UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE. Academiejaar WORMINFECTIES BIJ EZELS. door. Jonas Spruyt

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2013 - 2014

WORMINFECTIES BIJ EZELS

door Jonas Spruyt

Promotor: Prof. Dr. Edwin Claerebout Copromotor: Dierenarts Charlotte Sarre

Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

© 2014 Jonas Spruyt

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef. .

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2013 - 2014

WORMINFECTIES BIJ EZELS

door Jonas Spruyt

Promotor: Prof. Dr. Edwin Claerebout Copromotor: Dierenarts Charlotte Sarre

Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

© 2014 Jonas Spruyt

VOORWOORD Ik dank in de eerste plaats mijn promotor, Professor Doctor Claerebout E. voor zijn efficiënte en snelle begeleiding. Hij was een toegewijde intellectuele coach, zijn structurerend advies heeft mij geholpen om deze studie tot een ‘wetenschappelijk geheel’ te bewerken. Professor Doctor De Vliegher S. wil ik bedanken voor zijn last-minute advies omtrent de wettelijke aspecten van deze materie. Daarnaast wil ik ook mijn huisgenoten bedanken voor het doorstaan van de vele papierstormen, de eerste hulp bij tekstuele ongevallen en de steeds positieve ondersteuning.

INHOUDSOPGAVE

SAMENVATTING EN TREFWOORDEN ...................................................................................................... 1 HOOFDSTUK 1: INLEIDING EN PROBLEEMSTELLING: SITUERING EN ROL VAN DE EZEL ......................... 2 HOOFDSTUK 2: LITERATUURSTUDIE........................................................................................................ 4 2.1. Inleiding ....................................................................................................................................... 4 2.2. Belangrijke worminfecties ........................................................................................................... 4 2.2.1. Strongyliden: Cyathostominae en Strongylus spp. ............................................................... 4 2.2.2. Parascaris equorum ............................................................................................................... 9 2.2.3. Anoplocephala spp. ............................................................................................................. 11 2.2.4. Dictyocaulus arnfieldi .......................................................................................................... 14 2.2.5. Fasciola spp. ........................................................................................................................ 18 HOOFDSTUK 3: BESPREKING ................................................................................................................. 23 LITERATUURLIJST - REFERENTIES........................................................................................................... 25

SAMENVATTING EN TREFWOORDEN De socio-economische rol van de ezel is verschillend in ontwikkelde landen en in ontwikkelingslanden. In deze laatste is de ezel vooral een nutsdier met een belangrijke economische waarde. In ontwikkelde landen is hij meer een recreatiedier. Chronische subklinische parasitaire infecties veroorzaken de grootste economische impact en schade. Helminthen zijn hier duidelijk koploper. Deze parasieten veroorzaken ziekte en verzwakking van de lichaamsconditie, zeker als de dieren ondervoed en/of overwerkt zijn. Alle worminfecties bij het paard kunnen ook bij ezels voorkomen. Co-grazende dieren dienen dan ook als bron van besmetting voor elkaar beschouwd te worden. Ezels ontwikkelen pas klinische symptomen bij hoge tot zeer hoge infectiegraad. Van de gastro-intestinale nematoden, hebben cyathostominae het grootste belang wat betreft pathogeniteit en complexiteit. Infecties met kleine strongyliden zijn één van de belangrijkste oorzaken van koliek bij paardachtigen. Infecties met Strongylus spp. komen nog slechts zelden voor in ontwikkelde landen, wegens het frequent gebruik van breedspectrum anthelminthica. In ontwikkelingslanden vormen ze wel een prominent gevaar voor ezels. Parascaris equorum komt relatief frequent voor bij ezels, zowel bij jonge als bij adulte dieren. Respiratoire problemen, diarree en koliek kunnen geassocieerd worden met spoelworminfecties. Anoplocephala perfoliata is wereldwijd de meest voorkomende lintworm bij paarden en kan ook ezels infecteren. Informatie over deze parasiet is in de literatuur relatief schaars te vinden. Infecties kunnen levenslang voorkomen en worden vooral geassocieerd met koliek. Infecties met maag-darmwormen kunnen onder controle gehouden worden met correcte preventieve maatregelen en regelmatige toediening van anthelminthica. Beiden worden specifiek toegelicht in deze literatuurstudie. Dictyocaulus arnfieldi, de longworm van paardachtigen, komt wereldwijd voor met hoge prevalentie. De ezel wordt aanzien als de natuurlijke gastheer voor deze parasiet en kan patente infecties ontwikkelen. Bij aangetaste ezels worden zelden klinische symptomen gezien. Paarden kunnen geen patente infecties ontwikkelen, maar klinische symptomen zoals hoesten worden frequent genoteerd. Macrocylische lactonen zijn het meest efficiënt in de behandeling van infecties met D. arnfieldi. Fasciola spp. zijn trematoden, die vooral belangrijk zijn omwille van het zoönotisch karakter en omdat infecties belangrijke productieverliezen kunnen veroorzaken bij herkauwers. Infecties brengen daarom belangrijke

gezondheidsrisico’s

en

socio-economische

gevolgen

met

zich

mee,

vooral

in

ontwikkelingslanden. Alle grazende dieren kunnen geïnfecteerd worden, zo ook ezels. Behandeling van aangetaste ezels met triclabendazole in combinatie met correcte preventieve maatregelen, zijn efficiënt bevonden voor de eliminatie van dergelijke infecties. Anthelminthicumresistentie tegen één of meerdere klassen van anthelminthica is beschreven bij cyathostominae, P. equorum en Fasciola spp. Anthelminthicumresistentie bij de andere wormen is ofwel niet beschreven, ofwel niet aanwezig bij ezels. Fenbendazole (Panacur pasta) is het enige product dat geregistreerd is voor gebruik bij ezels. Andere geneesmiddelen die bij andere diersoorten gebruikt worden kunnen toch binnen het wettelijke kader aangewend worden bij ezels op basis van het cascadesysteem.

Sleutelwoorden: Anthelminthicumresistentie – Behandeling – Diagnose – Ezel – Worminfecties

1

HOOFDSTUK 1: INLEIDING EN PROBLEEMSTELLING: SITUERING EN ROL VAN DE EZEL De ezel (Equus asinus) wordt vaak beschouwd als het kleine en zwakkere broertje van het paard. Hij wordt algemeen niet naar waarde geschat en vaak miskend. De ezel is als lastdier dan ook vaak het mikpunt van mishandeling door ondervoeding, misbruik en exploitatie. De bedenkelijke uitspraak: “To the smallest ass shall go the biggest stick”, zoals vermeld op het congres van de World Association for Advancement in Veterinary Parasitology (WAAVP, New Orleans-Louisiana, 2004), vat dit goed samen. Het belang van de ezel wordt in het algemeen sterk onderschat. In welvarende landen is het economisch belang van de ezel ongeveer nihil. Hij wordt hier eerder aanzien als gezelschaps- en recreatiedier bijvoorbeeld voor shows, ritjes met kinderen, boerderijen,… De ezel is dus vooral een weide- en gezelschapsdier. Goed behandelen en correct management worden in welvarende landen dan ook eerder vanuit een dierwelzijnsaspect bekeken. In ontwikkelingslanden daarentegen, vervult de ezel een sleutelrol in het dagelijks leven en voorziet arme gezinnen van een inkomen. Hij vervult diverse taken zoals transport van mensen en goederen, ook op anders onbegaanbare wegen. Zo maakt hij mee de handel mogelijk tussen moeilijk bereikbare plaatsen. Zijn rol bij de bewerking van landbouwgronden valt ook niet te onderschatten. In periodes van sterke of uitzonderlijke droogte zijn het vooral ezels die in toenemende mate worden ingezet bij het veldwerk. Ezels zijn namelijk veel robuuster en beter bestand tegen droogte en voedselschaarste dan runderen die normaal gebruikt worden voor de bewerking van het land. Dit werd o.a. vastgesteld tijdens de extreme droogteperiode in Zimbabwe in 1991-1992, waarin grote aantallen runderen stierven. Dit resulteerde in een tekort aan ossenkracht voor de landbouw in die regio (Hagmann, 1994). Ezels verteren voedsel beter dan runderen en paarden omdat zij in tegenstelling tot paarden, de volledige lengte van het colon en caecum gebruiken voor vertering. Dit is vooral belangrijk voor voeders van schralere kwaliteit, die een hoger gehalte aan ruwe vezels en lignine bevatten. Voornamelijk bij droogte, zowel seizoengebonden als incidentele, daalt de kwaliteit van het voeder relatief snel. Ezels kunnen beter leven op voedsel van mindere kwaliteit en zijn dan ook beter bestand tegen voedselschaarste (Cuddeford et al., 1995). Dit doet hun economische waarde stijgen. Sterfte of ziekte van een familie-ezel kan voor een arm gezin catastrofale gevolgen hebben en extreme armoede en/of voedselcrisissen in de hand werken. Als gevolg hiervan is de vraag- en de verkoopprijs voor een ezel de laatste jaren gestaag gestegen en ezeldiefstal werd een algemeen probleem (Pearson et al., 1999). Met theoretische rekenmodellen is berekend dat 50% van de energie voor de landbouwproductie in de wereld afkomstig is van dieren (Morris et al., 2004). Ezels leveren daarin een betekenisvolle bijdrage. Het is evident dat een dier gezond moet zijn om efficiënt te kunnen werken. Preventie van factoren die nadelig zijn voor het algemeen welzijn van de ezel is uiteraard cruciaal, evenals het correct gebruik van werktuigen en werkharnassen. De laatstgenoemde punten zullen in deze literatuurstudie echter enkel beknopt aan bod komen. We zullen ons vooral toespitsen op parasitaire pathogenen en op preventie ervan door efficiënt management.

2

Ezels worden vooral in derdewereldlanden ingezet. Ethiopië, Pakistan, Mexico en de rurale gebieden van China zijn koplopers (Pearson, 1999). Om de werkcapaciteit maximaal te benutten is het belangrijk dat de dieren gezond blijven. Studies van de Food and Agriculture Organisation (FAO, 1991) en van Hansen (1996) hebben aangetoond dat chronische subklinische parasitaire infecties waarschijnlijk de grootste economische impact en schade veroorzaken. Perry et al. (2002) vonden ook dat 2 van de 3 belangrijkste pathogenen bij ezels helminthen en trypanosomen zijn. Ze stellen eveneens dat deze parasieten een grote economische impact kunnen veroorzaken. Het is dus belangrijk dat de juiste informatie omtrent parasieten, wormcontrole en resistentieproblematiek gekend is. Deze literatuurstudie beoogt een correcte weergave te zijn van de informatie die in de literatuur bekend is. Verschillende studies hebben aangetoond dat ezels gastheer zijn van een grote diversiteit aan helminthen en dit met een hoge prevalentie. Deze parasieten kunnen ziekte en verzwakking van de lichaamsconditie veroorzaken als de dieren ondervoed en/of overwerkt zijn. In Zuid-Afrika bijvoorbeeld, komen Nematoden (ronde wormen) het meest voor, naast Cestoden (lintwormen) en Trematoden (platwormen) (Theiler, 1923; Malan et al., 1982; Pandey en Eykser, 1990). Op grond van de gevonden en beschikbare literatuur is er besloten om het onderwerp enigszins af te bakenen. De belangrijke worminfecties bij ezels zullen behandeld worden met aandacht voor: -

de cyclus

-

epidemiologie

-

pathogenese, pathologie en symptomen

-

diagnose

-

behandeling en controle

-

anthelminthicumresistentie

Strongyloides westeri, de veulenworm, en Oxyuris equi komen ook voor bij ezels. Over deze parasieten is er echter weinig voor ezels specifieke informatie te vinden in de literatuur. Daarom zullen in deze literatuurstudie enkel de belangrijkste worminfecties aan bod komen. Waar mogelijk zullen we op grond van de literatuur waarover we beschikken, aandacht besteden aan de verschillen tussen de welvarende landen en de ontwikkelingslanden.

3

HOOFDSTUK 2: LITERATUURSTUDIE

2.1. Inleiding Matthews et al. (2013) stellen dat alle worminfecties bij het paard ook bij ezels kunnen voorkomen. Co-grazende dieren, paard en/of ezel, kunnen elkaar infecteren en dienen als bron voor elkaar beschouwd te worden. In het algemeen kan men stellen dat een klinische parasitaire infectie gekenmerkt wordt door verschillende universele symptomen. Algemene klinische symptomen zijn o.a. slechte body-condition score, sufheid, diarree, koliek, grove vacht, gedaalde power output en gewichtsverlies. Ze kunnen optreden in combinatie met parasiet-specifieke klinische tekens. Aan de hand van die symptomen kan een praktiserende dierenarts een parasitaire infestatie vermoeden. Verder doelgericht parasitair onderzoek moet dan uitwijzen over welke soort of soorten parasieten het precies gaat. Morrow et al. (2011) zagen dat bij ezels, anders dan bij paarden, de eerder genoemde klinische symptomen pas tot uiting komen bij een hoge tot zeer hoge infectiegraad. Daarom dient bij ezels een parasitaire infestatie steeds vermoed te worden als de betreffende klinische symptomen zich voordoen. Het exacte belang van parasitaire infecties als significante oorzaak van mortaliteit en morbiditeit bij ezels is nog niet wetenschappelijk vastgesteld. Door extrapolatie uit onderzoek bij het paard kan vermoed worden dat controle van parasitaire infecties van belang is voor zowel het welzijn van het dier in kwestie als dat van co-grazende dieren (Matthews et al., 2013). Omdat er zoals gezegd, belangrijke verschillen zijn tussen de ontwikkelde landen in meer gematigde streken en de ontwikkelingslanden in droge en (sub-)tropische streken, zal bij de bespreking van de belangrijkste worminfecties waar mogelijk gedifferentieerd worden tussen de verschillende regio’s.

2.2. Belangrijke worminfecties Hierna zullen belangrijke worminfecties bij de ezel besproken worden aan de hand van de cyclus, epidemiologie, pathogenese, pathologie en symptomen, diagnose en behandeling. Mogelijke controle alternatieven en het probleem van anthelminthicumresistentie zullen eveneens belicht worden. 2.2.1. Strongyliden: Cyathostominae en Strongylus spp. Maag- en darmnematoden zijn, net als bij paarden, een belangrijke oorzaak van ziekte bij ezels. Van deze nematoden vormen de Cyathostominae de belangrijkste groep, zowel in prevalentie als in pathogeniteit. Infecties zijn complex en worden verder nog gecompliceerd door de steeds toenemende graad van resistentie tegen de gebruikelijke klassen van anthelminthica. Er zijn geen nieuwe anthelminthica in ontwikkeling in de farmaceutische industrie (Getachew et al., 2010a), waardoor dit probleem nog extra nadruk krijgt. Er zijn meer dan 50 verschillende soorten cyathostominae bekend bij paarden, ezels en zebra’s (Lichtenfels et al., 1998). De soorten bij de ezel zijn vrijwel dezelfde als die bij het paard, uitgezonderd 10 die specifiek zijn voor de ezel. Ezels zijn eveneens gevoelig voor

4

worminfecties met Strongylus spp., maar de prevalentie ervan is de laatste jaren significant gedaald in de ontwikkelde landen door regelmatig gebruik van anthelminthica zoals ivermectine en moxidectine. Grote strongyliden vormen een duidelijk gevaar voor ezels en muildieren in ontwikkelingslanden waar toediening van macrocyclische lactonen weinig gebeurt. Bovendien zijn de dieren immuun-gecompromitteerd door stress en malnutritie (Getachew et al., 2010a). Tot de groep van de grote strongyliden die zowel paarden als ezels infecteren, behoren Strongylus vulgaris, S. equinus en S. edentatus. S. asini komt ook voor bij ezels (Boulanger, 1920), maar volgens Pandey en Eysker (1989) is deze parasiet niet goed aangepast aan deze gastheer en komt bijgevolg niet veel voor. Hij wordt meer bij zebra’s geconstateerd. Cyclus De cyclus van de cyathostominae is dezelfde bij ezels en paarden. Volwassen wormen bevinden zich in het caecum en colon en kennen een niet-migrerende cyclus. Eitjes worden uitgescheiden in de feces. Na uitkippen start de ontwikkeling van L1-larve tot infectieuze L3-larve in de feces op de weide. De L3-larven zullen vervolgens de feces verlaten en migreren naar het omliggende gras. Wanneer de ezel graast van deze stroken zal hij geïnfecteerd worden. Na orale opname van de infectieuze L3larven zullen zij de wand van het ileum en het colon penetreren, waar ontwikkeling tot het L4-stadium plaatsvindt. Vervolgens treedt vervelling op en bereiken ze het adulte stadium, waarna migratie naar het lumen van de darm optreedt. In het L4-stadium kunnen de larven zich encysteren in de darmwand. Dit kan kortstondig zijn of, wanneer ze in hypobiose gaan, verschillende weken of maanden duren. Bij massaal vrijkomen kunnen ze typhlo-colitis veroorzaken door ontstekingsreactie. Zo kan de infectie klinisch worden. Klinische cyathostominose komt in ontwikkelde landen slechts sporadisch voor wegens het frequent gebruik van anthelminthicumpreparaten. De pre-patente periode bedraagt 2-3 maanden. De cyclus van Strongylus spp. verloopt enigszins anders. Adulte wormen bevinden zich in het colon en caecum en in tegenstelling tot de cyathostominae hebben de larven wel een migrerende cyclus. Na opname van vrij-levende L3-larven treedt er een parasiet-specifieke migratie op. S. edentatus kent een lever-peritoneum migratie, S.equinus een darmwand-pancreas migratie en S. vulgaris manifesteert zich typisch in de a. mesenterica cranialis. De pre-patente periode bedraagt 6-12 maanden. Epidemiologie Ernstige intestinale problemen veroorzaakt door cyathostominae worden meer en meer gerapporteerd in verband met paarden. Ze worden in de meeste regio’s van de ontwikkelde wereld beschouwd als één van de hoofdoorzaken van koliek bij paardachtigen (Matthews et al., 2013). Volgens sommige onderzoekers gaat het om 50% van de gevallen (Giles et al., 1985). Bij ezels is de sterfteratio door cyathostominose niet bekend, maar er wordt verondersteld dat die lager is dan bij het paard (Matthews et al., 2013). De precieze impact van cyathostominose op werkezels is niet duidelijk. De prevalentie van cyathostominae is goed gedocumenteerd in Afrika, zowel bij paarden, ezels als zebra’s (Scialdo-Krecek et al., 1983; Krecek et al., 1987, 1989, 1994a, 1995b; Pandey et al., 1994). Uit een studie in Ethiopië bleek dat 99% van de 2935 ezels, die coprologisch onderzocht werden op

5

de aanwezigheid van parasieten, positief werd getest op de aanwezigheid van diverse strongyliden (Getachew et al., 2010a). Het betrof hier patente infecties met aanwezigheid van volwassen parasieten, de larvaire stadia werden buiten beschouwing gelaten. De bevindingen zijn consistent met onderzoek door Getachew et al. (2008a). Op basis van de onderzoeksresultaten uit deze studies kan men stellen dat de meerderheid van de ezels ingezet voor werk in Ethiopië, zwaar geïnfecteerd is met strongyliden. De epidemiologie van Strongylus spp. is gelijkaardig aan die van de kleine strongyliden. S. vulgaris komt wereldwijd voor en kan erge ziekte en sterfte veroorzaken bij paardachtigen (Greatorex, 1977; Lyons et al., 1986). In Zuid-Afrika komt hij frequent voor bij ezels, paarden en zebra’s (Monnig, 1928; Scialdo et al., 1982). Kennis over de epidemiologie van deze parasiet bij ezels is nog schaars en veel beschikbare informatie heeft betrekking op paarden uit gematigde gebieden van het noordelijk halfrond. Getachew et al. (2010a) zagen een infectieprevalentie van grote strongyliden van 90-100% bij werkende ezels in Ethiopië. S. vulgaris maakte hier de grootste fractie uit, gevolgd door S. equinus. S. edentatus kwam het minst voor. De resultaten komen overeen met studies verricht door Pandey en Eysker (1989), Feseha (1998), Getachew (1999), Yoseph et al. (2005), Ayele et al. (2006). Infecties met S. vulgaris zijn duidelijk klimaatafhankelijk. Pandey en Eysker (1989) vermeldden dat vrij-levende stadia veel gemakkelijker overleven tijdens het regenseizoen. Daarom is er in Zimbabwe een belangrijke toename van infectie-intensiteit van november tot maart, met een piek van wormpopulaties in januari. Tijdens de droge periode van maart tot oktober zijn de klimaatomstandigheden veel minder gunstig voor de overleving van vrij-levende stadia. In deze periode zullen zich weinig nieuwe infecties manifesteren. Overleving van de parasiet gebeurt tijdens deze periode vooral als adulten in de darm. In de natuur treedt leeftijdsresistentie tegenover Strongylus spp. bij paarden en ezels niet op (Greatorex, 1975, 1977; Lyons et al., 1986; Pandey en Eysker, 1989). Daarom kunnen dieren uit alle leeftijdsklassen klinische symptomen vertonen (Love et al., 1999). Volgens Duncan (1975) is dit bij ezels te verklaren doordat ze in praktijkomstandigheden vaak immuun-gecompromitteerd zijn of doordat de immuniteit niet reageert op de aanwezigheid van opgenomen larven. Pathogenese, pathologie en symptomen Trawford en Getachew (2008) beschrijven in de vierde editie van The professional handbook of the donkey een eerste vorm van cyathostominose die gezien wordt tijdens het graasseizoen bij ezels. Hierbij treedt er geen diarree op, maar tekenen van gewichtsverlies of gedaalde gewichtsaanzet domineren het klinisch beeld. De auteurs vermeldden tevens een tweede vorm van cyathosminose in het noordelijk halfrond tijdens de winter en vroege lente, voornamelijk bij jonge dieren. Tijdens deze winter-cyathostominose kunnen larven aanleiding geven tot acute en erge inflammatie van de darmwand. Dit treedt vooral op wanneer veel larven zich op hetzelfde tijdstip vrijmaken uit de darmwand. Klinische symptomen, zoals anorexie en depressie, gewichtsverlies, koliek en hyperlipemie gaan met dit verschijnsel gepaard. Typisch voor ezels wordt profuse diarree slechts occasioneel waargenomen. Er kan acute sterfte optreden door toxemische shock.

6

Crane et al. (2011) zagen dat efficiënte toediening van anthelminthica een significante toename van de body-condition score kan bewerken. Ook volgens Getachew (2006) en Burden et al. (2010) is er een negatieve correlatie tussen de Fecal Egg Count (FEC) en body-condition score. Deze auteurs vermelden wel dat ezels, ondanks hoge infecties met cyathostominae, toch gezond kunnen ‘lijken’ als ze niet overwerkt of nutritioneel gecompromitteerd zijn (Getachew, 2006; Burden et al., 2010). Diagnose Strongyliden kunnen gediagnosticeerd worden op grond van indicaties uit de anamnese, zoals slecht weidemanagement en inefficiënt anthelminthicumgebruik. Daarnaast doen klinische symptomen als diarree, koliek, anemie, gedaalde gewichtsaanzet of gewichtsverlies een infectie met strongyliden vermoeden. Bij S. vulgaris infecties kan rectaal een typische verdikking en zinderend gevoel gevonden worden ter hoogte van de a. mesenterica cranialis. Coprologisch onderzoek naar eitjes en larven is aangewezen. Eitjes in de feces representeren niet altijd een klinische infectie, dit is enkel het geval bij een hoge ei-uitscheiding. Anderzijds kunnen ook larven dieren klinisch ziek maken, zelfs al is de eiuitscheiding laag of nul. Behandeling en controle van infecties Behandeling en controle van cyathostominae en grote strongyliden is gelijkaardig en kan gebeuren door behandeling met anthelminthica en door middel van managementpraktijken. Over het gebruik van anthelminthica vermelden weinig producten label-specifieke indicaties voor ezels. Voor de drie hoofdklassen van anthelminthica, namelijk de macrocyclische lactonen (ML), tetrahydropyrimidine pyrantel (PYR) en benzimidazolen (BZM) die beschikbaar zijn voor gebruik bij paarden, is aangetoond dat ze bij ezels effectief zijn bij dezelfde doseringen als bij het paard (Malan en Reinecke, 1979; Taylor en Craig, 1993; Crane et al., 2011). Veel van deze producten zijn echter niet geregistreerd voor gebruik bij ezels. Anthelminthica die frequent worden aangewend bij ezels, zijn ivermectine, moxidectine, fenbendazole en pyrantel embonaat (Matthews en Burden, 2013). Moxidectine kent de beste activiteit tegenover geëncysteerde larven in de darmwand en de persisterende werking is langer dan die van ivermectine. Moxidectine geniet dan ook de voorkeur (Trawford et al., 2001). Een studie bij het paard door Rose et al. (2000) toonde aan dat 99% van de wormen zich op de weide bevindt en slechts 1% aanwezig is in het dier zelf. Hetzelfde geldt ook voor ezels. Daarom mag geen enkel wormcontroleprogramma zich louter toespitsen op het gebruik van anthelminthica. Goede managementpraktijken houden in: feces regematig verwijderen en goede stalhygiëne, weiderotatie, biologisch vacuüm, selectieve chemotherapie en strategisch ontwormen. Studies van het Donkey Sanctuary in het Verenigd Koninkrijk toonden een duidelijke reductie van de FEC aan bij ezels die graasden op weiden waar mest twee keer per week werd verwijderd (uit Matthews en Burden, 2013). De auteurs bevelen twee maal per week mest verwijderen aan in de zomer en één keer per week in wintermaanden. Deze positieve resultaten werden bevestigd in studies van Herd (1986), Herd en Gabel (1990) en Krecek en Guthrie (1999). Hébert et al. (2010) raden eveneens aan om de mest

7

gedurende drie weken te composteren, zodat vrij-levende larven worden gedood. In het geval van weiderestrictie, kunnen latrines aanbevolen worden. Feces verwijderen kan in ontwikkelingslanden nog een extra bron van inkomsten opleveren, door verkoop van de mest of door productie van extra voedsel na bemesting (Krecek et al., 1998; Krecek en Guthrie,1999). Omdat runderen en schapen geïnfecteerd worden door andere soorten strongyliden dan paarden en ezels, kunnen ze door co-grazen ingezet worden als biologisch vacuüm. Schapen worden hiervoor frequent gebruikt. Men moet eerst de leverbotstatus van de dieren nagaan, aangezien dezelfde Fasciola spp. zowel schapen als ezels infecteren. Bij co-grazen laat men de dieren best eerst aan elkaar wennen, want Burden en Trawford (2006) observeerden dat ezels anders agressief gedrag kunnen vertonen. Om de infectiedruk van strongyliden te reduceren, kunnen na ezels schapen op weiden ideaal aangewend worden, vóór een periode van weiderust en dit gedurende een zestal maanden (Kuzmina et al., 2006). Herhaalde gelijktijdige behandeling van alle dieren in een bepaalde groep, ongeacht hun respectievelijke FEC, is niet aan te bevelen. Ezels uit groepen met hoge FEC’s, bijvoorbeeld zij die een

hogere

individuele

gevoeligheid

hebben,

kunnen

gebruikt

worden

voor

selectieve

chemotherapie. De hoofdgedachte bestaat erin, de selectiedruk naar anthelminthicumresistentie te verlagen, en tegelijkertijd de infectie-intensiteit te reduceren (Stratford et al., 2011). Dieren met lage FEC’s dragen weinig bij tot de infectiedruk op de weide. Hen behandelen met anthelminthica is dan ook minder zinvol. Tegelijkertijd wordt er gedacht dat de eitjes van strongyliden in de feces van de onbehandelde dieren later de refugia zullen uitmaken. Refugia-eitjes zorgen voor een dilutie van de eitjes die afkomstig zijn van, mogelijk resistente, infecties van behandelde dieren. Aldus ontstaat er op de weide competitie voor overleving tussen anthelminthicumgevoelige en -resistente stammen. Van Wyk (2001) toonde aan dat de refugia waarschijnlijk de belangrijkste factor is om de ontwikkeling van anthelminthicumresistentie tegen te gaan. Om deze controlemaatregel efficiënt te houden, dient men de FEC van dieren regelmatig na te gaan alvorens ze te behandelen. Variaties in milieu, management en groepsdynamica zorgen ervoor dat deze protocollen niet gestandaardiseerd kunnen worden. Omdat de FEC een worminfectie niet altijd correct weergeeft, zoals bijvoorbeeld tijdens herfst en winter in gematigde gebieden wanneer weinig patente infecties aanwezig zijn, is de FEC vooral van belang tijdens het graasseizoen. Praktisch zal men de dieren gaan behandelen wanneer ze een bepaalde cut-off treshhold FEC-waarde overschrijden. Matthews (2008) vermeldde hiervoor een drempelwaarde van 200-500 eitjes per gram. Krecek en Guthrie (1999) gaven een waarde aan van 300 of meer bij een studie in Zuid-Afrika. Correcte doseringen zijn zeer belangrijk. Aangezien FEC enkel patente worminfecties detecteert, houdt men te weinig rekening met de geëncysteerde cyathostominae larven. In sommige gevallen kan deze alternatieve controlemaatregel inefficiënt blijken (Nielsen, 2009; Nielsen et al., 2012). Volgens Matthews en Burden (2013) is het raadzaam om eerder vernoemde selectieve chemotherapie aan te vullen met strategische ontworming van alle ezels met larvicidepreparaten zoals moxidectine. Dit is vooral belangrijk in perioden waarin klinische infecties zich veel beter kunnen manifesteren. In gematigde gebieden is dit tijdens de herfst en winter en in tropische gebieden aan het begin en einde

8

van het regenseizoen. Het droge seizoen in meer tropische ontwikkelingslanden is weinig gunstig voor de overleving en ontwikkeling van de vrij-levende stadia. Zo is er tijdens die periode weinig risico op het accumuleren van een infectie. Het effect van wormcontroleprogramma’s kan het best gemonitord worden door labo-analyses en body condition scoring (BCS). Volgens Krecek en Guthrie (1999) kunnen ezeleigenaars leren om de BCS van hun dieren zelf te scoren als indicator van de gezondheid en voedingsstatus. Correcte controlemaatregelen

kunnen

dan

genomen

worden.

Dit

is

vooral

aan

te

moedigen

in

ontwikkelingslanden waar anthelminthica vaak geen optie zijn. Anthelminthicumresistentie Frequent gebruik en onderdosering van anthelminthica, vooral als veel ezels op een relatief kleine oppervlakte worden gehouden, kunnen de selectie naar resistente nematoden in de hand werken. Bij paarden is wereldwijd resistentie vastgesteld tegenover de drie hoofdklassen van anthelminthica, de ML, PYR en BZM (Morriss et al., 2004; Matthews, 2008; Brady en Nichols, 2009; Von SamsonHimmelstjerna, 2012). Specifiek voor ezels zijn er nog geen studies verricht over het ontstaan en de impact van resistentie tegen anthelminthica van cyathostominae. Enkele studies vermelden wel het falen van ingestelde therapieën bij geïnfecteerde dieren. Een studie door Matthee et al. (2002) rapporteert een kortere egg reappearance period na behandeling van geïnfecteerde dieren met moxidectine. Trawford et al. (2005) bevestigden de resultaten van moxidectine-resistentie bij ezels. Matthews en Burden (2013) citeerden wijdverspreide en hoge levels van resistentie van cyathostominae voor fenbendazole, een frequent aangewend breedspectrum anthelminthicum. In ontwikkelingslanden is de situatie iets gunstiger. Wegens de relatief hoge kost of onbeschikbaarheid worden anthelminthica eerder weinig gebruikt. Dit zorgt ervoor dat de selectie naar resistente cyathostominae eerder gering of afwezig is. Maar zoals resistentie een belangrijk wereldwijd probleem is geworden bij paarden, kan men dit in de toekomst ook voor ezels verwachten. Correct en verantwoord gebruik van anthelminthica is dan ook steeds aan te moedigen, opdat de effectiviteit van de huidige producten zolang mogelijk bewaard blijft. Anthelminthicumresistentie van grote strongyliden is bij ezels niet beschreven.

2.2.2. Parascaris equorum Parascaris equorum is een grote nematode die voorkomt bij equidae. Dezelfde soort die paarden infecteert, kan ook ezels aantasten en omgekeerd. Daardoor kunnen beide diersoorten als bron van infectie voor elkaar fungeren. Cyclus De parasiet kent een directe, migrerende levenscyclus, waarbij de infectie start na opname van een zeer milieuresistent eitje dat een L2-larve bevat. Dit eitje heeft een typische ronde en dikwandige vorm.

9

Na opname van een eitje zal de L2-larve uitkippen in de darm en haar ontwikkeling vervolledigen door een lever-long migratie waarna ze als volwassen worm in de darm zal verblijven. De pre-patente periode bedraagt 10 weken. Een vrouwelijke adulte worm kan tot 200.000 eitjes per dag produceren. Daarom zal een geïnfecteerde ezel reeds na één dag voor een enorme weidebesmetting zorgen (Hébert et al., 2010). Er is geen bewijs voor prenatale infectie. Epidemiologie Bij paarden treft men P. equorum vooral aan bij veulens, omdat paarden snel een effectieve immuniteit ontwikkelen zowel na blootstelling als bij het ouder worden. Er worden zeer zelden volwassen paarden met patente infecties gezien (Clayton en Duncan, 1979). Bij ezels is de situatie anders. Wells et al. (1998) bestudeerden in Zuid-Afrika de fecale ei-uitscheiding bij ezels van zes maanden tot acht jaar oud. Men stelde in alle leeftijdsklassen een hoge prevalentie vast van infecties met P. equorum. Dit werd bevestigd door een studie in Ethiopië, waar ook bij volwassen ezels patente infecties vastgesteld werden gekenmerkt door hoge hoeveelheden eitjes in de feces en volwassen wormen in de darm (Getachew et al., 2008b). In diezelfde studie vond men evenmin een significant verschil tussen de verschillende leeftijdsklassen. Ezels ontwikkelen dus geen significante immuniteit tegenover P. equorum, zoals dit bij paarden wel het geval is, en kunnen hun hele leven geassocieerde klinische symptomen vertonen. Volgens Getachew et al. (2008b) en Matthews en Burden (2013) komt de parasiet zowel in gematigde streken als in tropische regio’s relatief frequent voor, vooral op grote bedrijven waar dieren permanent dezelfde weiden begrazen en niet of inefficiënt behandeld worden met anthelminthica. Pathogenese, pathologie en symptomen Patente infecties met klinische symptomen kunnen ontstaan als de infectiedruk op de graasweiden zeer hoog wordt. Ezels die overwerkt zijn, in slechte gezondheid verkeren en slecht gevoed zijn, zoals dit zeer vaak in ontwikkelingslanden het geval is, behoren zeker tot een risicogroep. Deze ezels zijn een belangrijke bron voor weidecontaminatie. Klinische symptomen kunnen zich zowel bij jonge als bij volwassen dieren op verschillende manieren uiten. Door migratie van larven naar de long kunnen respiratoire problemen ontstaan, maar ook groeiachterstand, falen van gewichtsaanzet, diarree, adulte wormen in de feces en koliek worden vermeld (Matthews en Burden, 2013). Koliek ontstaat doordat massale hoeveelheden adulte wormen bepaalde regio’s van de darm kunnen verstoppen. Vooral de ileo-caecale overgang blijkt hiervoor gevoelig te zijn. Dergelijke gevallen kennen een slechte prognose. Diagnose De diagnose gebeurt op basis van de klinische symptomen en de aanwezigheid van sferische, dikke, bruinige, ruwwandige eitjes of volwassen wormen in de feces bij coprologisch onderzoek.

10

Behandeling en controle van infecties De controle van P. equorum bestaat er enerzijds in geïnfecteerde dieren te behandelen met anthelminthica en anderzijds een goed weidemanagement. Anthelminthica die bij paarden ingezet worden zijn ook bij ezels efficiënt, bijvoorbeeld BZM, ML of pyrantel. Therapie-falen ten gevolge van resistentie tegenover anthelminthica is gerapporteerd en men zal hiermee rekening moeten houden bij de instelling van een correcte efficiënte behandeling. Weidecontaminatie moet zoveel mogelijk onderdrukt worden door het aanwenden van goed weidemanagement en door mest voldoende te composteren. Dit is zeker noodzakelijk als de mest gebruikt wordt om andere weiden te bemesten (Wells et al., 1998). Hébert et al. (2009) onderzochten het effect van temperatuur en tijd op de overleving van de zeer milieuresistente P. equorum eitjes. In normale, natuurlijke omstandigheden kunnen deze eitjes tot enkele jaren overleven en zo bijdragen tot de infectiedruk van een weide. In deze studie stelde men vast dat, om een significante sterfte van de eitjes tot onder de detectielimiet te bekomen, men ofwel een temperatuur van 55°C of meer gedurende acht uur dient aan te houden, ofwel een temperatuur van 40 tot 50°C gedurende meerdere dagen. In de praktijk is het composteren van mest gedurende vijftien dagen bij een temperatuur van 55°C of meer haalbaar en zeker vereist om hem voor andere doeleinden te gebruiken. Anthelminthicumresistentie Matthews en Burden (2013) meldden therapie-falen na behandeling van ezels met P. equorum infecties met ivermectine, moxidectine en pyrantel-embonaat. Bij paardenveulens kent vooral ivermectine negatieve resultaten (Samson-Himmelstjerna, 2012). Resistentie van deze parasiet tegenover de vernoemde producten kan dus steeds verwacht worden bij het opstellen van een wormcontrole programma voor ezels.

2.2.3. Anoplocephala spp. Anoplocephala spp., meer bepaald A. perfoliata, A. Magna en Anoplocephaloides mammilana, zijn de meest voorkomende cestoden bij equidae (Soulsby, 1982; Taylor et al., 2007). Recente studies toonden aan dat A. perfoliata wereldwijd de meest voorkomende lintworm is (Gasser et al., 2005; Trotz-Williams et al., 2008; Veronesi et al., 2009; Pavone et al., 2010; Skotarek et al., 2010; Pavone et al., 2011). Cyclus Volwassen wormen in de darm scheiden segmenten af die eitjes bevatten. Die worden doorgegeven via de feces, waarna een oribatide tussengastheermijt ze zal opnemen met ontwikkeling van het cysticercoïde stadium. Wanneer de geïnfecteerde mijt tijdens het grazen wordt opgenomen door de ezel, zal de verdere ontwikkeling tot volwassen lintwormen plaatsvinden. De pre-patente periode bedraagt 3-6 maanden.

11

Epidemiologie Informatie over deze parasieten bij ezels is schaars te vinden. Er zijn slechts enkele studies verricht over de prevalentie van A. perfoliata en cestoden in het algemeen bij ezels. Proudman en Ellis (1995) zagen een infectiegraad van 27% bij coprologisch onderzoek van een groep ezels uit de Welsh Border en 40% van de dieren testten positief op een A. perfoliata -specifieke antistoffen ELISA-test. Getachew et al. (2010a) stelden in een uitgebreide studie over ezels in Ethiopië vast dat 8% van de onderzochte dieren geïnfecteerd was met A. perfoliata. In een vervolgstudie zagen Getachew et al. (2012b) een infectiegraad van 34% na serologisch onderzoek van ezels in Ethiopië. In deze studie werden bloedstalen genomen van 797 ezels uit vier verschillende geografische locaties en onderzocht op het voorkomen van A. perfoliata. De studie toonde een duidelijk verschil in sero-prevalentie van A. perfoliata aan tussen verschillende regio’s in Ethiopië. Het risico op zeer erge infecties is het grootst in de hooglanden. Volgens de auteur is dit zowel te wijten aan het gunstige overlevingsklimaat voor de cestodeneitjes evenals voor de oribatide mijt, de specifieke tussengastheer die vereist is in de cyclus van de cestoden. In de hooglanden zijn de weiden relatief vochtig en is permanente beweiding van graasland gebruikelijk. De situatie is anders in de laaglanden waar het graasseizoen beperkt is tot het regenseizoen wegens het gebrek aan gras tijdens de droge periode. Het is er eveneens gebruikelijk weilanden één tot enkele jaren te laten rusten en te laten herstellen van een intensief graasseizoen. De auteur haalt de verstoring van de cyclus en ecologie van de oribatide tussengastheer mijt aan als argument voor lagere infectiegraad en antistoffen-respons tegenover A. perfoliata in deze regio. Klimaat- en milieuverschillen spelen dus een duidelijke rol in het voorkomen van lintworminfecties bij ezels. Deze bevindingen zijn coherent met de resultaten van Getachew (2006). Getachew et al. (2012b) onderzochten eveneens het verband tussen geslacht, leeftijd en bodycondition score en de prevalentie van A. perfoliata. Er werd geen significant verband gevonden bij ezels. Men mag dus veronderstellen dat ezels geen leeftijdsimmuniteit ontwikkelen tegenover cestoden, waardoor infecties gedurende hun hele leven kunnen voorkomen. Gelijkaardige bevindingen zijn gevonden bij paarden door Lyons et al. (1984), Owen et al. (1988), Fogarty et al. (1994), Ihler et al. (1995), Boswinkel en Sloet van Oldruitenborgh-Oosterbaan (2007) en Kjaer et al. (2007). Pathogenese, pathologie en symptomen Anoplocephala spp. wordt volgens verschillende auteurs gezien als de oorzaak van intestinale problemen. Het betreft koliek (Williamson et al., 1997; Proudman en Edwards, 1993; Proudman en Holdstock, 2000; Gasser et al., 2005; Boswinkel en Sloet van Oldruitenborgh-Oosterbaan, 2007; Pavone et al., 2011) en vooral ook impactie ter hoogte van het ileum en ileocaecale intussceptie (Proudman et al., 1998). Studies op paarden en pony’s toonden aan dat de intensiteit van een infectie en de mate waarin intestinale problemen voorkomen sterk gecorreleerd zijn (Williamson et al., 1997; Proudman en Trees 1999; Gasser et al., 2005; Pavone et al., 2010; Pavone et al., 2011). Er bestaat een duidelijk positieve correlatie tussen serum-antistoffenniveau tegenover Anoplocephala spp. en de ernst van de infectie. Aldus kan dit serum-antistoffenniveau dienen als maatstaf voor de intensiteit van

12

de infectie en indirect ook voor de ernst van de intestinale problemen die ermee gepaard gaan (Proudman en Trees 1996b; Matthews et al., 2004; Gasser et al., 2005; Kjær et al., 2007; Traversa et al., 2008). De exacte pathogenese van Anoplocephala spp. is bij ezels nog niet experimenteel onderzocht, maar gelijkaardige letsels als bij het paard, voornamelijk ter hoogte van de ileo-caecale overgang, doen een gelijkaardige pathogenese vermoeden. Proudman en Ellis (1992) verrichtten een kleine pilootstudie in Europa, waarbij 40% van de ezels aangeboden voor het onderzoek, een duidelijk serologisch bewijs leverden van Anoplocephala spp. specifieke antistoffen. Door de correlatie tussen het serumantistoffen-niveau tegenover Anoplocephala spp. en de ernst van de infectie, en indirect ook met de ernst van de intestinale problemen, zou men kunnen stellen dat men ook in Europa bij ezels met koliek en andere intestinale problemen moet denken aan een infectie met Anoplocephala spp. Dit wordt enigszins tegengesproken door Getachew et al. (2006), die vaststelden dat infecties met Anoplocephala spp. in Europa veel minder voorkomen. De auteurs verwijzen hier naar het ongunstige milieu voor de oribatide tussengastheer mijt. Dit zou een limiterende factor zijn in de ontwikkeling van de infectie. De infectie kan heel het jaar door plaatsvinden, maar vrij recente studies bij paarden in Duitsland toonden een specifieke piekperiode in de late zomer/herfst (Roefstra et al., 2006). Diagnose De diagnose gebeurt op basis van de klinische symptomen, maar die kunnen verward worden met andere worminfecties. Daarnaast kan men de infectie bevestigen met behulp van de conventionele centrifugatie-/flotatiemethode tijdens coprologisch onderzoek. De specificiteit is hoog wegens de typische hoefijzer-vorm van Anoplocephala spp. eitjes. De sensitiviteit is echter laag wegens de grote variatie in fecale ei-uitscheiding bij klinisch geïnfecteerde dieren (Kjær et al., 2007). Wanneer men het vermoeden heeft van een Anoplocephala spp. infectie, maar fecesonderzoek negatief blijkt, kan een diagnostische therapie of serologie soelaas bieden. Behandeling en controle In Ethiopië, zoals in vele landen, delen paarden en ezels vaak dezelfde weide of graasland. Infecties met lintwormen kan men bij ezels behandelen met pyrantel (38mg/kg lichaamsgewicht) of met praziquantel (1mg/kg lichaamsgewicht) (Trawford en Getachew, 2008). Getachew et al. (2013) toonden de effectiviteit van praziquantel aan bij ezels, maar zowel pyrantel als praziquantel zijn niet geregistreerd voor gebruik bij deze diersoort. De dieren behandelen vóór het graasseizoen kan ervoor zorgen dat lintworminfecties tijdens het graasseizoen subklinisch blijven en geen pathogene proporties aannemen (Taylor et al., 2007). Combinatiepreparaten van praziquantel met moxidectine of ivermectine zijn beschikbaar en maken het mogelijk om ezels tegelijkertijd en frequent te behandelen tegen strongyliden en lintwormen. Goede managementpraktijken zijn moeilijk, maar ook belangrijk in het bestrijden van Anoplocephalainfecties. Het valt aan te bevelen om de habitat van de oribatide mosmijten te verstoren, zodat minder opname van geïnfecteerde mijten door ezels gebeurt. Dit is evenwel moeilijk omdat de oribatide mijten wijd verspreid zijn over de hele weide, zodat her-infecties gemakkelijk optreden.

13

Anthelminthicumresistentie Bij ezels is er in de literatuur nog geen resistentie beschreven van lintwormen tegenover de gebruikelijke anthelminthica.

2.2.4. Dictyocaulus arnfieldi De longworm Dictyocaulus arnfieldi komt voor bij equidae, waaronder paarden, ezels, muildieren en zebra’s (Round, 1976). Cyclus Het exacte verloop van de levenscyclus van D. arnfieldi is nog niet volledig gekend, maar men neemt aan dat de cyclus sterk overeen komt met die van de longworm bij runderen, D. viviparus. De longworm heeft een directe levenscyclus. L1-larven kippen uit eitjes kort nadat ze door een gastheer in de feces zijn uitgescheiden. Ze ondergaan twee vervellingen vooraleer ze het infectieuze L 3-stadium bereiken. Wanneer de larven vervolgens worden opgenomen door dezelfde of door een nieuwe gastheer, zullen ze doorheen de darmwand migreren naar de longen via het lymfatisch systeem. Finale maturatie vindt 30 tot 45 dagen later plaats in de bronchiën (Mackay en Urquhart, 1979; Soulsby, 1982). De adulte wormen bevinden zich zowel in de bronchiën als in de trachea. Ze zijn dun, draadachtig, wit en ongeveer 3,5 tot 6,5 cm lang. De pre-patente periode bedraagt 2 tot 3 maanden. Een verschil tussen de levenscycli van beide Dictyocaulus spp. zou erin bestaan, dat bij patente infecties van D. arnfieldi in de feces eitjes worden uitgescheiden en bij D. viviparus larven (Taylor et al., 2007). Epidemiologie D. arnfieldi komt bij ezels wereldwijd voor met hoge prevalenties. De ezel wordt aanzien als de natuurlijke gastheer van deze nematode. In ontwikkelde landen heeft het regelmatig gebruik van macrocyclische lactonen, zoals ivermectine en moxidectine, ervoor gezorgd dat natuurlijke infecties van longwormen onderdrukt werden. Patente infecties komen echter bij ezels toch relatief frequent voor. Ezels verkrijgen de infectie initieel als veulen of jaarling en zullen hun hele leven geïnfecteerd blijven, vermoedelijk door blijvende blootstelling aan de parasiet. Paarden verkrijgen de infectie wanneer ze in contact komen met D. arnfieldi via weiden die gecontamineerd werden door geïnfecteerde ezels. Dit gebeurt vooral tijdens de zomermaanden. Sommige auteurs stelden tijdens de late zomer en herfst toegenomen ei-uitscheiding vast bij geïnfecteerde ezels (Round, 1976). Andere auteurs beschreven dan weer doorheen het hele jaar gelijke ei-uitscheiding bij geïnfecteerde dieren (Taylor en Craig, 1993). Natuurlijke infectie van paarden in afwezigheid van ezels is ook beschreven. De fungus Pilobolus speelt, net als bij D. viviparus, een rol in de verspreiding en transmissie van D. arnfieldi door de larven weg te katapulteren naar nabij gelegen weilanden. Dit bemoeilijkt de controle en de bestrijding van de aandoening.

14

De prevalentie van longworminfecties verschilt zowel in ontwikkelde- als in ontwikkelingslanden sterk en is afhankelijk van de beschouwde regio. In de literatuur is er weinig eenduidigheid te vinden. Solomon et al. (2012) onderzochten in Ethiopië de prevalentie van D. arnfieldi bij paarden, ezels en muildieren. Na coprologisch onderzoek met behulp van een gemodificeerde Baermann techniek werd de hoogste infectiegraad gezien bij ezels, namelijk 35,3%. Bij paarden en muildieren bedroeg die respectievelijk, 4,3% en 29,3%. Dit komt overeen met de bevindingen van Legese (1996) in Ethiopië die in vergelijking met paarden en muildieren, ook bij ezels de hoogste infectieprevalentie vaststelden, namelijk 30,5% tot 32,8%. Clayton (1981) en Klei (1986) constateerden ook bij ezels in Ethiopië, een veel hogere prevalentie van 50 tot 80%. Pandey (1980), Feseha et al. (1991) en Hassan et al. (2004) stelden ook in Afrika een hoge infectiegraad vast, namelijk 48% in Marokko, 83% in Ethiopië en 70,5% in Soedan. Hetzelfde geldt voor Lyons et al. (1985) die bij muildieren en ezels in Kentucky (VSA) een prevalentie van 54% vaststelden. Andersen en Fogh (2010) vonden 87,5% bij ezels in Denemarken (Europa). Ayaz (2003) vond dan weer veel lagere infectieprevalenties van D. arnfieldi bij ezels in Turkije (0,6%-14,6%). De inconsistente resultaten van al deze studies tonen aan dat infecties met D. arnfieldi zeer variabel kunnen zijn. De oorzaak ligt waarschijnlijk bij verschillen in agro-ecologie, managementsystemen, seizoenen, klimaatverschillen en grootte van de studie (Taylor en Craig, 1993). Het geslacht van ezels heeft weinig invloed op het voorkomen van infecties, maar Solomon et al. (2012) stelden wel vast dat de infectieprevalentie van D. arnfieldi varieerde met de leeftijd. In deze studie werd de hoogste infectiegraad gevonden bij oude (ouder dan tien jaar) en jonge (jonger dan drie jaar) dieren, namelijk respectievelijk 22,95% en 18%. Dit is volgens de auteurs waarschijnlijk te wijten aan het feit dat oude en jonge dieren een gedaalde immuniteit hebben. Daarnaast werd ook een negatieve correlatie aangetoond tussen infectieprevalentie en body condition score. Prevalenties van 50%, 16,3% en 5,2% werden genoteerd bij respectievelijk slechte, gemiddelde en goede body condition scores. Slecht gevoede dieren lijken veel minder dan goed gevoede dieren, in staat om infecties met D. arnfieldi te kunnen onderdrukken. Omgekeerd kunnen de dieren vermagerd zijn door de longworminfecties. Ezels die zeer oud, overwerkt of immuun-gecompromitteerd zijn, zijn ook gevoeliger. Hetzelfde geldt voor dieren die een cortisonetherapie hebben ondergaan of lijden aan de ziekte van Cushing. Dieren in dergelijke omstandigheden zullen hogere wormaantallen bezitten waardoor de aandoening klinisch kan worden (Matthews en Burden, 2013). Het is daarom belangrijk om risicodieren te screenen en te behandelen of in quarantaine te plaatsen, aangezien ze belangrijke infectieverspreiders zijn. Volgens Solomon et al. (2012) maakt D. arnfieldi dezelfde levenscyclus door bij muildieren. Ook zij zijn gevoelig voor besmetting met longwormen en kunnen patente infecties ontwikkelen. In vergelijking met ezels wordt de aandoening echter minder vaak geconstateerd. Muildieren kunnen ook zorgen voor transmissie van de infectie naar co-grazende dieren en zo een belangrijk aandeel hebben in de weidecontaminatie met D. arnfieldi. Het toegenomen gebruik van ezels en muildieren als recreatie- of werkdieren, heeft de laatste decennia voor een frequenter contact tussen paarden en ezels gezorgd.

15

Zo zijn longworminfecties een belangrijk klinisch probleem geworden bij paarden (Taylor en Craig, 1993). Pathogenese, pathologie en symptomen Patente infecties komen bij ezels veelvuldig voor, zowel bij jonge, adulte als oude dieren. Ezels worden dan ook aanzien als belangrijke verspreiders van de infectie. Klinisch is de parasiet vooral van belang voor co-grazende paarden. Bij paarden komen patente infecties enkel bij veulens en jaarlingen voor omdat de opgenomen longwormlarven zich slechts zelden tot seksuele maturiteit ontwikkelen bij volwassen paarden. Transmissie naar andere dieren is daardoor zeldzaam. Omdat letsels vooral door larven veroorzaakt worden, zullen er bij paarden frequent klinische symptomen optreden. Typische symptomen zijn chronische hoest, neus-uitvloei en tachypnee ten gevolge van bronchitis of bronchopneumonie (Taylor en Craig, 1993). Secundaire bacteriële infecties kunnen optreden waardoor een veel breder beeld van respiratoire symptomen ontstaat. Ezels ontwikkelen zelfs bij zeer zware infecties slechts minimale letsels en nagenoeg geen symptomen (Rose et al., 1970). Bij auscultatie van de long kan men zwaardere longgeluiden horen en veranderingen in de long ten gevolge van de longworm-infestatie kunnen infecties met pathogene kiemen in de hand werken. Diagnose De diagnose van D. arnfieldi kan bij ezels gesteld worden via mestonderzoek. In verse mest kan men de typische dunwandige eitjes met een L1-larve aantreffen. Als de L1-larven reeds uit het ei zijn gekomen, kan men ze detecteren met behulp van Baermannisatie (Baermann, 1917; Rode en Jorgensen, 1989). Bij het paard is mestonderzoek zinloos, omdat de meeste paarden geen patente infectie doormaken. Bij paarden wordt de diagnose vaak gesteld op basis van een chronische hoest en de anamnese, waarin een periode van co-grazen met ezels zal worden vermeld. Daarnaast kan een diagnose ook gesteld worden op grond van onderzoek van tracheaal aspiraat, als daarin eitjes worden vastgesteld. Diagnose wordt ook bevestigd als de klinische symptomen verdwijnen na een ingestelde anthelminthicumtherapie. Behandeling en controle In enkele studies werden verschillende behandelingsschema’s met benzimidazolen onderzocht en voorgesteld voor de bestrijding van longworminfecties. De studies beschreven variabele resultaten. Degene die effectief bleken, maakten gebruik van hoge dosissen en/of lange behandelingstijden. Clayton en Neaves (1979) onderzochten de effectiviteit van mebendazole tegenover D. arnfieldi infecties. De effectiviteit bedroeg 75%-100% wanneer men mebendazole p.o. 15,2-20,0 mg/kg/dag gedurende vijf dagen toediende. Behandeling van longworm-positieve ezels met fenbendazole (7,5-30 mg/kg),

gevolgd

door

nog

twee

extra

toedieningen

van

fenbendazole

(15mg/kg)

kon

longworminfecties niet elimineren (Urch en Allen, 1980). Men heeft kunnen aantonen dat behandeling

16

van besmette ezels met thiabendazole (440 mg/kg) longworminfecties kan bestrijden, maar de effectiviteit is niet 100% (Clayton en Trawford, 1981). De dieren leden in deze studie na de therapie eveneens aan depressie en anorexie. Taylor en Craig (1993) zagen dat toediening van thiabendazole (44 mg/kg) of fenbendazole (25 mg/kg/dag gedurende twee dagen) aan longworm-positieve ezels geen effect had tot twee weken na de instelling van de behandeling. Er zijn betere alternatieven dan het verhogen van de dosissen of het verlengen van de behandelingsduur, gezien de resistentieproblematiek van de benzimidazolen bij de cyathostominae die met dezelfde producten worden behandeld. Macrocyclische lactones worden gebruikt voor de behandeling en preventie van maagdarmnematoden bij paarden en ezels en werden ook getest tegen longworminfecties. De effectiviteit van ivermectine (IVM) parenteraal voor de behandeling van longworminfecties bij ezels bleek 100% effectief te zijn tot 2, 3 en 20 weken na stopzetten van de therapie (Taylor en Craig, 1993). Deze positieve resultaten met IVM worden bevestigd door studies van Asquith et al. (1983), Britt en Preston (1985) en Tex et al. (1993) die een vergelijkbare effectiviteit aantoonden van IVM (0,2 mg/kg). Tweemaal per jaar toedienen van IVM kan herinfectie van ezels met D. arnfieldi voorkomen volgens Taylor en Craig, (1993). De auteurs specifiëren echter niet wanneer deze behandelingen moeten gegeven worden. Coles et al. (1998) zagen eveneens dat orale toediening van moxidectine (0,4 mg/kg) 21dagen na instellen van de behandeling een effectiviteit opleverde van 100%. Veneziano et al. (2011) toonden aan dat, zoals bij het rund, eprinomectine pour-on aan 0,5mg/kg kan worden aangewend voor de bestrijding van D. arnfieldi bij ezels. Eprinomectine werd oorspronkelijk gebruikt voor de bestrijding van parasieten bij rundvee (Shoop et al.,1996). De controle van Dictyocaulus arnfieldi gebeurt in de eerste plaats door te vermijden dat paarden en ezels of muildieren samen grazen door middel van goed weidemanagement. Indien dit wel het geval is, valt aan te bevelen om de ezels te behandelen met anthelminthica, liefst in de lente. Als ezels een bestaande groep dieren zullen vervoegen en de longwormstatus is onzeker of men weet dat ze geïnfecteerd zijn, dan kunnen ze best eerst gescheiden gehouden worden van de andere dieren. Een aparte paddock is hiervoor ideaal. Vervolgens kan men de longwormstatus best opvolgen door het toedienen van een geschikt anthelminthicum. Anthelminthicumresistentie In de literatuur is geen vermelding gevonden van resistentie van D. arnfieldi infecties tegenover anthelminthica.

17

2.2.5. Fasciola spp. Fasciola is een trematode, vooral van belang door het zoönotische karakter en omdat infectie belangrijke productieverliezen kan veroorzaken bij herkauwers (Bekele et al.,1992; Ngategize et al.,1993; Hillyer en Apt,1997; Yilma en Malone,1998; Spithill et al.,1999; Torgerson en Claxton, 1999). Daardoor brengen infecties gezondheidsrisico’s en socio-economische gevolgen met zich mee, zeker voor arme gezinnen in ontwikkelingslanden. Fasciolosis of leverbotinfecties worden erkend als een belangrijke zoönose en re-emerging-ziekte (Mas-Coma et al.,1999; Mas-Coma, 2005; WHO, 2006). Cyclus Volgens Taylor et al. (2007) bevinden adulte Fasciola spp. zich in de galgangen en scheiden eitjes uit naar de gal, vervolgens naar de darm. De eitjes komen in de feces terecht, ontwikkelen verder en kippen uit. Een motiel gecilieerd miracidum is het resultaat. Deze ontwikkeling duurt 9-10 dagen bij een optimale temperatuur van 22-26°C. Onder 10°C vindt er weinig tot geen ontwikkeling plaats. Vrijgekomen miracidia hebben slechts een korte levensduur van drie uur en zullen een geschikte tussengastheer, de Galba slak, proberen te infecteren. In geïnfecteerde slakken treedt er vervolgens ontwikkeling op tot het cercaria-stadium. Cercaria zijn motiel en zullen de slak verlaten. Ze zullen zich vervolgens encysteren op omliggende planten en grassen. Zo worden infectieuze metacercariae gevormd. De ontwikkeling van miracidium tot infectieuze metacercaria duurt gemiddeld 6-7weken, maar in ongunstige omstandigheden kan de ontwikkeling meerdere maanden duren. Metacercariae die opgenomen worden door ezels zullen excysteren in de dunne darm. Daarna zullen ze migreren doorheen de darmwand en via het peritoneum doorheen het leverkapsel. De jonge leverbotten zullen 6-8weken doorheen het leverparenchym migreren, vooraleer ze de galgangen binnendringen. Seksuele maturatie vindt op dit moment plaats. De pre-patente periode bedraagt minimaal 1718weken. Epidemiologie De parasiet tast vooral runderen en schapen aan, maar alle grazende dieren kunnen geïnfecteerd worden, ook ezels en paarden. Infecties komen relatief frequent voor in nattere en meer gematigde streken, maar ze worden wereldwijd vastgesteld. De parasieten verspreiden zich geografisch, waarschijnlijk ten gevolge van klimaatveranderingen. Over de epidemiologie van Fasciolosis bij ezels is nog weinig bekend. Een studie in Egypte (Haridy et al., 2002) heeft uitgewezen dat ezels, na herkauwers, de tweede belangrijkste gastheer zijn van Fasciola spp. Hierdoor speelt de ezel als reservoirgastheer, een belangrijke rol in de epidemiologie en transmissie van Fasciola spp. naar andere dieren en naar de mens. Valero en Mas-Coma (2000) hebben aangetoond dat geïnfecteerde ezels Fasciola-eitjes kunnen produceren die in staat zijn om de Galba tussengastheerslakken te infecteren. Op hun beurt kunnen die infectieuze metacercariën produceren die dan de eindgastheer zullen infecteren. Als eindgastheer kunnen behalve andere ezels ook herkauwers, paarden, de mens en andere reservoirgastheren zoals hazen fungeren.

18

Er is nog weinig bekend over de prevalentie van F. hepatica bij ezels. Het voorkomen van infecties verschilt afhankelijk van de beschouwde regio. Fasciola-endemische streken kennen een hoge prevalentie van de infectie bij ezels en die kan gepaard gaan met klinische symptomen en sterfte (Pankhurst, 1963; Fahmy en El-Attar, 1990). Studies van het Donkey Sanctuary in het Verenigd Koninkrijk toonden een prevalentie van 4% na coprologisch onderzoek. De meerderheid van de positief geteste dieren was afkomstig uit Wales en Ierland (Matthews en Burden, 2013). Studies in Ethiopië door Getachew et al. (2010a,b) gaven veel hogere prevalenties (40-80%) dan studies in Marokko en Egypte (Pandey et al., 1994 en Haridy et al., 2007). Dit is waarschijnlijk te wijten aan verschillen qua studieopzet en aan geografische verschillen tussen de respectievelijke landen. Asefa et al. (2011) toonden aan dat de prevalentie van leverbotinfecties hoger is op plaatsen waar ezels samen grazen met runderen en schapen en op plaatsen waar de milieuomstandigheden gunstig zijn voor Galba spp., de tussengastheerslak (Yilma en Malone, 1998). Deze stelling werd gesteund door onderzoek in de hooglanden in Ethiopië, waar de weilanden vochtiger zijn en permanente beweiding van de dieren toegepast wordt, in vergelijking met de situatie in de laaglanden, waar de weiden doorgaans droger zijn en weiderotatie gebruikelijk is. In de hooglanden stijgt de infectiedruk op de weide en verhoogt de kans op infecties. Deze bevindingen zijn conform met de resultaten van Getachew et al. (2010a,b). Een recente studie in Ethiopië toonde aan dat F. hepatica en F. gigantica frequent voorkwamen bij ezels uit alle leeftijdsklassen (Getachew et al., 2010b). Er werd geen significant verschil gevonden in prevalentie tussen verschillende leeftijdsklassen. In dezelfde studie rapporteerden de auteurs echter een significant verschil in infectie-intensiteit tussen ezels jonger of ouder dan acht jaar. Infectieintensiteit die stijgt met toenemende leeftijd suggereert een progressieve accumulatie van infecties zonder dat een efficiënte immuniteit ontwikkeld wordt. Getachew et al. (2010b) leidden hieruit af dat volwassen ezels ofwel geen significante beschermende immuniteit ontwikkelen tegenover Fasciola spp., ofwel is er een gecompromitteerde immuniteit aanwezig wegens stress, ondervoeding, te hard werken en gebruik van slecht tuig. Er is de laatste jaren in het algemeen een duidelijke stijging gerapporteerd van Fasciolosis in verschillende Europese landen (Borgsteede et al., 2005; Thomas et al., 2007; Kenyon et al., 2009). Klimaatveranderingen zorgden voor een progressieve verspreiding van de infectie naar regio’s die vroeger gevrijwaard bleven of waar de infectie slechts sporadisch voorkwam. Klimaatveranderingen zorgden er onder meer voor dat het milieu gunstiger is geworden voor de tussengastheerslak (Van Dijk et al., 2010). De drijvende kracht achter klimaatveranderingen zijn temperatuur en neerslag (Fairweather, 2011). In gematigde streken zijn hogere temperaturen beter geschikt voor het uitkomen en de overleving van leverboteitjes, voor de ontwikkeling van larvaire stadia en voor het uittreden van de cercariën uit de slakken. Minder strenge winters kunnen overwintering van slakken met opgenomen larven toelaten. Toegenomen vochtigheid zorgt eveneens voor een betere overleving van de vrijlevende miracidia- en cercaria-stadia, van slakken en van eitjes. Klimaatveranderingen hebben er ook toe geleid dat de graasseizoenen langer geworden zijn (Fairweather, 2011). Volgens deze

19

auteur heeft dit voor een gestegen transmissie van de ziekte gezorgd, samen met het feit dat de ziekte heel het jaar door kan optreden. Dit zorgt er dan weer voor dat de dosering en de frequentie van behandelingen met fascioliciden moet verhogen, waardoor het probleem van resistentie tegenover fascioliciden

nog

toeneemt,

in

het

bijzonder

voor

triclabendazole.

Leverbotinfestaties kunnen zich snel verspreiden naar andere en/of nieuwe milieus, door het hoog reproductief vermogen van Fasciola. Dit kan hinderlijk werken bij de controle van infecties en het vormt een belangrijke factor in de resistentieproblematiek. Hoewel specifieke informatie in de literatuur over invloeden van klimaatveranderingen op de epidemiologie van leverbotinfecties bij ezels niet beschikbaar is, kan aangenomen worden dat de invloed van klimaatveranderingen op de epidemiologie van Fasciola bij herkauwers, ook een weerslag kan hebben op leverbotinfecties bij ezels. Pathogenese, pathologie en symptomen Adulte leverbotten bevinden zich in de galgangen, maar de literatuur is niet eensluidend over de exacte pathogenese en symptomen van fasciolosis bij ezels. Op grond van hun bevindingen stellen Trawford en Tremlett (1996) en Matthews en Burden (2013) dat ten gevolge van Fasciola spp. meestal geen klinische symptomen optreden bij geïnfecteerde ezels. Collins (1969) rapporteerde echter grijswitte, draadvormige littekens over het hele leveroppervlak, met verdikkingen van de hepato-biliaire afvoergangen bij ezels die gestorven waren aan fasciolosis. Leverwaarden waren in dit onderzoek eveneens gestegen en histopathologisch zag men een zeer sterke toename van bindweefsel in de interlobulaire galgangen. Gelijkaardige postmortale bevindingen werden gerapporteerd door Fahmy en El-Attar (1990) bij ezels die gestorven waren aan infectie met F. gigantica. Specifiek onderzoek naar de exacte pathogenese bij ezels is nodig. Diagnose Leverbotinfectie kan op verschillende manieren gediagnosticeerd worden, meerdere testen zijn beschikbaar (Fairweather, 2011). De meest gebruikte methode is detectie van Fasciola spp. eitjes in feces door o.a. sedimentatie- en flotatietechnieken. De methode is niet zeer gevoelig, omdat ze enkel ei-producerende, patente infecties detecteert. Ei-uitscheiding is bovendien niet consistent maar onregelmatig en FEC’s zijn niet gecorreleerd met het aantal leverbotten (Anderson et al., 1999; Flanagan et al., 2011a). Daarnaast kan men ook plasmalevels van GLDH (glutamaat dehydrogenase) en GGT (gamma glutamyl transpeptidase) in overweging nemen, samen met andere bloedparameters zoals anemie, eosinofilie en hypo-albuminemie (Fairweather, 2011). Deze parameters zijn bij ezels evenwel minder betrouwbaar. Er bestaat controverse in de literatuur over de exacte pathogenese en resulterende (sub-)klinische symptomen van fasciolosis (Collins, 1969; Fahmy en El-Attar, 1990; Trawford en Tremlett, 1996; Matthews en Burden, 2013). Commerciële enzyme linked immunosorbent assay’s (ELISA’s) zijn beschikbaar voor detectie van antiFasciola-antistoffen in het serum (Reichel, 2002; Salimi-Byestani et al., 2005a, 2007; Mezo et al., 2007, 2010; Charlier et al., 2008). Deze ELISA’s kunnen leverbotinfecties vroeger detecteren dan

20

FEC, maar antistoffen kunnen nog lang na een succesvolle terminatie van een initiële infectie aantoonbaar zijn in het bloed, zodat ze niet altijd een huidige, actieve infectie weergeven. Specifieke informatie over het gebruik en de waarde van deze ELISA’s bij ezels is echter afwezig. Behandeling en controle Fasciolosis moet volgens Matthews en Burden (2013) op twee vlakken aangepakt worden: de aangetaste dieren moeten behandeld worden met fascioliciden en de infectiedruk op de weiden moet verminderen door goed management. Enerzijds kunnen aangetaste dieren behandeld worden met triclabendazole (benzimidazole), waarvan de effectiviteit zowel tegen mature als immature stadia van F. hepatica bij ezels is bewezen door Trawford en Tremlett (1996). Dit product is evenwel niet geregistreerd voor gebruik bij ezels, maar kan voorgeschreven worden op basis van het cascadesysteem. Resistentie tegenover triclabendazole is een opkomend probleem. Als behandeling met triclabendazole niet efficiënt blijkt, kunnen verschillende niet-TCBZ medicamenten worden gebruikt, hoewel ze vrij oud zijn. Hiertoe rekent men o.a. closantel, nitroxynil, clorsulon, oxyclosanide, rafoxanide en albendazole. Ze zijn enkel werkzaam tegen volwassen leverbotten, zodat meerdere behandelingen noodzakelijk zijn om de infectie uit te roeien (Coles et al., 2000; Moll et al., 2000; Coles en Stafford, 2001). Ze vervullen toch nog een belangrijke rol bij de bestrijding van fasciolosis zeker daar waar TCBZ-resistentie aanwezig is. Closantel wordt hiervoor vaak aangewend, maar is evenmin geregistreerd voor gebruik bij ezels. Naast behandeling van de aangetaste dieren dient men er anderzijds voor te zorgen dat de infectiedruk op de weiden en plaatsen waar ezels vertoeven zal dalen. Bij de bestrijding en controle van fasciolosis dient toediening van fascioliciden steeds gepaard te gaan met GMP (good management practices). In het kader van fasciolosis verstaat men onder GMP: drainage van vochtige weilanden, weiderotatie, slakkencontrole, FEC monitoring, strategisch en correct gebruik van fascioliciden en rotatie van deze geneesmiddelen. De meeste GMP kunnen door landbouwers zelf uitgevoerd worden, liefst na overleg met een dierenarts. Drainage is echter duur en in sommige regio’s niet mogelijk of niet milieu-aanvaardbaar. Dit gaat ook op voor het gebruik van molluscicides. Een omheining plaatsen rond weilanden of poelen biedt een praktisch alternatief. Dieren verhinderen te grazen op vochtige weilanden tijdens periodes met verhoogd risico op infecties wordt eveneens aangeraden. Jaarlijkse rotatie van fascioliciden wordt aanbevolen om resistentie ontwikkeling tegen te gaan. Dit blijkt zeker efficiënt wanneer producten worden aangewend met verschillende werkingsmechanismen (Fairweather, 2011). Specifieke studies over het roteren van fascioliciden bij ezels zijn echter niet verricht. Niet-TCBZ medicamenten kunnen gebruikt worden ter behandeling van adulte leverbotten, maar veterinair consult en correcte diagnostiek is hier noodzakelijk, aangezien de behandeling een of enkele keren herhaald moet worden. Bij invoer van nieuwe dieren in een bestaande groep, dienen steeds quarantainemaatregelen genomen te worden, zeker als de dieren uit Fasciola-endemische gebieden komen.

21

Anthelminthicumresistentie In de literatuur is er weinig bekend over het voorkomen van anthelminthicumresistentie bij Fasciola spp. bij ezels. Het is wel een dreigend probleem, aangezien triclabendazole (TCBZ) het enige commercieel beschikbare medicament is dat zowel actief is tegen de juveniele als tegen de adulte stadia. Moest er een veralgemeende TCBZ-resistentie ontstaan, dan zou dit desastreuze gevolgen kunnen hebben.

22

HOOFDSTUK 3: BESPREKING Bij het maken van deze literatuurstudie is het opgevallen dat er over bepaalde onderwerpen zeer veel informatie terug te vinden is uit bepaalde landen. Bijvoorbeeld in Ethiopië en in Zuid-Afrika is er zeer veel onderzoek gebeurd naar prevalentie van worminfecties, naar efficiënte controlemaatregelen en naar de invloed van milieufactoren op de prevalentie van verschillende parasieten. Het is echter de vraag of de bevindingen van deze studies ook opgaan voor andere landen. In Zuid-Amerika en Azië is informatie over belangrijke worminfecties bij ezels zeer schaars. De cultuur en klimaatomstandigheden zijn in deze continenten volledig verschillend van die in Afrika, waardoor de resultaten niet extrapoleerbaar zijn van continent naar continent. In Europa zijn zeer veel resultaten van studies over parasieten bij ezels afkomstig uit het Verenigd Koninkrijk. Ook hier moet men voorzichtig zijn bij het extrapoleren van gegevens naar andere landen in streken met een gematigd klimaat. Specifiek onderzoek bij ezels in die landen waarover nog weinig informatie beschikbaar is, kan ervoor zorgen dat deze controversen worden uitgeklaard. Vaak worden er vanuit bevindingen over bepaalde worminfecties bij het paard principes overgenomen met betrekking tot de ezel, en dit zonder vergelijkbare studies. Vooral over de epidemiologie of pathogenese van worminfecties is er, specifiek voor ezels, weinig gekend. De vraag kan dan ook terecht worden gesteld of een ezel voor bepaalde aspecten ja dan neen als een paard kan worden beschouwd. Bijvoorbeeld voor wat betreft infecties met D. arnfieldi en P. equorum is duidelijk aangetoond dat de pathogenese bij ezels verschilt van die bij het paard. Specifiek onderzoek naar deze hiaten in de literatuur kan veel duidelijkheid scheppen en verschillen tussen paard en ezel aan het licht brengen. Over anthelminthicumgebruik en farmacodynamica van verschillende anti-parasitaire medicamenten bij ezels is ook weinig informatie te vinden in wetenschappelijke literatuur. Kennen bepaalde producten een persisterende activiteit bij ezels, zijn de dosissen die vermeld worden correct en efficiënt voor de bestrijding van bepaalde worminfecties, het zijn enkele vragen die men zich kan stellen. Zeker in het licht van de steeds toenemende resistentieproblematiek, kunnen studies over de specifieke farmacodynamica bij ezels inzicht opleveren. Door toegenomen kennis zal men efficiënter infecties kunnen bestrijden en de ontwikkeling van resistentieproblematiek kunnen terugdringen. In de literatuur wordt melding gemaakt van specifieke anthelminthica voor ezels. Omdat het meestal om buitenlandse studies gaat, biedt dit geen wettelijk kader voor het gebruik ervan in België. In het ‘Gecommentarieerd geneesmiddelen repertorium voor diergeneeskundig gebruik’ is slechts één medicijn te vinden dat geregistreerd is voor gebruik bij ezels. Het betreft Panacur pasta (Intervet), met als actief bestanddeel fenbendazole. Voor ezels wordt een dosis aanbevolen van 7,5 mg/kg lichaamsgewicht, met een wachttijd van 14 dagen voor vleesconsumptie. In de bijsluiters van antiparasitica wordt meestal “paard” vermeld als doel-dier. Volgens verordening 504/2008 zijn “paardachtigen”: ”wilde of gedomesticeerde eenhoevige zoogdieren van alle soorten binnen het geslacht Equus van de familie der paardachtigen en hun kruisingen”. Hoewel ezels hieronder vallen, bleek uit consultatie van Prof. De Vliegher (veterinaire wetgeving en praktijkmanagement) en het

23

FAGG dat paarden en ezels als twee afzonderlijke species worden beschouwd (S. De Vliegher, persoonlijke communicatie). Bijgevolg slaat het doel-dier “paard” in de bijsluiter van specifieke medicatie niet op de ezel. Men mag “paard” in de bijsluiter dus niet lezen als “paardachtige”. Het gebruik bij ezels van geneesmiddelen die enkel doel-dier “paard” vermelden in de bijsluiter, valt m.a.w. onder toepassing van het cascadesysteem. De cascadewetgeving stelt: "Het watervalsysteem biedt aan de behandelende dierenarts de mogelijkheid om af te wijken van het strikte gebruik van in ons land geregistreerde geneesmiddelen. Zo is het enerzijds mogelijk om een geneesmiddel voor een andere diersoort of voor een andere aandoening te gebruiken. Anderzijds kan de dierenarts ook een diergeneesmiddel dat vergund is in een andere Europese lidstaat, een geneesmiddel voor menselijk gebruik en zelfs een magistrale bereiding voorschrijven." Het cascadesysteem biedt dus de mogelijkheid om andere geneesmiddelen van andere diersoorten bij ezels aan te wenden, aangezien enkel fenbendazole geregistreerd is voor gebruik bij ezels. De ezel, werkdier van de armsten der armen, kan een weinig lucratief onderwerp lijken om te bestuderen. Bedrijven lijken weinig interesse te hebben voor het ontwikkelen van nieuwe medicijnen of van diagnostische testen. Daarom wordt er weinig vooruitgang geboekt in het begrijpen van de specifieke processen die zich afspelen in de ezel. Een verandering van de publieke opinie over het houden en gebruiken van ezels kan ervoor zorgen dat er interesse ontstaat om snel nieuwe kennis over worminfecties bij ezels te ontwikkelen. Deze literatuurstudie beoogde de weergave van de actuele informatie, beschreven in de wetenschappelijke literatuur. Het is waarschijnlijk dat toekomstige studies over worminfecties bij ezels nog bepaalde inzichten en principes zullen veranderen of aanvullen. Meer nog, het is noodzakelijk.

24

LITERATUURLIJST - REFERENTIES Anderson N., Luong T.T., Vo N.G., Bui K.L., Smooker P.M., Spithill T.W. (1999). The sensitivity and specificity of two methods for detecting Fasciola infections in cattle. Veterinary Parasitology 83, 15-24. Andersen S., Fogh J. (2010). Prevalence of lungworm D. arnfieldi in donkeys in Denmark and in horses in herds together with donkeys. Nord Veternary Medicine 33, 484-91. Asefa Z., Bersissa K., Boija E., Ayele G., Tesfaye M., Etana D. (2011). Endoparasites of donkeys in Sululta and Gefersa districts of central Oromia, Ethiopia. Journal of Animal and Veterinary Advances 10 (14), 1850-1854. Asquith R.L., Plue R.E., Seward R.I. (1983). Field performance of the equine parasiticide ivermectin in oral paste. Journal of Equine Veterinary Sciences 3, 90-91. Ayaz E. (2003). The prevalence of Dictyocaulus arnfieldi (Cobbold, 1884) in horses and donkeys. VeternaryFak. Turkiye Parazitologi Dergisi 14, 77-81. Ayele G., Feseha G., Bojia E., Joe A. (2006). Prevalence of gastrointestinal parasites of donkeys in Dugda Bora District, Ethiopia, Livestock Research for Rural Development 18, 2-6. Baermann G. (1917). Eine einfache methode zue Affindung von Ankylostomum (Nematoden) Larven in Erdproben. Meded. Geneesk. Lab. Weltevreden, Feestbundel, p.41. Bekele T., Kasali O.B., Woldemariam W. (1992). Endoparasite prevalence of the highland sheep in Ethiopia. Journal of Preventive Veterinary Medicine 13, 93–102. Belgisch Centrum voor Farmacotherapeutische Informatie (2013). Gecommentarieerd geneesmiddelen repertorium voor diergeneeskundig gebruik. Borgsteede F.H.M., Moll L., Vellema P., Gaasenbeek C.P.H. (2005). Lack of reversion in triclabendazole-resistant Fasciola hepatica. Veterinary Record 156, 350-351. Boswinkel M., Sloet van Oldruitenborgh-Oosterbaan M.M. (2007). Correlation between colic and antibody levels against Anoplocephala perfoliata in horses in The Netherlands. Tijdschrift voor Diergeneeskde 32, 508-12. Boulanger C.L. (1920). On some parasites of the zebra. Parasitology 12, 98-107. Brady H.A., Nichols W.T. (2009). Drug resistance in equine parasites: an emerging global problem. Journal of Equine Veterinary Sciences 29, 285-295. Britt D.P., Preston J.M. (1985). Efficacy of ivermectin against Dictyocaulus arnfieldt, in ponies. Veterinary Record 116, 343-345. Burden F., Trawford A. (2006). Equine interspecies aggression. Veterinary Record 159, 859-860. Burden F.A., Du Toit N., Hernandez-Gil M., Prado-Ortiz O., Trawford A.F. (2010). Selected health and management issues facing working donkeys presented for veterinary treatment in rural Mexico: some possible risk factors and potential intervention strategies. Journal of Tropical Animal Health and Production 42, 597-605. Charlier J., De Meulemeester L., Claerebout E., Williams D., Vercruysse J. (2008). Qualitative and quantitative evaluation of coprological and serological techniques for the diagnosis of fasciolosis in cattle. Veterinary Parasitology 153, 44-51. Clayton H.M., Neavas R.M.S. (1979). Efficacy of mebendazole against Dictyocaulus arnfieldt, in the donkey. Veterinary Record 104, 571-572. Clayton H.M., Duncan J.L. (1979). The development of immunity to Parascaris equorum infection in the foal. Research in Veterinary Science 26, 383-384. Clayton H.M., Trawford A.F. (1981). Anthelmintic control of lungworms in donkeys. Equine Veterinary Journal 13, 192-194. Coles G.C., Hillyer M.H., Taylor F.G.R., Parker L.D. (1998). Activity of moxidectin against bots and lungworm in equids. Veterinary Record 143, 169-170. Coles G.C., Rhodes A.C., Stafford K.A. (2000). Activity of closantel against adult triclabendazole-resistant Fasciola hepatica. Veterinary Record 146, 504. Coles G.C., Stafford K.A. (2001). Activity of oxyclozanide, nitroxynil, clorsulon and albendazole against adult triclabendazoleresistant Fasciola hepatica. Veterinary Record 148, 723-724. Collins D.R. (1961). Fascioliasis in a Mexican burro. Journal of the American Veterinary Medical Association 139 (12), p.13211323. Crane M.A., Khallaayoune K., Scantlebury C., Christley R.M. (2011). A randomized triple blind trial to assess the effect of an anthelmintic programme for working equids in Morocco. Biomedcentral Veterinary Research 7, 1.

25

Cuddeford D., Pearson R. A., Archibald R. F., Muirhead R. H. (1995). Digestibility and gastro-intestinal transit time of diets containing different proportions of alfalfa and oat straw fed to Thoroughbreds, Shetland ponies, Highland ponies and donkeys. Animal Science 61, 407–418. Duncan J.L. (1975). Immunity to Strongylus vulgaris in the horse. Equine Veterinary Journal 7, 192-197. Fahmy M.F.M., El-Attar S.R. (1990). Pathological study on fascioliasis in camels and solipeds. Egyptian Journal of Comparative Pathology and Clinical Pathology, 3(2), p.285-291. Fairweather I. (2011). Reducing the future threat from (liver) fluke: realistic prospect or quixotic fantasy? Veterinary Parasitology 180, 133-143. Feseha G., Mohammed A., Yilma J.M. (1991). Vermicular endoparasitism in donkeys of Debre Zeit and Menagesha, Ethiopia. Donkeys, mules and horses in tropical agricultural developement. Proc. Colloq. On donkeys, mules and horses. Eds. D. Fielding and R.A. Pearson, University of Edinburgh, Center for Tropical Veterinary Medicine: UK., p.156-16. Feseha G. (1998). Helminth parasites of working equids: the African perspective. In: U. Wernery, J.F. Wade, J.A. Mumford, and O.R. Kaaden (eds). Proceedings of the eight International Conference on equine infectious diseases, Dubai, 1998, 318-323. Flanagan A.M., Edgar H.W.J., Forster F., Gordon A., Hanna R.E.B., McCoy M., Brennan G.P., Fairweather I. (2011a). Standardisation of a coproantigen reduction test (CRT) protocol for the diagnosis of resistance to triclabendazole in Fasciola hepatica. Veterinary Parasitology 176, 34-42. Fogarty U., Del Piero F., Purnell R.E., Mosurski K.R. (1994). Incidence of Anoplocephala perfoliata in horses examined at an Irish abattoir. Veterinary Record 134, 515-518. Food and Agriculture Organization (1991). World production of animal protein and need for a new approach. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome, AGA: AAP/75. Gasser R.B., Williamson R.M.C., Beveridge I. (2005). Anoplocephala perfoliata of horses—significant scope for further research, improved diagnosis and control. Parasitology 131, 1-13. Getachew M. (1999). Epidemiological study on the health and welfare of Ethiopian donkeys, with particular reference to parasitic diseases, (unpublished MVM thesis. University of Glasgow. Scotland, UK). Via Getachew et al. (2010a). Getachew A.M. (2006). Endoparasites of working donkeys in Ethiopia: epidemiological study and mathematical modelling. PhD thesis, University of Glasgow. Getachew A.M., Innocent G., Trawford A.F., Feseha G., Reid S.W.J., Love S. (2006). A sero-epidemiological study of equine tapeworm, Anoplocephala perfoliata, in donkeys, Ethiopia. In: M. Bakkoury and A. Dakkak (eds), Proceedings of the 9th Congress of the World Equine Veterinary Association (WEVA), Marrakech, Morocco, 2006, 263-264. Getachew A.M., Feseha G., Trawford A.F., Reid, S.W.J. (2008a). A survey of seasonal patterns in strongyle faecal worm egg counts of working equids of the central midlands and lowlands, Ethiopia, Tropical Animal Health and Production (in press). Getachew A.M., Innocent T.G., Trawford A.F., Feseha G., Reid S.W.J., Love S. (2008b). Equine parascariosis under the tropical weather conditions of Ethiopia: a coprological and postmortem study. Veterinary Record 162, 177-180. Getachew A.M., Trawford A.F., Feseha G., Reid S.W. (2010a). Gastrointestinal parasites of working donkeys of Ethiopia. Tropical Animal Health and Production 42, 27-33. Getachew A.M., Innocent G.T., Trawford A.F., Reid S.W., Love S. (2010b). Epidemiological features of fasciolosis in working donkeys in Ethiopia. Veterinary Parasitology 169, 335-339. Getachew A.M., Innocent G., Proudman C.J., Trawford A.F., Feseha G., Reid S.W., Faith B., Love S. (2012b). Equine cestodosis: a sero-epidemiological study of Anoplocephala perfoliata infection in Ethiopia. Journal of Veterinary Research Communications 36, 93-98. Getachew A.M., Innocent G., Proudman C.J., Trawford A.F., Feseha G, Reid S.W., Faith B., Love S. (2013). Field efficacy of praziquantel oral paste against naturally acquired equine cestodes in Ethiopia. Journal of Parasitology Research 112, 141-146. Giles C.J., Urquhart K.A., Longstaffe J.A. (1985). Larval cyathostomiasis (immature trichonema-induced enteropathy): a report of 15 clinical cases. Equine Veterinary Journal 17, 196-201. Greatorex J.C. (1975). Diarrhoea in horses associated with ulceration of the colon and caecum resulting from S. vulgaris larval migration. Veterinary Record 97, 221-225. Greatorex J.C. (1977). Diagnosis and treatment of "verminous aneurysm" formation in the horse. Veterinary Record 101, 184187. Hagmann J. and Prasad V. L. (1994). The use of donkeys and their draught performance in smallholder farming in Zimbabwe. Project Research Report II. Conservation Tillage for Sustainable Crop Production Systems GTZ/AGRITEX/IAE/P.O. Box 415, Borrowdale, Harare, Zimbabwe.

26

Hansen J. W. 1996. Tropical livestock industry: parasite control, food security and the environment. Veterinary Parasitology (in press). Haridy F.M., Morsy T.A., Gawish N.I., Antonios T.N., Gawad A.G.E.A. (2002). The potential reservoir role of donkeys and horses in zoonotic fascioliasis in Gharbia Governorate, Egypt. Journal of Egyptian Society and Parasitology 32, 561–570. Haridy F.M., Morsy G.H., Abdou N.E., Morsy T.A. (2007). Zoonotic fasciolosis in donkeys: ELISA (Fges) and post-mortem examination in the zoo, Giza, Egypt. Journal of Egyptian Society and Parasitology 37, 1101-1110. Hassan T., Salih M.M. Abakar A.D. (2004). A Survey of Gastrointestinal Nematodes of Donkeys (Equus asinus) in Khartoum State, Sudan. Journal of Animal and Veterinary Advances 3, 736-739. Hébert L., Cauchard J., Doligez P., Quitard L., Laugier C., Petry S. (2010). Viability of Rhodococcus equi and Parascaris equorum eggs exposed to high temperatures. Journal of Current opnion in Microbiology 60, 38-41. Herd R.P. (1986). Pasture hygiene: A nonchemical approach to equine endoparasite control. Modern Veterinary Practice 67, 36–38. Herd R.P., Gabel A.A. (1990). Reduced efficacy of anthelmintics in young compared with adult horses. Equine Veterinary Journal 22, 164–169. Hillyer G.V., Apt W. (1997). Food borne trematodes infections in the Americas. Parasitology Today 13, 87-88. Ihler C.F., Rootwelt V., Heyeraas A., Dolvik, N.I. (1995). The prevalence and epidemiology of Anoplocephala perfoliata infection in Norway. Veterinary Research Communications 19, 487-494. Kenyon F., Sargison N.D., Skuce P.J., Jackson F. (2009). Sheep helminth parasitic disease in south eastern Scotland arising as a possible consequence of climate change. Veterinary Parasitology 163, 293-297. Kjaer L.N., Lungholt M.M., Nielsen M.K., Olsen S.N., Maddox-Hyttel C. (2007). Interpretation of serum antibody response to Anoplocephala perfoliata in relation to parasite burden and faecal egg count. Equine Veterinary Journal 39, 529-533. Klei T.R. (1986). Other parasites: recent advances. Veterinary Clinics of North America. Equine Practice 2, 329-336. Krecek R.C., Malan F.S., Reinecke R.K., de Vos V. (1987). Studies on the nematode parasites from Burchell’s zebras in South Africa. Journal of Wildlife Diseases 23, 404–411. Krecek R.C., Reinecke R.K., Horak I.G. (1989). Internal parasites of horses on mixed grassveld and bushveld in Transvaal, Republic of South Africa. Veterinary Parasitology 34, 135–143. Krecek R.C., Guthrie A.J., Van Nieuwenhuizen L.C, Booth L.M. (1994a). A comparison between the effects of conventional and selective antiparasitic treatments on nematode parasites of horses from two management schemes. Journal of the South African Veterinary Association 65, 97–100. Krecek R.C., Louw J.P., Sneddon J.C. (1995b). Internal parasites of feral horses from the Namib Desert, Namibia. Journal of Helminthological Society of Washington 62, 84–86. Krecek R.C., Matthee S., Milne S.A., Nkungu W., Matamotja D., van der Meijden F. (1998). Gauteng veterinary needs analysis on traction (draught) equids. In: McCrindle, C.M.E. (Ed.), Veterinary Needs Appraisal Report: Zuurbekom, West Rand and Vereeninging areas. Gauteng, South Africa, p.40–42. Krecek R.C., Guthrie A.J., (1999). Alternative approaches to control of cyathostomes: an African perspective. Veterinary Parasitology 85, 151–162. Kuzmina T.A., Kuzmin Y.I., Kharchenko V.A. (2006). Field study on the survival, migration and overwintering of infective larvae of horse strongyles on pasture in central Ukraine. Veterinary Parasitology 141, 264-272. Legese Y. (1996). Preliminary survey on management aspects and health problem of donkey in Dire Dawa and East Oromia, Ethiopia, p.34. Lichtenfels J.R., Kharchenko V.A., Krecek R.C., Gibbons L.M. (1998). An annotated checklist by genus and species of 93 species level names for 51 recognized species of small strongyles (Nematoda: Strongyloidae: Cyathostominea) of horses, asses and zebras of the world. Veterinary Parasitology 79, 65–79. Love S., Murphy D., Mellor, D. (1999). Pathogenicity of cyathostome infection. Veterinary Parasitology 85, 113–122. Lyons E.T., Drudge H.H., Tolliver S.C., Swerezek T.W., Crowe M.W. (1984). Prevalence of Anoplocephala perfoliata and lesions of Draschia megastoma in thoroughbreds in Kentucky. American Journal of Veterinary Research 45, 996-999. Lyons E.T., Tolliver S.C., Drudge J.H., Swerczek T.W., Crowe M.W. (1985). Lungworms (Dictyocaulus arnfieldi): prevalence in live equids in Kentucky. American Journal of Veterinary Research 46, 9-21.

27

Lyons E.T., Drudge J.H., Tolliver S.C. (1986). Prevalence of Dictyocaulus arnfieldi (Nematoda) in equids and clinical problems with Strongylus vulgaris (Nematoda) mainly in donkeys on a farm in central Kentucky. Journal of Helminthological Society of Washington 53, 251-253. Mackay R.J., Urquhart K.A. (1979). An outbreak of eoalnophilic bronchitis in horses, possibly associated with Dictyocaulus arnfieldi infection. Equine Veterinary Journal 11, 110-112. Malan F.S., Reinecke R.K. (1979). Anthelmintic efficiency of fenbendazole in equines. Journal of the South African veterinary Association 50, 255-258. Malan F. S., Reinecke R. K., Scialdo-Krecek R. C. (1982). Anthelminthic efficacy of fenbendazole in donkeys assessed by the modified non-parametric method. Journal of the South African Veterinary Association 53, 185-188. Mas-Coma M.S., Esteban J.G., Bargues M.D. (1999). Epidemiology of human fascioliasis: a review and proposed new classification. Bull. World Health Organisation 77, 340-346. Mas-Coma M.S. (2005). Epidemiology of fascioliasis in human endemic areas. Journal of Helminthology 79, 207-216. Matthee S., Krecek R.C., Milne S.A., Boshoff M., Guthrie A.J. (2002). Impact of management interventions on helminth levels, and body and blood measurements in working donkeys in South Africa. Veterinary Parasitology 107, 103-113. Matthews J.B., Hodgkinson J.E., Dawodall S.M., Proudman C.J. (2004). Recent developments in research into the Cyathostominae and Anoplocephala perfoliata. Veterinary research 35, 371-381. Matthews J.B. (2008). An update on cyathostomins: anthelmintic resistance and worm control. Equine Veterinary Education 20, 552-560. Matthews J.B. (2010). Clinical forum: drug resistance in cyathostomins. Companion Animal Medicine 15, 9-17. Matthews J.B. (2011). Facing the threat of equine parasitic disease. Equine Veterinary Journal 43, 126-132. Matthews J.B., Burden F.A. (2013). Common helminth infections of donkeys and their control in temperate regions. Equine veterinary Education 25 (9), 461-467. Mezo M., González-Warleta M., Ubeira F.M. (2007). The use of MM3 monoclonal antibodies for the early immunodiagnosis of ovine fascioliasis. Journal of Parasitology 93, 65-72. Mezo M., González-Warleta M., Castro-Hermida J.A., Muin˜no L., Ubeira F.M. (2010). Field evaluation of the MM3-SERO ELISA for detection of anti-Fasciola IgG antibodies in milk samples from individual cows and bulk milk tanks. International Journal of Parasitology 59, 610-615. Moll L., Gaasenbeek C.P.H., Vellema P., Borgsteede F.H.M. (2000). Resistance of Fasciola hepatica against triclabendazole in cattle and sheep in The Netherlands. Veterinary Parasitology 91, 153-158. Monnig H.O. (1928). Check list of the worm parasites of domesticated animals in South Africa. 13th and 14th Rep., Dir. Veterinary Education Research, Departement Agriculture, University of South Africa, Part 2, p.801-837. Morris C.J., Trawford A.F., Svendsen E.D., Soulsby E.J.L., Matthews J.B., de Aluja A.S., Dorchies Ph., Gebreab F., Pangui L.J., Krecek R.C. (2004). Donkey: hero or villain of the parasite world? Past, present and future. Veterinary Parasitology 125, 43-58. Morrow L.D., Smith K.C., Piercy R.C., du Toit N., Burden F.A., Olmos G., Gregory N.G., Verheyen K.L.P. (2011). Retrospective analysis of post mortem findings in 1,444 aged donkeys. Journal of Comparative Pathology 144, 145-156. Ngategize P.K., Bekele T., Tilahun G. (1993). Financial losses caused by ovine fascioliasis in the Ethiopian highlands. Tropical Animal Health and Production 25, 155-161. Nielsen M.K. (2009). Restrictions of anthelmintic usage: perspectives and potential consequences. Parasites and Vectors 2, Suppl. 2, S7. Nielsen M.K., Vidyashankar A.N., Andersen U.V., Delisi K., Pilegaard K., Kaplan R.M. (2010). Effects of fecal collection and storage factors on strongylid egg counts in horses. Veterinary Parasitology 167, 55-61. Nielsen M.K., Vidyashankar A.N., Olsen S.N., Monrad J., Thamsborg S.M. (2012). Strongylus vulgaris associated with usage of selective therapy on Danish horse farms – is it reemerging? Veterinary Parasitology 189, 260-266. Owen R.R., Jagger D.W., Quan-Taylor R. (1988). Prevalence of Anoplocephala perfoliata in horses and ponies in Clwyd, Powys and adjacent English marches. Veterinary Record 123, 562-563. Pandey V.S. (1980). Epidemiological observations on lungworm, Dictyocaulus arnfieldi, in donkeys from Morocco. Journal of Helminths 54, 275-279. Pandey V.S., Eysker M. (1989). Strongylus vulgaris in donkeys (Equus asinus) from the highveld of Zimbabwe, Veterinary Parasitology 32, 173-179.

28

Pandey V.S., Eysker M. (1990). Internal parasites of donkeys from the highveld of Zimbabwe. Zimbabwe Veterinary Journal 21, 27-32. Pandey V.S., Khallaayoune K., Ouhelli H., Dakkak A. (1994). Parasites of donkeys in Africa. In: Bakkoury, M., Prentis, R.A. (Eds.), Proc. Colloquium on Working Equines, 20–22 April 1994, p.35–44. Pankhurst J.W. (1963). Liver flukes in donkeys. Veterinary Record 75, p.434. Pavone S., Veronesi F., Fioretti D.P., Mandara M.T. (2010). Pathological changes caused by Anoplocephala perfoliata in the equine ileocecal junction. Veterinary Research Communications 34(Suppl 1), S53-S56 Pavone S., Veronesi F., Genchi C., Fioretti D.P., Brianti E., Mandara M.T. (2011). Pathological changes caused by Anoplocephala perfoliata in the mucosa/submucosa and in the enteric nervous system of equine ileocecal junction. Veterinary Parasitology 176, 43-52. Pearson R.A., Nengomasha E., Krecek R. (1999). The challenges in using donkeys for work in Africa. Published in Starkey P. and Kaumbutho P. Meeting the challenges of animal traction. A resource book of the Animal Traction Network for Eastern and Southern Africa (ATNESA), Harare, Zimbabwe. Intermediate Technology Publications, London. p.326 Perry B.D., Randolph R.F., McDermott J.J., Sones K.R., Thornton P.K. (2002). Investing in animal health research to alleviate poverty. International Livestock Research Institute (ILRI), Nairobi, Kenya, p.148. Proudman C.J., Ellis R.N.W. (1992). Tapeworm infection in donkeys. Veterinary Record 131, 71. Proudman C.J., Edwards G.B., (1993). Do tapeworms cause equine colic? A case-control study. Equine Veterinary Journal 25, 224-226. Proudman C.J., Ellis R.N. (1995). Tapeworm infection in donkeys. Veterinary Record 136, 475. Proudman C.J., French N.P., Trees A.J. (1998). Tapeworm infection is a significant risk factor for spasmodic colic and ileal impaction colic in the horse. Equine Veterinary Journal 30, 194-199. Proudman C.J., Trees A.J. (1999b). Tapeworms as a cause of intestinal disease in horses. Parasitology Today 15, 156-159. Proudman C.J., Holdstock N.B. (2000). Investigation of an outbreak of tapeworm-associated colic in a training yard. Equine Veterinary Journal (Suppl) 32, 37-41. Reichel M.P. (2002). Performance characteristics of an enzyme-linked immunosorbent assay for the detection of liver fluke (Fasciola hepatica) infection in sheep and cattle. Veterinary Parasitology 107, 65-72. Rode B., Jørgensen R.J. (1989). Baermannization of Dictyocaulus spp. from faeces of cattle, sheep and donkeys. Veterinary Parasitology 30, 205-211. Roelfstra L., Betschart B., Pfister K. (2006). A study on the seasonal epidemiology of Anoplocephala spp. infection in horses and the appropriate treatment using a praziquantel gel (Droncit 9% oral gel). Berl. Munch. Tierarztl. Wochenschr. 119, 312-315. Rose M.A., Round M.C., Beveridge W.I.B. (1970). Influenza in horses and donkeys in Britain. Veterinary Record 86, 768–769. Rose F.R., Hodgson R.D.S. (2000). Manual of Equine practice. 2 ed. USA, Saunders, p.224. Round M.C. (1976). Lungworm Infection (Dictyocaulus arnfieldi) of horses and donkeys. Veterinary Record 99, 393-385. Salimi-Bejestani M.R., McGarry J.W., Felstead S., Ortiz P., Akca A., Williams D.J.L. (2005a). Development of an antibodydetection ELISA for Fasciola hepatica and its evaluation against a commercially available test. Research in Veterinary Sciences 78, 177-181. Salimi-Bejestani M.R., Daniel R., Cripps P., Felstead S., Williams D.J.L. (2007). Evaluation of an enzyme-linked immunosorbent assay for detection of antibodies to Fasciola hepatica in milk. Veterinary Parasitology 149, 290-293. Sangster N. (2003). A practical approach to anthelmintic resistance. Equine Veterinary Journal 35, 218-219. Scialdo R.C., Reinecke R.K., de Vos V. (1982). Seasonal incidence of helminths in the Burchell's zebra. Onderstepoort. Journal of Veterinary Research 49, 127-130. Scialdo-Krecek R. C. (1983). Studies on the parasites of zebras. I. Nematodes of the Burchell’s zebra in the Kruger National Park. Onderstepoort. Journal of Veterinary Research 50, 111–114. Shoop W.L., Egerton J.R., Eary C.H., Haines H.W., Michael B.F., Mrozik H., Eskola P., Fisher M.H., Slayton L., Ostlind D.A., Skelly B.J., Fulton R.K., Barth D., Costa S., Gregory L.M., Campbell W.C., Seward R.L., Turner M.J. (1996). Eprinomectin: a novel avermectin for use as a topical endectocide for cattle. International Journal for Parasitology 26, 1237-1242. Skotarek S.L., Colwell D.D., Goater C.P. (2010). Evaluation of diagnostic techniques for Anoplocephala perfoliata in horses from Alberta, Canada. Veterinary Parasitology 172, 249-255.

29

Solomon T., Basaznew B., Mersha C., Melaku A. (2012). Occurrence of lungworm infection in equines and their associated risk factors. Global Vet. 8, 35-38. Soulsby E.J.L. (1982). Helminths, Arthropods and Protozoa of Domesticated Animals, 7th edn. Balliere Tindall, London. Spithill T.W., Smooker P.M., Copeman D.B. (1999). Fasciola gigantica: epidemiology, control, immunology and molecular biology. In: Dalton, J.P. (Ed.), Fasciolosis. CAB International, Oxon, p.465-525. Stratford C.H., McGorum B.C., Pickles K.J., Matthews J.B. (2011). An update on cyathostomins: anthelmintic resistance and diagnostic tools. Equine Veterinary Journal 43, 133-139. Svendsen E.D. (2008). The Professional Handbook of the Donkey. 4th edition. Whittet Books Ltd, Stansted, Essex, UK. 448pp., p.82-97. Taylor T.S., Craig, T.M. (1993). Lungworms in donkeys: evaluation of anthelmintics under field conditions. Journal of Equine Veterinary Sciences 13, 150-152. Taylor M.A., Coop R.L., Wall R.L. (2007). Veterinary Parasitology. 3th edition. Blackwell Publishing Ltd. 9600 Garsington Road, Oxford OX4 2DQ, UK. 600pp, chapter 3, p.201-205; chapter 4, p.267-270, p.273-286, p.289-290. Tex S., Taylor M., Craig T.M. (1993). Lungworms in donkeys: evaluation of anthelmintics under field conditions. Journal of Equine Veterinary Science 3, 150–152. Theiler G. (1923). The strongylids and other nematodes parasitic in the intestinal tract of South African equines. Report of Veterinary Research, Union of South Africa 9-10, 601–773. Borgsteede F.H.M., Moll L., Vellema P., Gaasenbeek C.P.H. (2005). Lack of reversion in triclabendazole-resistant Fasciola hepatica. Veterinary Record 156, 350-351. Torgerson P., Claxton J. (1999). Epidemiology and control. In: Dalton, J.P. (Ed.), Fasciolosis. CAB International, Oxon, pp. 113149. Traversa D., Fichi G., Campigli M., Rondolotti A., Iorio R., Proudman C.J., Pellegrini D., Perrucci S. (2008). A comparison of coprological, serological and molecular methods for the diagnosis of horse infection with Anoplocephala perfoliata (Cestoda, Cyclophyllidea). Veterinary Parasitology 152, 271-277. Trawford A.F., Tremlett J.G. (1996). Efficacy of triclabendazole against Fasciola hepatica in the donkey (Equus asinus). Veterinary Record 139, 142-143. Trawford A.F., Morriss C.J., Bell N.J., Reid S.W.J. (2001). Comparing the efficacy of moxidectin, World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology, 2001. Trawford A.F., Burden F., Hodgkinson J.E. (2005). Suspected moxidectin resistance in cyathostomes in two donkey herds at the Donkey Sanctuary, UK. In: 20th International Conference of the World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology, New Zealand. P.196. Trawford A.F., Getachew A.M. (2008). In The Professional Handbook of the Donkey, edited by Svendsen E.D. 4th edition. Whittet Books Ltd, Stansted, Essex, p. 82-84. Trotz-Williams L., Physick-Sheard P., McFarlane H., Pearl D.L., Martin S.W., Peregrine A.S. (2008). Occurrence of Anoplocephala perfoliata infection in horses in Ontario, Canada and associations with colic and management practices. Veterinary Parasitology 153, 73-84. Urch D.L., Allen W.R. (1980). Studies on fenbendazole for treating lung and intestinal parasites in horses and donkeys. Equine Veterinary Journal 12, 74–77. Valero M.A., Mas-Coma S. (2000). Comparative infectivity of Fasciola hepatica metacercariae from isolates of the main and secondary reservoir animal host species in the Bolivian Altiplano high human endemic region. Folia Parasitol., 47, 17-22. Van Dijk J., Sargison N.D., Kenyon F., Skuce P.J. (2010). Climate change and infectious disease: helminthological challenges to farmed ruminants in temperate regions. Animal 4 377-392. Van Wyk J.A. (2001). Refugia: overlooked as perhaps the most potent factor concerning the development of anthelmintic resistance. Onderstepoort, Journal of Veterinary Research 68, 55-67. Veneziano V., Di Loria A., Masucci R., Di Palo R., Brianti E., Gokbulut C. (2011). Efficacy of eprinomectin pour-on against Dictyocaulus arnfieldi infection in donkeys (Equus asinus). The Veterinary Journal 190 , 414–415. Vercruysse J., Harris E.A., Kaboret Y.Y., Pangui L.J., Gibson D.I. (1986). Gastrointestinal helminths of donkeys in Burkina Faso. Z. Parasitenkd 72, 821-825. Veronesi F., Diaferia M., Fioretti D.P. (2009). Anoplocephala perfoliata infestation and colics in horses. Veterinary Research Communications 33(suppl1), S161-S163.

30

Von Samson-Himmelstjerna G., Traversa D., Demeler J., Rohn K., Milillo P., Schurmann S., Lia R., Perrucci S., di Regalbono A.F., Beraldo P., Barnes H., Cobb R., Boeckh A. (2009). Effects of worm control practices examined by a combined faecal egg count and questionnaire survey on horse farms in Germany, Italy and the UK. Parasites and Vectors 2, Suppl. 2, S3. Von Samson-Himmelstjerna G. (2012). Anthelmintic resistance in equine parasites - detection, potential clinical relevance and implications for control. Veterinary Parasitology 185, 2-8. Wells D., Krecek R.C., Wells M., Guthrie A.J., Lourens J.C. (1998). Helminth levels of working donkeys kept under different management systems in the Moretele 1 district in the north-west province, South Africa. Veterinary Parasitology 77, 163-177. WHO (2006). In: Report of the WHO Meeting on Use of Triclabendazole in Fascioliasis Control. WHO Headquarters, Geneva, Switzerland, 17-18, October 2006. Williamson R.M.C., Beveridge I., Gasser R.B. (1998). Coprological methods for the diagnosis of Anoplocephala perfoliata infection of the horse. Australian Veterinary Journal 76, 618-621. Yilma J.M., Malone J.B. (1998). A geographical information system forecast model for strategic control of fasciolosis in Ethiopia. Veterinary Parasitology 78, 103-127.

31