UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
INSECTIVORIE bij de mensapen door Heleen Van Hemelryck
Promotor: Prof. dr. Geert Janssens
literatuurstudie in het kader van de Masterproef
De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD Dank aan Prof. Janssens, mijn promotor, voor de hulp bij het tot stand brengen van deze literatuurstudie.
VOORWOORD INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING................................................................................................................................ p. 1 INLEIDING.......................................................................................................................................... p. 2 LITERATUURSTUDIE........................................................................................................................ p. 3 1. Insectivorie, bij wie?....................................................................................................................... p. 3 1.1. Welke primaten behorende tot de mensapen (Hominoidea) doen aan insectivorie?...................p. 3 1.2. Leeftijds- en geslachtsverschil bij insectenconsumptie...............................................................p. 4 2. Redenen van insectivorie............................................................................................................... p. 4 2.1. Nutritioneel belang...................................................................................................................... p. 4 2.2. Opportunistische consumptie...................................................................................................... p. 5 2.3. Medicinaal gebruik....................................................................................................................... p. 6 3. Gebruiksvoorwerpen en technieken voor het vangen van invertebraten........................................p. 6 3.1. Bij de gorilla................................................................................................................................. p. 6 3.2. Bij de chimpansee....................................................................................................................... p. 6 3.3. Bij de orang-oetan....................................................................................................................... p. 8 3.4. Bij de gibbon................................................................................................................................ p. 8 4. Wat met chitine bij de vertering van invertebraten?........................................................................p. 8 5. Parasitaire infecties door insectivorie.............................................................................................p. 10 6. Entomofagie bij de mens ter vergelijking........................................................................................ p. 11 BESPREKING.................................................................................................................................... p. 12 REFERENTIELIJST........................................................................................................................... p. 13
SAMENVATTING De westelijke en oostelijke laaglandgorilla, de chimpansee, de gibbon, de sumatraanse orang-oetan en de mens zijn de species, behorende tot de Hominoidea die aan insectivorie doen. Bij de berggorilla en de bonobo wordt insectivorie zelden of nooit gezien. Vrouwelijke chimpansees zijn meer insectivoor dan mannelijke, net zoals bij de orang-oetan. Bij deze laatste wordt bovendien vastgesteld dat lacterende en drachtige dieren meer tijd besteden aan het zoeken en consumeren van eiwit- en energierijk voedsel, waaronder ook insecten. Bij de westelijke laaglandgorilla daarentegen consumeren de mannelijke dieren meer termieten dan de vrouwelijke, mogelijks omwille van de sociale structuur waarin ze leven. En bij de oostelijke laaglandgorilla werd helemaal geen inter- of intraseksueel verschil voor mierenconsumptie gezien. Zowel gorilla's als chimpansees focussen zich vooral mieren en termieten. Mieren zouden niet gekozen worden voor een specifiek nutriënt in tegenstelling tot termieten. Cubitermes spp. en Thoracotermes spp. worden vooral door de gorilla uitgekozen, en zijn een bron van ijzer. De chimpansee verkiest Macrotermes spp., welke behalve een eiwit- en energiebron, ook rijk zijn aan mangaan. Sommige insecten worden ook incidenteel opgenomen. De consumptie van aarde-etende termieten zou ook medicinale redenen kunnen hebben, omwille van het kaoliniet dat ze bevatten, dat een werking als antidiarreïcum heeft. Het gebruik van voorwerpen voor het vangen van insecten is typerend voor de chimpansee, en werd ook bij de orang-oetan in gevangenschap gezien. Wat de vertering van het exoskelet van insecten betreft, dat voornamelijk uit chitine bestaat, zou het chitine vooral afgebroken worden via microbiële fermentatie. De lange retentietijd bij de gorilla en de orang-oetan speelt hierbij een rol. Bij de mens werd het enzyme chitinase vastgesteld. Insecten kunnen ook fungeren als tussengastheer van parasieten, zoals bij verschillende species van de orde Spirurida, waardoor bij het consumeren van bepaalde insecten een besmetting met deze parasieten kan samengaan. Ook bij de mens is insectivorie een zeer gekend fenomeen en wordt dan meestal entomofagie genoemd. Sleutelwoorden: gebruiksvoorwerpen – insectivorie – mensapen – nutriënten - parasieten
1
INLEIDING Insecten vormen een belangrijk onderdeel van het dieet voor heel wat zoogdieren. Behalve bij de insecteneters (Eulipotyphla), wordt insectivorie ook bij heel wat primaten vastgesteld. Deze literatuurstudie focust zich op de insectenconsumptie bij de mensapen. Bij de mensapen is een bewust foerageergedrag naar insecten bewezen is bij de westelijke ((Tutin en Fernandez, 1992; Deblauwe et al, 2002, 2003; Cipolletta et al 2006 ) en oostelijke laaglandgorilla ( Yamagiwa et al., 1991), de chimpansee ((Tutin en Fernandez, 1992; Deblauwe en Janssens, 2008; Bogart en Pruetz, 2011), de gibbon (Whitten, 1982; Palombit, 1997) en de orang-oetan ((Caton et al, 1999; Fox et al, 2004; Wich et al, 2006). Ook kan het consumeren van insecten door de mens worden vastgesteld, met velerlei redenen (DeFoliart, 1999; Srivastata et al., 2009). Wat de redenen van insectivorie betreft wordt vooral het nutritioneel belang alsook medicinale redenen gesuggereerd (Deblauwe en Janssens, 2008). Hoewel insecten slechts vier procent van het totale opgenomen gewicht aan vers voedsel vormt bij de chimpansee (Hladik, 1977), suggereert Bogart en Pruetz (2008) dat consumptie van invertebraten voor hominoïden een belangrijke voedingsbron kan zijn. Dit aangezien men tot de vaststelling kwam, op basis van studies over entomofagie bij de mens, dat insecten meer calorieën, essentiële voedingsstoffen en soms proteïnen kunnen bieden per eenheid van gewicht dan rundvlees, kip of vis. In de studie van Tutin en Fernandez (1992) wordt gesuggereerd dat er op nutritioneel vlak geen verschil is in het belang van insectivorie tussen de gorilla (Gorilla gorilla gorilla)en de chimpansee (Pan troglodytes troglodytes). Dit blijkt echter wel zo uit de studie van Deblauwe en Janssens (2008). Een incidentele insectenconsumptie wordt vooral bij de berggorilla vermoed (Tutin en Fernandez, 1992; Dejean en Ruelle, 1995; Deblauwe et al, 2002). Ook het leeftijds- en geslachtsverschil tussen de dieren die insecten consumeren moet bekeken worden, om de redenen van insectivorie beter te kunnen achterhalen. Een verschil zou te wijten kunnen zijn aan de sociale leefstructuur (Cipoletta et al.2006) of aan de fysiologische status van het dier (bij voorbeeld lacatatie en dracht) (Fox et al., 2004). Het al dan niet gebruiken van voorwerpen of de manier waarop het vangen van insecten gebeurt, heeft gevolgen voor het insectivoor gedrag (bijvoorbeeld de mogelijkheid om al dan niet een bepaald insectenspecies te vangen). Aangezien insecten als tussengastheer van bepaalde parasieten kunnen fungeren, zou dit een belangrijk nadeel kunnen vormen van het consumeren van insecten. De levenscyclus van de meeste Spirurida een orde van de rondwormen (Nematoda) vereist een insect als tussengastheer, waarbij Spirurida een algemeen voorkomende parasiet is bij verschillende Afrikaanse primaten (Hahn et al., 2003; Gillespie et al., 2004). Een ander nadeel van insectivorie is, opdat de primaat toegang kan krijgen tot het eiwit- en vetrijke binnenste deel van het insect, moet deze ofwel het exoskelet manueel of met zijn tanden proberen te verwijderen, ofwel verteringsgewijs het chitinerijke exoskelet trachten af te breken (Lambert, 1998). Vele aspecten moeten dus in beschouwing genomen worden om insectivorie volledig te begrijpen.
2
LITERATUURSTUDIE
1. INSECTIVORIE, BIJ WIE? 1.1. WELKE PRIMATEN BEHORENDE TOT DE MENSAPEN (HOMINOIDEA) DOEN AAN INSECTIVORIE? Onder de zoogdieren zijn er behalve de gekende insecteneters (Eulipotyphla), ook nog heel wat andere diersoorten waarbij insecten deel uitmaken van het dieet. Zo wordt ook bij verschillende primaten behorende tot de familie van de Hominidea een bewuste insectenopname beschreven. Bij individuen binnen het genus Gorilla komt insectivorie voor bij de westelijke laaglandgorilla (Gorilla gorilla gorilla) (Tutin en Fernandez, 1992; Deblauwe et al, 2002, 2003; Cipolletta et al 2006) en de oostelijke laaglandgorilla (Gorilla beringei graueri) (Yamagiwa et al., 1991). Dit is in tegenstelling tot de berggorilla (Gorilla beringei beringei) waarbij weloverwogen insectivorie slechts per uitzondering wordt vastgesteld (Tutin en Fernandez, 1992) en eerder een sociaal verworven en overgedragen bezigheid is (Watts, 1989; Deblauwe et al, 2002) en nutritioneel onbelangrijk lijkt (Ganas en Robbins, 2004). Ook de chimpansee (Pan troglodytes) is een gekende insecteneter (Tutin en Fernandez, 1992; Deblauwe en Janssens, 2008; Bogart en Pruetz, 2011). Wat de bonobo (Pan paniscus) betreft, is volgens het onderzoek van McGrew et al. (2007) voorlopig nog geen bewijs van insectivorie gevonden en is eventueel verder onderzoek vereist. Insectenconsumptie is ook bij bij verschillende gibbonsoorten beschreven, Palombit (1997) bestudeerde twee groepen van sympatrische gibbons in Ketambe, Noord-Sumatra (Indonesia), namelijk de Siamang (Symphalangus syndactylus) en de withandgibbon of lar (Hylobates lar vestitus), waaruit bleek dat deze gibbonsoorten hoofdzakelijk frugivoor zouden zijn. Om aan hun proteïnebehoefte te voldoen, kunnen gibbons hun hoofdzakelijk frugivore dieet aanvullen met insecten of jonge bladeren, afhankelijk van de omstandigheden van hun leefgebied (Whitten, 1982; Palombit, 1997). Het voedingspatroon van de dwergsiamang (Hylobates klossii) verschilt in dat van andere gibbons, doordat geleedpotigen (Arthropoda), en niet fruit of bladeren, het hoofdbestanddeel vormen van hun dieet (Whitten, 1982) Voor het genus Pongo, vormen insecten voor de in de eerste plaats frugivore Sumatraanse orang-oetan (Pongo abelii) een niet onbelangrijk deel van het dieet, en deze maakt hiervoor gebruik van werktuigen, dit in tegenstelling met de Borneose orang-oetan (Pongo pygmaeus) (Caton et al, 1999; Fox et al, 2004; Wich et al, 2006). Bovendien consumeert ook een groot deel van de humane bevolking insecten omwille van milieu-, gezondheids-, nutritionele, culturele of andere redenen. Hierbij wordt dan meestal de term entomofagie gebruikt (Chakravorty, 2011). Ook bij verschillende andere primaten, die niet behoren tot de mensapen, komt insectivorie voor. Zoals bijvoorbeeld is beschreven bij de nachtdiertjes (Aotus nancymaae, familie Aotidae) (Wolovich et al., 2010) en in de familie van de Cercopithecidae: de huzaaraap (Erythrocebus patas) (Isbell en Young, 2007), de l'hoëstmeerkat ( Cercopithecus lhoesti), de diadeemmeerkat (C. Mitis) (Tashiro, 2006) en de langoer (Presbytis entellus) (Srivastava, 1991). Andere voorbeelden zijn de grijze slanke lori's (Loris lydekkerianus, familie Lorsidae) (Nekaris en Rasmussen, 2003), alsook bij het geslacht Saguinus (Tamarins) en het geslacht Callithrix (Atlantische oeistiti's) behorende tot de familie Callithricidae (Rylands, 1996). Ook de potto en de senegalgalago consumeren insecten, en bezitten zelfs chitinases die aangemaakt worden door
hun
maagmucosae (Corelius et al., 1976; Kay en Sheine, 1979). Verder vormen insecten voor nog vele andere
3
primaten een onderdeel van het dieet en bij andere juist helemaal niet. 1.2. LEEFTIJDS- EN GESLACHTSVERSCHIL BIJ INSECTENCONSUMPTIE Vrouwelijke chimpansees
zijn meer insectivoor dan de mannetjes (Goodall, 1986). Verschillende
onderzoekers kwamen tot dezelfde conclusie onder andere ook Ganas en Robbins (2004) bij de chimpansee in Tanzania en Nigeria (Pan troglodytes schweinfurthii). Nishie (2011) onderzocht onder andere het leeftijdsgeslachtsverschil voor het gebruik van voorwerpen voor het vangen van mieren bij de chimpansee in Mahale (Tanzania), en kwam tot de conclusie dat de vrouwelijke chimpansees vaker gingen en meer tijd besteedden aan het “vissen” naar mieren. Dezelfde resultaten voor deze “insectivorie met het behulp van gebruiksvoorwerpen”, werden ook in andere studies gevonden, voor mieren (Uehara, 1986) en voor termieten (McGrew, 1979). Uit het onderzoek van Cipoletta et al. (2006) bleek dat de mannelijke zilverrug (Gorilla gorilla gorilla) frequenter termieten consumeerde dan de adulte vrouwelijke of juveniele gorilla's. Een mogelijke verklaring zou volgens Cipoletta et al. (2006) kunnen liggen in de sociale structuur waarin de gorilla leeft, waarbij de zilverrug in de competitie voor voedsel, en dus ook voor termieten, voorrang heeft op de juveniele en vrouwelijke dieren, wat bijvoorbeeld niet zo is bij de chimpansee, die in een “fission-fusion society” leeft. In een “fission-fusion society” kan de hoofdgroep, uiteenvallen in kleinere subgroepen of enkelingen, om zich aan te passen aan sociale of omgevingsomstandigheden en kunnen nadien ook weer herenigen. Zo zouden de mannetjes chimpansees zich overdag afsplitsen van de hoofdgroep om op voedseljacht te gaan en 's avonds terugkeren naar de hoofdgroep om het voedsel te delen. Voor de oostelijke laaglandgorilla vonden Yamagiwa et al (1991) geen inter- of intrasexueel verschil wat mierenconsumptie betreft. Watts (1989) en Ganas & Robbins (2004) kwamen voor de berggorilla tot de conclusie dat de immature en vrouwelijke dieren vaker mieren aten dan de mannelijke. In het onderzoek van Fox et al. (2004) bij de orang-oetan werd niet enkel het leeftijds- en geslachtsverschil onderzocht, maar bovendien ook de variatie in insectivorie bij vrouwelijke dieren in verschillende stadia van de reproductie. De vrouwelijke orang-oetan spendeerde meer tijd aan het eten van insecten dan de mannelijke, hoewel het verschil niet erg groot was en bovendien enkel significant bij het gebruik van volgdagen (“follow days”) in plaats van individuele gemiddelden. Binnen de vrouwelijke groep, noteerden Fox et al. (2004) ook dat de lacterende en drachtige dieren meer tijd besteedden aan het zoeken en zich voeden met eiwit- en energierijk voedsel zoals fruit, insecten en honing, zoals voorspeld, uitgaande van het feit dat lacterende en drachtige dieren een hogere energiebehoefte hebben dan de andere vrouwelijke dieren (Bronson, 1989)
2. REDENEN VAN INSECTIVORIE 2.1. NUTRITIONEEL BELANG Men kwam tot de vaststelling, op basis van studies over entomofagie bij de mens, dat insecten meer calorieën, essentiële voedingsstoffen en soms proteïnen kunnen bieden per eenheid van gewicht dan rundvlees, kip of vis, wat volgens Bogart en Pruetz (2008) suggereert dat consumptie van invertebraten ook voor hominoïden een belangrijke voedingsbron kan zijn.
4
Uit alle ordes van de insecten, focussen zowel chimpansees als gorilla's vooral op twee ordes van de sociale insecten, nl. de mieren (Hymenoptera) en de termieten (Isoptera), waarbij de chimpansee zowel in hoeveelheid als in frequentie minder mieren eet dan de gorilla (laaglandgorilla), maar beide apen wel met een zelfde frequentie termieten consumeren (Deblauwe en Janssens, 2008). Dit staat in contrast met een vroegere studie van Tutin en Fernandez (1992) waarin gesteld werd dat: “ sympatrische populaties van de laaglandgorilla's (Gorilla gorilla gorilla) en chimpansees (Pan troglodytes troglodytes) in de Lope Reserve in centraal Gabon insecten met een zelfde gemiddelde frequentie consumeerden over een studieperiode van 7 jaar (30% versus 31% van de faeces bevatte overblijfsels van insecten)” Qua nutriëntencompositie is er tussen de ordes Hymenoptera en Isoptera een verschil, alsook binnen de verscheidene genera van de termieten, maar niet binnen de genera van de mieren. De gorilla en de chimpansee prefereren elk verschillende termietenspecies, vermoedelijk omwille van de specifieke nutriënten die ze bevatten, terwijl mieren aan beide apen gelijkaardige voedingsstoffen verschaffen, maar in verwaarloosbare hoeveelheden en dus niet gekozen zouden worden voor een bepaalde voedingsstof (Deblauwe en Janssens, 2008) Ijzer is een eerste specifiek nutriënt dat vooral in de snel absorbeerbare Fe 2+-vorm aanwezig is in het gastrointestinaal stelsel van de aarde-etende termieten Cubitermes spp. en Thoracotermes spp. Voornamelijk Gorilla gorilla gorilla verkiest deze termieten en voldoet zo gemakkelijker aan de aanbevolen dagelijkse hoeveelheid in ijzer dan door het eten van ijzerrijk plantaardig materiaal, zonder deze te overschrijden tot in het toxische gebied (Cipoletta et al, 2007; Deblauwe en Janssens, 2008). Bovendien bieden deze termieten extra ijzer om tannines te binden, na het consumeren van tanninerijke fruit (aanwezig in bijvoorbeeld granaatappels, sharonvruchten of bepaalde noten) en zo te helpen bij de detoxificatie (Deblauwe en Janssens, 2008; Deblauwe, 2009). Tannines hebben namelijk de capaciteit om te complexeren met eiwitten en te cheleren met mineralen (o.a. ijzer en koper), zodat ze interfereren met de opname
van deze
componenten door het dier (Lambert, 1998). Macrotermes spp. worden dan weer vooral door de chimpansee geconsumeerd, en zijn niet alleen een eiwiten energiebron, maar verschaffen de chimpansee ook de aanbevolen dagelijkse hoeveelheid aan mangaan (Deblauwe en Janssens, 2008). Termieten in het algemeen vormen ook een belangrijke hoeveelheid vitamine B12 (Wakayama et al, 1984), zowel voor de chimpansee als voor de gorilla. Ook het hoge natriumgehalte aanwezig in termietenlarven, zou van belang kunnen zijn voor de gorilla en de chimpansee (Deblauwe en Janssens, 2008), gezien hun plantaardige dieet arm is aan dit nutriënt (Magliocca en Gautier-Hion, 2002). Uit het onderzoek van Magliocca en Gautier-Hion (2002) in Maya Nord (Congo) blijkt echter dat de westelijke laaglandgorilla open ruimtes in het woud opzoekt, specifiek voor bepaalde plantenspecies, die een hoog natrium-, calcium-, en/of kaliumgehalte hebben. Dit werd niet gezien bij het onderzoek van Deblauwe en Janssens (2008), mogelijks door de afwezigheid van deze plantenspecies. 2.2. OPPORTUNISTISCHE CONSUMPTIE Een deel van de resten van de invertebraten die in de faeces terug worden gevonden, kan ook afkomstig zijn van onbewuste insectenopname. Bijvoorbeeld de termieten Noditermes sp., Pseudacanthotermes sp., en de mieren Pheidole sp., Tetramorium sp. en Polyrachis spp. zouden incidenteel kunnen worden opgenomen, als
5
secundaire bezetters van termietenhopen, tijdens het bewuste jagen door bijvoorbeeld de westelijke laaglandgorilla's naar andere insecten. Een toevallige opname kan ook voorkomen wanneer insecten zich op het plantaardige voedsel van de apen bevinden, op deze manier zou de berggorilla de meeste insecten binnen krijgen (Tutin en Fernandez, 1992; Dejean en Ruelle, 1995; Deblauwe et al, 2002). 2.3. MEDICINAAL GEBRUIK Mogelijks zijn er ook medische redenen voor het consumeren van insecten. Kaoliniet is een kleimineraal (een gelaagd silicatenmineraal) dat voorkomt in tropische bodems, en het hoofdbestanddeel vormt van kaolien, of chinaklei. Volgens Daykin (1960) zou kaolien toxines uit het spijsverteringsstelsel (onder andere tannines) absorberen en de excretie ervan bevorderen. Bovendien werd een antidiarreïsche werking beschreven (Mahaney et al., 1995) en zou het als een effectief antacidum in de diergeneeskunde gebruikt kunnen worden (Daykin, 1960; Mahaney, 1997). Nu kwam Donovan et al. (2001) tot de vaststelling dat aarde-etende termieten (Cubitermes fungifaber) door middel van hun spijsvertering, het relatieve gehalte aan kaoliniet in de bodem kunnen verhogen. Er zou dus bioaccumulatie van het kleimineraal plaatsvinden in het spijsverteringsstelsel van de aarde-etende termieten, waardoor er zich meer kaoliniet in de termieten dan in de bodem bevindt. Over het fenomeen van geofagie, het eten van grond, bij primaten worden verschillende hypotheses gevormd, welke in twee grote categorieën kunnen ingedeeld worden; ten eerste, geofagie ter verlichting van gastro-intestinaal stoornissen en ten tweede, geofagie ter aanvulling van mineralen en/of elementen (Krishnamani en Mahaney, 2000). Deblauwe en Janssens (2008) suggereerden dat het eten van aardeetende termieten, een hoogwaardig alternatief is voor geofagie voor gorilla's. Dit aangezien er geen tekenenen van geofagie waren bij de gorilla's op het onderzoeksterrein, en dat bleek, dat termieten voor de gorilla geen bron van energie of eiwit waren, maar eerder een ijzerbron, zoals in 2.1. vermeld, en een mogelijks antidiarreïcum (Deblauwe en Janssens, 2008).
3. GEBRUIKSVOORWERPEN EN TECHNIEKEN VOOR HET VANGEN VAN INVERTEBRATEN 3.1. BIJ DE GORILLA Voor het vangen van termieten gebruiken gorilla's geen gebruiksvoorwerpen (Tutin en Fernandez, 1992; Cipolletta et al, 2007). Bovendien werd pas in 2005 voor het eerst melding gemaakt van het gebruik van een werktuig door de gorilla in het wild. Hierbij gebruikte de gorilla een stok om de diepte van het water te peilen en om zichzelf te stabiliseren eens in het water (Breuer et al., 2005). Cipolletta et al (2007) observeerden wel twee technieken, die de gorilla hanteerde om termieten te verkrijgen. Ofwel breekt de gorilla de termietenheuvel met zijn handen in kleinere fragmenten, om de binnenste delen te bereiken, om vervolgens de insecten uit elk fragment te kloppen, in zijn hand, en op te eten. Ofwel verwijdert de gorilla de termieten rechtstreeks met de tong uit elk verkregen stuk. Deze twee methodes gebruikt de gorilla voor het verkrijgen van Cubitermes spp. en Macrotermes spp. (Deblauwe en Janssens, 2008). 3.2. BIJ DE CHIMPANSEE Goodall (1963) observeerde in Gombe (Tanzania) als eerste het zelf creëren en gebruiken van werktuigen
6
door de chimpansee om sociale insecten te vangen. Sindsdien werd dit gedrag door vele andere onderzoekers op verschillende plaatsen in Afrika vastgesteld. Bijvoorbeeld: gebruiksvoorwerpen voor termietenvangst werd onder andere beschreven in Tanzania (McGrew et al., 1979; Nishida en Uehara, 1980; Lonsdorf, 2005; Hitonaru, 2011), in Congo (Bermejo and Illera, 1999), in Kameroen (Deblauwe et al., 2006) en in Senegal (Mc Beath en McGrew, 1982; McGrew et al., 2005; Bogart and Pruetz, 2008). Het gebruik van voorwerpen voor de vangst van Dorylus spp. (fig. 1) werd onder andere beschreven in Tanzania (McGrew et al., 1974), in Uganda (Hashimoto et al., 2000), in Centraal Afrika (Hicks et al., 2005), in Nigeria (Fowler en Sommer, 2007), in Guinee (Humle en Matsuzawa, 2002; Yamakoshi en Myowa-Yamakoshi, 2004) en in Senegal (McGrew et al., 2005). Voor het vissen naar de boombewonende mieren van het genus Camponotus door chimpansees in Mahale (Tanzania), werd de volgende techniek beschreven, bestaande uit vier acties: (1) het creëren van een “vislijn” van plantaardig materiaal zoals takken of klimplanten; (2) het inbrengen van deze “vislijn” in de holte van de boom waar zich het nest van de houtborende mieren bevindt; (3) het terugtrekken van de probe met de soldaat-mieren en (4) het aflikken van de mieren met de tong en de lippen (Hitonaru Nishie, 2011). Sanz et al. (2004) beschreef twee methodes, die de chimpansee onder andere in Congo-Brazzaville gebruikt voor het verkrijgen van termieten uit de termietenheuvels van de species Macrotermes muelleri, M., renouxi, M. Lilljeborgi en M. nobilis. De eerste methode die ook door Deblauwe et al. (2006) in Kameroen werd gezien, bestaat uit: (1) het prikken met een stevige stok tot in de kamers van de onderaardse termietennesten; (2) vervolgens wordt een takje in het gat gestoken; (3) nadat het takje bedekt is met de termieten wordt het teruggetrokken en worden de insecten van het takje gelikt. Bij de tweede manier wordt: (1) door middel van een dun twijgje, één van de uitvliegopeningen van de uitgezwermde termieten heropend; (2) daarna wordt er een takje in het gaatje gebracht, dat bedekt wordt met de soldaat-termieten; (3) en uiteindelijk wordt het takje met de insecten teruggetrokken en worden de insecten opgegeten.
Fig. 1 het “vissen” naar mieren door de chimpansee (uit Yamamoto et al., 2011)
7
3.3. BIJ DE ORANG-OETAN Het gebruik en fabriceren van gebruiksvoorwerpen werd bij de de wilde Borneose orang-oetan slechts occasioneel vastgesteld (Galdikas, 1989) en ook bij de wilde Sumatraanse orang-oetan (Pongo pygmaeus abelii) werd het gebruik van voorwerpen, voor het extraheren van insecten of honing uit boomholtes of voor het los wrikken van zaad uit vruchten van de Neesia, enkel in bepaalde populaties geobserveerd (Van Schaik et al., 1996; Fox et al., 1999; Peter, 2002 ).Dit in tegenstelling tot de orang-oetan in gevangenschap of loslopende revaliderende orang-oetans, waarbij niet enkel het gebruik van voorwerpen als werktuig in verschillende contexten gezien werd, maar ook het uitvoeren van menselijke handelingen met humaan gereedschap (Galdikas, 1982; Russon and Galdicas, 1995; Russon, 1999). Bovendien demonstreerden de onderzoeken van Lethmate (1982) en Visalberghi et al. (1995) op orang-oetans in gevangenschap dat deze evenveel bekwaamheid zouden hebben voor het gebruiken van werktuigen als de chimpansee. Fox et al. (1999) beschreef de manier waarop de Sumatraanse orang-oetan zijn gereedschap voor het vangen van insecten vervaardigt en manipuleert. Eerst wordt een levende tak van een boom getrokken, op niet meer dan één meter van het insectennest, deze tak wordt van twijgen en bladeren ontdaan. Vervolgens kunnen er volgende modificaties aan de bekomen tak worden aangebracht: (1) “strippen”, de schors wordt met de tanden verwijderd, (2) “rafelen”, door te kauwen op een uiteinde van de tak, (3) “afschuinen”, door een stuk van de tak af te splitsen. Voor het uiteindelijke extraheren van de insecten konden drie manieren onderscheiden worden; (1) “kloppen”, waarbij de termietenheuvel of het bijennest opengebroken wordt, (2) “prikken”, ook hierbij wordt het nest vernield en worden de volwassen mieren of bijen naar de uitgang gejaagd, (3) “sonderen en afschrapen” om honing te verkrijgen uit nesten van angelloze bijen of om mieren of termieten te verkrijgen, zowel eieren, larven als adulten. 3.4. BIJ DE GIBBON Het gebruik van voorwerpen als gereedschap is zeker geen kenmerkende eigenschap van de gibbons (Hylobatidae) (Cunningham et al., 2006). Bij de wilde gibbons, werd het gooien van takken naar menselijke indringers geobserveerd (Beck, 1980). Voor het vangen van insecten werden vier vormen van foerageergedrag beschreven bij de gibbon, waarbij dus geen gebruik wordt gemaakt van voorwerpen: (1) een toevallige vangst, zonder actief zoeken naar een insect, (2) het ononderbroken, maar slechts tijdelijk, zich voeden met termieten of mieren die in colonnes over een tak of stam lopen, (3) het zoeken naar een specifieke boom of kruin met lianen, waarop duidelijk Lepidoptera larven of gallen van insecten aanwezig zijn (bijvoorbeeld door de aanwezigheid van veel webben of half opgegeten bladeren), (4) het maken van trage, maar consistente bewegingen door het bladerdak, met frequente, korte pauzes om de bladeren visueel en manueel te inspecteren op aanwezigheid van insecten. Deze laatste bleek de frequentst gebruikte methode door de siamang en de lar gibbon (Palombit, 1997).
4. WAT MET CHITINE BIJ DE VERTERING VAN INVERTEBRATEN? Alle insecten bezitten een exoskelet, dat hoofdzakelijk uit chitine bestaat. Chitine is een polysaccharide, namelijk het β-1,4-polymeer van N-acetylglucosamine (Arms en Camp, 1982). Opdat de primaat toegang kan krijgen tot het eiwit- en vetrijke binnenste deel van het insect, moet deze
8
ofwel het exoskelet manueel of met zijn tanden proberen te verwijderen, ofwel verteringsgewijs het chitinerijke exoskelet trachten af te breken (Lambert, 1998). De potto (Perodicticus potto, familie: Lorsidae) en de senegalgalago (Galago senegalensis, familie: Galagidae) zijn de tot op heden enige beschreven primaten die chitinase kunnen produceren in hun spijsverteringsstelsel (door de maagmucosae) en zo enzymatisch chitine kunnen afbreken (Kay en Sheine, 1979). Aangezien chitine een polysaccharide is, bestaat er ook de mogelijkheid dat primaten dit via microbiële fermentatie kunnen afbreken, wat meteen ook verklaart waarom de hoofdzakelijk insectivore prosimians en de faunivore spookaapjes, extreem lange caeca hebben (Clemens, 1980; Milton, 1987). Hoewel er een sterke associatie is tussen de grove anatomie van het spijsverteringsstelsel van een dier en wat het dier eet, kan het dieet niet volledig voorspeld worden enkel op basis van de vorm van het gastro-intestinaal stelsel, aangezien ook de retentietijd en de inwerking van enzymen en gastro-intestinale flora bij de spijsvertering een belangrijke rol spelen (Milton, 1987; Lambert, 1998). Bovenstaande associatie tussen anatomie en dieet kan verduidelijkt worden met als voorbeeld: de franjeaap, de echte meerkatten, en de spookdiertjes.
Fig. 2: links: spijsverteringsstelsel van de franjeaap met 4-delige maag (presaccus, saccus, tubus gastricus, and pars pylorica), rechts: spijsverteringsstelsel van de echte meerkat (uit: Lambert, 1998) Spookdiertjes die voornamelijk overleven op vertebraten (die geen chitine bevatten), hebben een eenvoudige, bolvormige maag, een niet-gespecialiseerd colon en een lange, kronkelige dunne darm. Dit lijkt logisch aangezien het dierlijke materiaal onmiddellijk verteerd wordt en de dunne darm de belangrijkste plaats is voor absorptie (Chivers en Hladik, 1980). De franjeaap daarentegen is folivoor en zijn dieet bestaat hoofdzakelijk uit bladeren, zaden en plantaardige exsudaten, die alle rijk zijn aan polysacchariden. Voor de
9
fermentatie hiervan hebben de franjeapen een complexe maag bestaande uit vier kamers (fig. 2). Dieren zoals de echte meerkatten, welke hoofdzakelijk frugivoor zijn, hebben typisch geen opppervlaktevergrotende zones in het spijsverteringsstelsel (fig. 2), en kan dus beschouwd worden als een intermediaire vorm van het faunivore en folivore gastro-intestinaalstelsel (Lambert, 1998). Remis en Dierenfeld (2004) stelden vast dat gorilla's voedsel langere tijd kunnen vasthouden in het gastrointestinaal stelsel in vergelijking met chimpansees, hoewel er qua morfologie van het spijsverteringsstelsel weinig verschil is tussen beide. Bovendien kan algemeen gesteld dat, hoe langer de retentietijd in het spijsverteringsstelsel, hoe meer kans er is voor microbiële fermentatie en opname van nutriënten. Zo zou dus de vertering van chitine bij de gorilla bevorderd kunnen worden, aangezien dit polysaccharide ook door microbiële fermentatie wordt afgebroken (Lambert, 1998). Ook het onderzoek van Caton et al. (1999), gaf aan dat een verlengde retentietijd in het spijsverteringsstelsel van de orang-oetan, en dus ook meer microbiële fermentatie, mogelijk is. Dit is in overeenstemming met feit dat een groot deel van het dieet van de in het wild levende Pongo pygmaeus, bestaat uit structurele polysacchariden van plantaardig materiaal en chitine van het exoskelet van de insecten. Wat de vertering van chitine betreft bij de mens, konden Maurizio et al. (2006) een chitinase-activiteit bij zure pH, in de maagsappen aantonen bij 20 van de 25 Italiaanse onderzochte personen, waarbij de afwezigheid van de chitinase-activiteit mogelijks te wijten is aan de afwezigheid van chitineus voedsel in het Westerse dieet. Boot et al. (2005) toonde reeds eerder aan dat hetzelfde “acidic mammalian chitinase” tot expressie wordt gebracht in de humane maag en in de long, maar maakte geen melding van de activiteit ervan in het maagsap. Of de hoeveelheid aan chitinase, indien aanwezig, voldoende is om effectief de chitine, geassocieerd met insecten en Crustaceae te verteren, is niet geweten (Maurizio et al., 2006).
5. PARASITAIRE INFECTIES DOOR INSECTIVORIE De levenscyclus van de meeste Spirurida een orde van de rondwormen (Nematoda) vereist een insect als tussengastheer. Voor bijvoorbeeld Protospirura muricola kunnen onder andere kevers, oorwormen, kakkerlakken of sprikhanen fungeren als tussengastheer (Anderson, 2000). Spirurida is een algemeen voorkomende parasiet bij verschillende Afrikaanse primaten (Hahn et al., 2003; Gillespie et al., 2004). Verschillende species van de orde Spirurida werden bij de chimpansee gerapporteerd: Physaloptera sp. bij de chimpansee in Gombe (Tanzania) (File et al.,1976; Murray, 1990) en in Senegal (McGrew, 1989), Landsoud-soukate et al. (1995) vonden Gangylonema-achtige rondwormen, en Petrzelková et al. (2006; 2010) maakten melding van Protospirura muricola bij chimpansees op Rubondo Island (Tanzania) op basis van de aanwezigheid van eieren en adulte wormen in de faeces. De prevalentie van de Spirurida verschilt van hoog tot afwezig. Ashford et al. (2000) vergeleek verschillende studies over de aanwezigheid van parasieten bij de chimpansee in het wild, waarbij Physaloptera sp. wél teruggevonden werd bij de chimpansee in Gombe (Tanzania) (File et al.,1976; Murray, 1990) en in Senegal (McGrew, 1989), terwijl Ashford et al. (2000) de parasiet echter niet terugvonden bij de chimpansee in Kibale (Uganda), en verklaarden de afwezigheid van deze Spirurida nematode door de afwezigheid van insectivorie in deze populatie, welke kan variëren tussen verschillende chimpanseepopulaties (Tutin en Fernandez, 1992). Petrášová et al. (2010) monitorden drie jaar lang de gastro-intestinale parasieten bij drie species op
10
Rubondo Island (Tanzania), namelijk nieuw geïntroduceerde chimpansees en franjeapen (Colobus guereza), en inheemse vervets (Chlorocebus aethiops pygerythrus). De Spirura eieren die Petrášová et al. (2010) terugvonden bij deze drie species, waren morfologisch identiek aan deze van Protospirura muricola, die Petrželková et al. (2006, 2010) ook bij de chimpansee op Rubondo Island vaststelde, waarbij Petrášová et al. (2010) suggereerde dat alle primaten op het eiland dezelfde Spirurida species herbergen. Aangezien Protospirura muricola niet voorkomt in andere populaties van franjeapen of chimpansees, stelden ze dat de ingeweken chimpansees en franjeapen de parasieten verwerven, na aankomst op het eiland, via de inheemse vervets of via knaagdieren of via
het eten van insecten die als tussengastheer fungeren
(Petrášová et al., 2010; Anderson, 2000). Voor de knaagdieren is Protospirura muricola relatief ongevaarlijk, maar Ruch (1959) stelde bij primaten in gevangenschap met P. Muricola-infecties, erge ziekte met soms zelfs fatale afloop vast. Aangezien de prevalentie van de rondworm op het eiland laag blijf, lopen de primaten geen gezondheidsrisico echter (Petrášová, 2010).
6. ENTOMOFAGIE BIJ DE MENS TER VERGELIJKING Mieren, termieten, bijen, rupsen, keverlarven, vliegen, krekels, sabelsprinkhanen, cicaden en libellennymfen zijn slechts enkele van de vele eetbare insecten die zowat over de hele wereld door mensen van alle klassen geconsumeerd worden (DeFoliart, 1999; Srivastata et al., 2009). Voor het consumeren van insecten zijn vele redenen: ten eerste zijn insecten een goede bron van eiwitten, vetten, koolhydraten ( RamosElorduy et al. 1997), maar ook van essentiële mineralen, zoals calcium, zink en ijzer ( Banjo et al. 2006). Volgens de “Entomological Society of America” zijn termieten, sprinkhanen, rupsen, kamervliegen, spinnen en kevers, in verhouding tot hun gewicht, een betere bron van proteïnen dan kippen-, varkens-, lams- of rundvlees (Srivastata et al., 2009). Humane entomofagie heeft in grote mate ook bijgedragen aan de reductie van eiwitdeficiënties in ontwikkelingslanden, zoals Nigeria (Fasoranti & Ajiboye 1993). Ten tweede is het gebruik van insecten en insectenderivaten om medische redenen allerhande, entomotherapie genoemd, over de hele wereld een bekend fenomeen; onder andere in Afrika (Van Huis, 2002), India (Wilsanad et al., 2007), China (Luo 1997), Australië (Crozier et al, 2010), Mexico (Ramos-Elorduy et al., 2006), en nog vele andere. Ten derde hebben insecten ook een religieuze en spirituele waarde in sommige stammen of volkeren (Ramos-Elorduy et al., 2009). Ook biedt het eten van insecten voordelen voor het milieu en zijn er andere voordelen, zoals bijvoorbeeld bij een insectenplaag (Srivastata et al., 2009). En tot slot, worden insecten vaak ook gewoon als een delicatesse beschouwd, waarvoor vele bereidingswijzen bestaan (geroosterd, gebakken, gekookt, rauw,...), en smaken hebben die uiteenlopen van munt- of kaneelachtig (jumiles), amandelachtig (witjuti grub) tot de smaak van citroen (Myrmelachista schumanni) (Srivastata et al., 2009).
11
BESPREKING Insectivorie is een fenomeen dat bij verschillende species van de mensapen is beschreven. De chimpansee, de oostelijke en westelijke laaglandgorilla zijn gekende insectenconsumeerders, alsook
de gibbon, de
orang-oetan en de mens. Bij de berggorilla wordt insectivorie slechts occasioneel vastgesteld en zou het hoofdzakelijk om een incidentele opname gaan, namelijk bij consumptie van plantaardig materiaal waarop zich invertebraten bevinden. Wat de bonobo betreft, zijn er voorlopig nog geen onderzoeken die bewijzen van insectivorie vonden, maar is verder onderzoek hierover vereist. Niet in alle studies die handelen over insectivorie bij primaten is er ook rekening gehouden met een leeftijdsof geslachtsverschil, hoewel dit belangrijke informatie kan opleveren om de redenen van het insectivoor gedrag te begrijpen. De vrouwelijke chimpansee is duidelijk meer insectivoor dan de mannelijke. Dit werd ook vastgesteld bij de orang-oetan hoewel het verschil niet erg groot was en bovendien enkel significant bij het gebruik van volgdagen (“follow days”) in plaats van individuele gemiddelden in de studie van Fox et al. (2004). Binnen de vrouwelijke groep van de orang-oetans werd wel gezien dat de lacterende en drachtige dieren meer tijd spendeerden aan het zoeken en zich voeden met eiwit- en energierijk voedsel (waaronder insecten) ten opzichte van de andere dieren. Een verklaring voor het feit dat de mannelijke Gorilla gorilla gorilla meer termieten consumeert dan de vrouwelijke zou kunnen liggen in de sociale structuur van deze species. Nutritioneel gezien kunnen insecten een belangrijk onderdeel vormen van het dieet. Bij de gorilla en de chimpansee, die zich vooral focussen op termieten en mieren, zouden mieren echter als nutriënt van minimaal belang zijn. Termieten daarentegen zouden omwille van specifieke nutriënten uitgekozen worden, hierbij zouden gorilla's termietensoorten selecteren met een hoog ijzergehalte, terwijl de chimpansee termietenspecies selecteert met een hoog eiwit- en energiegehalte en die mangaan bevatten. Echter er moet ook rekening gehouden worden met nutriëntencompositie van de rest van het dieet, alsook met de biologische beschikbaarheid van de nutriënten die de insecten bevatten. Het exoskelet, dat hoofdzakelijk uit chitine bestaat zou voor dit laatste een probleem kunnen vormen. De kennis van de nutritionele waarde van insecten als onderdeel van het dieet bij sommige primaten is van belang om inzicht te krijgen in (1) de effecten van ontbossing op hun dieet (Deblauwe et al., 2003), (2) alsook in ziektes bij gorilla's in gevangenschap die beïnvloed worden door interacties tussen nutriënten (bijvoorbeeld bijvoorbeeld tannines die complexeren met eiwitten), (3) en de interacties tussen de morfologie van het gastro-intestinaalstelsel van primaten, de fysiologie en de voedingsecologie (Lambert, 1998). Over eventuele medicinale redenen van insectivorie bij niet humane primaten is er verder onderzoek vereist. Mogelijks selecteren gorilla's bepaalde aarde-etende termieten omwille van het kaoliniet dat ze kunnen bioaccumuleren, welke als antidiarreïcum werken. Over het gebruik van voorwerpen door primaten zijn er vele studies gedaan, alsook over het gebruik van voorwerpen voor het vangen van insecten. Het feit dat gorilla's geen gebruiksvoorwerpen hanteren voor het vangen van insecten en chimpansees wel, zou echter geen verklaring zijn voor het feit dat chimpansees andere insectensoorten consumeren dan gorilla's. Hoewel dit in een vroegere studie van Tutin en Fernandez (1992) werd gesuggereerd. Insecten kunnen ook als tussengastheer fungeren van verschillende parasieten, inzicht in mogelijke besmetting en transmissie is van belang voor natuurbehoud. Tot slot kan entomofagie ook voor de mens heel wat opportuniteiten bieden, op nutritioneel en ecologisch vlak, alsook door geneeskrachtige eigenschappen van sommige insecten.
12
REFERENTIELIJST Arms K., Camp K.S. (1982). Biology. New York: Saunders Publishing. Ashford R.W., Reid G.D.F., Wrangham R.W. (2000). Intestinal parasites of the chimpanzee Pan troglodytes in Kibale Forest, Uganda. Annals of Tropical Medicine and Parasitology 94, 173-179. Banjo A.D., Lawal O.A., Songonuga E.A. (2006). The nutritional value of fourteen species of edible insects in southwestern Nigeria. African Journal of Biotechnology 5(3): 298-301. Beck B.B. (1980). Animal Tool Behavior: The Use and Manufacture of Tools by Animals. Garland STPM Press, New York. Bermejo M., Illera G. (1999). Tool-set for termite-fishing and honey extraction by wild chimpanzees in the Lossi Forest, Congo. Primates 40, 619–627. Bogart S.L., Pruetz J.D. (2008). Ecological context of savanna chimpanzee (Pan troglodytes verus) termite fishing at Fongoli, Senegal. Am. J. Primatol. 70, 605–612. Bogart S., Pruetz JD. (2011). Insectivory Savanna Chimpanzees (Pan troglodytes verus) at Fongoli, Senegal, American Journal of Physical Anthropology 145, 11-20. Boot R.G., Bussink A.P., Verhoek M. (2005). Marked differences in tissue-specific expression of chitinases in mouse and man. The journal of histochemistry and cytochemistry 53, 1283 -1292. Breuer T., Ndoundou-Hockemba M., Fishlock V. (2005). First observation of tool use in wild gorillas. Public Library of Science: Biology 3, 2041–2043 Bronson F.H. (1989). Mammalian reproductive biology. Chicago: University of Chicago Press. Caton J. M., Hume I. D., Hill D. M., Harper P. (1999). Digesta retention in the gastro-intestinal tract of the Orang utan (pongo pygmaeus). Primates 40, 551-558. Chakravorty J., Ghosh S., Meyer-Rochow V. B. (2011). Practices of entomophagy and entomotherapy by members of the Nyishi and Galo tribes, two ethnic groups of the state of Arunachal Pradesh (North-East India), Journal of Ethnobiologie and Ethnomedicine 7, artikel nr 5. Chivers D.J., Hladik C.M. (1980). Morphology of the gastrointestinal tract in primates: Comparisons with other mammals in relation to diet. J. Morphol. 116: 337–386. Clemens E.T. (1980). The digestive tract: Insectivore, prosimian, and advanced primate. In Schmidt-Neilson K., Bolis L., Taylor C.R. (eds). Comparative Physiology: Primitive Mammals, Cambridge University Press, Cambridge, p. 90–99. Cipolletta C., Spagnolietti N., Todd A., Robbins M. M., Cohen H., Pacyna S. (2007). Termitefeeding by Gorilla gorilla gorilla at Bai Hokou, Central African Republic. International Journal of Primatology 28, 457–476. Cornelius C., Dandrifosse G., Jeuniaux C. (1976). Chitinolytic enzymes of the gastric mucosa of perodicticus potto (primate prosimian): Purification and enzyme specificity. International Journal of Biochemistry 7, 445448. Crozier R.H., Newey P.S., Schlüns E.A. and Robson S.K.A. (2010). A masterpiece of evolution-Oecophylla weaver ants (Hymenoptera: Formicidae). Myrmecological News 13, 57–71. Cunningham C.C., Anderson J.R., Mootnick A.R. (2006). Object manipulation to obtain a food reward in hoolock gibbons, Bunopithecus hoolock. Animal behaviour 71(3), 621 -629. Daykin, P. W. (1960). Veterinary Applied Pharmacology and Therapeutics. London: Baillie`re, Tindall & Cox.
13
Vermeld in: Krishnamani R., Mahaney W.C. (2000). Geophagy among primates: adaptive significance and ecological consequences. Animal Behaviour 59, 899-915. Deblauwe I. (2009). Temporal Variation in Insect-eating by Chimpanzees and Gorillas in Southeast Cameroon: Extension of Niche Differentiation. International Journal of primatology 30, 229-252. Deblauwe I., Dupain J., Nguenang G.M., Werdenich D., Van Elsacker L. (2003). Insectivory by Gorilla gorilla gorilla in southeast Cameroon. International Journal of primatology 24, 493-502. Deblauwe I., Guislain P., Dupain J., van Elasacker L. (2006). Use of tool-set by Pan troglodytes troglodytes to obtain termites (Macrotermes) in the periphery of the Dja Biosphere Reserve, southeast Cameroon. Am J Primatol 68,1191–1196. Deblauwe I., Janssens G.P.J. (2008). New insights in insect prey choice by chimpanzees and gorillas in Southeast Cameroon: the role of nutritional value. American journal of physical anthropology 135, 42-55. DeFoliart G.R., (1999). Insects as food: why the western attitude is important. Annual Review of Entomology 44, 21–50. Donovan S.E., Eggleton P., Dubbin W.E., Batchelder M., Dibog L. (2001). The effect of a soil-feeding termite, Cubitermes fungifaber (Isoptera: Termitidae) on soil properties: termites may be an important source of soil microhabitat heterogeneity in tropical forests. Pedobiology 45, 1–11. Fasoranti J.O. and Ajiboye D.O. (1993). Some edible insects of Kwara State, Nigeria. American Entomologist 39, 113–116. File S.K., McGrew W.C., Tutin C.E.G. (1976). The intestinal parasites of a community of feral chimpanzees Pan troglodytes schweinfurthii. Journal of Parasitology 62, 259-261. Fowler A, Sommer V. (2007). Subsistence technology of Nigerian chimpanzees. In.t J. Primatol. 28, 997– 1023. Fox E. A., van Schaik C. P., Sitompul A., Wright D. N. (2004). Intra- and interpopulational differences in orangutan (Pongo pygmaeus) activity and diet: Implications for the invention of tool use. American journal of physical anthropology 125, 162-174. Fox E.A., Sitompul A.F., van Schaik C.P. (1999). Intelligent tool use in wild Sumatran orangutans. In Parker S.T., Mitchell R.W., Miles H.L., editors. The mentalities of gorillas and orangutans. Cambridge: Cambridge University Press. P 99–116. Galdikas, B.M.F. (1982). Orang-utan tool use at Tanjung Putting Reserve, Central Indonesian Borneo (Kalimantan Tengah). J. Hum. Evol. 10, 19–33. Galdikas, B. (1989). Orangutan tool use. Science 243, 152. Ganas J., Robbins M.M. (2004) Intrapopulation differences in ant eating in the mountain gorillas of Bwindi Impenetrable National Park, Uganda, Primates, 45, 275-278. Goodall J. (1963). Feeding behaviour of wild chimpanzees: a preliminary report. Symp. Zool. Soc. Lond. 10, 39–48; vermeld in: Hitonaru N. (2011) Natural. history of Camponotus ant-fishing by the M group chimpanzees at the Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 52, 329-342. Goodall J. (1986). The chimpanzees of Gombe. Cambridge, MA: Harvard University Press. Vermeld in: Cipolletta, C., Spagnolietti, N., Todd, A., Robbins, M. M., Cohen, H., & Pacyna, S. (2007). Termitefeeding by Gorilla gorilla gorilla at Bai Hokou, Central African Republic. International Journal of Primatology 28, 457– 476.
14
Hashimoto C., Furuichi T., Tashiro Y. (2000). Ant dipping and meat eating by wild chimpanzees in the Kalinzu Forest, Uganda. Primates 41, 103–108. Hicks T.C., Fouts R.S., Fouts D.H. (2005). Chimpanzee (Pan troglodytes troglodytes) tool use in the Ngotto Forest, Central African Republic. Am. J. Primatol. 65, 221–237. Hitonaru N. (2011). Natural history of Camponotus ant-fishing by the M group chimpanzees at the Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 52, 329-342. Hladik C.M.. (1977). Chimpanzees of Gabon and chimpanzees of Gombe: some comparative data on the diet. In: Clutton-BrockTH, editor. Primate ecology: studies of feeding and ranging behaviour in lemurs, monkeys and apes. London: Academic Press. p 481–501. Humle T., Matsuzawa T. (2002). Ant-dipping among the chimpanzees of Bossou, Guinea, and some comparisons with other sites. Am. J. Primatol. 58,133–148. Isbell L.A., Young T.P. (2007). Interspecific and temporal variation of ant species within Acacia drepanolobium ant domatia, a staple food of patas monkeys (Erythrocebus patas) in Laikipia, Kenya. Am. J. Primatol. 69,1387–1398. Kay R.F., Sheine W.S. (1979). On the relationship between chitin particle size and digestibility in the primate Galago senegalensis. Am. J. Phys. Anthropol. 50, 301–308. Krishnamani R., Mahaney W.C. (2000). Geophagy among primates: adaptive significance and ecological consequences. Animal Behaviour 59, 899-915. Lambert J.E. (1998). Primate digestion: interactions among anatomy, physiology, and feeding ecology. Evol. Anthropol. 7, 8–20. Lethmate, J. (1982). Tool-using skills of orangutans. J. Hum. Evol. 11, 49–64. Lonsdorf E.V. (2005). Sex differences in the development of termitefishing skills in the wild chimpanzees, Pan troglodytes schweinfurthii, of Gombe National Park, Tanzania. Anim. Behav. 70, 673–683. Luo Zhi-Yi (1997). Insects as food in China. Ecology of Food and Nutrition 36, 201–207. Magliocca F., Gautier-Hion A. (2002). Mineral content as a basic for food selection by western lowland gorillas in a forest clearing. Am J Primatol 57, 67–77. Mahaney, W. C., Aufreiter, S., Hancock, R. G. V. (1995). Mountain gorilla geophagy: a possible seasonal behaviour for dealing with the effects of dietary changes. International Journal of Primatology 16, 475–488. Mahaney, W. C., Milner, M. W., Sanmugadas, K., Hancock, R. G. V., Aufreiter, S., Wrangham, R. W., Pier, H. W. (1997). Analysis of geophagy soils in Kibale Forest, Uganda. Primates 38, 159–175. Maurizio G. P., Lorenzo N., Roberta D., Salvatore M.,(2007). Human gastric juice contains chitinase that can degrade chitin. Source: Annals of Nutrition & Metabolism 5, 244 -251. McBeath N.M., McGrew W.C. (1982). Tools used by wild chimpanzees to obtain termites at Mt Assirik, Senegal: the influence of habitat. J. Hum. Evol. 11, 65–72. McGrew W.C. (1974). Tool use by wild chimpanzees in feeding upon driver ants. J. Hum. Evol. 3, 501–508. McGrew W.C. (1979). Evolutionary implications of sex difference in chimpanzee predation and tool use. In: Hamburg D.A., McCown E.R. (eds) The great apes. Benjamin/Cummings, Menlo Park, p 440–463. McGrew W.C., Pruetz J.D., Fulton S.J. (2005). Chimpanzees use tools to harvest social insects at Fongoli,
15
Senegal. Folia Primatol. 76(4), 222–226. McGrew W.C., Tutin C.E.G., Collins D.A., File S.K. (1989). Intestinal parasites of sympatric Pan troglodytes and Papio spp. at two sites: Gombe (Tanzania) and Mt. Assirik (Senegal). American Journal of Primatology, 17, 147-155. Milton K. (1987). Primate diets and gut morphology: Implications for hominid evolution. In Harris M, Ross E.B. (eds), Food and Evolution: Toward a Theory of Human Food Habits. Philadelphia: Temple University Press, p 93–115. Murray S. (1990). Intestinal Parasites of Baboons and Chimpanzees in Gombe National Park. Senior thesis, School of Veterinary Medicine, Tufts University, North Grafton, M.A. Vermeld in : Ashford R.W., Reid G.D.F., Wrangham R.W. (2000). Intestinal parasites of the chimpanzee Pan troglodytes in Kibale Forest, Uganda. Annals of Tropical Medicine and Parasitology 94, 173-179. Nekaris K.A.I., Rasmussen D.T., (2003). Diet and feeding behavior of Mysore slender lorises. International journal of primatology 24, 33 -46. Nishida T., Uehara S. (1980). Chimpanzees, tools, and termites: another example from Tanzania. Curr. Anthropol. 21, 671–672. Nishie H. (2011). Natural history of Camponotus ant-fishing by the M group chimpanzees at the Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 52, 329-342. Palombit R. A. (1997). Inter- and intraspecific variation in the diets of sympatric siamang (Hylobates syndactylus) and lar gibbons (Hylobates lar). Folia Primatologica, 68, 321–337. Peter H.H. (2002). Tool use to modify calls by wild orang-utans. Folia Primatol. 72, 242–244. Petrášová J., Modrý D., Huffman M.A., Mapua M.I., Bobáková L., Mazoch V., Singh J., Kaur T., Petrželková K.J. (2010). Gastrointestinal Parasites of Indigenous and Introduced Primate Species of Rubondo Island National Park, Tanzania. International journal of primatology 31, 920 -936. Ramos-Elorduy J. (1997). The importance of edible insects in the nutrition and economy of people of the rural areas of Mexico. Ecology of Food and Nutrition 36, 349–366. Ramos-Elorduy J. (2006). Threatened edible insects in Hidalgo, Mexico and some measures to preserve them. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 2, 51. Remis M.J., Dierenfeld E.S. (2004). Digesta passage, digestibility and behavior in captive gorillas under two dietary regimens. Int. J. Primatol. 25, 825–845. Ruch T. C. (1959). Diseases of laboratory primates. Philadelphia: W.B. Saunders. Russon A.E., (1999). Orangutans’ imitation of tool use: a cognitive interpretation. In: Parker, S.T., Mitchell, R.W., Miles, H.L., (Eds), The Mentality of Gorillas and Orangutans. Cambridge University Press, Cambridge, p 117–146. Russon A.E., Galdicas, B., (1995). Constraints on great apes’ imitation: model and action selectivity in rehabilitant orangutans (Pongo pygmaeus) imitation. J. Comp. Psychol. 109, 5–17. Rylands A.B., (1996). Habitat and the evolution of social and reproductive behavior in callitrichidae. American journal of primatology 38, 5 -18. Sanz C., Morgan D., Gulick S. (2004). New insights into chimpanzees, tools, and termites from the Congo Basin. Am. Nat. 164, 567–581.
16
Srivastava S.K., Babu N., Pandey H. (2009). Traditional insect bioprospecting - as human food and medicine. Indian Journal of Traditional Knowledge 8(4), 485–494. Tashiro Y., (2006). Frequent insectivory by two guenons (Cercopithecus lhoesti and Cercopithecus mitis) in the Kalinzu Forest, Uganda. Primates 47, 170 -173. Tutin C.E.G., Fernandez M. (1983). Gorilla's feeding on termites in Gabon. West Africa. J. Mammal. 64, 530531, vermeld in: Ganas J., Robbins M.M. (2004) Intrapopulation differences in ant eating in the mountain gorillas of Bwindi Impenetrable National Park, Uganda, Primates, 45, 275-278. Tutin C.E.G., Fernandez M. (1992). Insect-eating by sympatric lowland gorillas (Gorilla gorilla gorilla) and chimpanzees (Pan troglodytes troglodytes) in the Lope´ Reserve, Gabon. Am. J. Primatol. 28, 29–40. Uehara S. (1986). Sex and group differences in feeding on animals by wild chimpanzees in the Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 27, 1–13. Van Huis A. (2002). Medicinal and stimulating properties ascribed to arthropods and their products in SubSaharan Africa. In: Insects in Oral Literature and Traditions (Motte-Florac E. and Thomas J.M.C., eds.), Paris-Louvai, Peeters-SELAF (Ethnosciences), p367–382. Van Schaik C.P., Fox E.A., Sitompul A.F. (1996). Manufacture and use of tools in wild Sumatran orangutans. Naturwissenschaften 83, 186–188. Visalberghi E., Fragaszy D.M., Savage-Rumbaugh S. (1995).Performance in a tool-using by common chimpanzees (Pantroglodytes), bonobos (Pan paniscus), an orangutan (Pongopygmaeus), and capuchin monkeys (Cebus apella). J. Com.Psychol. 109, 52–60. Wakayama E.J., Dillwith J.W., Howard R.W., Blomquist G.J. (1984). Vitamin B12 levels in selected insects. Insect Biochem. 14,175–179. vermeld in: Deblauwe I., Janssens G.P.J. (2008). New insights in insect prey choice by chimpanzees and gorillas in Southeast Cameroon: the role of nutritional value. American journal of physical anthropology 135, 42-55. Watts D.P. (1989). Ant eating behaviour of mountain gorillas. Primates 30, 121-125. Whitten A.J. (1982). Diet and feeding behaviour of kloss gibbons on Siberut Island, Indonesia. Folia Primato.l (Basel) 37(3-4), 177-208. Wich S.A., Utami-Atmoko S.S., Setia T., Mitra, Djoyosudharmo S., Geurts M.L. (2006). Dietary and Energetic Responses of Pongo abelii to Fruit Availability Fluctuations. International Journal of Primatology, 27, 15351550. Wilsanand V., Varghese P., Rajitha P. (2007). Therapeutics of insects and insect products in South Indian traditional medicine. Indian Journal of Traditional Knowledge 6(4), 563–568. Wolovich C.K., Rivera J., Evans S. (2010). Insect-Foraging in Captive Owl Monkeys (Aotus nancymaae). Folia Primatol. 81,63-72. Yamagiwa J., Mwananza N., Yumoto T., Marushi T. (1991). Ant eating by eastern lowland gorillas. Primates 32, 247-253. Yamamoto S., Yamakoshi G., Humle T., Matsuzawa T. (2011). Ant fishing in trees: invention and modification of a new tool-use behavior. In: Matsuzawa T., Humle T., Yukimaru S. (Editors) The Chimpanzees of Bossou and Nimba, Springer, Tokyo, New york, p 123-130
17
