UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
GEOFAGIE door Joanna SERVAES
Promotor: Prof. dr. ir. Geert Janssens
Literatuurstudie in het kader van de masterproef
!
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
GEOFAGIE door Joanna SERVAES
Promotor: Prof. dr. ir. Geert Janssens
Literatuurstudie in het kader van de masterproef
!
De auteur en de promotor(en) geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor(en). Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
!
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING......................................................................................................................1 INLEIDING ................................................................................................................................2 LITERATUURSTUDIE ..............................................................................................................3 1. BESCHERMING VAN HET MAAGDARMSTELSEL .......................................................3 1.1. Adsorptie van toxische bestanddelen in de voeding..................................................3 1.2. Zuurproductie en pH ..................................................................................................5 1.3. Preventie en behandeling van diarree .......................................................................5 1.4. Bescherming tegen de effecten van endoparasieten ................................................6 1.5. Bescherming van de intestinale mucosa ...................................................................6 1.6. Mogelijke toepassingen in de diergeneeskunde........................................................8 2. GEOFAGIE ALS AANVULLING OP HET DIEET ............................................................9 2.1. Mineralen en sporenelementen ...............................................................................10 !
2.1.1. Macro-elementen.................................................................................10 2.1.2. Micro-elementen..................................................................................11
2.2. Mogelijke toepassingen in de praktijk ......................................................................12 3. ANDERE REDENEN VOOR GEOFAGIE.......................................................................13 3.1. Grit voor vogels........................................................................................................13 3.2. Geofagie omwille van geur ......................................................................................14 3.3. Geofagie om een hongergevoel te stillen ................................................................14 4. DE NADELEN VAN GEOFAGIE ....................................................................................14 4.1. Het gevaar voor predatoren.....................................................................................14 4.2. Het gevaar voor de gezondheid...............................................................................14 BESPREKING.........................................................................................................................16 REFERENTIELIJST ................................................................................................................18
!
SAMENVATTING Geofagie, of de doelbewuste consumptie van aarde, heeft vele mogelijke redenen. Deze literatuurstudie tracht een beknopt algemeen overzicht te geven van het onderzoek dat reeds is gedaan naar de redenen voor geofagie bij dieren. Consumptie van aarde kan gebeuren ter bescherming van het maagdarmstelsel. Dit gebeurt door de adsorptie van toxische bestanddelen in de voeding, een bufferende werking op de maagdarminhoud, een beschermende invloed op de mucosa, de preventie en behandeling van diarree, en een invloed op de schadelijke effecten van endoparasieten. Geofagie kan ook een belangrijke aanvulling zijn op het dieet door de supplementatie van mineralen en sporenelementen. Consumptie van aarde zou kunnen gebeuren om een hongergevoel te stillen en vogels zouden aarde kunnen gebruiken als grit. Geofagie houdt echter ook enkele gevaren in voor de gezondheid en verhoogt de kans op predatie. We bekijken tenslotte de mogelijke toepassingen van geofagie in de diergeneeskunde. Key words: adsorptie – diarree – geofagie – maagdarmstelsel – mineralen
!
INLEIDING Geofagie is het doelbewust consumeren van specifieke aarde of klei. Dit fenomeen is beschreven voor verschillende vogels, primaten, hoefdieren en zelfs de mens. In de meeste gevallen gaat het om diersoorten die strikt of overwegend herbivoor zijn (Diamond et al., 1998; Krishnamani en Mahaney, 2000). Deze aarde wordt doorgaans gevonden op welbepaalde sites met typisch een hoog gehalte aan klei en nutriënten in de bodem (Mills et al., 2009; Stephenson et al., 2011). Geofagie is bij verschillende diersoorten bestudeerd om het doel ervan te achterhalen. De resultaten van deze onderzoeken kunnen erg uiteenlopend zijn. Een eerste vaak genoemde reden voor geofagie is het aanvullen van bepaalde mineralendeficiënties in het dieet. Verschillende mineralen kunnen in deze context van belang zijn, zoals natrium (Brightsmith et al., 2004; Brightsmith et al., 2008), calcium, magnesium (Klaus et al., 1998), ijzer (Mahaney et al., 1997; McGreevy et al. 2004), selenium, mangaan (Mills en Milewski, 2007) en vele andere. Welk mineraal de belangrijkste rol speelt in de keuze van de aarde is afhankelijk van de diersoort en de situatie (Stephenson et al., 2011). De tweede belangrijke reden voor geofagie is de bescherming van het maagdarmstelsel. De werking van klei is hierbij velerlei. Allereerst kan klei toxische bestanddelen uit de voeding adsorberen (Diamond et al., 1999; Gilardi et al., 1999; Voros et al., 2001). Ze kan bescherming bieden tegen de effecten van endoparasieten (Knezevich, 1998) en speelt een rol in de behandeling en preventie van diarree (Diamond et al., 1999; Slamova et al., 2011). Klei beschermt de intestinale mucosa (Gilardi et al., 1999; González et al., 2004) en kan een rol spelen als zuurremmer in het maagdarmstelsel (Krishnamani en Mahaney, 2000; Pebsworth et al., 2012). Naast deze twee grote redenen bestaan er nog enkele hypothesen over de drijfveren van geofagie. Vogels zouden de aarde gebruiken als grit (Diamond et al., 1999; Gilardi et al., 1999), de geur zou een rol spelen in de keuze van aarde (Krishnamani en Mahaney, 2000) en geofagie zou een manier zijn om een hongergevoel te stillen (Krishnamani en Mahaney, 2000; Pebsworth et al., 2012). Geofagie heeft echter ook enkele nadelen. Het samenkomen van veel dieren op een site verhoogt de kans op predatie (Link et al., 2011). De geconsumeerde aarde kan verontreinigd zijn met pathogene micro-organismen en parasieten (Bisi-Johnson et al., 2010). Opnemen van aarde kan de tanden beschadigen en leiden tot een darmobstructie (Brightsmith en Aramburú, 2004). Er bestaan nog veel vragen over het waarom van geofagie. Verder onderzoek zou hier op zijn plaats zijn. Er zijn verschillende mogelijke toepassingen in de diergeneeskunde, zoals het supplementeren van het dieet van dieren in gevangenschap en in het wild (Kikouama en Balde, 2010; Stephenson et al., 2011), behandeling en preventie van gastrointestinale aandoeningen (González et al., 2004; Trckova et al., 2009) en het binden van toxische bestanddelen in het voeder zoals aflatoxines (Trckova et al., 2004).
2
!
LITERATUURSTUDIE
1. BESCHERMING VAN HET MAAGDARMSTELSEL Geofagie kan een grote rol spelen in de bescherming van het maagdarmstelsel, en dit op verschillende manieren. Klei kan toxische bestanddelen in de voeding adsorberen, heeft een invloed op zuurproductie en pH in het maagdarmstelsel, en kan de darmwand beschermen. Geofagie kan diarree voorkomen of behandelen en kan het maagdarmstelsel beschermen tegen de effecten van endoparasieten. Al deze factoren worden hieronder besproken.
1.1. Adsorptie van toxische bestanddelen in de voeding In tropische regenwouden nemen dieren veel toxines op met de plantaardige voeding, zoals fenolen (bv. flavanoïden en tannines) en secundaire metabolieten (bv. alkaloïden). Verschillende diersoorten kunnen hiermee omgaan door aan geofagie te doen (Krishnamani en Mahaney, 2000). In de literatuur is hierover vooral veel te vinden met betrekking tot apen en vogels. Geschikte sites voor geofagie lijken dungezaaid te zijn. Ze trekken veel verschillende diersoorten aan, die hier ook langere afstanden voor afleggen (Diamond et al., 1999). Op sites waar detoxificatie de hoofdreden voor geofagie lijkt te zijn, bevat de geconsumeerde aarde veel klei met een hoge capaciteit voor het binden van kationen (figuur 1; Gilardi et al., 1999). Men vindt vaak smectiet, kaoliniet en mica. Vooral smectiet is belangrijk in de adsorptie van toxines. Voros et al. (2001) vonden in de geconsumeerde aarde ook een hoger gehalte aan aluminium, naast een hoger kleigehalte. Aluminium zou kunnen interageren met tannines, en zo helpen met de detoxificatie (Johns en Duquette, 1991).
Fig. 1. De relatie tussen kleigehalte en CEC (cation-exchange capacity) in aarde van geofagiesites in Zuidoost Peru (uit Gilardi et al., 1999).
3
! Diamond et al. (1999) beschreven een conflict tussen planten en frugivore dieren. Planten verspreiden hun zaden via vruchten die opgegeten wordt door dieren zonder de zaden zelf te verteren. De vruchten mogen niet opgegeten worden voor de zaden rijp zijn. De plant kan hiervoor zorgen door de onrijpe vruchten of de zaden een slechte smaak te geven, of giftig te maken voor de dieren. Een dier kan echter voordeel halen uit het eten van zaden of onrijpe vruchten, want zo hebben zij een extra voedingsbron ten opzichte van frugivore dieren die dit niet kunnen. Hierdoor ontstaat een strijd tussen plant en dier, met planten die steeds sterkere toxines aanmaken en dieren die zich hier steeds beter tegen kunnen beschermen (figuur 2). Vooral papegaaien staan hierom bekend, en veel wilde papegaaien doen hiervoor ook aan geofagie (Gilardi et al., 1999; Brightsmith et al., 2008). Ook drachtige en lacterende vleermuizen bezoeken vaak sites voor geofagie. Men vindt hier vooral frugivore vleermuizen. Tijdens de dracht en lactatie moet de vleermuis meer vruchten eten dan normaal, waardoor zij ook meer toxische metabolieten opneemt. Dit lost zij op door aan geofagie te doen (Voigt et al., 2008).
Fig. 2. Detoxificatie van zaadstalen door klei, gebruikmakende van een artemia bioassay. Identificatie van de stalen, van boven naar beneden, zijn onrijpe zaden van Cedrela odorata, Hevea guianensis, Couratari guianensis, Spondias mombin, volledige rijpe vrucht van Sapium marmieri, Annona sp., onrijpe zaden van Qualea sp., en de holle cirkels zijn quinidine, digitonine (uit Gilardi et al., 1999). Naast vruchten bevatten ook oudere bladeren vaak fenolen. Monogastrische dieren kunnen problemen hebben met een hoog gehalte aan oudere bladeren in hun dieet, wat een seizoensgebonden fenomeen is. Voros et al. (2001) beschreven verschillende apensoorten die deze dieetverandering opvangen door tegelijk aan geofagie te doen. Houston et al. (2001) vonden dat Afrikaanse olifanten die in wouden leven vaker aan geofagie doen dan olifanten op de savanne. Deze olifanten eten bladeren en schors van bomen die toxische metabolieten kunnen bevatten. Door aan geofagie te doen zijn deze olifanten minder beperkt in hun dieet.
4
! 1.2. Zuurproductie en pH Krishnamani en Mahaney (2000) beschreven dat klei een zuurremmende werking kan hebben in het maagdarmstelsel van primaten door het adsorberen van vrije vetzuren. Deze vrije vetzuren komen vrij bij de anaërobe fermentatie in het maagdarmstelsel en zorgen voor een pH-daling. Klei heeft dus een bufferende werking en voorkomt een te sterkte pH-daling. Deze bufferende werking van klei kan ook belangrijk zijn bij hoefdieren. Pensacidose is een mogelijk gevolg van een vezelarm dieet, wat men vooral krijgt bij weidebeloop in de lente. Een te lage pH in de pens zorgt voor een afsterven van de symbiotische bacteriën die nodig zijn voor het verteren van vezels. Opname van alkalische aarde kan deze acidose voorkomen (Diamond et al., 1999). Deze aanpassing van de pH en de werking van klei als buffer in het maagdarmstelsel, kan de opname van voedsel ook verbeteren (Voros et al., 2001). Daarnaast kan zure aarde ook zijn voordelen hebben voor monogastrica. Een zure pH zou zorgen voor een betere adsorptie en excretie van toxische plantenmetabolieten en het zou de proliferatie van schadelijke bacteriën in de darm verhinderen (Voros et al., 2001).
1.3. Preventie en behandeling van diarree Dit effect van geofagie zou voornamelijk toe te schrijven zijn aan kaoliniet en smectiet, die bacteriën en bacteriële toxines kunnen adsorberen (Diamond et al., 1999; Slamova et al., 2011). Klei zou ook de elektrolytenbalans herstellen doordat zij kationen kunnen uitwisselen. Hierdoor verbetert de absorptie van elektrolyten en water (Kikouama en Balde, 2010). Trckova et al. (2009) beschreven het effect van kaoliniet supplementatie in de voeding van gespeende biggen die geïnfecteerd waren met enterotoxigene Escherichia coli (ETEC). Klei zorgt voor een tragere passage in de darm, waardoor nutriënten en water beter opgenomen kunnen worden. Dit zorgt voor compactere faeces. Kaoliniet kan ook de geproduceerde enterotoxines adsorberen die diarree zouden veroorzaken. Als er toch nog diarree optrad, was deze milder en van kortere duur. Van verschillende apensoorten is bekend dat zij aarde, rijk aan smectiet en kaoliniet, consumeren om diarree en andere darmaandoeningen te behandelen. Zo zijn Indische kroonapen in bepaalde seizoenen aangewezen op een dieet van oudere bladeren en de vruchten van de neemboom (Azadirachta indica). Deze vruchten werken laxerend, en kunnen in combinatie met de oudere bladeren leiden tot diarree en bijgevolg deshydratatie (Voros et al., 2001). Berggorilla’s moeten in het droge seizoen hoofdzakelijk bamboe eten, wat hen gevoelig maakt voor diarree. In het droge seizoen doen ze dan ook vaker aan geofagie (Krishnamani en Mahaney, 2000). Geofagie ter behandeling van diarree is eveneens beschreven voor chimpansees en resusapen (Voros et al., 2001).
5
! 1.4. Bescherming tegen de effecten van endoparasieten Over de beschermende werking van klei specifiek toegepast op endoparasieten is weinig te vinden. Door de informatie verkregen uit andere onderzoeken kan men wel afleiden op welke manier geofagie kan beschermen tegen de negatieve effecten van endoparasieten. Knezevich (1998) onderzocht een groep resusapen op Cayo Santiago. In de bestudeerde groep was 89% besmet met endoparasieten, voornamelijk Strongyloides, Balantidium en Trichuris. Desondanks leed slechts 2% van de apen aan diarree. Een groot deel van de groep deed regelmatig aan geofagie. In de geconsumeerde aarde vond men hoge concentraties aan kaoliniet en smectiet. Deze kunnen zorgen voor een betere opname van water in de darm en dus diarree verminderen (Trckova et al., 2009; Kikouama en Balde, 2010). Endoparasieten kunnen de intestinale mucosa beschadigen, waardoor bacteriën zouden kunnen binnendringen. Kaoliniet kan deze potentieel schadelijke bacteriën en hun toxines adsorberen (Diamond et al., 1999; Slamova et al., 2011). Tenslotte vormt kaoliniet ook een beschermende laag op de mucosa van de darm (Knezevich, 1998). Geofagie biedt tevens een mechanische bescherming tegen endoparasieten bij chronisch gebruik. Als dieren langdurig aan geofagie doen, zal hun darmwand verdikken en minder gevoelig worden aan de effecten van endoparasieten (Knezevich, 1998).
1.5. Bescherming van de intestinale mucosa Fenolen kunnen de slijmlaag en mucosa van de darm aantasten. Klei zou de intestinale mucosa kunnen beschermen door het verbeteren van de slijmlaag op de mucosa. Het zet de slijmbekercellen aan tot meer secretie van mucus en verhindert het afbreken van de mucus door sterkere eiwitbinding. Klei blijft daarnaast ook langere tijd gebonden aan de slijmlaag, waar het toxines kan adsorberen. Vooral smectiet zou deze adsorberende werking vertonen (Gilardi et al., 1999). Zoals eerder aangehaald beschreven Trckova et al. (2009) het effect van kaoliniet supplementatie in de voeding van gespeende biggen die geïnfecteerd waren met enterotoxigene Escherichia coli (ETEC). Biggen die kaoliniet kregen in de voeding vertoonden minder inflammatie na infectie (figuur 4) dan biggen die geen kaoliniet kregen (figuur 3). González et al. (2004) beschreven dit effect eveneens bij ratten met colitis die behandeld werden met diosmectiet. Inflammatie verstoort de darmbarrière, waardoor antigenen in het lumen van de darm het immuunsysteem nog sterker kunnen stimuleren. Diosmectiet zorgde in de eerste plaats voor een betere mucuslaag op het epitheel door stimulatie van slijmbekercellen en binden van mucines. Daarnaast had diosmectiet een inhiberend effect op de vrijstelling van interleukine-8 door enterocyten na stimulatie door lipopolysacchariden. Hierdoor verloopt de inflammatie milder.
6
!
Fig. 3. Histologie van het ileum van een big uit de groep die geïnfecteerd werd met ETEC en een dieet kreeg zonder kaoliniet supplementatie. Lokale destructie van intestinaal epitheel en apicale delen van de villi en verhoogde aanwezigheid van inflammatoire cellen in de lamina propria wijzen op een laat inflammatoir proces (uit Trckova et al., 2009).
Fig. 4. Histologie van het ileum van een big uit de groep die geïnfecteerd werd met ETEC en een dieet kreeg met 1% kaoliniet supplementatie. Er kunnen geen erge laesies gezien worden die wijzen op een aanwezige of recente inflammatie (uit Trckova et al., 2009).
7
! Smectiet en kaoliniet kunnen ook bescherming bieden tegen het ontstaan van ulceraties in het maagdarmstelsel (Kikouama en Balde, 2010). Deze ulceraties ontstaan wanneer er een onevenwicht is tussen de productie van potentieel schadelijke stoffen (zoals maagzuur of pepsine) en de mucosa met zijn beschermende slijmlaag. Smectiet en kaoliniet kunnen vrije waterstofionen binden, alsook galzouten en enzymes zoals pepsine. Zoals hierboven beschreven verbeteren zij ook de mucuslaag op het epitheel. González et al. (2004) opperden ook de theorie dat diosmectiet een extra werking kan hebben bij ulceratie van de mucosa, namelijk het verlagen van de productie van interleukine1ß door monocyten en macrofagen. Dit zou een nog sterkere vermindering van de inflammatie tot gevolg hebben.
1.6. Mogelijke toepassingen in de diergeneeskunde Geofagie
zou
vanwege
bovenvermelde
effecten
gebruikt
kunnen
worden
in
de
diergeneeskunde, in de vorm van klei of gezuiverde bestanddelen zoals smectiet of kaoliniet. Men kan de dieren aan zelfmedicatie laten doen, of de klei standaard toevoegen aan het voeder. Kaoliniet en smectiet zijn reeds langer bekend in de geneeskunde voor de behandeling van gastrointestinale aandoeningen bij de mens, bv. in de vorm van Kaopectaat®. Bestman et al. (2003) bespraken de mogelijkheid tot zelfmedicatie van varkens in de biologische veehouderij. Hiervoor zou men de varkens toegang moeten verschaffen tot klei en eventueel medicinale planten. Een nadeel is dat de eerste generaties niet zullen kunnen leren van oudere soortgenoten, maar zelf ervaring zullen moeten opdoen. De varkens zouden zichzelf kunnen beschermen of behandelen tegen gastrointestinale aandoeningen, maar ook deficiënties in hun dieet zelf kunnen opvangen, op een moment dat de veehouder nog niets merkt van het probleem. Het onderzoek van Trckova et al. (2009) toonde aan dat de supplementatie van kaoliniet in het voeder van biggen besmet met enterotoxigene Escherichia coli (ETEC) hen beschermde tegen diarree en overmatige inflammatie van de darm. Kaoliniet kan toxische bestanddelen in het voeder adsorberen, zoals enterotoxines, mycotoxines en plantenmetabolieten, maar ook pathogene micro-organismen en zware metalen. Daarnaast werd er ook een betere groei vastgesteld, zowel bij de geïnfecteerde biggen als bij de controlegroep. Dit werd veroorzaakt door een betere voederconversie, wat verschillende oorzaken had. Allereerst zorgt klei voor een tragere passage van voedsel in de darm en dus voor een betere resorptie van water en nutriënten. Daarnaast zou klei ook een verhoogde activiteit van pancreasenzymes geven door een complex te vormen dat stabiel is bij verschillende pH-waarden, waardoor de verteerbaarheid van voedsel en eiwitretentie zouden verbeteren (Parisini et al., 1999). De supplementatie van kaoliniet in het voeder van gespeende biggen zou dus een positief effect
8
! kunnen hebben op hun groei en gezondheid en zou een vervanging kunnen zijn van de antibiotica als groeiverbeteraars, wat sinds 1 januari 2006 verboden is in Europa. González et al. (2004) bespraken het effect van diosmectiet bij inflammatie van het colon. Door deze anti-inflammatoire werking zou diosmectiet gebruikt kunnen worden voor de behandeling van darmontsteking, zowel met een infectieuze als een allergische oorzaak. Diosmectiet heeft een vergelijkbaar effect als sulfasalazine en zou het gebruik van deze en andere medicatie kunnen verminderen met minder nevenwerkingen tot gevolg. Door de mogelijkheid van klei om kationen te binden, zou men klei kunnen gebruiken om antibacteriële ionen zoals zilver toe te dienen aan dieren, als een oraal preparaat of als antibacteriële zalf (Williams en Haydel, 2010). Trckova et al. (2004) bespraken de positieve effecten van voedersupplementatie met bentoniet, kaoliniet en zeoliet. Alledrie worden zij gebruikt voor de adsorptie van aflatoxines in het voeder, met een betere voederopname en –conversie tot gevolg. Bentoniet vertoonde de beste adsorptie van toxines. De
aanwezigheid
van
aflatoxines
in
veevoeder
is
toegelaten
tot
een
bepaalde
maximumwaarde. Hierdoor kunnen er lage gehaltes aan aflatoxines aanwezig zijn in voeders, wat men kan opvangen door er bijvoorbeeld smectiet aan toe te voegen (Dixon et al., 2008). Door de grote variatie in adsorptiekwaliteit zou de klei eerst getest en goedgekeurd moeten worden. De gebonden aflatoxines zouden onschadelijk zijn en gewoon uitgescheiden worden met de faeces.
2. GEOFAGIE ALS AANVULLING OP HET DIEET Eén van de vaakst genoemde redenen voor geofagie is het aanvullen van mineralen in een deficiënt dieet. Allerhande mineralen worden genoemd in deze context. Het is belangrijk om een onderscheid te maken tussen de mineralen die aanwezig zijn in de geconsumeerde aarde en de mineralen die het dier daadwerkelijk kan benutten na passage door het maagdarmstelsel (Kikouama et al., 2009). Er moet ook gekeken worden naar het dieet van de betreffende dieren, of er ook echt een tekort is aan dat mineraal. Indien er geen tekort is, zal de geofagie waarschijnlijk een andere reden hebben dan aanvulling van het dieet. In studies naar geofagie bij vogels vindt men in de geconsumeerde aarde meestal geen mineralen in hogere concentraties dan in hun gewone dieet van plantenmateriaal en vruchten (Diamond et al., 1999; Gilardi et al., 1999). Bij hoefdieren lijkt een deficiënt dieet wel vaak de reden voor geofagie te zijn. Gilardi et al. (1999) merkten op dat geofagie ook een positief effect heeft op de groei van hoefdieren die op een goed gebalanceerd dieet staan, wat erop
9
! kan wijzen dat de geconsumeerde aarde niet enkel mineralen zou supplementeren, maar ook de algemene vertering zou kunnen verbeteren. Aarde die vaak gebruikt wordt door dieren die aan geofagie doen, is de aarde van termietenheuvels. Deze bevat hoge concentraties van calcium, magnesium, kalium en fosfor. Termieten woelen de aarde om en brengen dieper gelegen aarde naar het oppervlak bij de bouw van hun heuvels. De termietenheuvels bestaan daardoor uit een hoger percentage klei dan de gewone oppervlakkige aarde (Klaus et al., 1998; Krishnamani en Mahaney, 1999; Voros et al., 2001). Termieten hebben daarnaast de mogelijkheid om Fe het meer biobeschikbare Fe omgezet naar Fe
3+
2+
3+
te reduceren naar
in hun darmstelsel, maar bij het defeceren wordt dit terug
waardoor dieren die aan geofagie doen hier geen voordeel uit halen
(Kappler en Brune, 2002). Bepaalde termieten cultiveren ook fungi in hun heuvels (figuur 5), waarvoor zij bepaalde micro-elementen opzoeken in de bodem. Hierdoor is de aarde van hun heuvels nog aantrekkelijker voor geofagie (Mills et al., 2009).
Fig. 5. Plaatsen van staalname in termietenheuvels van Macrotermes spp.
2.1. Mineralen en sporenelementen Over het verband tussen geofagie en supplementatie van mineralen in een deficiënt dieet bestaat nog veel onduidelijkheid. De resultaten van verschillende studies lopen soms ver uiteen, en hangen vaak af van de bestudeerde locatie en diersoorten. Daarbij kan men, in gevallen waar men een verband vindt tussen tekorten in het dieet en mineralengehaltes in de geconsumeerde aarde, niet altijd een causaal verband aantonen.
2.1.1. Macro-elementen Natrium wordt het vaakst genoemd als reden voor geofagie. Natrium deficiëntie in het dieet is echter meestal onwaarschijnlijk. Mills en Milewski (2007) opperden dat de aanwezigheid van NaCl eerder zou wijzen op de aanwezigheid van andere mineralen, en dat dieren daarom de smaak van NaCl opzoeken bij geofagie. Brightsmith et al. (2004; 2008) noemden natrium wel
10
! als reden voor geofagie bij vogels in Peru. De geconsumeerde aarde had daar een veel hoger gehalte aan natrium dan de bodem en de geconsumeerde planten. Symes et al. (2006) verwezen in dit verband ook naar zoutwatersites, waar dieren zoutwater drinken. Kalium wordt vaak in hoge concentraties gevonden in geconsumeerde aarde. De geconsumeerde planten zijn echter meestal nog veel rijker aan kalium, waardoor kalium geen directe reden zou zijn voor geofagie. Kalium is vaak positief gecorreleerd aan het kleigehalte in de bodem, en negatief gecorreleerd aan het zandgehalte. Hierdoor vindt men vaak hoge gehaltes aan kalium in geconsumeerde aarde (Brightsmith et al., 2008). Hoge gehaltes aan kalium in de voeding kunnen wel een verhoogde nood aan natrium veroorzaken, wat een reden kan zijn voor de consumptie van natriumrijke aarde (Mincher et al., 2008). In het onderzoek van Klaus et al. (1998) werd op sommige sites een hoger gehalte gevonden aan calcium en magnesium dan in de gewone aarde. Dit gold echter niet voor alle sites. Supplementatie van deze mineralen kan dus een reden zijn voor dieren om aan geofagie te doen, maar is zeker niet de enige reden. Het consumeren van aarde met een hoog calciumgehalte kan belangrijk zijn voor vogels in de periode dat ze eieren leggen (Symes et al., 2006). Een tekort aan fosfor werd genoemd als oorzaak van lage productiviteit van melkvee in Nigeria (Smith et al., 2000). Er werden slechts lage gehaltes aan fosfor gevonden in de bodem en planten en het serumgehalte bij de runderen was te laag. Als reactie op dit tekort gingen de runderen aan geofagie doen. Omdat de bodem ook arm was aan fosfor zou extra supplementatie van fosfor op zijn plaats zijn.
2.1.2. Micro-elementen Over de rol van ijzer in geofagie bestaat nog veel onduidelijkheid. In sommige gevallen wordt het genoemd als supplement, maar in andere gevallen lijkt geofagie de oorzaak te zijn van een ijzertekort en dus anemie (Trckova et al., 2009). Klei zou de opname van ijzer in de darm voorkomen door het te cheleren (Kikouama en Balde, 2010). Dieren die op grote hoogte leven, zoals berggorilla’s en sommige chimpansees, doen aan geofagie om extra ijzer te bekomen. Dit ijzer hebben ze nodig om meer erythrocyten en hemoglobine aan te maken, om beter om te gaan met het relatief zuurstoftekort op die hoogtes (Mahaney et al., 1990; Mahaney et al., 1997). McGreevy et al. (2001) analyseerden verschillende stalen van sites waar gedomesticeerde paarden aan geofagie deden. Het enige duidelijke verschil tussen de geconsumeerde aarde en gewone aarde was het hogere gehalte aan ijzer en koper in de geconsumeerde aarde. De paarden bezochten deze sites frequent, wat erop kan wijzen dat ze geofagie gebruikten om een tekort aan ijzer en/of koper op te vangen.
11
! Mills en Milewski (2007) deden een onderzoek naar de supplementatie van selenium, kobalt en molybdeen door geofagie. De gewone aarde bevatte hoge concentraties van mangaan, selenium en kobalt. Mangaan belemmert echter de opname van selenium en kobalt door planten, waardoor er toch deficiënties ontstaan in het dieet van de plaatselijke herbivoren. Door aarde te consumeren kunnen de dieren dit tekort opvangen. Mangaan zelf werd wel in voldoende hoge hoeveelheden aangetroffen in de planten, naast de hoge concentratie in de bodem. Daarnaast bevatte de geconsumeerde aarde een hoger gehalte aan molybdeen dan de gewone aarde, waardoor ook molybdeen een reden voor geofagie kan zijn. Molybdeen kan door de dieren gebruikt worden als antagonist voor koper als dit in hoge concentraties in het dieet aanwezig is (Pinto-Santini et al., 2007). Een tekort aan selenium komt regelmatig voor bij vee en kan white muscle disease veroorzaken (Mincher et al., 2008; Mills et al., 2009). Mangaan belemmert ook de opname van ijzer en kobalt in de darm en interfereert met de beschikbaarheid van zink. Deze wisselwerkingen kunnen leiden tot een tekort aan deze mineralen, waardoor de dieren aarde gaan eten die rijk is aan deze stoffen. Als de aarde ook veel mangaan bevat, worden deze deficiënties erger en bestaat er een risico op de ontwikkeling van hepatitis door een mangaanintoxicatie (Elsenbroek en Neser, 2002).
2.2. Mogelijke toepassingen in de praktijk Men zou geofagie kunnen gebruiken om deficiënte diëten van dieren in gevangenschap aan te vullen. Kikouama en Balde (2010) onderzochten hoe klei gebruikt zou kunnen worden om mineralen te supplementeren in de voeding bij de mens. Zink en ijzer worden opgenomen ter hoogte van het begin van de dunne darm. Dit wordt gereguleerd door specifieke transportmechanismen die een overmaat voorkomen. Om een optimale absorptie van zink en ijzer te bekomen, zouden zij dus best langere tijd in het begin van het gastro-intestinaal stelsel gehouden worden. Dit geldt ook voor vele andere sporenelementen. Daarnaast zou de afgifte van de mineralen en sporenelementen gecontroleerd moeten gebeuren over een langere periode. De auteurs concludeerden dat klei een ideaal medium zou kunnen zijn om deze mineralen te supplementeren. Klei is poreus en zou de mineralen vasthouden tot in de maag waar ze dan vrijgesteld worden. Een verlengd verblijf in de maag kan bekomen worden door een systeem te ontwikkelen dat blijft drijven in de maag en dus niet direct de maag verlaat bij de maaglediging. Dit principe zou ook toegepast kunnen worden bij dieren met tekorten in hun dieet (Kikouama et al., 2009). Mills en Milewski (2007) bespraken het belang van geofagie in Tanzania voor verschillende diersoorten. Masaï herders brengen hun kuddes meerdere keren per week naar plaatsen waar ze aan geofagie kunnen doen, als supplement op hun dieet. Ook de wilde dieren bezoeken deze sites frequent om aan bepaalde mineralen te geraken. Het is daarom
12
! belangrijk om deze plaatsen bereikbaar te houden voor de dieren, of artificiële sites te voorzien. Dit kan vooral belangrijk zijn in kleinere wildreservaten (Stephenson et al., 2011).
3. ANDERE REDENEN VOOR GEOFAGIE 3.1. Grit voor vogels Vogels hebben geen tanden, en nemen soms grit op om voedsel te vermalen in hun spiermaag. Dit zijn vaak kiezels of aarde met een grote partikelomvang. Dit wordt soms genoemd als reden voor geofagie, maar de geconsumeerde aarde bij geofagie is te fijn om als grit te gebruiken (figuur 6). Daarnaast zijn het vaak papegaaien die aan geofagie doen, terwijl die geen grit nodig hebben door hun sterke bek (Diamond et al., 1999; Gilardi et al., 1999). Brightsmith en Aramburú (2004) merkten daarnaast op dat aarde met een hoog zandgehalte – wat wel uit grote partikels bestaat – juist vermeden wordt door de vogels. Zand is nutteloos voor de adsorptie van toxines en geeft weinig nuttige mineralen af. Het zou eventueel ook kunnen accumuleren in de darm, wat bij zoogdieren fataal kan verlopen en bij vogels het lichaamsgewicht verhogen zodat ze nog moeilijk kunnen vliegen.
Fig. 6. Relatieve proporties van partikels in verschillende grootte-ordes (klei <0,2 !m, leem 0,2-50 !m, zand 50-200 !m) in bodemstalen van de site in Nieuw-Guinea (a), van een site in Peru die verkozen werd door papegaaien om aan geofagie te doen (c), en van een aanpalende plaats in Peru die weinig gebruikt werd door papegaaien (b). Merk op dat de meeste partikels van zowel de site in Nieuw-Guinea als in Peru uit klei of leem bestaan, ver onder de grootte-orde van partikels die andere vogelsoorten opnemen als grit voor het vermalen van voedsel; en dat Peruviaanse papegaaien bodems verkiezen met de minste hoeveelheid zand, dus met de kleinste partikels, en dus nutteloos voor het vermalen. Hieruit kan men concluderen dat vermalen geen functie is van geofagie door vogels op deze twee sites.
13
!
3.2. Geofagie omwille van geur Geur op zich lijkt geen reden te zijn voor geofagie, maar wordt wel genoemd als manier om geschikte aarde te vinden (Krishnamani en Mahaney, 2000). De geur van klei, zout of organisch materiaal zou dieren aantrekken tot aarde die geschikt is voor geofagie. De geur van organisch materiaal zou kunnen wijzen op een hoog ijzergehalte in de bodem. Humus of organisch materiaal zou daarnaast vergelijkbare toepassingen hebben als klei bij geofagie. Humus kan de mucosa van het maagdarmstelsel beschermen en de pH verlagen, en zo gebruikt worden als groeiverbeteraar bij jonge productiedieren. De zuren in humus kunnen complexen vormen met nuttige en toxische stoffen, waardoor ze respectievelijk beter opgenomen worden of sneller afgevoerd worden in de darm (Trckova et al., 2005).
3.3. Geofagie om een hongergevoel te stillen Mensen eten soms aarde in periodes van schaarste om hun hongergevoel te stillen. Door aan geofagie te doen nemen ze ook mineralen op, wat erge tekorten zou kunnen voorkomen. Er is nog geen bewijs dat dieren aan geofagie zouden doen om deze reden (Krishnamani en Mahaney, 2000; Pebsworth et al., 2012).
4. DE NADELEN VAN GEOFAGIE 4.1. Het gevaar voor predatoren Sites voor geofagie worden druk bezocht door dieren die normaal in bomen leven, zoals apen en vogels. Door af te dalen naar de grond lopen zij een veel groter risico om gepakt te worden door een roofdier. Link et al. (2011) beschreven hoe vooral grotere katachtigen hier prooi komen zoeken. De apen in het onderzoek vertoonden verschillende strategieën om hiermee om te gaan. Ze bezochten de site vooral op zonnige heldere dagen. Ze bleven lange tijd in de bomen om de omgeving te observeren en daalden vooral af in grotere groepen. Deze grotere groepen kunnen uit meerdere soorten bestaan, wat ook gezien wordt bij vogels die sites voor geofagie bezoeken.
4.2. Het gevaar voor de gezondheid Bij het gebruik van kaoliniet als voedersupplement voor landbouwdieren, rijst de vraag of dit wel volledig veilig is. Het risico zou bestaan dat de kaoliniet gecontamineerd is met bijvoorbeeld mycobacteriën. Mycobacteriën worden gevonden in oppervlaktewater, wat gebruikt wordt in de verwerking van kaoliniet. Als het verwerkingsproces niet correct gebeurt, kunnen er sporen van pathogene mycobacteriën teruggevonden worden in het eindproduct (Trckova et al., 2004). De aarde zelf bevat vaak verschillende soorten pathogenen zoals
14
! Clostridium spp. en andere bacteriën, eieren van parasitaire wormen, fungi, protozoa en zelfs prionen (figuur 7; Bisi-Johnson et al., 2010).
Fig. 7. (A) Totaal aantal levensvatbare aërobe bacteriën in 88 bodemstalen van sites voor geofagie uit verschillende regio’s varieerden tussen 10 en 120 000 kolonie-vormende eenheden (cfu) per gram met een mediaan van 440 cfu/g. Totaal aantal levensvatbare kiemen waren het hoogst in stalen uit Oost-Afrika. (B) Totaal aantal levensvatbare fungi in 88 bodemstalen van sites voor geofagie uit verschillende regio’s varieerden tussen 10 en 10 000 kolonie-vormende eenheden (cfu) per gram met een mediaan van 30 cfu/g. Totaal aantal levensvatbare fungi waren het hoogst in stalen uit Oost-Afrika (uit Kutalek et al., 2010). Trckova et al. (2004) schreven ook over mogelijke contaminatie met dioxines. Er zijn meerdere incidenten beschreven waarin dioxines gevonden werden in gevogelte, waarbij de bron van de contaminatie lag bij kaoliniet supplementen in het voeder. Naast contaminatie zijn er ook andere risico’s verbonden aan geofagie. Overmatige consumptie van aarde kan leiden tot obstructie van de darm. De tanden zouden sneller slijten en ook het tandvlees kan aangetast worden. Tenslotte kunnen met de geconsumeerde aarde ook parasieten opgenomen worden, wat dan weer kan leiden tot anemie (Brightsmith en Aramburú, 2004; Williams et al., 2009; Bisi-Johnson et al., 2010).
15
!
BESPREKING Geofagie lijkt interessante toepassingsmogelijkheden te hebben in de diergeneeskunde. Allereerst kan het gebruikt worden om deficiënte diëten van dieren aan te vullen. Dit kan zowel bij dieren in gevangenschap als in het wild. Bij wilde dieren moet men er vooral op letten dat bestaande sites voor geofagie bereikbaar blijven voor de dieren die er gebruik van maken. Als dit niet mogelijk is, kunnen artificiële sites misschien een oplossing bieden (Stephenson et al., 2011). Specifiek onderzoek naar de gewoontes en diëten van de dieren in de betreffende streek zijn hier belangrijk, aangezien geofagie verschillende mineralen kan aanbrengen in een dieet. Het hangt af van de diersoort, de situatie en de lokalisatie welke mineralen gesupplementeerd worden door geofagie. Ook bij dieren in gevangenschap kan geofagie een manier zijn om deficiënte diëten aan te vullen. Dit kan vooral interessant zijn bij de complexe diëten van exotische diersoorten in een dierentuin, waarvan de behoeften vaak misschien nog onvoldoende gekend zijn (Janssens G., persoonlijke mededeling). Zij zouden op deze manier eventueel zelf hun dieet kunnen supplementeren op een manier die hun wilde soortgenoten ook gebruiken. Maar ook landbouwhuisdieren zouden geofagie kunnen gebruiken als zij tekorten in hun dieet zouden ondervinden waarvan de landbouwer geen weet heeft. Zij kunnen dan zelf milde tekorten opvangen voor er klinische problemen optreden en daardoor zouden hun productieresultaten misschien nog kunnen verbeteren. In de studie van Guyot et al. (2009) worden duidelijke tekorten aan sporenelementen gevonden in het dieet van Belgisch rundvee en worden deze tekorten ook verbonden aan gezondheidsproblemen op de bedrijven. Het dieet van landbouwhuisdieren wordt al lang gesupplementeerd met calciumcarbonaat en calciummonofosfaat om dergelijke tekorten op te vangen (Janssens G., persoonlijke mededeling) en dit zou uitgebreid kunnen worden met vrijwillige supplementatie door geofagie. Een tweede mogelijke toepassing is het gebruik van geofagie als behandeling of preventie van maagdarmklachten. Dit kan gebruikt worden in de vorm van medicatie, zoals Kaopectaat® in de humane geneeskunde, of in de vorm van zelfmedicatie door het dier. Het voordeel ligt in een verminderd gebruik van geneesmiddelen zoals antibiotica. Ook zou zelfmedicatie erge problemen kunnen voorkomen doordat het dier vroegtijdig kan ingrijpen op een ziekteproces, voor er duidelijke klinische symptomen optreden (Bestman et al., 2003). Geofagie lijkt ook interessant om toxische stoffen te adsorberen na opname van iets giftigs door dieren die niet kunnen braken, zoals paarden of sommige knaagdieren. Op deze manier kan het ook zijn toepassing hebben in de geneeskunde van gezelschapsdieren, zoals men nu al actieve kool gebruikt (bv. Norit®). Verder onderzoek is zeker ook nodig naar de veiligheid van geofagie. Geofagie kan nadelige gevolgen hebben voor de gezondheid, die vaak nog onvoldoende gekend zijn. Zo kan de
16
! aarde gecontamineerd zijn met pathogene organismen, waardoor hij gezuiverd zou moeten worden voor consumptie (Bisi-Johnson et al., 2010). Over sommige zaken is nog veel onduidelijkheid, zoals de vraag of geofagie ijzertekort en anemie kan veroorzaken (Trckova et al., 2009). De tandslijtage door consumptie van aarde is ook een punt van aandacht, alhoewel dit voor sommige dieren met continu groeiende tanden misschien een voordeel kan zijn (Hummel et al., 2011). Ook contaminatie met zware metalen moet verder onderzocht worden met aandacht voor de biologische beschikbaarheid van de aanwezige metalen (Kutalek et al., 2010). Geofagie kent reeds enkele toepassingen in de diergeneeskunde, maar vele andere opties zijn nog onvoldoende onderzocht en zouden interessante mogelijkheden voor de toekomst kunnen onthullen.
17
!
REFERENTIELIJST
Bestman M., Cuijpers W., Baars T. (2003). Zelfmedicatie door varkens in de biologische veehouderij. Deskstudie naar een nieuw concept voor diergezondheidszorg. Ideeën voor praktijk en onderzoek. Louis Bolk Instituut, Driebergen. Bisi-Johnson M.A., Obi C.L., Ekosse G.E. (2010). Microbiological and health related perspectives of geophagia: An overview. African Journal of Biotechnology, 9(19), 5784-5791 Brightsmith D.J., Aramburú Muñoz-Najar R. (2004). Avian Geophagy and Soil Characteristics in Southeastern Peru. Biotropica, 36, 534-543 Brightsmith D.J., Taylor J., Phillips T.D. (2008). The Roles of Soil Characteristics and Toxin Absorption in Avian Geophagy. Biotropica, 40, 766-774 Diamond J., Bishop K.D., Gilardi J.D. (1999). Geophagy in New Guinea Birds. Ibis, 141, 181193 Dixon J.B., Kannewischer I., Tenorio Arvide M.G., Barrientos Velazquez (2008). Aflatoxin sequestration in animal feeds by quality-labeled smectite clays: An introductory plan. Applied Clay Science, 40, 201-208 Elsenbroek J.H., Neser J.A. (2002). An environmental application of regional geochemical mapping in understanding enzootic geophagia of calves in the Reivilo area, South Africa. Environmental Geochemistry and Health, 24, 159-181 Gilardi J.D., Duffey S.S., Munn C.A., Tell L.A. (1999). Biochemical functions of geophagy in parrots: detoxification of dietary toxins and cytoprotective effects. Journal of Chemical Ecology, 25, 897-922 González R., Sánchez de Medina F., Martínez-Augustin O., Nieto A., Gálvez J., Risco S., Zarzuelo A. (2004). Anti-inflammatory effect of diosmectite in hapten-induced colitis in the rat. British Journal of Pharmacology, 141, 951-960 Guyot H., Saegerman C., Lebreton P., Sandersen C., Rollin F. (2009). Epidemiology of trace elements deficiencies in Belgian beef and dairy cattle herds. Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, 23, 116-123 Houston D.C., Gilardi J.D., Hall A.J. (2001). Soil consumption by Elephants might help to minimize the toxic effects of plant secondary compounds in forest browse. Mammal Review, 31, 249-254 Hummel J., Findeisen E., Südekum K., Ruf I., Kaiser T.M., Bucher M., Clauss M., Codron D. (2011). Another one bites the dust: faecal silica levels in large herbivores correlate with highcrowned teeth. Proceedings of the Royal Society B, 278, 1742-1747 Johns T., Duquette M. (1991). Detoxification and mineral supplementation as functions of geophagy. American Journal of Clinical Nutrition, 53, 448-456 Kappler A., Brune A. (2002). Dynamics of redox potential and changes in redox state of iron and humic acids during gut passage in soil-feeding termites (Cubitermes spp.). Soil biology & Biochemistry, 34, 221-227 Kikouama O.J.R., Balde L. (2010). From edible clay to a clay-containing formulation for optimization of oral delivery of some trace elements: a review. International Journal of Food Sciences and Nutrition, 6, 803-822 Kikouama O.J.R., Le Cornec F., Bouttier S., Launay A., Baldé L., Yagoubi N. (2009). Evaluation of trace elements released by edible clays in physicochemically simulated physiological media. International Journal of Food Sciences and Nutrition, 60(2), 130-142 Klaus G., Klaus-Hügi C., Schmid B. (1998). Geophagy by large mammals at natural licks in the rain forest of the Dzanga National Park, Central African Republic. Journal of Tropical Ecology, 14, 829-839
18
! Knezevich M. (1998). Geophagy as a therapeutic mediator of endoparasitism in a freeranging group of rhesus macaques (Macaca mulatta). American Journal of Primatology, 44, 71-82 Krishnamani R., Mahaney W.C. (2000). Geophagy among primates: adaptive significance and ecological consequences. Animal Behaviour, 59, 899-915 Kutalek R., Wewalka G., Gundacker C., Auer H., Wilson J., Haluza D., Huhulescu S., Hillier S., Sager M., Prinz A. (2010). Geophagy and potential health implications: geohelminths, microbes and heavy metals. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene, 104, 787-795 Link A., Galvis N., Fleming E., Di Fiore A. (2011). Patterns of Mineral Lick Visitation by Spider Monkeys and Howler Monkeys in Amazonia: Are Licks Perceived as Risky Areas? American Journal of Primatology, 73, 386-396 Mahaney W.C., Milner M.W., Sanmugadas K., Hancock R.G.V., Aufreiter S., Wrangham R., Pier H.W. (1997). Analysis of Geophagy Soils in Kibale Forest, Uganda. Primates, 38(2), 159176 Mahaney W.C., Watts D.P., Hancock R.G.V. (1990). Geophagia by mountain gorillas (Gorilla gorilla beringei) in the Virunga Mountains, Rwanda. Primates, 31, 113-120 McGreevy P.D., Hawson L.A., Habermann T.C., Cattle S.R. (2001). Geophagia in horses: a short note on 13 cases. Applied Animal Behaviour Science, 71, 119-125 Mills A.J., Milewski A., Fey M.V., Groengroeft A., Petersen A. (2009). Fungus culturing, nutrient mining and geophagy: a geochemical investigation of Macrotermes and Trinervitermes mounds in southern Africa. Journal of Zoology, 278, 24-35 Mills A., Milewski A. (2007). Geophagy and nutrient supplementation in the Ngorongoro Conservation Area, Tanzania, with particular reference to selenium, cobalt and molybdenum. Journal of Zoology, 271, 110-118 Mincher B.J., Ball R.D., Houghton T.P., Mionczynski J., Hnilicka P.A. (2008). Some aspects of geophagia in Wyoming bighorn sheep (Ovis canadensis). European Journal of Wildlife Research, 54, 193-198 Parisini P., Martelli G., Sardi L., Escribano F. (1999). Protein and energy retention in pigs fed diets containing sepiolite. Animal Feed Science and Technology, 79, 155-162 Pebsworth P.A., Bardi M., Huffman M.A. (2012). Geophagy in Chacma Baboons: Patterns of Soil Consumption by Age Class, Sex, and Reproductive State. American Journal of Primatology, 74, 48-57 Pinto-Santini L., Godoy S., Chicco C., Chacón T. (2007). High Levels of Dietary Iron and Molybdenum on Copper Nutrition in Cross Bred Cows. Revista Cientifíca, FCV-LUZ, 17, 588596 Slamova R., Trckova M., Vondruskova H., Zraly Z., Pavlik I. (2011). Clay minerals in animal nutrition. Applied Clay Science, 51, 395-398 Smith J.W., Adebowale E.A., Ogundola F.I., Taiwo A.A., Akpavie S.O., Larbi A., Jabbar M.A. (2000). Influence of Minerals on the Aetiology of Geophagia in Periurban Dairy Cattle in the Derived Savannah of Nigeria. Tropical Animal Health and Production, 32, 315-327 Stephenson J.D., Mills A., Eksteen J.J., Milewski A.V., Myburgh J.G. (2011). Geochemistry of mineral licks at Loskop Dam Nature Reserve, Mpumalanga, South Africa. Environmental Geochemistry and Health, 33, 49-53 Symes C.T., Hughes J.C., Mack A.L., Marsden S.J. (2006). Geophagy in birds of Crater Mountain Wildlife Management Area, Papua New Guinea. Journal of Zoology, 268, 87-96 Trckova M., Matlova L., Dvorska L., Pavlik I. (2004). Kaolin, bentonite, and zeolites as feed supplements for animals: health advantages and risks. Veterinarni Medicina, 49, 389-399 Trckova M., Matlova L., Hudcova H., Faldyna M., Zraly Z., Dvorska L., Beran V., Pavlik I. (2005). Peat as a feed supplement for animals: a review. Veterinarni Medicina, 50, 361-377
19
! Trckova M., Vondruskova H., Zraly Z., Alexa P., Hamrik J., Kummer V., Maskova J., Mrlik V., Krizova K., Slana I., Leva L., Pavlik I. (2009). The effect of kaolin feeding on efficiency, health status and course of diarrhoeal infections caused by enterotoxigenic Escherichia coli strains in weaned piglets. Veterinarni Medicina, 54, 47-63 Voigt C.C., Capps K.A., Dechmann D.K.N., Michener R.H., Kunz T.H. (2008). Nutrition or Detoxification: Why Bats Visit Mineral Licks of the Amazonian Rainforest. Plos One, 3(4):e2011 Voros J., Mahaney W.C., Milner M.W., Krishnamani R., Aufreiter S., Hancock R.G.V. (2001). Geophagy by the Bonnet Macaques (Macaca radiata) of Southern India: A Preliminary Analysis. Primates, 42, 327-344 Williams L.B., Haydel S.E. (2010). Evaluation of the medicinal use of clay minerals as antibacterial agents. International Geology Review, 52, 745-770 Williams L.B., Haydel S.E., Ferrell Jr. R.E. (2009). Bentonite, Bandaids, and Borborygmi. Elements (Que), 5, 99-104
20
