrition of reptiles and amphibians, Proceedings Association of Reptilian and Amphibian Veterinarians, p.16-37 Donoghue S. (1995b). Nutrition Support, Proceedings Association of Reptilian and Amphibian Veterinarians, p.43-49 Donoghue S. (1998). Nutrition of Pet Amphibians and Reptiles. Seminars in Avian and Exotic Pet Medicine, Vol. 7, No 3 (juli), 1998: p. 148-153. Donoghue S., Langenberg J. (1996). Nutrition, In: Mader D.R. (Editor) Reptile Medicine and Surgery, 1st edition, Saunders, Philadelphia, PA, p. 148-174 Duellman W.E. and Trueb L. (1986). Larvae. In: Duellman W.E. and Trueb L. (Editors) Biology of Amphibians, The Johns Hopkins University Press, Baltimore, Maryland, p. 141-171 Dumbacher J.P., Wako A., Derrickson S.R., Samuelson A., Spande T.F., Daly J.W. (2004). Melyrid beetles (Choresine): A putative source for the batrachatoxin alkaloids found in poison-dart frogs and toxic passerine birds, Proceedings of the National Acadmy of Sciences of the United States of America, 9 november 2004, vol.101, no.45, 15857-15860 Fleming G.J., Valdes E.V. (2008). Hypovitaminosis A in a captive collection of amphibians, Proceedings Association of Reptilian and Amphibian Veterinarians, p.6-8 Forti L.R., Tissiani A.S., Mott T., Strüssmann C. (2011). Diet of Ameerega braccata (Steindachner, 1864) (Anura: Dendrobatidae) from Chapada dos Guimarães and Cuiabá, Mato Grosso State, Brazil, Brazilian Journal of Biology, vol.71, no.1, 289-196 Frost D.R. (2011). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.5 (31 January, 2011). Electronic Database accessible at http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/ American Museum of Natural History, New York, USA. Grant T., Frost D.R., Caldwell J.P., Gagliardo R., Haddad C.F.B., Kok P.J.R., Means D.B., Noonan B.P., Schargel W.E., Wheeler W.C. (2006). Phylogenetic systematic of dart-poison frogs and their 22

relatives (Amphibia: Athesphatanura: Dendrobatidae). Bulletin of the American Museum of Natural History 299, 6-262 Hadfield C.A., Clayton L.A., Barnett S.L. (2006). Nutritional Support of Amphibians. Journal of Exotic Pet Medicine, vol.15, No 4 (oktober): 255-263 Hailman J.P., Jaeger R.G. (1974). Phototactic responses to spectrally dominant stimuli and use of colour vision by adult anuran amphibians: A comparative survey. Animal Behaviour, 22, 757-795 Han B.A., Kats L.B., Pommerening R.C., Ferrer R.P., Murry-Ewers M., Blaustein A.R. (2007). Behavioral avoidance of ultraviolet-B radiation by two species of Neotropical poison-dart frogs. Biotropica, 39(3): p. 433-435 Helmer P.J., Whiteside D.P. (2005). Chapter 1 – Amphibian anatomy and physiology. In: O’Malley B. (Editor) Clinical Anatomy and Physiology of Exotic Species: Structure and function of mammals, birds, reptiles and amphibians, 1 edition, Saunders Ltd., p. 3-14. Heselhaus R. (1992). The Genus Dendrobates, In: Poison Arrow Frogs- Their natural history and captive care. Ralph Curtis Books, Sanibel Island, FL, p. 56-80 Hurme K., Gonzalez K., Halvorsen M, Foster B., Moore D., Chepko-Sade B.D. (2003). Environmental Enrichment for Dendrobatid Frogs, Journal of Applied Animal Welfare Science, 6(4), 285-299 Kupferberg S.J., Marks J.C., Power M.E. (1994). Effects of Variation in Natural Algal and Detrital Diets on Larval Anuran (Hyla regilla) Life-History Traits. Copeia (1994), 2, p. 446-457 Liang M., Huang C., Kam Y. (2002). Effects of intermittent feeding on the growth of oophagous (Chirixalus eiffingeri) and herbivorous (Chirixalus idiootocus) tadpoles from Taiwan. Journal of Zoology, 256, p.207-213 Lima A.P., Magnusson W. E. (1998). Partitioning seasonal time: interactions among size, foraging activityand diet in leaf-litter frogs.Oecologia (1998) 116:259±266 McWilliams D.A. (2008). Nutrition Recommendations for some Captive Amphibian Species (Anura and Caudata). The Canadian Association of Zoos and Aquariums Nutrition Advisory and Research Group (GARN-NARG). National Research Council (1974). Amphibians: Guidelines for the Breeding, Care and Management of Laboratory Animals. National Academy of Sciences, Washington, D.C., 153pp. Neuwirth M., Daly J., Myers C.W., Tice L.W. (1979). Morphology of the granular sectretory glands in skin of poison-dart frogs (Dendrobatidae), Tissue and Cell 1979 11 (4), 755-771 Nishimura K., Isoda Y. (2004). Evolution of cannibalism: referring to costs of cannibalism, Journal of Theoretical Biology 226, 291-300 23

Noonan B.P., Comeault A.A. (2008). The role of predator selection on polymorphic aposematic poison frogs, Biology Letters (2009)5, 51-54 Oonincx D.G.A.B. en Dierenfeld E.S. (2012). An investigation into the chemical composition of alternative invertebrate prey. Zoo biology 31, p. 40-54 Oshima H., Miyazaki R., Ohe Y., Hayashi H., Kawamura K., Kikuyama S. (2002). Isolation and sequence of a novel amphibian pancreatic chitinase. Comparative Biochemistry and Physiology Part B 132, 381-388 Pennino M., Dierenfeld E.S., Behler J.L. (1991). Retinol, a-tocopherol and proximate nutrient composition of invertebrates used as feed. Int. Zoo Vb. 30:143-149 Parsons R.H. (1994). Effects of skin circulation on water exchange. In: Amphibian Biology. Vol. 1, The integument, Heatwole H. en Barthalmus G.T. (Editors), Chipping Norton, New South Wales, Australia: Surrey Beatty and Sons, 132-46 Poelman E.H., Dicke M. (2006). Offering offspring as food to cannibals: oviposition strategies of Amazonian poison frogs (Dendrobates ventrimaculatus), Evolutionary Ecology, 21, 215-227 Santos J.C., Cannatella D.C. (2011). Phenotypic integration emerges from aposematism and scale in poison frogs, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 12 april 2011, vol.108, no.15, 6175-6180 Santos J.C., Coloma L.A., Cannatella D.C. (2003). Multiple, recurring origins of aposematism and diet specialization in poison frogs, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 28 oktober 2003, vol.100, no.22, 12792-12797 Saporito R.A., Donnelly M.A., Hoffman R.L., Garraffo H.M., Daly J.W. (2003). A siphonotid millipede (Rhinotus) as the source of spiropyrrolizidine oximes of dendrobatid frogs. Journal of Chemical Ecology, 29(12), 2781-2786 Saporito R.A., Donnelly M.A., Jain P., Garraffo H.M., Spande T.F, Daly J.W. (2007). Spatial and temporal patterns of alkaloid variation in the poison frog Oophaga pumilio in Costa Rica and Panama over 30 years. Toxicon 50, p. 757-778 Saporito R.A., Donnelly M.A., Madden A.A., Garraffo H.M., Spande T.F. (2010). Sex-related Differences in Alkaloid Chemical Defenses of the Dendrobatid frog Oophagapumilio from Cayo Nancy, Bocas del Toro, Panama, Journal of Natural Products, 26 maart 2010, 73(3), 317-321 Saporito R.A., Garaffo H.M., Donnelly M.A., Edwards A.L., Longino J.T. en Daly J.W. (2004). Formicine ants: An arthropod source for the pumiliotoxin alkaloids of dendrobatid poison frogs, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 25 mei 2004, vol.101, no. 21, 8045-8050 24

Saporito R.A., Norton R.A., Andriamaharavo N.R., Garraffo H.M., Spande T.F. (2011). Alkaloids in the Mite Scheloribateslaevigatus: Further Alkaloids Common to Orbatid Mites and Poison Frogs, Journal of Chemical Ecology, 37, 213-218 Schmidt W., Henkel F.W. (2004) Professional Breeders Series: Poison Frogs, Edition Chimaira, Frankfurt Schulte L.M., Yeager J., Schulte R., Veith M., Werner P., Beck L.A., Lötters S. (2011). The smell of succes: choice of larvak rearing sites by means of chemical cues in a Peruvian poison frog, Animal Behaviour 81, 1147-1154 Siddiqi A., Cronin T.W., Loew E.R., Vorobyev M., Summers K. (2004). Interspecific and intraspecific views of color signals in the strawberry poison frog Dendrobates pumilio. The Journal of Experimental Biology 207, 2471-2485 Stiffler D.F. (1993). Amphibian calcium metabolism. Journal of experimental Biology, Vol. 184, p.47– 61 Stynoski J.L. (2009). Discrimination of offspring by indirect recognition in an egg-feeding dendrobatid frog, Oophagapumilio, Animal Behaviour78, 1351-1356 Summers K. (1999). The effects of cannibalism on Amazonian poison frog egg and tadpole deposition and survivorship in Heliconia axil pools, Oecologia, 119:557-564 Summers K. (2003). Convergent evolution of bright coloration and toxicity in frogs, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 28 oktober 2003, vol.100, no.22, 12533-12534 Summers K., Clough M.E. (2001). The evolution of coloration and toxicity in the poison frog family (Dendrobatidae), Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 22 mei 2001, vol.98, no.11, 6227-6232 Summers K., McKeon C.S., Heying H., Hall J., Patrick W. (2007). Social and environmental influences on egg size evolution in frogs, Journal of Zoology, 721, 225-232 Toft C.A. (1995). Evolution of Diet Specialization in Poison-Dart Frogs (Dendrobatidae). Herpetologica, Vol. 51, No. 2 (Jun., 1995), pp. 202-216 Toft C.A. (1980a). Feeding ecology of thirteen syntopic species of anurans in a seasonal tropical environment. Oecologia (Berlijn) 45:131-141. Toft C.A. (1980b). Seasonal variation in populations of Panamanian litter frogs and their prey: A comparison of wetter and drier sites. Oecologia (Berlijn) 47:34-38.

25

Weldon, P.J., Demeter, B.J., Rosscoe, R. (1993).Asurvey of shed skin-eating (Dermatophagy) in amphibians and reptiles. Journal of Herpetology 27(2), p. 219-228 Weldon P.J., Kramer M., Gordon S., Spande T.F., Daly J.W. (2006). A common pumiliotoxin from poison frogs exhibits enantioselective toxicity against mosquitoes, Proceedings of the National Acadmy of Sciences of the United States of America, 21 november 2006, vol.103, no.47, 1781817821 Wright K.M. (2001a). Anatomy for the clinician. In: Wright K.M. en Whitaker B.R. (Editors), Amphibian medicine and captive husbandry. Malabar, Fla.: Krieger Publishing, p.15-30 Wright K.M. (2001b). Applied physiology. In: Wright K.M. en Whitaker B.R. (Editors), Amphibian medicine and captive husbandry. Malabar, Fla.: Krieger Publishing, p.31-34 Wright K.M. (2001c). Diets for captive amphibians. In: Wright K.M. en Whitaker B.R. (Editors), Amphibian medicine and captive husbandry. Malabar, Fla.: Krieger Publishing,p.62-72 Wright K.M. (2006). Chapter 75 – Overview of Amphibian Medicine. In: Mader D.R. (Editor) Reptile Medicine and Surgery, 2

nd

edition, Saunders, Missouri, p. 941-971

Wright K.M., Whitaker B.R. (2001). Nutritional Disorders.In: Wright K.M. en Whitaker B.R. (Editors), Amphibian medicine and captive husbandry. Malabar, Fla.: Krieger Publishing, p. 73-87

26

BIJLAGEN

Fig. 1 Viscerale anatomie van een kikker (getekend door Tim Phelps). (Uit Wright, 2001a)

Fig. 2 Viscerale anatomie van een vrouwelijke kikker. Lever en galblaas zijn verwijderd en de maag is omgeklapt om het urogenitaal stelsel bloot te leggen (getekend door Tim Phelps). (Uit Wright, 2001a) 27

Fig. 3 De gemiddelde dagelijkse opname van metaboliseerbare energie (ME, kcal) van amfibieën (normale stofwisseling = 33

kcal/d, met W als lichaamsgewicht in kg) (uit Donoghue, 1998)

Fig. 4 Chemische structuur van enkele toxische alkaloïden gesecreteerd door pijlgifkikkers (Dendrobatidae). (a) batrachotoxine ; (b) pumiliotoxine A ; (c) pumiliotoxine C ; (d) histrionicotoxine. (uit Neuwirth et al., 1979) 28

Fig. 5 (d) Rhinotus purpureus. (e) Tetramorium electrum. (f) Anochetus grandidieri. Waarbij (e) een soort is die behoort tot de Myrmicinae en (f) een soort is die behoort tot de Ponerinae. (lijn, 1mm). (naar Clark et al., 2005)

Fig. 6 Pumiliotoxine bevattende mieren van het eiland Isla Bastimentos, Bocas del Toro, Panama. (A) Brachymyrmex longicornis. (B) Paratrechina steinheili. (streep, 1mm.) De afbeeldingen zijn gemaakt door John T. Longino. (uit Saporito et al., 2004) 29

Fig 7 Een Choresine pulchra kever met in de linker bovenhoek vesikels waarin toxine-producerende klieren uitmonden. (uit Dumbacher et al., 2004) Tabel 1 Waterpercentage, ruw eiwit, ruw vet en percentage as van enkele belangrijke voederinsecten in gevangenschap. Voedseldier

‘Pinhead’ krekel (nymfe)

% Ruw Eiwit

% Ruw Vet

%

(op droge

(op droge

(op

stof basis)

stof basis)

stof basis)

62.9±11.2

55.1±3.4

9.8±1.4

11.2±8.2

73.2±1.9

64.1±2.2

22.8±1.5

5.1±1.4

67.2±4.3

56.3±0.8

16.7±2.1

5.3±0.8

61.9±2.1

41.1±2.8

51.4±5.4

3.3±1.0

% Water

As droge

(Acheta domestica) Volwassen krekel (adult) (Acheta domestica) Fruitvlieg (Drosophila melanogaster) Wax mot larven (Galleria mellonella) (waarden uit: Dierenfeld en Barker, 1995)

30

Tabel 2 Hoeveelheid vitamine A en vitamine E van enkele belangrijke voederinsecten in gevangenschap. Voedseldier

‘Pinhead’ krekel (nymfe)

1

2

Vitamine A

Vitamine E

Geïdentificeerde

(IU/kg droge

(IU/kg droge

carotenoïden

stof)

stof)

(detecteerbaar)

a

80±46

a

81±41

628±600

a

Geen gegevens

a

β-caroteen

(Acheta domestica) Volwassen krekel (adult)

811±849

a

(Acheta domestica) a

Fruitvlieg (Drosophila

0

melanogaster)

2.2±2.0

b

a

b

Retinol , β-caroteen , α-

16±7

b

b

tocoferol ,

b

β-

luteïne , b

cryptoxanthine , Wax mot larven (Galleria

a

150±160

a

509±232

a

Luteïne , zeaxanthine

a

mellonella) a) (gegevens uit: Dierenfeld en Barker, 1995) (1a) Vitamine A activiteit (IU/kg) = (Retinol/0.3) x 1000 (2a) Vitamine E activiteit (IU/kg) = [(1.5)(α-tocoferol) + ((0.15)(gamma-tocoferol)] b) (gegevens uit Ooninx en Dierenfeld, 2012) (1b) Vitamine A activiteit berekend als 1mg α-tocoferol = 1.49 IU (2b) Vitamine E activiteit berekend als 0.3 µg retinol = 1IU

31

Tabel 3 Hoeveelheid mineralen, enkele sporenelementen en Ca:P ratio van enkele belangrijke voederinsecten in gevangenschap. (op droge stof basis) Voedseldier

‘Pinhead’ krekel (nymfe)

Calcium

Fosfor

Magnesium

Kalium

Natrium

(Ca)

(P)

(Mg)

(K)

(Na)

0.22

1.27

0.14

1.62

0.43

0.17

0.14

0.99

0.13

1.29

0.49

0.14

0.10

1.05

0.08

1.06

0.42

0.10

0.11

0.62

0.11

0.72

0.05

0.18

0.82

1.24

0.33

onbekend

onbekend

0.66

Ca:P

(Acheta domestica) Volwassen krekel (adult) (Acheta domestica) Fruitvlieg (Drosophila melanogaster) Wax mot larven (Galleria mellonella) Mug (adult) (Aedes sp.)

(waarden uit: Bernard en Allen, 1997)

32