UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012-2013
TACTIELE ORGANEN BIJ KROKODILACHTIGEN door Tawina MOOIJ
Promotoren: Prof. dr. P. Cornillie E. van Mulken, MSc.
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
© 2013 Tawina Mooij
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
VOORWOORD Hierbij zou ik de personen willen bedanken die mij hebben geholpen bij het tot stand brengen van deze literatuurstudie. Ik wil vooral mijn promotor, Prof. dr. P. Cornillie, hartelijk bedanken. Dankzij zijn structurele en inhoudelijke begeleiding alsook de zeer snelle reacties op mijn e-mails heeft het tot dit uiteindelijk werk kunnen leiden. Ook wil ik mijn medepromotor, E. van Mulken, MSc., bedanken voor de tijd die zij in deze literatuurstudie heeft gestoken. Daarnaast wil ik vrienden en familie bedanken voor het nalezen van mijn geschreven teksten en het bieden van een luisterend oor tijdens het maken van deze literatuurstudie.
INHOUDSOPGAVE VOORWOORD .......................................................................................................................................... SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1 INLEIDING ............................................................................................................................................... 2 LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 3 1.
2.
3.
KROKODILACHTIGEN................................................................................................................. 3 1.1.
CLASSIFICATIE EN ALGEMENE KENMERKEN ............................................................... 3
1.2.
MACROSCOPISCH ONDERSCHEID ................................................................................. 3
HUID ............................................................................................................................................. 5 2.1.
VORMING VAN DE SCHUBBEN ........................................................................................ 5
2.2.
EPIDERMIS ......................................................................................................................... 5
2.3.
DERMIS ............................................................................................................................... 6
2.4.
ECDYSIS ............................................................................................................................. 7
TASTORGANEN IN DE HUID ...................................................................................................... 8 3.1.
MACROSCOPISCH UITZICHT EN VOORKOMEN ............................................................ 8
3.2.
DISTRIBUTIE ...................................................................................................................... 8
3.3.
HISTOLOGISCHE OPBOUW VAN HET TASTORGAAN ................................................... 9
3.3.1.
Epidermale component ................................................................................................ 9
3.3.2.
Dermale component .................................................................................................... 9
3.3.3.
Innervatie ................................................................................................................... 10
3.4.
RECEPTIEVE VELDEN .................................................................................................... 11
3.5.
FUNCTIE ........................................................................................................................... 13
3.6.
VERGELIJKBARE STRUCTUREN BIJ ANDERE DIERSOORTEN ................................. 14
3.6.1.
Orgaan van Eimer...................................................................................................... 14
3.6.2.
Push-rod receptoren .................................................................................................. 15
3.6.3.
Sinusharen ................................................................................................................. 16
3.6.4.
Snaveltiporgaan ......................................................................................................... 16
BESPREKING ................................................................................................................................ 18 REFERENTIELIJST ....................................................................................................................... 20
SAMENVATTING Men zou verwachten dat de krokodilachtigen dieren zijn die weinig gevoel hebben vanwege de sterk verhoornde huid. Ze hebben echter een hoge gevoeligheid die je kunt vergelijken met de gevoeligheid van de vingertoppen van de mens. Dit gevoel wordt mogelijk gemaakt door de aanwezigheid van tastorganen die macroscopisch zichtbaar zijn als gepigmenteerde verhevenheden op de huid. Deze zijn al aanwezig tijdens het embryonale stadium. Hun aanwezigheid in dit stadium beïnvloedt zelfs de vorming van de schubben. Het voorkomen en de distributie van de tastorganen kunnen gebruikt worden om onderscheid te maken tussen de alligators, krokodillen en de gavialen. Verder onderzoek is nodig om te kunnen verklaren waarom deze verschillen voorkomen tussen de families. Ter hoogte van het tastorgaan bevat de epidermale component veel vrije zenuwuiteinden. De gekeratiniseerde lagen zijn dunner op de top van het tastorgaan in vergelijking met de omliggende epidermis. In de dermale component bevinden zich de belangrijkste structuren die de hoge gevoeligheid van het tastorgaan mogelijk maken. Er is echter weinig onderzoek gedaan naar de specifieke inhoud van de tastorganen, waardoor meer onderzoek gewenst is. Er worden structuren teruggevonden bij andere diersoorten met een vergelijkbare histologische opbouw. Ook zijn er dieren die een orgaan hebben dat histologisch niet overeenkomt met het tastorgaan van de krokodilachtigen, maar die wel eenzelfde werking vertoont. Sleutelwoorden: alligator - krokodil - tastorgaan - n. trigeminus - receptief veld
1
INLEIDING De krokodilachtigen zijn een van de oudst vertegenwoordigde diersoorten op de aarde. De voorouders van de huidige krokodilachtigen situeert men ongeveer 100 miljoen jaar geleden. Doorheen de 1,2
evolutie is de oorspronkelijke morfologie en opvallende lichaamsbouw zeer weinig veranderd . De krokodilachtigen kunnen onderverdeeld worden in drie families namelijk de krokodillen, de gavialen en 3,4
de alligators . Ze komen wijdverspreid voor in gebieden met warme temperaturen en tropische 1,2
2,5
klimaten . Hun lichaam is vooral aangepast aan het leven in een waterige omgeving . De huid bevat 5
geen opvallende kleuren, waardoor ze meer gecamoufleerd zijn als ze zich in het water bevinden . De meeste reptielen bevinden zich op het land. Krokodilachtigen zijn goed geadapteerd aan het 2,5
landleven, maar komen vooral voor in zoet- en zoutwater . Sommige kleinere species kunnen in 2
galop snelheden van ongeveer zeventien km/h halen . Krokodilachtigen zijn ectotherme dieren, terwijl hun voorouders wellicht endotherm waren. Tegenwoordig hebben de krokodilachtigen nog steeds kenmerken van endotherme dieren. Ze hebben onder andere een hart dat bestaat uit twee atria en twee ventrikels die volledig van elkaar gescheiden 2,6
zijn . Net als andere reptielen hebben de krokodilachtigen een linker- en rechter aortaboog, waarbij 6
de linker afkomstig is uit het rechterventrikel en de rechter afkomstig is uit de linkerventrikel . Over het algemeen is de huid van de reptielen bedekt met schubben en zijn er geen duidelijke verdikkingen en uitsteeksels zichtbaar. De meeste reptielen bevatten geen dermale beenplaten waardoor de huid meestal niet hard aanvoelt. Ze zijn over het algemeen ook meer kwetsbaar vanwege de minder harde huid. De krokodilachtigen worden gekenmerkt door een harde en dikke huid, onder andere door de aanwezigheid van beenplaten in de dermis
7,8,9
. Door de aanwezigheid van deze zeer
harde huid zou men kunnen denken dat de krokodilachtigen veel minder gevoel hebben dan andere reptielen. Bij de krokodilachtigen zijn ter hoogte van de huid koepelvormige, gepigmenteerde, macroscopische verhevenheden zichtbaar, die worden aangeduid als tastorganen hoogte
van
deze
tastorganen
bevinden
zich
in
de
epidermis
en
1,4,10,11,12,13,14
dermis
. Ter
verscheidene
4,15
mechanoreceptoren die deze gevoeligheid tot stand brengen
. De krokodilachtigen verkrijgen op
deze manier een zeer hoge gevoeligheid die te vergelijken is met de gevoeligheid van de 4
vingertoppen van de mens . Al vroeg in het embryonale stadium zijn de tastorganen aanwezig, zelfs 13
voordat de schubben worden gevormd . Aan de hand van de distributie van de tastorganen kan er 3,4
ook onderscheid gemaakt worden tussen de krokodillen en alligators . Deze bijzonder complexe sensorische structuren kunnen niet vergeleken worden met de tactiele structuren bij andere 10
reptielen . Bij andere zoogdieren zijn er wel structuren teruggevonden die eenzelfde functie of een vergelijkbare opbouw hebben als de tastorganen van de krokodilachtigen
14,16,17,18
.
Uit de literatuur wordt duidelijk dat de tastorganen heel belangrijke organen zijn voor de krokodilachtigen. De tot nu toe gekende belangrijkste functie van de tastorganen is het waarnemen van kleine veranderingen aan het wateroppervlak. Hierdoor is het mogelijk voor de dieren om een prooi te lokaliseren
4,10,12,14
1
. Ook kunnen de tastorganen gebruikt worden tijdens een paringsritueel en 19
wellicht om een onderscheid te maken in het zoutgehalte van omgevend water . Er zijn slechts enkele auteurs die zich meer verdiept hebben in de opbouw en functie van de tastorganen
1,4,11
. De
grote vraag waarom ze wel voorkomen op het lichaam van de krokodillen en gavialen en niet bij de alligators is nog steeds niet beantwoord. Om hier een antwoordt op te krijgen en om meer te weten te komen over de tastorganen bij krokodilachtigen is het wenselijk dat er meer onderzoek wordt verricht.
2
LITERATUURSTUDIE 1. 1.1.
KROKODILACHTIGEN CLASSIFICATIE EN ALGEMENE KENMERKEN
Vroeger werden onder andere slangen, hagedissen, schildpadden, krokodilachtigen, dinosauriërs en pterosauriërs algemeen tot de klasse van de reptielen gerekend. Vogels behoorden niet tot deze klasse ondanks dat ze verschillende gemeenschappelijke kenmerken met de reptielen vertonen, zoals 9
onder andere de vorm van de schedel en het voorkomen van bètakeratine in de huid . Er zijn nog een aantal fysiologische overeenkomsten die beschreven zijn door meerdere auteurs
1,19
. Tegenwoordig
worden de uitgestorven dinosauriërs, de pterosauriërs, de krokodilachtigen en de vogels tot één 9
monofyletische groep gerekend, namelijk de Archosauria . Deze groep kan getraceerd worden tot 1,2
ongeveer 240 tot 250 miljoen jaar geleden . De zustergroep van de Archosauria zijn de Lepidosauria waaronder de slangen, brughagedissen en andere hagedissen vallen. Deze twee groepen vormen samen met de schildpadden een monofyletische groep die de Sauropsida worden genoemd. De orde van de krokodilachtigen bestaat uit 23 species en is opgedeeld in drie families namelijk de krokodillen, de alligators en de gavialen
1,2,3,10
. Over de species Tomistoma schlegelii bestaat onenigheid tot welke
familie deze species behoort. Als er wordt gekeken naar de morfologische gegevens dan behoren ze tot de krokodillen, maar als er wordt gekeken naar de moleculaire data dan behoren ze tot de gavialen
20,21
3
. De familie van de alligators omvat de alligators en de kaaimannen .
De huidige krokodilachtigen zijn ontstaan in het vroege Krijttijdperk, ongeveer 100 miljoen jaar geleden en hebben zich wereldwijd verspreid in gebieden met warme temperaturen en tropische 2
klimaten. Ze komen vooral voor in zoet- en zoutwater, maar bevinden zich af en toe ook op het land . Ze zijn gekenmerkt door hun forse, zijdelings afgeplatte staart en hebben zwemvliezen aan de 3
achterpoten. Hun neusgaten, ogen en oren zijn hoog op de kop geplaatst en zijn nog zichtbaar als de dieren het grootste deel van hun lichaam onder het wateroppervlakte houden. Al deze kenmerken wijzen erop dat de dieren zich hebben aangepast aan een leven in een waterig milieu. Het zijn 2,5
uitstekende roofdieren als ze zich in het water bevinden en ze zijn zeer goed gecamoufleerd . De krokodilachtigen zijn ectotherme dieren met kenmerken van endotherme dieren, omdat de voorouders wellicht endotherm waren. Dit blijkt uit de fysiologische- , anatomische- en 2,6
ontwikkelingskenmerken van het hart . Zo hebben ze onder meer een hogere bloeddruk en is de bloedsomloop opgedeeld in een grote en een kleine circulatie. Ze hebben een hart dat bestaat uit vier compartimenten
2,6,9
9
, terwijl andere reptielen slechts één ventrikel en twee atria hebben .
Bij het verdrinken van een prooi moeten ze lang hun adem inhouden en zal er een shunt optreden buiten het hart. Het bloed zal niet via de longen passeren maar via een pulmonaire bypass shunt direct van het rechterventrikel naar de linker aortaboog gaan, waarna het bloed vooral naar de darmen gaat. Deze shunt reduceert de arteriële zuurstofspanning en er wordt overgeschakeld op een 6
anaëroob metabolisme . De neusgaten en ooropeningen kunnen afgesloten worden voor het water. Als er zich onder water een prooi in de bek bevindt, dan zal een gehemelteflap de trachea en de 2
oesophagus afsluiten, zodat ook daar geen water in kan stromen . 1.2.
MACROSCOPISCH ONDERSCHEID
Het onderscheid tussen de drie families van de krokodilachtigen kan eenvoudig gemaakt worden op basis van de morfologie van de kop (Fig.1). Alligators hebben een typisch brede bek. Over de kop verspreidt komen er minuscule gepigmenteerde verhevenheden voor, die we niet aantreffen op de 3
rest van het lichaam. Krokodillen hebben eerder een v-vormige bek die breed begint. Bij deze familie is er een ondertand zichtbaar als de bek gesloten is, wat niet het geval is bij de alligators. De gepigmenteerde verhevenheden zijn niet enkel op de kop, maar nu over het gehele lichaam aanwezig. De gavialen zijn te herkennen aan hun extreem ranke snuit, waarbij alle tanden zichtbaar zijn als de 3,4
bek gesloten is . Het dieet van de gavialen bestaat voornamelijk uit vis en de bek is daaraan 10
aangepast . Ze hebben net als de krokodillen gepigmenteerde verhevenheden over het hele 3,4
lichaam .
Fig.1 Verschillende vormen van de kop en plaatsing van de tanden bij een lateraal en dorsaal aanzicht. A en B: alligators, C en D: krokodillen, E en F: gavialen (naar Grigg et al., 1993).
De groei van de krokodilachtigen is afhankelijk van de temperatuur, waarbij een temperatuur van minder dan 16°C de stofwisseling van de krokodilachtigen remt. De grootte van de krokodilachtigen wordt dus bepaald door het gebied waar ze voorkomen. Er is geen significant verschil in groei tijdens de eerste zes levensjaren tussen de mannelijke en vrouwelijke dieren. Zodra ze geslachtsrijp worden (vanaf ongeveer 1.8 m lichaamslengte) gaan de dieren trager groeien waarbij de mannelijke dieren nog wel sneller groeien dan de vrouwelijke dieren en ook een duidelijk grotere lichaamslengte bereiken. De leeftijd waarop ze geslachtsrijp worden is verschillend. Het zal sneller plaatsvinden bij hogere temperaturen en dus snellere groei. Ook wanneer er een grote hoeveelheid voedsel 22
beschikbaar is zullen de dieren eerder geslachtsrijp worden .
4
2.
HUID 23
De huid van de meeste reptielen is over het algemeen geschubd, hard en taai . Bij de krokodilachtigen zijn deze schubben sterk verhoornd en kunnen een beetje overlappend zijn, terwijl er ook grotere stukken van niet overlappende schubben aanwezig zijn verschillende dikte, grootte, pigmentatiepatroon en vorm
24,25,26
. De schubben hebben een
5,23
, maar de groei gebeurt wel symmetrisch
13
op het grootste deel van het lichaam . De taaiheid van de huid varieert naargelang de plaats op het lichaam en wordt enerzijds veroorzaakt door de grote hoeveelheid collageen in de dermis en 7
anderzijds door bètakeratinevezels in de epidermis . De hardheid van de huid wordt veroorzaakt door de aanwezigheid van dermale beenplaten. Ter hoogte van de dorsale zijde van het lichaam bevinden zich de meeste beenplaten, waardoor deze harder en dikker is in vergelijking met de huid die zich 7,8,27
ventraal, lateraal en ter hoogte van de kop bevindt
. De kleur van de schubben wordt bepaald door
5
de distributie van de pigmentcellen . 2.1.
VORMING VAN DE SCHUBBEN
De symmetrische verdeling van de schubben op het grootste deel van het lichaam van de krokodilachtigen wordt genetisch bepaald. Ter hoogte van de kop wordt er geen symmetrische verdeling waargenomen tussen de linker- en rechterhelft en ook de vorm van de schubben wordt niet genetisch bepaald. Hierdoor heeft elk individu een eigen schubbenpatroon ter hoogte van de kop. Deze situatie is duidelijk verschillend bij de meeste slangen aangezien de schubben op hun kop wel een symmetrische verdeling vertonen. Bij de krokodilachtigen wordt de vorm van de schubben bepaald door scheuren die ontstaan zijn in de zich ontwikkelende huid door mechanische stress. Dit gebeurt door de snelle groei van het embryonale aangezicht dat bedekt is met een sterk gekeratiniseerde huid. Op dag 45 van het embryonale stadium beginnen de eerste scheuren te ontstaan ter hoogte van de maxilla en deze bereiken na ongeveer 65 dagen de dorsale zijde van de kop. Deze primaire scheuren zijn ventro-dorsaal georiënteerd. Nadat de dorsale zijde van de kop bereikt is, beginnen secundaire scheuren zich te vormen die in verschillende richtingen georiënteerd zijn. Ze zullen de primaire scheuren doorkruisen waardoor de vorm van de schubben wordt vastgelegd. De scheuren zullen niet doorheen de reeds aanwezige tastorganen lopen, omdat deze laatste waarschijnlijk een bepaalde heterogeniciteit vormen waardoor de scheurende huid uitwijkt in 13
een andere richting of stopt met scheuren . 2.2.
EPIDERMIS
Bij de volwassen krokodilachtigen varieert de dikte van de epidermis tussen de dertig en honderdvijftig 5
µm . Ze is opgebouwd uit een basale laag, gevolgd door een stratum spinosum, een stratum 28
4,8
granulosum , een stratum lucidum en een stratum corneum . Ter hoogte van de basale laag wordt in de keratinocyten bètakeratine geproduceerd
19,23,29
. Door de
vorming van nieuwe cellen vanuit de basale laag worden de keratinocyten doorheen de epidermale lagen omhoog geduwd
7,19,29
. Ook worden er melanocyten teruggevonden die melanosomen
produceren. De melanosomen worden afgegeven aan de keratinocyten, waardoor de pigmentatie van 5
de huid ontstaat . In het stratum spinosum zijn de cellen onderling verbonden door desmosomen en 23
4
tonofilamenten . Deze laag is op specifieke plaatsen gecomprimeerd . In het stratum granulosum begint de verhoorning van de keratinocyten en ter hoogte van het statum lucidum bevinden zich enkel afgestorven cellen. Ter hoogte van het stratum corneum zijn hydrofobe lipiden aanwezig waardoor 7
opname van water en ionen uit de omgeving niet mogelijk is . In dit stratum bevinden zich ook de meeste keratinocyten.
5
De aanwezigheid van bètakeratine in de keratinocyten zorgt ter hoogte van het stratum corneum voor een mechanische beschermlaag
7,19,29
. Bètakeratine is talrijker aanwezig dan alfakeratine en specifiek
voor de harde structuren zoals schubben, klauwen, maar ook de bek en veren van vogels
19,23
. De
groeve die aanwezig is tussen twee aanpalende schubben is voornamelijk gekenmerkt door alfakeratine, wat veel minder hard en meer elastisch is dan bètakeratine. Er kan ook een mix aanwezig zijn van alfa- en bètakeratine
7,24
.
In het centrale deel van de schubben is het stratum corneum het dikst. Hoe ouder de krokodillen worden, hoe dikker deze laag wordt. De schub wordt dunner naar de groeve toe die zich bevindt tussen twee aanpalende schubben, omdat in dit gebied de cellen eerder zijwaarts uitbreiden in plaats van opwaarts, waardoor er een dunnere epidermis ontstaat. Er bestaat wel een variatie in dikte van het centrum afhankelijk van de plaats waar de schub zich bevindt op het lichaam. Het stratum corneum is namelijk het dikst op de plaatsen waar zich beenplaten bevinden in de dermis. Dit is vooral 5
dorsocaudaal op de rug het geval . 2.3.
DERMIS 7
De dermis varieert tussen tweehonderdvijftig en vijfhonderd µm in dikte en is opgedeeld in een oppervlakkig stratum superficiale en een dieper stratum profundum, waarbij deze laatste verder 8
onderverdeeld wordt in een stratum compactum en stratum laxum . De oppervlakkige laag bevat collageenvezels die onregelmatig verspreid liggen
7,8,26
en er worden melanoforen teruggevonden.
Deze melanoforen dragen bij tot de grijs-zwarte verkleuring van de schubben. In sommige gevallen komt de pigmentatie voort uit de combinatie van de epidermale melanocyten met de dermale melanoforen, terwijl in andere gevallen de pigmentatie enkel wordt veroorzaakt door één van de twee 5
en dan voornamelijk door de epidermale melanocyten . De diepere dermis bevat grote regelmatige collageenbundels en weinig fibrocyten
7,8,26
.
In de dermis zijn schijfvormige beenplaten aanwezig die variëren in grootte afhankelijk van de plaats 8,30
waar ze voorkomen
. Ze vormen een beschermlaag van de huid en zorgen voor de efficiënte 27
verdeling van de geabsorbeerde stralingswarmte tijdens het zonnen . Deze dermale beenplaten zijn aanwezig in het stratum superficiale, maar in sommige gevallen kunnen de diepere randen van de 30
beenplaat verder reiken tot in het stratum compactum of er soms geheel in gelegen zijn . De aanleg 8
van de dermale beenplaten gebeurt niet volgens een welbepaald patroon en de ontwikkeling gebeurt pas op een latere leeftijd, waardoor ze niet aanwezig zijn bij de jongere individuen
8,30
. Er zijn meerdere
kleine foramina aanwezig op de beenplaat waardoorheen zenuwen en bloedvaten passeren
8,27,30
.
Door superpositie van deze dermale beenplaten ontstaan er verdikkingen en uitsteeksels van de huid die zichtbaar zijn ter hoogte van de nek, rug en staartbasis
8,27
. Op de plaatsen waar duidelijk 8
articulatie plaatsvindt, vormen de beenplaten geen duidelijk profiel op de huid . De buitenste laag van de beenplaten ondergaat een periodieke beenafzetting waardoor er dunne ringen worden gevormd. Aan de hand van deze ringen kan de leeftijd van krokodilachtigen afgeleid worden
5,30
.
In de ventrale wand van de romp bevinden zich gastralia die tegenwoordig alleen nog gevonden worden bij de krokodilachtigen en de brughagedissen
8,31
. Bij de schildpadden worden homologe
structuren gevonden, maar deze beenderen zijn gefuseerd met elkaar waardoor er geen beweging 8
mogelijk is . De gastralia zijn dermale beenderen die niet zozeer dienen voor de bescherming van abdominale organen, maar een belangrijke rol spelen bij de ademhaling. Het zijn ‘zwevende’ beenderen die geen vaste, beenderige verbinding hebben met de rest van het skelet maar zijn
6
31
verbonden met het sternum en de pubis via ligamenten . Ze liggen in de oppervlakkige lagen van de m. rectus abdominis 2.4.
8,31
31
en zijn verder nog verbonden met andere spiergroepen .
ECDYSIS
Het vervellen of de ecdysis bij de krokodilachtigen gebeurt door verlies van oppervlakkige lagen van het stratum corneum
25,29
. De keratinocyten verhoornen geleidelijk gedurende de opschuiving
doorheen de epidermale lagen richting het stratum corneum. Deze verschuiving wordt veroorzaakt door deling van keratinocyten in de basale laag
19,29
. In het stratum corneum zullen de keratinocyten 29
zich opstapelen, waarna er een verlies optreedt van deze oppervlakkige verhoornde cellaag . Dit verlies vindt plaats per individuele schub of op meerdere schubben tegelijk. Tijdens de ecdysis zijn de dieren kwetsbaarder, maar omdat de ecdysis bij de krokodilachtigen niet over het hele lichaam tegelijkertijd plaatsvindt, zijn ze minder kwetsbaar in deze periode dan andere reptielen. Op deze manier ondergaan de dieren ook minder fysiologische nadelen die verbonden zijn 25
aan de ecdysis over het gehele lichaam , zoals dat wel gebeurt bij veel squamata
5,25
.
7
3. 3.1.
TASTORGANEN IN DE HUID MACROSCOPISCH UITZICHT EN VOORKOMEN
De tastorganen in de huid zijn zichtbaar als koepelvormige gepigmenteerde structuren
11,12,13
en zijn al
13
op het embryo zichtbaar vanaf dag 45, zelfs voordat er schubben aanwezig zijn . De tastorganen 12
bevatten geen poriën of uitstekende haarvormige structuren . Bij de alligators komen de tastorganen alleen voor ter hoogte van de boven- en onderkaak, terwijl ze bij de krokodillen en de gavialen bijna over het volledige lichaam voorkomen, behalve dorsaal op de kop (Fig. 2)
1,4,13
. De tastorganen op het
4,11
lichaam hebben een grotere diameter dan de tastorganen op de kop en tandvlees worden ook tastorganen gevonden
. Ter hoogte van het gehemelte
4,12
. Aangezien de distributie van de tastorganen
gekend is, kan er op basis van deze gegevens een onderscheid gemaakt worden tussen de verschillende families
10,11
.
Fig. 2 Het voorkomen van tastorganen in de huid bij de verschillende families aangeduid door de donker gekleurde regio (uit Leitch et al., 2012).
Door sommige auteurs worden de tastorganen opgedeeld in twee verschillende types, namelijk de mechanoreceptoren ter hoogte van de kop en de tastorganen die post-craniaal voorkomen. Deze opdeling werd gemaakt omdat er verschillen zijn in voorkomen, densiteit en grootte van de tastorganen ter hoogte van de kop en de rest van het lichaam
11,32
. Er werd waargenomen dat de
mechanoreceptoren druk kunnen waarnemen door verandering van de koepelvormige structuur. De tastorganen die zich post-craniaal bevinden kunnen veranderingen in osmotische druk waarnemen waardoor de krokodillen en gavialen zout- en zoetwater kunnen onderscheiden. Aangezien de alligators deze tastorganen niet bezitten kunnen ze geen onderscheid maken tussen zoet- en zoutwater. Als de krokodillen en gavialen zich in zoutwater bevinden, zullen ze zo weinig mogelijk drinken. Wanneer de dieren meer willen drinken zullen ze gebieden opzoeken waar zich vooral zoetwater bevindt. Alligators zullen zoutwater drinken tot de dood optreedt. De tastorganen zijn in dit 32
opzicht dus chemoreceptoren . Andere auteurs die recenter onderzoek hebben gedaan kwamen tot de conclusie dat zowel de tastorganen op de kop als op de rest van het lichaam mechanoreceptoren zijn. Bij een van de experimenten werd zoutwater aangebracht ter hoogte van de tastorganen op de kop met een swab, waarbij een lichte respons zichtbaar was bij het aanraken van de tastorganen met een swab. De meerderheid van de auteurs geeft aan dat het hier niet gaat om twee verschillende 1,4,12
types van tastorganen, maar wel om dezelfde organen met een iets ander macroscopisch uitzicht 3.2.
.
DISTRIBUTIE
Ter hoogte van de kop komen er bij de alligators tussen de 4100 en 4300 tastorganen voor terwijl dit er bij de krokodillen en gavialen ongeveer 3000 zijn. De tastorganen ter hoogte van de kop variëren in grootte, met de kleinste receptoren tussen de tanden en de grootste receptoren dorsaal op de bovenkaak. Deze tastorganen hebben een gemiddelde diameter van 0.2 mm tot 1.2 mm respectievelijk. De grootte van de tastorganen houdt verband met de receptieve velden die verderop
8
worden besproken. De afstand tussen de tastorganen varieert van 0.3 mm tot 0.4 mm in het gebied 4
tussen de tanden en van 4.9 mm tot 5 mm dorsaal op de bovenkaak . Ter hoogte van de kop wordt de grootste densiteit aan tastorganen gevonden dicht bij de tanden en ter hoogte van het meest rostrale deel van de maxilla (Fig. 3)
4,13
. Toch zijn er ook nog enkele andere regio’s waar de densiteit aan
tastorganen groter is, namelijk direct onder het oog en in de omgeving van de neusgaten. Bij de krokodillen en gavialen komen er ook nog ongeveer 6000 tastorganen voor ter hoogte van het post4
craniale deel van het lichaam .
Fig. 3 Densiteit van de tastorganen ter hoogte van de kop van een alligator (uit Leitch D et al., 2012).
Op het lichaam bevindt zich meestal maar één tastorgaan per schub, maar dit varieert van nul tot drie. Het tastorgaan bevindt zich in het onderste derde van de schub en is daar centraal gelegen. Als er meerdere tastorganen per schub aanwezig zijn dan liggen deze in hetzelfde horizontale vlak. Ze 11
komen niet in een bepaald gebied meer geconcentreerd voor , maar ter hoogte van de cloaca zijn de 4
schubben veel kleiner waardoor de tastorganen dichter bij elkaar liggen . Ter hoogte van de kop komen er meerdere tastorganen voor per schub. Dit varieert van vier tot zestien stuks en ze zijn over het algemeen ad random verspreid over de hele schub, maar op sommige plaatsen komen ze meer 11
geconcentreerd voor . 3.3. 3.3.1.
HISTOLOGISCHE OPBOUW VAN HET TASTORGAAN Epidermale component
Ter hoogte van de tastregio is het stratum corneum ongeveer 60% dunner dan in de regio zonder tastorgaan
4,11,12
. Ook is er een compressie van de extracellulaire ruimten tussen de individuele cellen
van het stratum spinosum
4,11
11
. De totale dikte van de epidermis is in beide regio’s wel gelijk . Vanuit
de dermis komen er gemyeliniseerde zenuwvezels de epidermis binnen en vertakken daar in ongemyeliniseerde vrije zenuwuiteinden. Deze vrije zenuwuiteinden eindigen in het stratum spinosum net onder het stratum lucidum. Dit is de plaats waar de zenuwuiteinden verbreden tot discoïde receptoren (Fig. 5). Deze tactiele specialisaties bij de krokodilachtigen, evenals bij de reptielen meer in het algemeen, vallen op door deze discoïde verbreding van de vrije zenuwuiteinden. Dit wordt niet 4
gezien ter hoogte van de vrije zenuwuiteinden bij andere vertebraten . 3.3.2.
Dermale component
In de dermis worden nog een aantal specifieke structuren waargenomen die zorgen voor de hoge gevoeligheid van de tastorganen. Net onder de basale cellaag van de epidermis zijn de meeste zenuwuiteinden van de gemyeliniseerde zenuwen geassocieerd met het Merkelcomplex (Fig.4). Deze structuur is herkenbaar aan zijn grote hoeveelheid langwerpige, platte Merkelcellen waartussen zich uiteinden van axonen bevinden. De distributie van deze structuur is beperkt tot de regio’s van de 4
tastorganen. Het Merkelcomplex reageert op aanhoudende druk en neemt veranderingen traag waar .
9
Volgens Jacksons et al. (1996) komen de zenuwuiteinden samen in een zakvormige structuur die 11
onder de basale cellaag gelegen is en gevuld is met vocht . De dermis bevat heel veel melanocyten, die net onder de basale cellaag gelegen zijn. De melanocyten gaan zeer sterk vertakken en dringen 4
de epidermis binnen . Oppervlakkig in de dermis worden structuren teruggevonden die overeenkomen met de lichaampjes van Meissner
4,15
. Bij deze structuur zullen meerdere gemyeliniseerde axonen
vertakken in ongemyeliniseerde zenuwvezels die binnendringen in een opgestapelde laag van afgeplatte cellen van de Schwannschede. Het geheel wordt omgeven door perineurale epitheloïde 15
cellen . Dieper in de dermis zijn structuren gelegen die overeenkomen met lichaampjes van VaterPacini. Bij deze structuur ontstaat er een vertakking van een gemyeliniseerd axon waarbij deze 4
omgeven wordt door verschillende lagen van afgeplatte cellen van de Schwannschede . Dit geheel 15
wordt omgeven door een vloeistof en meerdere lagen van perineurale epitheloïde cellen . Het lichaampje van Vater-Pacini is gevoelig voor vibraties
4,15
4
en kan snel veranderingen waarnemen .
Fig. 4 Schematische weergave van de structuur van het tastorgaan bij de krokodilachtigen op histologische doorsnede. Cap: bloedvaten, PNS: gemyeliniseerde zenuw, LamC: lichaampje van Vater-Pacini, FBR: ongemyeliniseerde zenuw, En LamC: lichaampje van Meissner, Mel: melanoforen, RAx: vertakte receptoren van de axonen van het bindweefsel in het tastorgaan, StS: stratum spinosum, StL: stratum lucidum, StC: stratum corneum, Ker: β-keratinocyt (uit Leitch et al., 2012).
Volgens Jackson et al. (1996) bevindt zich ter hoogte van de dermis van het tastorgaan een zakvormige structuur. Doordat het stratum corneum dunner is komen de andere epidermale lagen dichter bij het oppervlak te liggen en is er passage van vocht mogelijk vanuit de omgeving tot in het tastorgaan. In deze structuur bevinden zich ook zenuwuiteinden. Deze zullen zich in het vocht van de omgeving bevinden en zo gestimuleerd worden door de eigenschappen van de omgevende 11
vloeistof , terwijl dit door andere auteurs niet teruggevonden werd. 3.3.3.
Innervatie
De tastorganen ter hoogte van de kop worden geïnnerveerd door de nervus trigeminus
4,12,32,33
die zich
in drieën vertakt naar de bovenkaak, onderkaak en de oogregio (Fig. 5). De n. oftalmicus is de kleinste aftakking en innerveert het grootste deel van de kop waar zich geen tastorganen bevinden, zoals 4
dorsaal op de kop .
10
Fig. 5 Innervatie van de tastorganen op de kop door de nervus trigeminus. Blauwe kleur: n. oftalmicus, groene kleur: n. maxillaris, rode kleur: n. mandibularis, Cb: cerebellum, gV: ganglion trigeminale, OB: olfactorische bulbus, OT: optisch tectum, Sp: ruggenmerg, Tel: telenchephalon (uit Leitch et al., 2012).
De n. mandibularis en n. maxillaris zijn zeer sterk vertakt
4,12
waardoor er bij een beschadiging ter 4
hoogte van de kop minder snel uitval zal zijn van grote delen van de n. trigeminus . De zenuwen lopen doorheen het bot
4,8
en liggen op deze manier goed beschermd tegen bijvoorbeeld beschadigingen die 4
op kunnen treden tijdens het vangen van een prooi . De zenuwuiteinden komen uit het bot via kleine 1,4,33,34
openingen
, ook wel neurovasculaire foramina genoemd, die een diameter van ongeveer 0.2 mm
33,34
hebben
.
Fig. 6 Typisch uitzicht van de schedel van een Alligator. Pijl: foramina (naar Thewissen et al., 2008).
Al deze kleine foramina geven een typisch uitzicht aan de schedel van de krokodilachtigen (Fig. 6)
33,35
.
Als de zenuw zijn weg door het bot heeft afgelegd en naar buiten treedt via een foramen innerveert het ongeveer drie tastorganen
4,35
, maar er zijn ook vrije zenuwuiteinden aanwezig in de huid op de
plaatsen waar zich geen tastorgaan bevinden
4,33
. Naast de zenuw komt er ook een bloedvat mee
doorheen het foramen, deze laatste zorgt voor de voeding van de zachte weefsels rond de boven- en onderkaak
33,34
. De tastorganen op de rest van het lichaam worden geïnnerveerd door spinale
4
zenuwen . 3.4.
RECEPTIEVE VELDEN
Om de mechanische gevoeligheid van de huid te bepalen bij de alligators en de krokodillen, wordt gebruik gemaakt van de receptieve velden. Een receptief veld is een gebied dat waargenomen kan worden door een bepaalde zenuw. De grootste velden bevinden zich op plaatsen waar de densiteit
11
van de tastorganen lager is, wat het geval is ter hoogte van de meest caudale regio van de kaken. Ook komen de grootste receptieve velden voor ter hoogte van de laterale zijde van de kaken waarbij de velden zich uitstrekken naar dorsaal richting de neusgaten of naar ventraal over de onderkaak. De kleinste receptieve velden komen voor ter hoogte van het meest rostrale deel van de kop en bestaan 2
uit één of enkele tastorganen waarvan het receptieve veld kleiner is dan één mm . Deze zijn ook het meest talrijk aanwezig in vergelijking met de velden die overeenkomen met de meer caudale gebieden op de kaken, die bestaan uit meer dan 240 tastorganen en die een gebied beslaan dat groter is dan 2
130 mm . De mechanische gevoeligheid van de tactiele stimulus kan gemeten worden aan de hand van von 4
Frey-haren . Dit zijn nylon monofilamenten met een variërende diameter en lengte die loodrecht tegen de huid worden geplaatst. De monofilamenten zullen bij de maximaal te behalen kracht doorbuigen, waardoor de kracht uitgeoefend op het oppervlak niet verder toeneemt. Door dunnere of dikkere haren 36
te gebruiken kan de drempelwaarde bepaald worden . De drempelwaarden die gemeten worden met de von Frey-haren variëren van 0.078 tot 13.725 mN. Er zijn waarschijnlijk nog wel lagere drempelwaarden, maar deze konden niet gemeten worden met behulp van de von Frey-haren. Uit deze metingen met von Frey-haren blijkt dat de huid van de krokodilachtigen op de plaats met de 4
laagste drempelwaarden zelfs gevoeliger is dan de vingertoppen van de mens .
Fig. 7 Receptieve velden op de voorpoot van de alligator (links) en de krokodil (rechts) gemeten met von Frey haren, de waarden zijn in nM. De gestippelde pijl wijst een tastorgaan aan, de schaal is 1 cm (uit Leitch et al., 2012).
Ter hoogte van de kop bevinden de meest gevoelige gebieden zich op de meest rostrale plaats en dicht bij de tanden. Hier bevinden zich ook de kleinste receptieve velden die reageren op de laagst te meten drempelwaarde, namelijk 0.078 mN. De hoogste drempelwaarden bevinden zich in de gebieden met weinig tastorganen en omvatten dus grotere receptieve velden, zoals dorsaal op de kop tussen de neusgaten en de ogen en het meest caudale gebied van de kaken. De drempelwaarde ligt 12
duidelijk lager als de huid nat is, waardoor de dieren gevoeliger zijn als ze zich in het water bevinden. Ter hoogte van het lichaam blijkt dat bij de alligators en kaaimannen de huid op de achterpoten veel minder gevoelig is in vergelijking met hetzelfde gebied op de huid van de krokodillen. In dit gebied is bij de kaaimannen en alligators een zes maal grotere kracht nodig om een respons op te wekken dan bij de krokodillen. Hieruit blijkt dat de tastorganen zorgen voor een hogere gevoeligheid van het gepantserde lichaamsoppervlak bij de krokodillen. Ter hoogte van de voorpoot (Fig. 7) is de sensitiviteit het hoogst vergeleken met de rest van het post-craniale deel van het lichaam, zowel bij de krokodillen als bij de alligators en de kaaimannen. Bij de alligators en de kaaimannen zijn geen tastorganen aanwezig, maar wordt de huid wel geïnnerveerd door spinale zenuwen. De receptieve velden ter hoogte van de ledematen zijn allemaal vrij groot behalve bij de tenen IV en V aan de voorpoot en teen IV aan de achterpoot, waardoor de dieren hier ook weer gevoeliger zijn dan op de rest van de poot. Ter hoogte van de afferente zenuwen worden snelle responsen waargenomen in de druklichaampjes van Vater-Pacini en trage responsen in het Merkelcomplex. Bij de snelle respons is er vrijwel direct een reactie bij het ontstaan en verdwijnen van de stimuli, terwijl er bij de trage respons een reactie wordt waargenomen gedurende de gehele stimulus. Bij de alligators en de krokodillen werden 4
gelijkwaardige gegevens teruggevonden wat betreft de snelle en trage responsen . 3.5.
FUNCTIE
Over de exacte functie van de tastorganen is nog wat onenigheid. De regio’s waar de tastorganen zich bevinden worden veel gebruikt tijdens het paringsritueel en voor het lokaliseren van prooien. Wanneer een nest wordt gegraven steken de dieren af en toe hun neus in het hol, waarschijnlijk om de temperatuur en de diepte te bepalen. De dieren zullen materiaal toevoegen of verwijderen om de 1
incubatietemperatuur te bereiken . Wanneer de jongen bijna uit het ei komen, kan het moederdier de eieren openbreken om daarna de jongen in haar bek te nemen zonder ze te beschadigen of pijn te 1,4
doen . Dit is mogelijk vanwege de hoge gevoeligheid van de gebieden tussen de tanden en ter 4
hoogte van het gehemelte . Het is wel zeker dat de tastorganen kleine veranderingen aan het oppervlak van het omgevende water kunnen waarnemen. Op deze manier kunnen de dieren hun prooi lokaliseren
4,10,12,14
. Als er een
verstoring is van het wateroppervlak dan zullen de krokodilachtigen hun kop in een robuuste beweging opzij richten of met het lichaam vooruitschieten naar de plaats waar de verstoring van het water vandaan komt
4,12
. Dit zullen de krokodilachtigen niet doen als de kop geheel boven water is of 12
wanneer er alleen een drukverandering op de huid plaatsvindt tussen de tastorganen in . Als er een prooi in het water zwemt, zal dit geen verstoring geven van het wateroppervlak, maar zal de krokodilachtige direct reageren om de prooi te vangen als de prooi contact maakt met de huidoppervlakte. Er wordt in minder dan tweehonderd ms gereageerd. Door de hoge gevoeligheid die de dieren vooral rond de tanden hebben, kunnen ze ook snel uitmaken of iets eetbaar is of niet. Zo 4
zullen ze een prooi snel opeten, maar een stuk plastic zullen ze na een paar happen weer los laten . Jackson et al. (2007) hebben via experimenten aangetoond dat tastorganen op de kop afplatten door een fysische druk waardoor er een zenuwimpuls ontstaat, waaruit blijkt dat zowel de krokodillen als de alligators bijvoorbeeld beweging van het water kunnen waarnemen om hun prooi te vangen. De tastorganen die zich post-craniaal op het lichaam bevinden zullen afplatten als ze zich in zeewater i.p.v. zoetwater bevinden. Hierdoor zal er water uit het tastorgaan verdwijnen naar de omgeving vanwege een osmotisch verschil, waardoor er een zenuwimpuls ontstaat. Deze wordt door de dieren ervaren als chemische informatie. Hieruit blijkt dat alligators, die geen tastorganen bezitten op het 13
32
lichaam, geen onderscheid kunnen maken tussen zout- en zoetwater en krokodillen wel . Leitch et al. (2012) hebben ook testen gedaan naar het waarnemen van een respons op een hyperosmotische oplossing, maar zij hebben geen activiteit waargenomen van de afferente zenuw. Er was alleen een 4
respons bij het aanbrengen van de oplossing op de huid . 3.6.
VERGELIJKBARE STRUCTUREN BIJ ANDERE DIERSOORTEN
Ter hoogte van de epidermis kan een grote verscheidenheid aan gespecialiseerde zintuigen worden geïdentificeerd bij sommige dieren. De tastorganen bij deze dieren hebben soms een vergelijkbare histologische opbouw als de tastorganen bij de krokodilachtigen. Andere tastorganen lijken histologisch niet op de tastorganen bij de krokodilachtigen, maar hebben wel een gelijke functie 14
namelijk het waarnemen van prooien . 3.6.1.
Orgaan van Eimer
Het orgaan van Eimer (Fig. 8) is een zintuiglijke specialisatie van de epidermis van de stermol (Condylura cristata)
14
en komt zeer goed overeen met de tastorganen van de krokodilachtigen wat 4
betreft de functie en histologische bouw .
Fig. 8 De stervormige snuit van de stermol (naar Catania K. 2012).
De stermol heeft 22 tentakelachtige uitstulpingen die de neusgaten omgeven, waarbij er zich 11 aan elke kant bevinden. Er is een tactiele groeve aanwezig tussen het 11de paar uitstulpingen die gebruikt wordt voor het gedetailleerde onderzoek van voorwerpen en prooien. De tentakelachtige uitstulpingen zijn opgebouwd uit kleine epidermale koepelvormige structuren, waarbij elk van deze structuren in verbinding staat met een gelammeleerd lichaampje van Vater-Pacini, een Merkelcomplex en heel veel vrije zenuwuiteinden (Fig.9). Er bevinden zich een 25.000 tal van deze verhevenheden in de epidermis van de stervormige structuur. Ze worden geïnnerveerd door ongeveer 100.000 gemyeliniseerde zenuwvezels, waardoor de stervormige structuur zeer gevoelig is voor aanraking. Deze hoge gevoeligheid gebruiken de stermollen om voorwerpen of prooien zeer snel te identificeren. 14
De structuren worden net als de tastorganen geïnnerveerd door de n. trigeminus .
14
Fig. 9 A. Orgaan van Eimer onder de scanning elektronmicroscoop. B. Schematische organisatie van een orgaan van Eimer (naar Catania K. 2012).
3.6.2.
Push-rod receptoren Bij
eierleggende
zoogdieren,
zoals
het
vogelbekdier
(Ornithorhynchus anatinus) en de mierenegel (Tachyglossus aculeatus), komen er mechanoreceptoren voor
16
die zeer
goed overeenkomen met de functie en opbouw van de tastorganen bij de krokodilachtigen
4,16
. Ze vertonen ook 16,37
gelijkenis met het orgaan van Eimer bij de mol
. Er zijn
ongeveer 46.500 receptoren aanwezig en deze zijn uitwendig zichtbaar als een koepelvormige structuur net als bij de krokodilachtigen. Bij het vogelbekdier zijn deze receptoren gelegen op de onder- en bovensnavel en zijn meer gespecialiseerd
en
gedifferentieerd
dan
de
mechanoreceptoren bij de mierenegel waar ze gelegen zijn op 37
de snuit .
Fig. 10 Schematische voorstelling van de push-rod receptor. Kel: gekeratiniseerde laag, vcr: centrale en perifere blaasvormige keten receptor, Mc: Merkelcomplexen, lmr: gelammeleerde lichaampjes, pn: perineurale schede, fnt: vrije zenuwuiteinden, br: borderline receptor (naar Proske et al., 1998).
De push-rod receptor (Fig.10) heeft een staafvormige structuur die bestaat uit afgeplatte cellen van het stratum spinosum met centraal en perifeer een axon dat zich uitstrekt richting de huid en druppelvormige uitstulpingen vertoont die samen een keten vormen en blaasvormige keten receptoren worden genoemd. Onder deze structuur liggen er Merkelcomplexen en gelammeleerde lichaampjes. Deze laatste lijken op druklichaampjes van Vater-Pacini, maar ze hebben minder lamellen en zijn kleiner. Ook zijn de push-rod receptoren enigszins vrij beweegbaar waardoor de gevoeligheid wordt versterkt vooral als de dieren zich onder water bevinden op zoek naar een prooi. De innervatie 37
gebeurt door de n. infraorbitalis , een eindtak van de n. maxillaris. De push-rod receptor verschilt van die van de tastorganen bij de krokodilachtigen aangezien ze staafvormig is opgebouwd uit zogenaamde perifere en centrale blaasvormige ketenreceptoren. Een ander verschil is dat de push15
rod receptoren enigszins vrij beweegbaar zijn, terwijl de tastorganen dat niet zijn. Qua functie komen de structuren wel overeen aangezien ze beide gebruikt kunnen worden voor het lokaliseren van de 4,37
prooi
.
3.6.3.
Sinusharen
De sinusharen komen voor op de snuit van zoogdieren en lijken qua structuur niet op het tastorgaan van de krokodilachtigen, maar ze hebben toch een overeenkomende functie die verwezenlijkt wordt 17
door verschillende zenuwuiteinden net als bij het tastorgaan van de krokodilachtigen . Er zijn grote en kleine sinusharen waarbij de grote sinusharen de afstand detecteren en het object lokaliseren, terwijl 38
de kleine sinusharen zorgen voor het identificeren van het object . De zoogdieren die in een aquatisch milieu leven, gebruiken hun snorharen om een prooi onder water te lokaliseren aan de hand 14
van de beweging van het water . De vrije zenuwuiteinden nemen pijn waar, het Merkelcomplex neemt aanhoudende druk waar en er zijn ook gelammeleerde lichaampjes van Vater-Pacini die vibraties waar nemen. Daarnaast zijn er nog peritrichiale zenuwuiteinden die beweging waarnemen van de haren en het lichaampje van Ruffini die aanraking en druk waarneemt ook geïnnerveerd worden door de n. trigeminus 3.6.4.
17,39
. Het zijn tactiele organen die
14,17
.
Snaveltiporgaan
Het snaveltiporgaan komt bij de eenden en ganzen op het einde van zowel de boven- als de ondersnavel voor, terwijl andere vogels dit orgaan enkel op de ondersnavel hebben. Het voorkomen 18
van dit orgaan is beperkt tot de top van de snavel , terwijl de tastorganen bij de krokodilachtigen verspreid voorkomen over de kop en eventueel het lichaam. Het orgaan is zichtbaar als een gladde, 4
koepelvormige structuur op de top van de snavel en bestaat uit een gebied van vijftien tot twintig kleine dermale papillen die verschillende receptoren bevatten. De eenden gebruiken hun snavel onder andere om te foerageren, te vechten en nesten te bouwen. Dankzij het snaveltiporgaan is de snavel 18
gevoelig en kunnen ze voedsel onderscheiden van niet eetbare voorwerpen , wat de krokodilachtigen 4
ook kunnen . Ze kunnen fysische en chemische eigenschappen van de omgeving waarnemen, waar 18
de krokodilachtigen niet toe in staat zijn .
40
Fig. 11 Duidelijke foramina ter hoogte van de top van de snavel (naar Animist C. 2010) .
De mechanoreceptoren van het snaveltiporgaan zijn de Herbst- en Grandryreceptoren
18,41,42
. De
Herbstreceptoren komen overeen met de lichaampjes van Vater-Pacini en zijn dus gevoelig aan 41
vibraties en kunnen snel veranderingen waarnemen . Ze komen talrijker voor dan de Grandryreceptoren van Meissner voor
18,41
43
41,42
. De Grandryreceptoren hebben enkele overeenkomsten met de lichaampjes
en nemen veranderingen snel waar
41,43
. Ook komen er nog veel vrije zenuwuiteinden
die reageren op thermische, chemische en pijnlijke stimuli. Eenden kunnen in tegenstelling tot 16
18
de krokodilachtigen wel veranderingen in de temperatuur waarnemen . De innervatie gebeurt door 41
aftakkingen van de n. trigeminus, namelijk de n. oftalmicus en de n. maxillaris . Net als bij de krokodilachtigen komen de zenuwen doorheen het bot naar de oppervlakte van de snavel om daar de structuren te innerveren (Fig. 11). Hierdoor zijn op de schedel van de eend ook duidelijk foramina 42
zichtbaar ter hoogte van de top van de snavel .
17
BESPREKING Er bestaat een duidelijk verschil in voorkomen van de tastorganen bij de verschillende families van de 3,4
krokodilachtigen . Ondanks dat er al behoorlijk wat onderzoek is gedaan naar deze tastorganen, is 4
nog niet gekend waarom dit verschil in voorkomen bestaat . Er zijn wel speculaties gedaan dat de alligators geen nood hebben aan tastorganen. Sommige auteurs hebben waargenomen dat de tastorganen die voorkomen op het post-craniale deel van het lichaam een functie als chemoreceptor hebben. Aangezien krokodillen zich voornamelijk in zoutwatergebieden bevinden en het water dus niet onbeperkt kunnen drinken moeten ze zoet- en zoutwater van elkaar kunnen onderscheiden. Als ze zich in zoutwater bevinden zullen ze naar een gebied gaan waar meer zoetwater is zodat ze genoeg kunnen drinken zonder dat de dood optreedt. De alligators leven voornamelijk in zoetwatergebieden en zouden dus geen tastorganen nodig hebben aangezien ze het zoete water onbeperkt kunnen drinken. Als de alligators zich dan in zoutwater bevinden zullen ze onbeperkt drinken met de dood tot gevolg. Er is aangetoond dat als de huid van de krokodillen wordt bedekt, met een speciale laag en ze geen contact met het omgevende water kunnen maken, dat de krokodillen dan geen onderscheid 32
meer kunnen maken in het zoutgehalte van het water waarin ze zich bevinden . Het is echter niet bewezen dat dit een verklaring zou zijn voor de afwezigheid van tastorganen op het lichaam van de alligators. Er zijn testen gedaan, zowel bij krokodillen als bij alligators, om de mechanische gevoeligheid van de huid te bepalen aan de hand van von Frey-haren ter hoogte van de voor- en achterpoot. Uit deze testen is gebleken dat de alligators duidelijk minder gevoelig zijn ter hoogte van de achterpoot in vergelijking met de krokodillen, aangezien er een zes maal grotere kracht nodig is om een respons op te wekken. Dit was natuurlijk ook te verwachten aangezien de alligators geen tastorganen hebben ter hoogte van de huid op de achterpoten. Ter hoogte van de voorpoot werden ter hoogte van de spinale zenuwen waarden teruggevonden die vrij goed overeenkomen tussen de twee families. Hieruit kan gesuggereerd worden dat beide soorten ongeveer even gevoelig zijn voor dezelfde drempelwaarden ter hoogte van de voorpoot. Bij de alligators worden de voorpoten dus ook goed geïnnerveerd ondanks dat ze geen tastorganen bezitten op deze plaats. Daarom wordt er ook gespeculeerd dat de tastorganen juist wel aanwezig zijn bij de alligators, maar dat ze veel dieper in de huid gelegen zijn waardoor ze macroscopisch niet zichtbaar zijn. Tot op heden zijn er nog geen dieper gelegen 4
tastorganen gevonden bij de alligators , wat erop kan wijzen dat er geen post-craniale tastorganen nodig zijn voor het gevoel. Hierdoor blijft er nog veel onduidelijk over de exacte functie van de tastorganen ter hoogte van het post-craniale deel van het lichaam bij de krokodillen en gavialen. Sommige functies van de tastorganen zijn nog dus nog enigmatisch. Er zijn auteurs die beweren dat de tastorganen worden gebruikt tijdens het paringsritueel als de dieren over elkaar strijken met het lichaam en de kop, maar dit wordt niet door andere auteurs bevestigd. Wanneer de vrouwtjes zwanger zijn zullen ze een nest gaan maken waarin ze de eieren gaan leggen. Dit nest moet een bepaalde incubatietemperatuur bereiken. Sommige auteurs beweren dat de krokodilachtigen de temperatuur van het nest met hun snuit kunnen bepalen. Ze zullen nestmateriaal toevoegen of verwijderen om een 1
juiste temperatuur te bereiken . Er zijn echter tot op heden geen thermoreceptoren terug gevonden ter 4
hoogte van de tastorganen, waardoor dit zeer onwaarschijnlijk lijkt . Dat de dieren onder andere veranderingen aan het wateroppervlak waar kunnen nemen is ondertussen bewezen aan de hand van meerdere experimenten en wordt ook bevestigd door meerdere auteurs
4,10,12,14
.
18
Er is al aardig wat onderzoek gedaan naar de histologische opbouw van de tastorganen, maar niet door veel verschillende auteurs. Er worden verschillende waarnemingen gedaan, waardoor er onduidelijkheid blijft bestaan over de exacte opbouw van het orgaan. Sommige auteurs vermelden dat een tastorgaan een zakvormige structuur is waarin zich vocht bevindt. De zenuwen die zich hierin bevinden zijn dan omgeven door de vloeistof van de omgeving en worden daardoor gestimuleerd. Hierdoor kunnen de dieren uitmaken of ze zich in zoet- of zoutwater bevinden. Bij verandering van de 11
osmotische druk van het water zou er water in of uit het orgaan verdwijnen . Recenter zijn er echter geen zakvormige structuren aangetroffen in de tastorganen waar zich vocht in bevindt. Het mag duidelijk zijn dat er nog veel onderzoek nodig is, zowel voor wat de functie betreft als op histologisch gebied.
19
REFERENTIELIJST 1. Brazaitis P., Watanabe M. E. (2011). 'Crocodilian behaviour: a window to dinosaur behaviour?'. Historical Biology 23, 73-90 2. Caldicott D., Croser D., Manolis C., Webb G., Britton A. (2005). Crocodile attack in Australia: An analysis of its incidence and review of the pathology and management of crocodilian attacks in general. Wilderness and environmental medicine 16, 143-159 3. Grigg G., Gans C. (1993). Morphology and physiology of the crocodylia. In: Grigg G., Gans C. (Editors) Fauna of Australia Vol 2A amphibia and reptilian, Australian Government, Canberra, p. 326336 4. Leitch D. B., Catania K. C. (2012). Structure, innervations and response properties of integumentary sensory organs in crocodilians. The journal of experimental biology 215, 4217-4230 5. Alibardi L. (2010). Histology, ultrastructure, and pigmentation in the horny scales of growing crocodilians. Acta Zoologica 92, 187-200 6. Seymour R., Bennett-Stamper C., Johnston S., Carrier D., Grigg G. (2004). Evidence for endothermic ancestors of crocodiles at the stem of archosaur evolution. Physiological and Biochemical Zoology 77, 1051–1067 7. Alibardi L., Thompson M. (2002). Keratinization and ultrastructure of the epidermis of late embryonic stages in the alligator (Alligator mississippiensis). Journal of anatomy 201, 71-84 8. Vickaryous M., Hall B. (2008). Development of the dermal skeleton in Alligator mississippiensis (Archosauria, Crocodylia) with comments on the homology of osteoderms. Journal of morphology 269, 398–422 9. Hickman C., Roberts L., Keen S., Eisenhour D., Larson A., I’Anson H. (2011). Amniote origins and nonavian reptiles. In: Hickman C., Roberts L., Keen S., Eisenhour D., Larson A., I’Anson H. (Editors) th
Integrated principles of zoology, 15 edition, Mc Graw Hill, New York, p. 568-574 10. Leitch D. B. (2010). At the edge: neuroethological approaches to reptilian mechanoreception. Neuroscience 2, 41-47 11. Jackson K., Butler D. G., Youson J. H. (1996). Morphology and ultrastructure of possible integumentary sense organs in the estuarine crocodile (Crocodylus porosus). Journal of morphology 229, 315-324 12. Soares D. (2002). An ancient sensory organ in crocodilians. Nature 417, 241-242 13. Milinkovitch M. C., Manukyan L., Debry A., Di-Poï N., Martin S., Singh D., Lambert D., Zwicker M. (2013). Crocodile head scales are not developmental units but emerge from physical cracking. Science 339, 78-81 14. Catania K. (2012). Tactile sensing in specialized predators – from behavior to the brain. Current Opinion in Neurobiology 22, 251–258 15. Fletcher T. (1998). Nervous tissue. In: Dellmann D. and Eurell J. (Editors) Textbook of veterinary histology, p. 105-106 16. Gregory J., Iggo A., Mcintyre A., Proske U. (1988). Receptors in the bill of the Platypus. Journal of physiology 400, 349-366 17. Halata Z. (1993). Sensory innervation of the hairy skin (light- and electronmicroscopic study). The journal of investigative dermatology 101, 75s-81s 18. Widowski T. (2010). The physical environment and its effect on welfare. In: Duncan I. and Hawkins P. (Editors) The welfare of domestic fowl and other captive birds, volume 9, Springer Netherlands, p. 148
20
19. Valle L., Nardi A., Gelmi C., Toni M., Emera D., Alibardi L. (2009). β Keratins of the crocodilian epidermis: composition, structure, and phylogenetic relationships. Journal of experimental zoology part B: Molecular and developmental evolution 312B, 42-57 20. Brochu C. (1997). Morphology, fossils, divergence timing, and the phylogenetic relationships of gavialis. Systematic biology 46, 479-522 21. Sadleir R., Makovicky P. (2008). Cranial shape and correlated characters in crocodilian evolution. Journal of evolutionary biology 21, 1578-1596 22. Lance V. (2003). Alligator physiology and life history: the importance of temperature. Experimental gerontology 38, 801–805 23. Toni M., Valle L., Alibardi L. (2007). Hard (beta-) keratins in the epidermis of reptiles: composition, sequence, and molecular organization. Journal of proteome research 6, 3377-3392 24. Alibardi L., Thompson M. (2001). Fine structure of the developing epidermis in the embryo of the American alligator (Alligator mississippiensis, Crocodilia, Reptilia). Journal of anatomy 198, 265-282 25. Harvey-Clark C. J. (1995). Common dermatologic problems in pet reptilia. Seminars in avian and exotic pet medicine 4, 205-219 26. Alibardi L., Thompson M. B. (2000). Scale morphogenesis and ultrastructure of dermis during embryonic development in the alligator (Alligator mississippiensis, Crocodilia, Reptilia). Acta zoologica 81, 325-338 27. Seidel M. (1979). The osteoderms of the American alligator and their functional significance. Herpetologica 35, 375-380 28. Pongket P., Chungsamarnyart N., Pongchairerk U., Pianjing D., Laohasurayothin W., Saengprapaitip K., Suprasert A. (2007). Histology and lectin histochemistry in the skin of the crocodile (Crocodylus siamensis). Animal physiology and biochemistry 45, 578-584 29. Alibardi L., Toni M. (2006). Cytochemical, biochemical and molecular aspects of the process of keratinization in the epidermis of reptilian scales. Progress in histochemistry and cytochemistry 40, 73134 30. Vickaryous M., Sire J. (2009). The integumentary skeleton of tetrapods: origin, evolution, and development. Journal of anatomy 214, 441–464 31. Claessens L. (2004). Dinosaur gastralia; origin, morphology, and function. Journal of vertebrate paleontology 24, 89–106 32. Jackson K., Brooks D. (2007). Do crocodiles co-opt their sense of ‘’touch’’ to ‘’taste’’? A possible new type of vertebrate sensory organ. Amphibia-Reptilia 28, 277-285 33. George I., Holliday C. (2013). Trigeminal nerve morphology in Alligator mississippiensis and its significance for crocodyliform facial sensation and evolution. The anatomical record, online version of record published before inclusion in an issue, 1-11 34. Perkins S. (2010). Dressing up dinos. Science news 177, 22-25 35. Dehnhardt G., Mauck B. (2008). Mechanoreception in secondarily aquatic vertebrates. In: Thewissen J. G. M. and Nummela S. (Editors) Sensory Evolution on the Threshold: Adaptations in Secondarily Aquatic vertebrates, second edition, University of California press, Berkely, p. 295-296 36.
Werking
van
von
Frey
haren.
Internetreferentie:
http://www.ugobasile.com/catalogue/application/allodynia__hypersensitivity__somatosensation/produc t/37450_277_von_frey_hairs__with_grid_.html (geconsulteerd op 7 februari 2013) 37. Proske U., Gregory J., Iggo A. (1998). Sensory receptors in monotremes. Philosophical transactions of the royal society B 353, 1187-1198 38. Brecht M., Preilowski B., Merzenich M. (1997). Functional architecture of the mystacial vibrissae. Behavioural brain research 84, 81-97
21
39. Lumpkin E., Marshall K., Nelson A. (2010). The cell biology of touch. The journal of cell biology 191, 237-248 40. Animist C. (2010). Internetreferentie: http://www.flickr.com/photos/39323584@N05/4721177511/ (geconsulteerd op 10 april 2013) 41. Gregory J. (1973). An electrophysiological investigation of the receptor apparatus of the duck's bill. Journal of physiology 229, 151-164 42. Gottschaldt K., Lausmann S. (1974). The peripheral morphological basis of tactile sensibility in the beak of geese. Cell and tissue research 153, 477-496 43. Iggo A. (1976). Is the physiology of cutaneous receptors determined by morphology? In: Iggo A. and Ilyinsky O. (Editors) Progress in brain research volume 43: Somatosensory and visceral receptor mechanisms, Elsevier, Edinburgh, p. 26-28
22
