UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
DE ONTWIKKELING VAN JONGE ZEEZOOGDIEREN
door
Birgit HAEGEMAN
Promotor: Prof. dr. C. Burvenich Medepromotor: M. Stevens
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
De auteur en de promotoren geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotoren. Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individuele geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotoren zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD
Mijn dank gaat uit naar mijn twee promotoren Prof. Christian Burvenich en Mieke Stevens, die me eerst en vooral warm gemaakt hebben om dit onderwerp te kiezen en me vervolgens steeds goed begeleid hebben. Graag zou ik mijn dank uitdrukken aan dierenarts Piet De Laender, die me op weg hielp bij het zoeken naar bronnen en met het ter beschikking stellen van zijn cursus, die hij aan de Hogeschool Gent doceert. De zeehondencrèche Lenie ’t Hart in Pieterburen (Friesland) wil ik hartelijk danken voor hun enthousiasme, warm onthaal en vooral de nuttige informatie. Tot slot dank ik mijn mama voor het nalezen van deze literatuurstudie.
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING……………………………………………………………………………………………….. .1 INLEIDING………………………………………………………………………………………………………...2 LITERATUURSTUDIE…………………………………………………………………………………………... 3 1. Taxonomie van de belangrijkste zeezoogdieren………………………………………………………….. 3 2. De natuurlijke ontwikkeling bij zeezoogdieren…………………………………………………………... ...5 2.1. Lactatie bij zeezoogdieren…………………………………………………………………………………5 2.1.1.
Lactatiestrategieën van zeeroofdieren………………………………………………………………..5
2.1.2.
Energieoverdracht van het moederdier naar de pup tijdens de lactatie…………………………..6
2.1.3.
Factoren die de melksamenstelling beïnvloeden…………………………………………………....7
2.1.3.1.
Melksamenstelling in functie van het lactatiestadium…………………………………………...7
2.1.3.2.
Belang van regelmatige melkevacuatie bij zeehonden………………………………………… 8
2.1.4.
Interacties tussen moeder en jong…………………………………………………………………….8
2.1.4.1.
Gedrag tijdens normale omstandigheden……………………………………………………..….9
2.1.4.2.
Gedrag na verstoring en de gevolgen…………………………………………………………...10
2.1.4.3.
De populatiegrootte als invloed op het gedrag en de reproductie…………………………… 11
2.2. Spenen bij zeezoogdieren……………………………………………………………………………. ....12 2.2.1.
Het vergelijken van de speenleeftijden bij de zeezoogdieren…………………………………….12
2.2.2.
Het belang van vet- en energieopslag bij jonge zoogdieren…………………………………….. .14
2.3. Aanpassing aan het leven in water……………………………………………………………………...16 2.3.1.
Veranderingen in het lichaam tijdens het vasten…………………………………………………. .16
2.3.2.
Fysiologische veranderingen………………………………………………………………………... 17
2.3.3.
De ontwikkeling van duikcapaciteiten…………………………………………………………….....19
3. De kunstmatige ontwikkeling bij zeezoogdieren………………………………………………………… .21 3.1. Bedreigingen op de overlevingskansen van jonge zeezoogdieren………………………………… .21 3.1.1.
De belangrijkste parasiet als doodsoorzaak bij jonge zeehonden……………………………… .21
3.1.2.
Het belang van PCB-overdracht van moeder naar jong…………………………………………. .22
3.2. Procedures om een succesvolle handopfok te verkrijgen…………………………………………….25 BESPREKING…………………………………………………………………………………………………...28 REFERENTIELIJST…………………………………………………………………………………………… 29
SAMENVATTING
In deze literatuurstudie komen de verschillende fasen van de ontwikkeling van een jong zeezoogdier aan bod en een bespreking van hoe de mens hierop kan inspelen wanneer een dier deze ontwikkeling niet zelf tot een goed einde kan brengen. De eerste fase is de lactatie, waarbij zowel het moederdier als het jong een belangrijke rol spelen. Er wordt een onderscheid gemaakt tussen twee soorten strategieën (income provisioning versus capital provisioning). Samen met het belang van energieoverdracht van moeder naar jong via melk, de veranderingen in melksamenstelling en de interacties tussen het moederdier en haar jong, hebben deze vier factoren een grote invloed op het verdere verloop van de ontwikkeling. De tweede fase is het spenen, waarbij de nakomeling de centrale rol inneemt. In deze belangrijke periode gaat het vaak fout, waardoor humane interventie vereist is. De verschillen in speenleeftijden tussen de verschillende diersoorten, de verklaring hiervoor en het belang van een goede vetlaag als thermoregulatie worden uitgelegd. Zodra de jongen onafhankelijk van de moeder zijn geworden, moeten ze zich aanpassen aan het leven in het water. Dit is niet zo vanzelfsprekend en de meeste diersoorten moeten een variabele tijd aan land blijven om voldoende matuur te worden om in het water te kunnen leven en overleven. Hier is een dikke vetlaag significant als energiereserve van het dier. De verschillende tactieken die deze jonge dieren gebruiken ter compensatie van hun kleine lichaamsbouw komen eveneens ter sprake. Tenslotte bespreken we de kunstmatige ontwikkeling van een jong zeezoogdier. Twee oorzaken, namelijk de longworm en PCB’s in het water, zijn van grote betekenis in het falen van de natuurlijke ontwikkeling. Indien een verzwakt dier tijdig opgemerkt wordt, kan men met behulp van bepaalde methoden deze dieren met de hand grootbrengen om ze nadien weer vrij te laten in de natuur, zoniet sterft het dier door verzwakking.
1
INLEIDING
Deze literatuurstudie is ingedeeld in twee grote delen, namelijk de ontwikkeling van het jong in zijn natuurlijke habitat enerzijds en de kunstmatige ontwikkeling anderzijds. Medisch gezien is de bespreking van handopfok het belangrijkste door de humane interventie en de tussenkomst van een dierenarts. Het is echter noodzakelijk om te weten hoe een zeezoogdier zich in normale omstandigheden ontwikkelt.
De ontwikkeling van zeezoogdieren bestaat uit een aantal fasen:
Dracht
Lactatie
Spenen
Leven in water
In deze uiteenzetting wordt de ontwikkeling vanaf de geboorte tot en met de zelfstandigheid in het water besproken, want tijdens deze perioden staat de nakomeling centraal (tijdens de dracht heeft ook het moederdier een prominente rol).
Eerst en vooral komt de lactatie aan bod. Sommige moederdieren vasten tijdens deze periode, anderen niet. Intussen worden de jongen met energierijke melk gezoogd door hun moeders, waarbij de jongen grote vetreserves aanmaken, die uiterst belangrijk zijn voor hun verdere ontwikkeling. Onder spenen verstaat men het zelfstandig worden van de jongen. Het betreft zowel de overschakeling van moedermelk op vaste voeding, waarbij het jong zelf instaat voor de voedselvoorziening, als het mentaal onafhankelijk worden van hun moeder. Dit is een zeer cruciale gebeurtenis tijdens het leven van een dier. Er zijn grote verschillen in speenleeftijden tussen de species, dat eveneens wordt besproken. Vooraleer de pups van de meeste species zich in het water kunnen begeven, moeten ze een bepaalde periode aan land vasten. Zo krijgt hun lichaam de tijd om zich fysiologisch aan te passen aan het duiken en fourageren (= op jacht gaan, voedsel zoeken in de zee). Het spreekt voor zich dat dolfijnen en andere walvisachtige species niet vasten, omdat zij in het water geboren worden en aan land niet overleven.
In deze literatuurstudie wordt er voornamelijk uitgegaan van een aantal zeehondenspecies, omdat er hierover meer details beschikbaar waren in vergelijking met andere zeezoogdieren. In geval van uitzonderingen of wanneer het mogelijk is om een vergelijking te maken naar andere diersoorten, wordt dit na de algemene bespreking van zeehonden beschreven.
2
LITERATUURSTUDIE
1. TAXONOMIE VAN DE BELANGRIJKSTE ZEEZOOGDIEREN
Door het grote aantal verschillende zeezoogdieren is het bijna niet mogelijk om een volledige lijst van de indeling van al deze diersoorten te geven. Om het overzichtelijk te houden is de taxonomie beperkt tot de diersoorten die in deze literatuurstudie voorkomen (naar De Laender, 2011; Pomeroy, 2011). Uit de indeling blijkt dat er veel verschillen bestaan tussen species die verwant zijn maar ook andersom geldt dat er gelijkenissen bestaan tussen species die geen verwantschap vertonen.
Wetenschappelijke (Latijnse) benaming
Nederlandse benaming
Carnivora = Pinnipedia
Zeeroofdieren (vinpotige)
-
Otariidae
Oorrobben
Zalophus californianus californianus Californische zeeleeuw Arctocephalus pusillus doriferus
West-Australische pelsrob
Arctocephalus gazella
Kerguelenzeebeer
Arctocephalus galapagoensis
Galapagos pelsrob
Arctocephalus australis
Zuid-Amerikaanse zeebeer
Callorhinus ursinus
Noordelijke zeebeer
Eumetopias jubatus
Stellerzeeleeuw
Neophoca cinerea
Australische zeeleeuw
-
Odobenidae
Walrussen
-
Ursidae
Ijsberen
-
Mustelidae
Zeeotters
Enhydra lutris -
Phocidae
Zeeotter Zeehonden
Cystophora cristata
Klapmuts
Phoca vitulina
Gewone zeehond
Phoca groenlandica
Zadelrob
Phoca hispida
Ringelrob of Stinkrob of Kleine zeehond
Halichoerus grypus
Grijze zeehond of Kegelrob
Leptonychotes weddellii
Weddellzeehond
Mirounga angustirostris
Noordelijke zeeolifant
Mirounga leonina
Zuidelijke zeeolifant
Erignathus barbatus
Baardrob
3
Cetecae
Walvisachtigen - Mysticeti Balaenoptera musculus - Odontoceti
Baard- of Baleinwalvissen Blauwe vinvis Tandwalvissen
Tursiops truncatus
Tuimelaar
Delphinus delphus
Gewone dolfijn
Orcinus Orca
Orka
Phocoena phocoena
Bruinvis
Sirenia
Zeekoeien - Trichechidae
Lamantijnen
- Dugongidae
Doejongen
4
2. DE NATUURLIJKE ONTWIKKELING BIJ ZEEZOOGDIEREN
2.1. LACTATIE
2.1.1. Lactatiestrategieën van zeeroofdieren
Naargelang de species waartoe zeeroofdieren (Carnivora) behoren, zijn er twee manieren om hun jongen te voeden. ‘Capital provisioning’ wordt bij zeehonden gezien, terwijl walrussen en oorrobben ‘income provisioning’, toepassen (Burns, 2004).
Bij zeehonden (Phocida) bevat de moedermelk zeer veel vet en worden de jongen na een korte lactatieperiode gespeend. Deze zeer intensieve lactatie wordt ‘capital provisioning’ genoemd, daar de pup op een zeer korte periode grote hoeveelheden vetrijke melk binnen krijgt. De jongen leggen grote vetreserves aan, die na het spenen benut worden tijdens het vasten aan land wanneer ze hun duikcapaciteiten moeten ontwikkelen (zie 2.3.3.). De lactatieperiode duurt niet lang omdat dat de moederdieren vasten tijdens deze periode. Sommige zeehonden, zoals de gewone zeehond (Phoca vitulina) en de ringelrob (Phoca hispida) vormen een uitzondering op de regel: ze kunnen niet zolang vasten wegens hun kleine lichaamsgestalte en gaan tussendoor wel op jacht. De oorrobben (Otariidae) en walrussen (Odobenidae) volgen een andere tactiek, namelijk ‘income provisioning’. De jongen worden op een latere leeftijd gespeend, de moedermelk bevat minder vet en ze groeien dus minder snel dan zeehonden. De moeders gaan tussendoor ook op zoek naar voedsel voor zichzelf. De pups krijgen meer tijd om te ontwikkelen en hierdoor zullen ze fysiologisch beter ontwikkeld zijn dan zeehonden, zodat zij direct na het spenen al kunnen duiken. Zo winnen zeehonden (0,56 kg/dag gedurende de ongeveer 25-dagen-lactatie) ongeveer dubbel zoveel aan gewicht als oorrobben (0,3 kg/dag gedurende de eerste negen maanden) (Burns,2004).
De verschillende strategieën hebben ook een impact op de fysiologische ontwikkelingen bij jongen. Burns (2004) vergeleek in een studie de gevolgen van deze strategieën bij zowel de gewone zeehond en de Stellerzeeleeuw (Eumetopias jubatus). Daaruit blijkt dat zuurstofreserves van gespeende zeehonden rond de 60% t.o.v. de volwassen dieren bedragen, terwijl bij Stellerzeeleeuwen 80-90%. De anemie bij gewone zeehonden wordt verklaard door hun zeer snelle groei en opslag van veel vet in een zeer korte tijd. De aanmaak van rode bloedcellen blijft achter (zie 2.3.2) omdat hun lichaam tijd nodig heeft om zich aan te passen aan deze veranderingen. Stellerzeeleeuwen zijn ook anemisch na de geboorte, maar dankzij hun tragere ontwikkeling, latere speenleeftijd en stijgende zwem- en duikactiviteit (waardoor myoglobine stijgt), verdwijnt deze bloedarmoede na een vijftal maanden. Tijdens de lactatieperiode zullen deze dieren al eens jagen, waardoor het ijzertekort sneller gecompenseerd wordt door inname van ijzerrijke prooien.
5
2.1.2. Energieoverdracht van het moederdier naar de pup tijdens de lactatie
Terwijl de pup aansterkt door melk te drinken met een aanzienlijke hoeveelheid vet (energie), zal het moederdier aan massa en energie verliezen. Bowen et al. (1992) bekwamen volgende resultaten bij een onderzoek over de overdracht van energie en massa bij de gewone zeehond:
Tabel 1. Massa- en energieoverdracht tijdens de lactatie bij de gewone zeehond (*)
Kg bij geboorte (gemiddeld) Kg na 19 dagen p.p.
Totale vetgehalte (geboorte) (spenen) Vetreserves na 19 dagen p.p. Eiwitreserves na 19 dagen p.p.
Moederdier 87,5 58,6 (-33%) -1,6 kg/dag -37,6 MJ/dag 24% 7% -78,8% -20%
Pup 10,6 25,8 + 0,8 kg/dag (+ 0,6 cm/dag) + 18,3 MJ/dag 11% 35% + 51,3% + 11,2%
(*) Aangepast naar Bowen W.D., Oftedal O.T., Boness D.J. (1992). Mass and energy transfer during lactation in a small phocid, the harbor seal (Phoca vitulina). Physiological Zoology, 65 (4), 844-866.
Als men al de waarden in tabel 1 met elkaar vergelijkt, valt er o.a. op dat slechts de helft (48,7%) van de verbruikte energie van het moederdier omgezet wordt in energie bij de pup. Doordat de pups veel in het water vertoeven, benutten ze hiervoor veel energie. Bij de Ringelrob, Klapmuts (Cystophora cristata) en Zadelrob (Phoca groenlandica) loopt deze energieoverdracht op tot respectievelijk 67% (Hammill et al., 1991), 76% (Bowen et al., 1987) en 77% (Stewart, 1986; Kovacs et al., 1991). Dit komt doordat de moederdieren zich ondertussen nog voeden (Stewart en Murie, 1986; Hammill et al., 1991) en door een lager metabolisme bij de pups. Bij de Ringelrob worden de pups in een sneeuwlaag ingesloten om ze te beschermen tegen de koude en de wind, waardoor hun metabolisme ook daalt (Smith en Stirling, 1975). Pups wegen bij de geboorte (10,6 kg) slechts 12,2% van het moedergewicht (87,5 kg). Het gewichtsverlies van 33% bij het moederdier is onderschat, omdat ze zich tijdens de lactatie nog voedt (in tegenstelling tot andere zeehondenspecies) en daardoor het gewichtsverlies compenseert. Na 19 dagen post partum hebben de gewone zeehondenpups een totale vetmassa van 35%. Dit is redelijk laag in vergelijking met andere dieren, die over minimum 40% vet beschikken (Muelbert en Bowen, 1993). Op speenleeftijd loopt dit bij de Noordelijke zeeolifant (Mirounga angustirostris) op tot 50% (Ortiz et al., 1978), terwijl de Zadelrob vetgehaltes tot 88% bezit (Worthy en Lavigne, 1983)!
De klapmutsen, die op vier dagen post partum (42,5 kg) gespeend worden, worden zwaarder geboren (24,3 kg) en vertonen zeer hoge groeisnelheden om toch te kunnen spenen met dezelfde lichaamssamenstelling als andere zeezoogdieren. Ze winnen dagelijks 5,9 kg aan gewicht, waarvan 76% vet, 5% proteïne en 19% water. Gedurende de lactatie zijn ze zeer inactief.
6
Ze drinken dagelijks 10,4 kg melk wat overeenkomt met 248,9 MJ, waarvan 73% in weefsels wordt opgeslagen en 9,5% wordt benut voor het metabolisme van de pup. Dit is de grootste energieoverdracht en - opslag in vergelijking met andere pasgeboren dieren (Lydersen et al., 1997). Daar ze op korte tijd gespeend worden, zijn ze prenataal goed ontwikkeld. Ruien is gebeurd in de baarmoeder en de subcutane vetlaag bedraagt bij het spenen 45% vet tegen 14% bij de geboorte (Oftedal et al., 1991). De gewone zeehond en de baardrob (Erignathus barbatus) hebben eveneens een vetlaag en een prenatale rui omdat de pups kort na de geboorte met hun moeders mee in water gaan (Lawson en Renouf, 1985; Kovacs et al., 1996). Daarbij compenseert de gewone zeehond dit nog met een grotere lichaamsbouw bij de geboorte en een tragere groei (Muelbert en Bowen, 1993).
2.1.3. Factoren die de melksamenstelling beïnvloeden
De melksamenstelling bij zeezoogdieren wordt door twee belangrijke factoren beïnvloed. Naarmate de lactatie vordert, verandert de melksamenstelling om aan de behoefte van de nakomeling te voldoen. Ook blijkt dat een te lage activiteit van de melkklier deze samenstelling negatief beïnvloedt, waardoor regelmatige melkevacuatie van groot belang is (zie 2.1.3.2.).
2.1.3.1. Melksamenstelling in functie van het lactatiestadium
Tot aan het spenen krijgen pups enkel energie door de opname van moedermelk. Het is opvallend dat het vetgehalte in deze melk sterk stijgt gedurende de lactatie, terwijl het watergehalte juist daalt. Het eiwitgehalte blijft redelijk stabiel. Aan de hand van waterbepaling in melk kan ook het vetgehalte berekend worden, daar deze omgekeerd evenredig aan elkaar zijn. Vetgehalte is een maat voor energie in de melk (Arnould en Hindell, 1999).
Al volgen zeehonden en oorrobben totaal andere lactatiestrategieën (zie 2.1.1.), toch vertonen zij gelijkaardige veranderingen in de melksamenstelling. Bij de gewone zeehond bedraagt het vetgehalte in de melk 40% post partum en dit stijgt op zeven dagen tijd tot 50%. Bij de zadelrob loopt dit op tot 57% en bij de klapmuts tot 61% (zie 2.1.2.). Bij de gewone zeehond bedraagt het eiwitgehalte ongeveer 9% naar het einde van de lactatie. Bij de West – Australische pelsrob (Arctocephalus pusillus doriferus) stijgt het vetgehalte van 30% tot 50% op 230 post partum en daalt dan een beetje tot 45% tot aan het spenen. Het watergehalte daalt de eerste 230 dagen na de geboorte van 60% tot 36% en stijgt dan tot 42%. Eiwit stijgt slechts weinig, van 10% tot 12%. Dit vetgehalte ligt – ligt om een onbekende reden - aanzienlijk hoger dan bij andere species met een lange lactatie. Zo hebben Australische zeeleeuwen (Neophoca cinerea) een vetgehalte van 25% bij de aanvang van de lactatie, een maximum van 40% op 380 post partum, die 80 dagen later gedaald is tot 35% (Arnould en Hindell, 1999).
7
De oorzaken voor deze veranderingen zijn niet volledig opgehelderd en vereisen meer onderzoek. Het is een feit dat zowel bij zoogdieren (Iverson, 1993; Jensen, 1995) als bij zeezoogdieren (Iverson, 1993; Mellish et al., 1999; Crocker et al., 2001) de conditie van het moederdier (dus de reserve aan voedingsstoffen) een invloed uitoefenen op de melkproductie, maar niet op de samenstelling van de melk.
Er doet zich een piek in het vetgehalte voor wanneer ongeveer 70% van de lactatieperiode verstreken is. Volgens Arnould en Hindell (1999) kan de daling in vetgehalte bij de Australische zeeleeuw te wijten zijn aan een verhoogd metabolisme door de volgende dracht. Een andere theorie berust op het feit dat moederdieren het watergehalte in hun lichaam in balans moeten houden om niet te dehydrateren (Kooyman en Drabek 1968; Reidman en Ortiz 1979). Hiertoe zou dus tijdens de lactatie het watergehalte in de melk dalen en het melkvetgehalte stijgen (daar deze omgekeerd evenredig zijn). Bij dieren met een korte lactatieperiode (zeehonden) is dit van minder belang daar zij geen problemen met het behoud van de waterbalans zullen hebben.
2.1.3.2. Belang van regelmatige melkevacuatie bij zeehonden
De activiteit van de melkklier wordt bij zeehonden bepaald door de duur van melkstase. Bij deze species vertoont de melkklier zeer snel involutie wanneer het moederdier en de pup van elkaar gescheiden zijn en er melkstase optreedt. Wanneer de pups dan toch herenigd zijn met hun moeders, lijden ze een significant energieverlies (en massaverlies), eerst en vooral omdat ze gedurende een bepaalde tijd niet gezoogd zijn geweest, maar onrechtstreeks ook doordat de melksamenstelling verschilt met de oorspronkelijke, kwalitatief betere samenstelling. Dit werd bewezen in een studie van Lang et al. (2005), waarbij een aantal lacterende moederdieren van hun nakomelingen gescheiden werden. Melkvet daalde met 20 tot 23% terwijl het melkeiwit met 6% tot 11% steeg. Het regelmatig zogen (melkevacuatie) van de nakomelingen is dus belangrijk voor zowel de voeding van de pup als het behoud van het klierweefsel. Oorrobben daarentegen, die wel langere tijd weg zijn van hun pups om te fourageren, vertonen deze involutie niet. Bij hun terugkomst zijn de melkklieren goed ontwikkeld en gevuld met melk en bij sommige species is er zelfs een hoger vetgehalte aanwezig dan bij hun vertrek.
2.1.4. Interacties tussen moeder en jong
Uit een studie van Fogden (1971) bij grijze zeehonden (Halichoerus grypus) blijkt dat er verschillen bestaan tussen moeder-jong interacties op stranden waarbij de dieren al dan niet gestoord worden. Zeehonden zien niet goed, maar hun gehoor en reukzin functioneren des te beter.
8
2.1.4.1. Gedrag tijdens normale omstandigheden
Bij de grijze zeehonden duurt de lactatieperiode 16 tot 18 dagen, waarin het moederdier niet eet, maar enkel aan land verblijft om haar pup te zogen. Tussen deze zoogperiodes in bevindt het moederdier zich in het water dichtbij het strand, zodat zij nog steeds haar jong kan horen indien het zou roepen. De reden waarom zij zich liever in het water begeeft, is omdat zij daar minder blootgesteld is aan roofdieren. Dit zorgt voor minder onrust aan land, daar moederdieren zich zeer agressief kunnen gedragen naar andere moederdieren en/of pups toe om haar pup te beschermen (dus géén territoriale agressie) (Fogden, 1971).
Na de geboorte blijft het moederdier gedurende ongeveer 50 minuten zeer dicht bij haar pup zodat zij zich door middel van aanrakingen, geluid en geur van haar pup vertrouwd kan maken met haar nakomeling (figuur 1). Dit is een cruciale fase in de latere herkenning van haar pup zodat deze een kans heeft om op speenleeftijd voldoende groot en sterk te zijn. Pups herkennen hun eigen moeder niet. Vervolgens wordt de pup gezoogd. In de eerste en belangrijkste fase wordt de nakomeling zo’n zes minuten gezoogd. De tweede fase verloopt veel gevarieerder in tijd en is niet noodzakelijk. Pups worden met een regelmatig interval van vijf tot zes uur gezoogd. Hierna gaat het moederdier terug in het water, terwijl haar pup op het strand blijft liggen. Een pup die zijn moeder roept, zal andere moederdieren stimuleren om ook aan land te gaan en hun eigen jongen te zoeken. Een moederdier herkent de roep van haar nakomeling, maar daar zij niet goed ziet, gaat zij direct terug naar de plaats waar zij hun jong het laatst gezoogd heeft. Vooraleer zij haar nakomeling laat zuigen, zal ze haar pup eerst identificeren d.m.v. hun geur. Indien het niet haar eigen jong is, zal zij deze op een passieve dan wel op een actieve en agressieve manier afwijzen (Fogden, 1971).
Bij de gewone zeehond duurt de lactatieperiode 24 tot 25 dagen. Daar deze jongen in het water groot gebracht worden, heeft men de interacties tussen moeder en jong goed kunnen bestuderen (Wilson, 1974). Door hooguit enkele seconden contact te zoeken met haar snuit en te spetteren, stimuleert de moeder gedurende de lactatie haar jong om te spelen. Terwijl zij aan het wateroppervlakte ligt, volgt zij nauwgezet de bewegingen van haar spelende pup. Aan het begin van de derde levensweek van de pup slaapt deze al aan het wateroppervlak en zal zijn moeder minder om hulp roepen. Het nauwe contact tussen moeder en jong verandert intussen niet, wél worden zij naarmate de tijd vordert minder in elkaars gezelschap gezien. De moeder herstelt steeds het contact met haar nakomeling, tot op het moment van spenen. Dan zal zij op een speelse manier plots verdwijnen, waarna haar jong haar terugroept. Dit wordt dan genegeerd door haar. Spenen verloopt dus eerder plots i.p.v. geleidelijk.
9
Figuur 1. Een lacterende zeehond met haar jong (*)
(*) http://www.schooltv.nl/plein/informatie_detail/item/2923058/zeehond/
2.1.4.2. Gedrag na verstoring en de gevolgen
Op stranden waar grijze zeehonden gestoord worden (door mensen, gevechten tussen mannetjes, roofdieren,…), heerst er onrust. De moederdieren haasten zich naar het water en laten hun nakomelingen achter op het strand. Zij zullen hen pas terug gaan zoeken, wanneer ze er zeker van zijn dat de kust veilig is. Ondertussen begeven de pups zich naar de overgang van strand in zee, waar zij op hun moeders wachten. Wanneer de moeders zich weer op land wagen, leidt dit tot een groot aantal zeehonden op een klein oppervlakte, zodat de agressie tussen dieren toeneemt en het zogen afneemt. Daar de pups zich ondertussen ook verplaatst hebben, vinden de moederdieren hun nakomelingen moeilijk terug. Zij zijn verward, terwijl hun hongerige jongen proberen te zuigen bij andere moederdieren. Meestal zal een moederdier een jong dat niet van haar is afwijzen. Maar in situaties van verwarring kan het gebeuren dat zij één of zelfs meerdere vreemde jongen zoogt. Indien er meerdere jongen bij haar drinken, geldt hier de wet van de sterkste: de sterken verstoten de zwakkere, zodat deze nog meer honger zullen hebben en ergens anders zullen moeten drinken. Hierbij verliezen zij meer energie en worden ze steeds zwakker, zodat ze uiteindelijk zullen sterven. Sterke, goed gevoede nakomelingen slapen tussen de zoogbeurten door, terwijl de zwakke, hongerige pups tevergeefs moeite doen om aan melk te geraken. Ze kunnen zo wanhopig zijn dat ze aan andere pups, zichzelf, zeewier of rotsen beginnen te zuigen. Een moederdier die meerdere pups zoogt, zal deze pups minder efficiënt spenen. Doordat zij minder tijd heeft om haar eigen jong te zogen, kan ze niet voldoen aan de melkbehoeften van vreemde pups, zodat zowel haar eigen als vreemde pups minder kans hebben om te overleven.
Wanneer tijdens de zoogperiode een pup één tot drie keer gestoord wordt door mensen of eventueel boten, kan de misgelopen vette moedermelk niet meer gecompenseerd worden door nadien extra energie op te nemen, zodat deze niet het verwachte gewicht aan het spenen behaalt en hoogstwaarschijnlijk sterft (Fogden, 1971).
10
2.1.4.3. De populatiegrootte als invloed op het gedrag en de reproductie
Hoe groter de populatie van zeehonden, hoe meer kans op agressief gedrag en om gestoord te worden, hoe meer kans op het verliezen van de moeder-jong binding en hoe meer pupsterfte. Toch valt het op dat drachtige zeehonden grotere groepen met een dichte densiteit verkiezen boven kleine, wijd verspreide groepen (Fogden, 1971). Volgens Peterson en Bartholomew (1967) berust dit op ‘de reünie van de twee geslachten bij deze diersoort’. In een grote populatie van Noordelijke zeeolifanten viel het Bartholomew (1952) op dat deze dieren een grotere seksuele activiteit vertonen in vergelijking met dieren in een kleine populatie. Bij een grotere groep begeven de dieren zich ook meer landinwaarts om hun jongen te zogen, zodat moederdieren zich doorheen territoria van verschillende mannetjes moeten begeven, door wie zij gedekt worden indien zij in oestrus zijn (Hewer en Backhouse, 1960). Maar hoe verder zij landinwaarts moet gaan om haar pup te zogen, hoe kleiner de kans dat zij steeds terug gaat, zodat er dus meer pups sterven dan in een kleine populatie.
11
2.2. SPENEN BIJ ZEEZOOGDIEREN
2.2.1. Het vergelijken van de speenleeftijden bij de zeezoogdieren
De speenleeftijden worden in volgende tabel chronologisch weergegeven:
Tabel 2. Gemiddelde speenleeftijden van de zeezoogdieren (gebaseerd op de opgelijste referenties) Species
Speenleeftijd
Referentie
Klapmuts
4 dagen
Lydersen et al., 1997
Zadelrob
12 dagen
Kovacs et al., 1991
Baardrob
12-18 dagen, soms langer
Burns, 1967
Grijze zeehond
16-18 dagen
Anderson en Fedak, 1987
Zuidelijke zeeolifant
24 dagen
McCann et al., 1989
Gewone zeehond
24-25 dagen
Burns et al., 2004
Noordelijke zeeolifant
27 dagen
Noren et al., 2003
Ringelrob
39 dagen
Hammill et al., 1991
Weddellzeehond
53-54 dagen
Oftedal et al., 1987
Kerguelenzeebeer
4 maanden
Arnould en Hindell, 1999
Noordelijke zeebeer
4 maanden
Arnould en Hindell, 1999
Californische Zeeleeuw
3 – 12 maanden
De Laender, 2011
Zeeotter
6 maanden, variatie van 4 tot 9 maanden
Riedman et al., 1994
Bruinvis
8 maanden
Meininger et al., 2003
Baleinwalvis
5 - 10 maanden
Lenglet, 1995
West-Australische pelsrob
11 maanden
Arnould en Hinell, 1999
Tandwalvis
>12 maanden
Lenglet, 1995
Stellerzeeleeuw
12 maanden, soms later
York et al., 2008
Zeekoe
12 – 18 maanden
Lenglet, 1995
Orka
15-16 maanden
Lenglet, 1995
Gewone dolfijn
16,5 maanden
Danil en Chivers, 2007
Australische Zeeleeuw
17,5 maanden
Arnould en Hindell, 1999
Ijsbeer
+/- 28 maanden
Amstrup , 2003
Galapagos pelsrob
24 maanden
Arnould en Hindell, 1999
Walrus
24 maanden
De Laender, 2011
Tuimelaar
14-37 maanden
Kastelein et al., 2002
Zuid-Amerikaanse zeebeer
36 maanden
Gentry en Kooyman, 1986
12
Door de chronologische volgorde in tabel 2 valt het op dat de verschillende species van de zeehonden allemaal binnen twee maanden gespeend worden, terwijl dit voor de andere zeezoogdieren (veel) langer is. De verschillende lactatiestrategieën (besproken in 2.1.1.) verklaren dit grote verschil in speenleeftijden.
De reden voor de opvallend korte speenperiode bij de klapmuts is omdat deze dieren werpen op vloeibaar ijs in het voorjaar. Het ijs is niet stabiel door de temperatuurstijging en de eventuele voorjaarsstormen. Toch biedt het werpen deze tijd voordelen. Ze kunnen niet achtervolgd worden op het ijs door ijsberen en er zijn ook meer prooien voor hen aanwezig. Deze pups bereiken op deze vier dagen driemaal hun geboortegewicht, wat ongeveer 23% van het moedergewicht is (Bowen et al., 1985).
De meeste dieren die tot de oorrobben behoren, worden gespeend op een leeftijd van tien tot twaalf maanden (Arnould en Hindell, 1999). De Stellerzeeleeuw en West-Australische pelsrob zijn hier een mooi voorbeeld van. Een aantal species van de oorrobben vertonen een veel kortere of langere speenperiode, variërend van vier maanden tot drie jaar (zie tabel 2). Bij de Californische zeeleeuw (Zalophus californianus californianus) worden de jongen in mei en juni geboren en is er een fysiologische variatie van drie tot twaalf maanden voor het spenen, afhankelijk van wanneer het volgende jong geboren wordt (Kastelein et al., 2000).
Baleinwalvissen (Mysticeti) spenen hun nakomelingen na vijf tot tien maanden (Lenglet, 1995). De blauwe vinvis (Balaenoptera musculus) weegt bij de geboorte twee ton en meet zeven meter lang. Na zeven maanden zal deze reeds 23 ton wegen en 17 meter lang zijn. Zij groeien ongeveer vier cm per dag en wegen elke dag 100 kilo zwaarder. Dankzij de zeer vet- en eiwitrijke melk, waarvan zij dagelijks 100-300 liter binnenkrijgen, kan deze enorme groei plaatsvinden (Lenglet, 1995). Tuimelaars (Tursiops truncatus), die tot de onderorde van de tandwalvissen (Odontoceti) behoren, worden in verschillende seizoenen geboren en hebben een grote fysiologische variatie in de speenleeftijden. In hun eerste levensjaar eten zij al vis. De speenleeftijd wordt vnl. beïnvloed door de snelheid van het metabolisme, het geboortegewicht, het lichaamsgewicht bij het spenen, de snelheid waarmee de vetlaag wordt aangelegd, de leeftijd van de eerste visconsumptie en door de hoeveelheid vis die het jong opneemt (Kastelein et al., 2002).
Zeekoeien (Sirenia) zijn waarschijnlijk de enige plantenetende zeezoogdieren en spenen hun jongen op een leeftijd van twaalf tot achttien maanden. De hoeveelheid beschikbare voeding beïnvloedt de bereidheid tot copulatie van de vrouwtjes, waardoor de werptijden niet op hetzelfde moment vallen (Lenglet, 1995).
13
2.2.2. Het belang van vet- en energieopslag bij jonge zeezoogdieren
Voor zeezoogdieren, zeker species die in poolgebieden vertoeven, is het uiterst belangrijk om over aanzienlijke vetreserves te beschikken. Zij halen hieruit energie voor warmteproductie om de lichaamstemperatuur constant te houden. De thermoregulatie wordt in belangrijke mate beïnvloed door zowel de lichaamsisolatie, het basaal metabolisme als de temperatuurgradiënt tussen het lichaam en de omgeving (Scholander et al., 1950).
Een hoog metabolisme bij jonge dieren is nodig enerzijds voor de groei en ontwikkeling en anderzijds voor de thermoregulatie. Warmte wordt geproduceerd door een verhoogde lichaamsactiviteit van het dier en door rillen (‘shivering) en niet-rillen (‘non-shivering’) (Noren et al., 2008). Het ‘non-shivering’ vindt plaats in de mitochondriën van skeletspieren en wordt biochemisch gereguleerd. Volgens Noren et al. (2008) rillen de jongen na de geboorte om hun temperatuur op peil te houden, maar na één uur zijn zowel de glycogeen- als de vetreserves uitgeput. Daardoor moet het dier overschakelen op ‘non-shivering’ thermoregulatie. Hierbij wordt er energie geproduceerd door oxidatieve fosforylatie in mitochondriën van bruin vetweefsel en skeletspieren. Bruin vetweefsel wordt na enkele dagen omgevormd tot een vetlaag, waardoor de skeletspieren deze functie volledig op zich nemen. Rutishauser et al. (2004) vergeleek de lichaamstemperaturen van gespeende dieren en jaarlingen in zowel koud en warm water als aan de lucht. Water geleidt warmte 25 keer sneller dan lucht doet (Noren et al., 2008).
Tabel 3. Lichaamstemperatuur bij gespeende en eenjarige Kerguelenzeeberen in verschillende omstandigheden (*) Gespeend
Jaarlingen
T° (Celsius) aan de lucht
37,5
37,5
T° in koud water
37,1
36,6
T° in warm water
37,3
37,0
(*) Aangepast naar Rutishauser M.R., Costa D.P., Goebel M.E., Williams T.M. (2004). Ecological implications of body composition and thermal capabilities in young antartic fur seals (Arctocephalus gazella). Physiol. Biochem. Zool. 77 (4), 669681.
Tabel 3 toont aan dat er geen belangrijk verschil in lichaamstemperatuur is bij zeezoogdieren aan land. In zowel koud als warm water hebben gespeende dieren een significant hogere lichaamstemperatuur omdat ze meer gebruik maken van de ‘non-shivering’ thermoregulatie. In warm water en op land kan men het metabolisme voorspellen als men de massa in beschouwing neemt, terwijl men bij dieren in koud water ook het percentage totale lichaamsvet in acht moet nemen (Rutishauser et al., 2004). Gespeende dieren hebben de grootste vetproportie, terwijl moeders de dikste vetlaag en jaarlingen juist de dunste vetlaag hebben. Uiteraard zijn vette dieren beter bestand tegen de lagere temperaturen dan de magere (Noren et al., 2008).
14
Pups hebben een hogere oppervlakte/volume verhouding, waardoor ze meer warmte verliezen en energie (vet) nodig hebben dan volwassen dieren. Voor de overleving in het eerste levensjaar is het van groot belang dat voedselbronnen zich niet te ver van de geboortekolonie bevinden (Rutishauser et al., 2004). Warmteproductie stijgt vnl. na de geboorte (pasgeborenen hebben weinig vet), tijdens de rui en bij jaarlingen (Noren et al, 2008).
Jonge Kerguelenzeeberen (Arctocephalus gazella) leven net als zeeotters (Enhydra lutris) buiten de thermoneutrale zone wanneer ze zich in zee bevinden (Costa en Kooyman, 1984; Rutishauser et al., 2004). Hierdoor stijgt het metabolisme en daardoor het belang van efficiënte voedselopname. Zeeotters verhogen ook hun lichaamsactiviteit om tot een fysiologische kerntemperatuur te komen (Costa en Kooyman, 1984). Leeftijdsgenoten die op zich op land begeven, bevinden zich wel in de thermoneutrale zone. Volwassen dieren kunnen hun thermoneutrale zone gemakkelijk vergroten door vasculaire controle (vasoconstrictie en –dilatatie) en door het regelen van de huidtemperatuur (Noren et al., 2008).
15
2.3. AANPASSING AAN HET LEVEN IN WATER
Na het spenen moeten de pups van de meeste species een tijdje vasten aan land vooraleer ze capabel zijn om te zwemmen en duiken. Tijdens deze periode vindt er een belangrijke evolutie in bepaalde fysiologische parameters plaats. Pasgeboren Weddellzeehonden ziet men kort na de geboorte actief in het water. Toch gaan zij vóór het spenen bijna niet op zoek naar voedsel, omdat de fysiologische veranderingen nog niet plaatsgevonden hebben (Lydersen en Hammill, 1993).
2.3.1. Veranderingen in het lichaam tijdens het vasten
De periode van vasten wordt bepaald door de conditie en lichaamsgewicht van de pup, het vetgehalte, de snelheid van het ontwikkelen van duikcapaciteiten, de omgevingstemperatuur en de oceaanomstandigheden. Zo vasten jonge Noordelijke zeeolifanten één tot drie maanden: magere dieren vasten slechts vijf à zes weken, terwijl vette dieren tien tot elf weken aan land blijven (Noren et al., 2003).
Tijdens het vasten worden er drie belangrijke periodes onderscheiden (Lydersen et al., 1997; Noren en Mangel, 2004): Periode 1: Aanpassingsperiode Deze periode is vrij kort en wordt gekenmerkt door een groot massa– en waterverlies, een verminderde eiwitafbraak en een verhoogde vetmobilisatie. De glycogeenreserves zijn uitgeput. Periode 2: Economische periode Deze periode duurt langer en het massaverlies is lager en constanter. Het metabolisme daalt, er wordt meer vet geoxideerd, meer ketonen geproduceerd en proteïne wordt gespaard. Periode 3: Kritieke periode In deze periode stijgt het massaverlies weer sterk, zijn er geen vetreserves meer, wordt er eiwit afgebroken en gebruikt (30-50%) en finaal treedt de dood in. Gedurende de eerste twee periodes maken de pups gebruik van hun grote vetreserves, aangelegd tijdens de lactatie, om te kunnen overleven. Het spreekt voor zich dat het vasten beëindigd moet zijn vooraleer het dier in de derde periode terechtkomt.
Een daling van het metabolisme (in de economische periode) is noodzakelijk omdat er minder energie verloren wordt (Heath et al, 1977; Rea en Costa, 1992). Zo slapen de meeste pups op het strand en ondergaan ze periodes van apnee (Blackwell en Le Boeuf, 1993). Glucose en ketonen zijn cruciaal in het leveren van energie aan het centraal zenuwstelsel. De rest van het lichaam wordt van energie voorzien door de oxidatie van vetten (Castellini en Rea, 1992).
16
Wanneer de glycogeenreserves uitgeput zijn, zal het lichaam liever vet dan eiwit verbranden. Toch is vet van zéér groot belang, vnl. na het spenen en tijdens de eerste oceaantripjes, daar het de thermoregulatie regelt en ervoor zorgt dat het dier kan drijven en gestroomlijnd is (Webb et al., 1998). Bij sommige species, zoals de Stellerzeeleeuw (Noren et al., 2009) en de Noordelijke zeeolifant (Noren en Mangel, 2004), zal het lichaam van (te) magere gespeende dieren eerder mager weefsel afbreken om genoeg vet te kunnen vrijwaren voor de thermoregulatie. Ook bij de zadelrob wordt er meer mager weefsel afgebroken daar het vet bij deze dieren van cruciaal belang is tijdens hun vastperiode in zeer koud water (Worthy en Lavigne, 1987). Vetweefsel is minder dens dan zeewater, terwijl mager vlees denser is. Hierdoor drijven dieren met veel vet beter (Noren et al., 2008). Vette dieren zullen proportioneel meer vet verbruiken dan magere dieren, die meer eiwit verbruiken (Noren et al., 2003). Vette dieren zullen hierdoor ook minder snel gewicht verliezen waardoor ze langer kunnen vasten (Noren et al., 2003). Noren et al. (2008) bewees dat zowel de conditie als het vasten aan water of aan land belangrijk is voor de overleving van Stellerzeeleeuwen. Zo is het voor magere dieren veel minder gunstig om in het koude water te vasten dan aan land.
Tijdens het vasten verliezen de meeste pups ongeveer 25% van hun speengewicht. Zwaardere pups zullen proportioneel minder gewicht verliezen. Tijdens het spenen bestaat het lichaam van de gewone zeehondenpup uit 47,7% water en 35% vet. De eerste twee weken tijdens het vasten verandert de lichaamssamenstelling niet, uiteraard is er wel gewichtsverlies. Gedurende deze periode haalt het dier zijn energie vnl. uit vet (77%). Na deze twee weken stijgt het watergehalte tot 63% en daalt het vetgehalte tot 12% (Muelbert en Bowen, 1993).
Mannetjes wegen meer dan vrouwtjes, zowel bij de geboorte als bij het spenen. Beide geslachten drinken evenveel tijdens het zogen. Vrouwtjes hebben een groter aandeel vet, dat energierijker is, terwijl de mannetjes een groter aandeel mager weefsel hebben. Het komt er dus op neer dat vrouwtjes hun energie in het minder zwaar wegende vet opslagen. Hun gewichtstoename gebeurt minder efficiënt dan bij mannetjes (Arnould en Hindell, 2002). Het meeste eiwit waarover de pup beschikt, wordt benut voor de rui, die zo’n één tot drie weken duurt en meestal kort na het spenen begint (Reiter et al., 1978; Noren et al., 2003).
2.3.2. Fysiologische veranderingen
Zuurstof vindt men zowel in het bloed (65%), als in de spieren (30%) en de longen terug (5%; Kooyman, 1989). De long speelt de kleinste rol in de fysiologische aanpassing, want men veronderstelt dat deze een constante proportie van de lichaamsmassa uitmaakt. Daarenboven collabeert de long op een diepte van om en bij de 40m, waardoor het aandeel van de long miniem is (Kooyman et al., 1972; Falke et al., 1985).
17
Naarmate pasgeborenen ouder worden, krijgen ze meer spieren. Dit zorgt voor een grotere massa. Zuurstofopslag in spieren stijgt van 12% tot 16% vanaf de geboorte tot en met het einde van de vastperiode tot zelfs 27% bij volwassen dieren. Daarentegen lijkt het aandeel van de zuurstofopslag in de longen en het bloed te dalen tijdens deze periode. Zeehonden brengen een groot deel van hun tijd onder water door, zodat deze dieren één van de grootste massa-specifieke zuurstofopslag van alle zeezoogdieren hebben (Noren et al., 2005).
Na het spenen ziet men gedurende de vastperiode een stijging van 29% in myoglobine, 28% in het hemoglobine-gehalte, 21% in de hematocriet en 13% van het massa-specifieke bloedvolume, waarvan enkel hematocriet en het hemoglobine-gehalte ongeveer dezelfde waarden als jaarlingen bedragen. MCHC (‘Mean Corpuscular Hemoglobin Concentration) verandert niet. De totale lichamelijke massa-specifieke zuurstof reserve stijgt met 35% en CADL met 23% (= ‘Calculated Aerobic Dive Limit’ = berekende aerobe duiklimiet), die respectievelijk slechts 66-67% en 32-62% van de waarden van jaarlingen bedragen. De stijging van CADL is het gevolg van een groter lichaam, gedaald metabolisme en de hiermee samengaande daling van de zuurstofnoden (Noren et al., 2005). Men kan stellen dat dieren, die net gespeend zijn, nog over gelimiteerde duikcapaciteiten beschikken. Bij dieren met zeer korte vastperiodes verlopen deze fysiologische veranderingen sneller dan dieren die langere tijd aan land blijven na de geboorte
Het bloedvolume en het hemoglobine-gehalte staan in voor de opslagcapaciteit van bloedzuurstof, terwijl het myoglobine-gehalte en de spiermassa instaan voor de opslagcapaciteit van spierzuurstof. Deze reserves zorgen voor extra zuurstof wanneer de aerobe metabolische processen tijdens lange duiken uitgeput raken. Jonge zeehonden hebben een hoger metabolisme nodig voor groei en ontwikkeling, en hebben een lagere zuurstofreserve (zowel in bloed als spieren) dan hun oudere soortgenoten. Door ijzerrecyclage wordt de aanmaak van rode bloedcellen, die voor een hogere zuurstofdragende capaciteit zullen zorgen, een tijdje uitgesteld (Burns, 2004). Dit houdt in dat meer dan 80% van het ijzer in het rode bloedlichaampje opgestapeld is. Wanneer tijdens het vasten de massa daalt, daalt ook het plasmavolume. Wanneer de rode bloedcellen niet vernietigd worden, zal het bloedvolume en de hematocriet stijgen, waardoor de aanmaak van rode bloedcellen initieel niet vereist is. Wanneer een aantal rode bloedcellen vernietigd worden, zal het vrijgekomen ijzer bijdragen bij de opbouw van myoglobine. Na verloop van tijd zal het lichaam toch de behoefte hebben om nieuwe rode bloedcellen aan te maken. De gestegen hematocriet en hemoglobine-gehalte op het einde van de vastperiode is een resultaat van het gestegen aantal rode bloedcellen en niet van dehydratatie (Noren et al., 2005).
18
2.3.3. De ontwikkeling van duikcapaciteiten
Wanneer jonge zeezoogdieren voor de eerste keer zwemmen, hebben zij door hun onvoldoende ontwikkelde duikcapaciteiten meer moeite om lange tijd onder water te blijven. Ten opzichte van hun volwassen soortgenoten zijn zij benadeeld en daardoor hebben zij een drie- à viertal tactieken ter compensatie ontwikkeld om toch aan voldoende voedsel te geraken, totdat zij volwassen zijn en hiervan geen gebruik meer moeten maken (Burns, 1999).
De eerste tactiek bestaat erin zo snel mogelijk fysiologisch te ontwikkelen (zie 2.3.2.) om lange duiken mogelijk te maken (Burns, 1999). Dit doen zij door steeds hun fysiologische limieten op te zoeken.
Zolang zij niet voldoende ontwikkeld zijn, hebben ze een andere tactiek om dit te compenseren, namelijk het uitvoeren van grote aantal anaërobe of lange duiken (Burns, 1999). De aërobe duiklimiet (ADL = Aerobic Dive Limit) ligt bij jonge dieren rond de twee minuten en bij volwassenen méér dan vijf minuten. Hieruit kan men concluderen dat jonge dieren dichter bij de anaërobe limieten duiken dan ouderen. Het uitvoeren van anaërobe duiken zorgt voor een hoger lactaatgehalte in het lichaam, waardoor het dier een langere hersteltijd nodig heeft en minder tijd over heeft om in het water op zoek te gaan naar prooien. Dit is een groot nadeel van deze tactiek. Toch blijkt dat véél jonge dieren deze techniek toepassen, omdat anaërobe duiken die slechts een weinig langer dan de ‘ADL‘ duren, een lager gehalte van lactaat produceren. Na een verschillend aantal licht anaërobe duiken resulteert dit in een gewenning aan het lactaat waardoor de herstelperiode minder noodzakelijk is en uitgesteld kan worden. Deze theorie bewijst zijn nut voor dieren die een diep gelokaliseerde prooi in het zicht hebben of jonge dieren die niet gemakkelijk de dieptes waarin zij jagen kunnen bereiken.
De derde tactiek bestaat erin dat ze vaker (minstens twee keer zoveel) zullen duiken, hoewel de tijd onder water doorgebracht dezelfde is. Dit komt omdat ze minder lang op dezelfde diepte kunnen vertoeven dan hun oudere en grotere soortgenoten. Volgens Burns (1999), die een studie maakte over het duikgedrag bij Weddellzeehonden, stijgt de efficiëntie waarmee dieren voedsel zoeken (FE = Foraging Efficiency) bij gespeende jongen met de leeftijd, terwijl dit voor jaarlingen stijgt met het lichaamsgewicht! Ook de diepte waarop ze voedsel zoeken is een belangrijk gegeven: de efficiëntie bij gespeende jongen daalt wanneer ze duiken op diepten meer dan 150m, terwijl bij jaarlingen en volwassenen de volgende regel geldt: ‘hoe dieper ze duiken, hoe hoger de efficiëntie’. Hoe langer de duik duurt, hoe efficiënter het vinden naar voedsel verloopt. Dit geldt voor alle leeftijdsklassen, maar toch is er ook een limiet op deze factor. Bij gespeende pups daalt de efficiëntie na acht minuten, bij jaarlingen na 16 en bij volwassenen rond 34 minuten.
19
Een vierde tactiek, waarover nog onduidelijkheid heerst, is het jagen op prooien die makkelijker te vangen zijn of in ondiepere waters of andere gebieden te vinden zijn dan prooien waarop volwassenen jagen. Bowen et al. (1993) beweren dat grijze zeehonden, jonger dan één jaar oud, meer Noordwestatlantische heek (Merluccius bilinearis) en minder een bepaald soort inktvis (Histioteuthis heteropsis) verorberen, in tegenstelling tot de oudere grijze zeehonden. Burns (1999), op haar beurt, beweert dat Weddellzeehonden van verschillende leeftijden op dezelfde prooi jagen. Bij deze laatste species zou de vierde tactiek dus niet bestaan.
20
3. DE KUNSTMATIGE ONTWIKKELING BIJ ZEEZOOGDIEREN
Bij sommige zeezoogdieren loopt het fout tijdens hun ontwikkeling en dit voornamelijk tijdens het spenen omdat deze periode zeer stressvol is. In dit hoofdstuk worden twee belangrijke oorzaken van verzwakking en zelfs sterfte bij jonge zeehonden beschreven namelijk parasieten en PCB’s. Indien deze verzwakte dieren tijdig gevonden worden, kan men ze door humane interventie en tussenkomst van een dierenarts nog proberen te redden (zie 3.2.).
3.1. BEDREIGINGEN OP DE OVERLEVINGSKANSEN VAN JONGE ZEEZOOGDIEREN
3.1.1. De belangrijkste parasiet als doodsoorzaak bij jonge zeehonden
De immuniteit van jonge dieren is lager dan bij volwassene, waardoor ze gemakkelijker geïnfecteerd geraken door bacteriën, virussen, schimmels en parasieten (Gulland et al., 2001). Longwormen zijn één van de belangrijkste doodsoorzaken bij jonge zeezoogdieren. Bij de zeeroofdieren worden er zeven soorten longwormen onderscheiden, waarvan Otostrongylus circumlitus, behorend tot de Metastrongyloidea, de grootste rol speelt (Piché et al., 2010). Deze worm bevindt zich meestal in de bronchen en bronchiolen (Stroud, 1978; Onderka, 1989), maar bij de Noordelijke zeeolifant (Gulland et al., 1997) en de Californische zeeleeuw (Kelly et al., 2005) kan men ze zelfs terugvinden in de pulmonaire arteries en het rechter hartventrikel. Voornamelijk gespeende dieren worden getroffen: ze staan zelf in voor hun voedselvoorziening en eten prooien, die tussengastheer zijn van de longwormen, in plaats van melk drinken.
Larven bevinden zich in een tussengastheer, waar ze zich ontwikkelen tot het derde stadium (Bergeron et al., 1997). Deze tussengastheer wordt opgegeten door de zeehond, waarna deze via de portale en lymfatische circulatie de longen bereiken. Adulte wijfjes reproduceren zich daar en larven (eerste stadium) bewegen zich doorheen de bronchen en komen door mucociliaire transport tot in de farynx, waar ze ingeslikt worden en uiteindelijk met de faeces uitgescheiden worden (Measures, 2001). Men vermoedt dat geïnfecteerde Noordelijke zeeolifanten sterven vooraleer de adulte wijfjes zich kunnen reproduceren. De overdracht gebeurt horizontaal, daar de meeste geïnfecteerde zeehonden minstens 3,5 maand oud zijn, waardoor verticale overdracht (in utero of tijdens de lactatie) weinig waarschijnlijk lijkt te zijn (Onderka, 1989).
Op pathologisch onderzoek (Piché, 2010) valt voornamelijk een focale tot multifocale bronchitis op met een glandulaire hyperplasie, waarschijnlijk veroorzaakt door irritatie van de parasieten en een hoog aantal ontstekingscellen, zoals lymfocyten, macrofagen en granulocyten in de bronchiale mucosa en submucosa. Er wordt een hypersecretie van klieren gezien, waardoor het lumen obstrueert en de ventilatie minder goed verloopt. Hierdoor ontstaat er lobulaire atalectase.
21
De klinische symptomen uiten zich door hoesten, dyspnee, anorexia, depressie en dehydratatie (Vercruysse et al., 2003). Geïnfecteerde dieren kunnen niet lang onder water blijven en duiken ook niet zo diep, waardoor ze niet aan het nodige voedsel geraken en ze steeds meer energie verliezen (Onderka, 1989). Vaak treedt er een secundaire bacteriële infectie op (Onderka, 1989).
Afhankelijk van de species van de zeezoogdieren (Measures, 2001) komt de infectie frequent of minder frequent voor of verschillen de klinische symptomen en pathologische veranderingen. Ook de periode waarin de meeste dieren sterven ten gevolge van de infectie verschilt van soort tot soort.
De kleine parenchym-longworm, Parafilaroides gymnurus, vindt men terug in het lumen van de bronchiolen en de longalveolen (Fleischman en Squire, 1970). Deze parasiet komt frequent voor, maar zijn impact is kleiner dan deze van de grote longworm (Otostrongylus circumlitus).
Deze longworminfecties zijn leeftijdsafhankelijk (Lehnert et al., 2007). Dit wordt uitgelegd aan de hand van het verschil in infectiefrequentie bij bruinvissen (Phocoena phocoena) en zeehonden: hoewel de longworm-species van deze twee diersoorten verwant zijn aan elkaar (Carreno en Nadler, 2003), komen infecties minder vaak voor bij bruinvissen dan bij zeehonden. De lactatieperiode, die bij bruinvissen zo’n acht maanden bedraagt en bij zeehonden minder dan vier weken, speelt hierin een belangrijke rol. Bij net gespeende bruinvissen is het immuunsysteem beter ontwikkeld dan bij net gespeende zeehonden (Lalancette et al., 2003).
3.1.2. Het belang PCB-overdracht van moeder naar jong
De laatste jaren besteed men meer aandacht aan polychloorbifenylbepalingen (vnl.PCB-153) bij zeezoogdieren, daar deze een maat voor de vervuiling van de zee zijn. Via de voedselketen komen deze verbindingen terecht in deze dieren. In figuur 2 worden de voedselketens in de Westerschelde op schematische en vereenvoudigde wijze weergegeven (van den Heuvel et al., 2006). Deze bestaat uit twee voedselketens, namelijk de benthische en de pelagische. De bentische voedselketen speelt zich af op de bodem, terwijl de pelagische zich over de hele waterkolom voordoet. De eerstgenoemde voedselketen start met bentische algen en organisch materiaal in en op sediment. Deze doen dienst als voedsel voor ongewervelden die in en op sediment leven, zoals de zeepier, die op zijn beurt door bodemvissen, zoals de tong, verorberd worden. Hogere organismen, zoals de zeehond, fourageren op deze bodemvissen. In de pelagische voedselketen eet dierlijk plankton het organisch materiaal en algen in het water op. Dierlijk plankton op zijn beurt wordt door vissen, zoals de sprot en de zandspiering gegeten. Deze vissen zijn voedsel voor visjagende vogels, zoals de visdief.
22
Figuur 2. Voedselketen in de Westerschelde (*)
(*) Van den Heuvel-Greve M., Leonards P., Vethaak D. (2006). Dioxineonderzoek Westerschelde. Rijkswaterstaat Rijksinstuut voor Kust en Zee, Middelburg.
PCB (figuur 3) vindt zijn toepassing in onder andere koelvloeistof, isolatorvloeistof, smeermiddel,… Ze kunnen niet afgebroken worden door biologische, fysische en chemische mechanismen en zijn zeer vetoplosbaar, waardoor er accumulatie plaatsvindt (Muir et al., 1988). Deze organische verbindingen worden van moeder naar pup doorgegeven gedurende de lactatie. In het moederdier worden deze verbindingen samen met het lichaamsvet gemobiliseerd naar het maternaal serum en via de melk komen ze in het serum van de pup terecht (Debier et al., 2003). Volgens Debier et al. (2003) is de graad van chloreren één van de belangrijkste factoren in de dynamiek van PCB’s tijdens de lactatie. Zo vond men veel meer hoog gechloreerde verbindingen in het maternaal serum terug tijdens de late lactatie dan tijdens de vroege lactatie. Dit in tegenstelling tot de melk, daar blijft het niveau van hoog gechloreerde verbindingen gedurende de hele lactatie constant. Vermoedelijk komt dit door een barrière in het melkklierweefsel. Toch stijgt het gehalte aan hoog gechloreerde verbindingen in het serum van de pup tijdens de lactatie. Men vermoedt dat de hoog gechloreerde verbindingen beter in de darm geabsorbeerd worden (Beckmen et al., 1999) of dat er meer van deze verbindingen afgezet worden in de weefsels van de pup. Daarbij vond men in sterk verontreinigde dieren een hoger gehalte aan hoog gechloreerde PCB’s terug dan in gezondere dieren.
23
Samen met de graad van chloreren stijgt ook de vetoplosbaarheid. Het vet in het serum bestaat vnl. uit polaire vetten, terwijl het subcutaan vet vnl. uit triglyceriden (apolair) opgebouwd is (Henderson et al., 1994).
Figuur 3. De chemische structuur van PCB (*)
(*) http://nl.wikipedia.org/wiki/Polychloorbifenyl
Deze verbindingen hebben een negatieve invloed op de immuniteit (Ross et al., 1996) reproductie (Reijnders, 1986) en endocriene functies (Tanabe, 2002). DDT’s en penta-PCB’s beïnvloeden ook de neurogene functies (Eriksson et al., 1992), waardoor de gespeende dieren geen efficiënt jachtgedrag kunnen ontwikkelen en sterven. Door de interferentie met ontwikkelingsfuncties en het gebrek aan een efficiënt detoxificatiesysteem (Debier et al., 2003) worden de overlevingskansen van pas gespeende zeehonden negatief beïnvloed. Factoren zoals antistoffentiter (IgG), geslacht en conditie bij het spenen spelen een belangrijke rol in deze overlevingskansen (Hall et al., 2001; Hall et al., 2002). Zo zullen mannetjes in slechte conditie veel lagere overlevingskansen hebben t.o.v. gezonde soortgenoten. Dit onderwerp vereist in ieder geval veel meer onderzoek.
24
3.2. PROCEDURES OM EEN SUCCESVOLLE HANDOPFOK TE VERKRIJGEN
Wanneer de moeder van een jong sterft of verdwijnt vóór het bereiken van de speenleeftijd of wanneer een gespeende nakomeling te klein of te zwak is om zelf succesvol te kunnen jagen, kan het jong niet voor zichzelf zorgen. Wanneer deze dieren stranden en tijdig opgemerkt worden door mensen, kan men ze nog redden door ze met de hand op te voeden (Dierauf en Gulland, 2001) . Er bestaan internationaal enkele gespecialiseerde centra langs de kusten om deze kansloze dieren op te vangen en te begeleiden. Elk species vereist uiteraard een aparte aanpak en bij de ene species is handopfok al succesvoller dan bij de andere. Naargelang de centra verschillen zowel de aanpak van deze problematiek als de melkformules waarmee ze gevoed worden. In dit hoofdstuk wordt er vnl. ingegaan op de overgang van melk naar vaste voeding. Voor meer informatie over de melkformules en de aanpak hieromtrent, kan men ‘CRC Handbook of marine mammal medicine’ (Dierauf en Gulland, 2001) raadplegen.
De handopfok wordt het meest toegepast bij zeehonden, waardoor erbij deze species het meeste geweten is over deze techniek. Bij hun aankomst in de centra worden de dieren aan een klinisch onderzoek onderworpen: long- en hartauscultatie, gewicht, lengte en geslachtbepaling. Tijdens hun verblijf worden ze nauw opgevolgd: om de twee weken wordt er bloed genomen en twee keer per week worden ze gewogen. Strikte hygiëne is van groot belang evenals zo min mogelijk menselijk contact als het de bedoeling is om de dieren terug vrij te laten in de natuur. Men prefereert een vinyl buiktube om de dieren melk te doen opnemen. Om de vier uur worden ze gevoed. Wanneer ze ongeveer één maand oud zijn, gezond zijn, genoeg wegen en als de tanden uitgekomen zijn, kan men vis (haring of kleinere vissen) toevoegen aan het bestaande dieet. Wanneer de dieren aangemoedigd worden, eten ze dit meestal zonder probleem. Als het dier geen vis eet, moet deze aanpak herhaald worden totdat ze effectief zelf eten. Indien het dier geen vis wil eten, zal men het wel moeten forceren: vasthouden – vis in mond leggen – slikbeweging stimuleren door de vis zachtjes door te duwen. Dieren die zelfs met deze aanpak niet eten, kan men een tijdje laten vasten (géén melk meer geven) zodat ze honger krijgen. Gedurende deze speenprocedure krijgen de jongen maar twee keer per dag melk. Het streefgewicht voor vrijlating is 35 kg, soms gebeurt dit al vanaf 20 kg als de dieren groot en dik genoeg zijn, wat meestal vanaf vier maanden ouderdom gebeurt.
Zéér jonge zeeolifanten worden op dezelfde manier verzorgd en gevoed als zeehonden. Wanneer de zeeolifanten op gespeende (maar nog niet jagende) leeftijd in de centra komen, krijgen ze een eigen specifieke aanpak. Het is de bedoeling om hun gewicht op peil te brengen, zodat ze bij hun vrijlating op vissen kunnen jagen. Van nature uit vasten deze dieren een lange periode nadat ze van hun moeder gescheiden worden. Daarom kan het tijdens de handopfok gebeuren dat de dieren tot 10% van hun lichaamsgewicht verliezen, alvorens ze eten. De speenprocedure start wanneer de tanden uitgekomen zijn, ze gezond zijn en de rui beëindigd is. De technieken zijn dezelfde als voor zeehonden.
25
Van de zeeleeuwen worden de Californische zeeleeuwen het vaakst met handopfok groot gebracht. Toch is deze techniek al met succes bij Stellerzeeleeuwen en de Noordelijke zeebeer (Callorhinus ursinus) beschreven. Meestal duurt het zo’n drie à vier dagen vooraleer ze melk uit een flesje drinken. Aanmoediging kan hierbij nodig zijn. Toch is het bij deze dieren uiterst belangrijk om zo min mogelijk menselijk contact te hebben als ze nadien terug in de vrije natuur uitgezet worden. Het kunstmatig spenen begint met stukjes vis aan de melk (in het flesje) toe te voegen wanneer ze meer dan 12 kg wegen. Geforceerd voeden behoort ook tot de mogelijkheden. Het kan tot vier weken duren vooraleer ze vrijwillig vis eten. Geleidelijk aan wordt de hoeveelheid vis opgedreven tot 20% van hun lichaamsgewicht en vitaminen worden dagelijks gegeven. Een andere methode is de ijsblokjesmethode: kleine stukjes bevroren vis worden in ijsblokjes gegeven, waarmee de dieren spelen en de vis opeten. Deze methode duurt meestal een week. Net zoals de zeehonden worden deze dieren bij hun aankomst gewogen, er wordt bloed genomen en ze ondergaan een klinisch onderzoek. Tijdens hun verblijf worden ze zeer regelmatig gewogen.
Walvisachtigen kunnen op verschillende manieren gespeend worden. Vanaf tien weken ouderdom kan er levende vis aangeboden worden om het jaaggedrag te stimuleren. Een andere mogelijkheid is kleine dode visjes te geven. De aanwezigheid van soortgenoten stimuleert het eten van vis. Wanneer de dieren al die tijd melk uit een flesje krijgen, wordt er aangeraden om vanaf acht maanden ouderdom geleidelijk aan over te gaan op uitsluitend vis. Wanneer deze dieren al die tijd met een tube melk toegediend krijgen, is het beter om vanaf vier maanden ouderdom gradueel over te gaan op een dieet met uitsluitend vis.
Bij walrussen wordt er vanaf twee à drie maanden mosselen en gemalen vis aan de melkformule toegevoegd. Na twee tot vier maanden mogen er –naast de melkformule- vissen en mosselen gegeven worden. Vanaf acht tot twaalf maanden ouderdom wordt de melkformule geleidelijk aan verminderd, waardoor de dieren op 18 maanden volledig gespeend zijn. Ook deze dieren worden aan klinische onderzoeken, wegingen en bloednamen onderworpen. Walruspups worden het best samen gehuisvest om hun sociale gedrag te bevorderen. Menselijk contact moet minimaal blijven en hygiëne blijft van groot belang.
Zoals reeds vermeld, zijn zeekoeien planteneters (zie 2.2.1.). Hun melk bevat veel taurine, korte en middellange vetzuurketens. Deze ingrediënten zijn noodzakelijk in kunstmelk en hiermee worden ze gedurende zeer lange tijd gevoed. Wanneer ze één maand oud zijn, krijgen ze als enigste vaste voedsel sla. Indien er competitie voor voedsel is, kan het zijn dat de pups slechts na 18-24 maanden volledig gespeend zijn. Ouderloze zeekoeien hebben vaak te kampen met een reeks medische problemen, waardoor klinische opvolging, onder andere door bloedname, van groot belang is.
26
Bij zeeotters is het belangrijk om geleidelijk aan van een groot aantal, kleine melkmaaltijden (acht à tien keer per dag) tot een kleiner aantal maaltijden met grotere hoeveelheden (vier tot zes keer per dag) over te schakelen. Door hun hoog metabolisme, ligt hun melkopname rond 20-35% van hun lichaamsgewicht. Vanaf drie à vier weken kan de speenprocedure starten met kleine en zachte stukjes mosselen, inktvis, garnalen,… Rond 16 weken ouderdom eten ze volledig zelfstandig allerlei zeevruchten. Bij deze diersoort zijn gewichtsbepalingen zeer belangrijk om hun evolutie tot aan het spenen op te volgen. De pups ondergaan ook een medisch onderzoek, hun lichaamstemperatuur en de waterkwaliteit worden opgevolgd.
Ijsberen zijn veel moeilijker om met handopfok groot te brengen. Rond tien à zestien weken ouderdom start de speenprocedure door voorgekookt babygranen toe te voegen aan de melkformule. Nadien kan men geleidelijk aan doorweekte, vaste voeding toevoegen. Deze procedure neemt ongeveer twee maanden in beslag.
27
BESPREKING
Het zoeken naar informatie over dit onderwerp verliep moeilijker dan verwacht. Er staan een aantal interessante artikels online, maar hetgeen meer oplevert, is centra in binnen– en buitenland contacteren. Zij hebben vaak hun eigen bibliotheek, die niet online beschikbaar is. Dit houdt wel in dat men zich over een grote afstand moet verplaatsen. Het valt op dat er in de U.S.A. en Canada meer onderzoek en studies verricht zijn dan in Europese landen.
Zoals duidelijk wordt doorheen de studie, vindt men de meeste informatie over zeehonden. Over andere diersoorten is het moeilijker om degelijke en vergelijkbare informatie te vinden. Dit heeft een weerslag op handopfok van dieren. Bij zeehonden weet men veel over de natuurlijke ontwikkeling, waardoor men beter kan inspelen op bepaalde punten. Door de geringe kennis over andere species liggen de resultaten van de overlevingskansen bij handopfok lager dan bij zeehonden. Hierbij moet het belang van de kennis over de normale ontwikkeling bij deze diersoorten nogmaals uitdrukkelijk vermeld worden, want het is moeilijk om een oplossing voor een probleem te vinden zonder de normale gang van zaken te kennen. Dit schept enorme perspectieven voor meer onderzoek, zowel bij zeehonden als bij andere species. Zo wordt er heden veel belang gehecht aan onderzoek van PCB’s bij zeehonden, mede omdat dit implicaties voor het milieu inhoudt.
28
REFERENTIELIJST Amstrup S.C. (2003). The polar bear – Ursus maritimus. Wild Mammals of North America, p. 587-610. Anderson S.S., Fedak M.A. (1987). Grey seal, Halichoerus grypus, energetics: females invest more in male offspring. J. Zool. Lond. 211, 667-679. Arnould J.P.Y., Hindell M.A. (1999). The composition of Australian fur seal (Arctocephalus pusillus doriferus) milk throughout lactation. Physiological and Biochemical Zoology 72 (5), 605-612. Arnould J.P.Y., and M.A. Hindell. (2002). Milk consumption, body composition, and pre-weaning growth rates of Australian fur seal (Arctocephalus pusillus doriferus) pups. J Zool (Lond) 256, 351359. Bartholomew G. A. (1952). Reproductive and social behavior of the northern elephant seal. Univ. Calif. Publs. Zool. 47, 369-472. Beckmen K.B., Ylitalo G.M., Towell R.G., Krahn M.M., O’Hara T.M., Blake J.E. (1999). Factors affecting organochlorine contaminant concentrations in milk and blood of northern fur seal (Callorhinus ursinus) dams and pups from St George Island, Alaska. Sci Total Environ. 231, 183-200. Blackwell S.B., Le Boeuf B.J. (1993). Developmental aspects of sleep apnoea in Northern elephant seals, Mirounga angustirostris. J Zool (Lond) 231, 437-447. Bergeron E., Measures L.N., Huot J. (1997). Experimental transmission of Otostrongylus circumlitus (Raillet, 1899) (Metastrongyloidea: Crenosomatidae), a lungworm of seals in eastern Arctic Canada. Canadian Journal of Zoology 75, 1364-1371. Bowen W.D., Oftedal O.T., and Boness D.J. (1985). Birth to weaning in 4 days: remarkable growth in the hooded seal, Cystophor cristata. Can. J. Zool. 63, 2841-2846. Bowen W.D., Boness D.J., Oftedal O.T. (1987). Mass transfer from mother to pup and subsequent mass loss by the weaned pup in the hooded seal, Cystophora cristata. Can. J. Zool. 65, 1-8. Bowen W.D., Oftedal O.T., Boness D.J. (1992). Mass and energy transfer during lactation in a small phocid, the harbor seal (Phoca vitulina). Physiological Zoology, 65 (4), 844-866. Bowen W.D., Lawson J.W., Beck B. (1993). Seasonal and geographic variation in the species composition and size of prey consumed by grey seals (Halichoerus grypus) on the Scotian shelf. Can J Fish Aquat Sci 50, 1768-1778. Burns J.J. (1967). The Pacific bearded seal. Alaska dept fish and game, Juneu, Alaska. Burns J.M. (1999). The development of diving behavior in juvenile Weddell seals: pushing physiological limits in order to survive. Can J Zool 77, 737-747. Burns J., Clark C.A., Richmond J.P. (2004). The impact of lactation strategy on physiological development of juvenile marine mammals: implications for the transition to independent foraging. International Congress Series 1275, 341-350. Carreno R.A. Nadler S.A. (2003)Phylogenetic analysis of the Metastrongyloidea (Nematod: Strongylida) inferred from ribosomal RNA gene sequences. J Parasitol 89 (5), 965-973. Castellini M.A., Rea L.D. (1992). The biochemistry of natural fasting at its limits. Experientia 48, 575582.
29
Costa D.P., Kooyman G.L. (1984). Contribution of specific dynamic action to heat balance and thermoregulation in the sea otter (Enhydra lutris). Physiol Zool 57, 199-203. Crocker D.E., Williams J.D., Costa D.P., Le Boeuf B.J. (2001). Maternal traits and reproductive effort in northern elephant seals. Ecology 82, 3541-3555. Danil K., Chivers S.J. (2007). Growth and reproduction of female short-beaked common dolphins, Delphinus delphis, in the eastern tropical Pacific. Can J Zool 85 (1), 108-121. Debier C., Pomeroy P.P., Dupont C., Joiris C., Comblin V., Le Boulenge E;, Larondelle Y., Thomé J. (2003). Dynamics of PCB transfer from mother to pup during lactation in UK grey seals Halichoerus grypus: differences in PCB profile between compartments of transfer and changes during the lactation period. Mar Ecol Prog Ser 247, 249-256. De Laender P. (2011). Cursus zeezoogdieren. Dierenzorg, Hogeschool Gent te Melle. p. 8-19. Dierauf L.A., Gulland F.M.D. (2001). Hand-rearing and artificial milk formulas. CRC Handbook of marine mammal medicine. CRC Press, New York, New York, pp.829-849. Eriksson P., Ahlbom J., Fredriksson A. (1992). Exposure to DDT during a defined period in neonatal life induces permanent changes in brain muscarinic receptors and behavior in adult mice. Brain Res. 582, 277-81. Falke K.J., Hill R.D., Qvist J., Schneider R.C., Guppy M., Ligins G.C., Hochachka P.W., Elliott R.E., Zapol W.M. (1985). Seal lung collapse during free diving: evidence from arterial nitrogen tensions. Science 229, 556-558. Fleischmn R.W., Squire R.A. (1970). Verminous pneumonia in the California sea lion (Zalophus californianus). Pathologia Veterinaria 7, 89-101. Fogden S.C.L. (1971). Mother-young behaviour at Grey seal breeding beaches. Zool. Lond. 164, 6192. Gentry R.L., Kooyman G.L. (1986). Fur seals: Maternal strategies on land and at sea. Princeton University Press, Princeton, N.J., p. 3-27. Gulland F.M., Beckmen K., Burek K., Lowenstine L., Werner L., Spraker T., Dailey M., Harris E. (1997). Nematode (Otostrongylus circumlitus) infestation of northern elephant seal (Mirounga angustirostris) stranded along the central California coast. Marine Mammal Science 13, 446-459. Gulland F.M., Beckmen K., Burek K., Lowenstine L., Werner L., Spraker T., Dailey M., Harris E., Haulena M., Dierauf L.A. (2001). Seals and sea lions. In CRC Handbook of marine mammal medicine, L.A. Dierauf and F.M. Gulland (eds). CRC Press, New York, New York, pp. 907-926. Hall A., McConnell B., Barker R. (2001). Factors affecting first-year survival in grey seals and their implications for life history strategy. J. Anim. Ecol. 70, 138-149. Hall A.J., McConnell B.J., Barker R.J. (2002). The effect of total immunoglobulin levels, mass and condition on the first-year survival of grey seal pups. Funct. Ecol. 16, 462-474. Hammill M.O., Lyderson C., Ryg M., Smith T.G. (1991). Lactation in the ringed seal (Phoca hispida) based on cross-sectional sampling. Can. J. Fisheries Aquatic Sci. Heath M.E., McGinnis S.M., Alcorn D. (1977). Comparative thermoregulation of suckling and weaned pups of the Northern elephant seal, Mirounga angustirostris. Comp Biochem Physiol A 57, 203-206.
30
Henderson R.J., Kalogeropoulos N., Alexis M.N. (1994). The lipid composition of selected tissues from a Mediterranean monk seal, Monachus monachus. Lipids 29, 577-582. Hewer, Backhouse (1960). In Fogden S.C.L. (1971). Mother-young behaviour at Grey seal breeding beaches. Zool. Lond. 164, 61-92. Iverson S.J., Bowen W.D., Boness D.J., Oftedal O.T. (1993). The effect of maternal size and milk energy output on pup growth in grey seals (Halichoerus grypus). Physiological Zoology 66, 61-88. Jensen R.G. (1995). Handbook of milk composition. Academic Press, New York. Kastelein R.A., Vaughan N., Walton S., Wiepkema P.R. (2000). Food consumption and growth of California sea lions (Zalophus californianus californianus). Zoo Biology 19, 143-59. Kastelein R.A., Vaughan N., Walton S., Wiepkema P.R. (2002). Food intake and body measurements of Atlantic bottlenose dolphins (Tursiops truncates) in captivity. Marine Environmental Research 53 (2), 199-218. Kelly T.R., Greig D., Colegrove K.M., Lowenstine L.J., Dailey M., Gulland F.M., Haulena M. (2005). Metastrongyloid nematode (Otostrongylus circumlitus) infection in a stranded California sea lion (Zalophus californianus) – a new host-parasite association. Journal of Wildlife Diseases 41, 593-598. Kooyman G.L., Drabek C.M. (1968). Observations on milk, blood, and urine constituents of the Weddell seal. Physiol Zool 41, 187-194. Kooyman G.L., Schroeder J.P., Denison D.M., Hammond D.D., Wright J.J., Bergman W.P. (1972). Blood nitrogen tensions of seals during simulated deep dives. Am J Physiol 223, 1016-1020. Kooyman G.L. (1989). Diverse Divers: Physiology and Behaviour. Springer, Berlin. Kovacs K.M., Lavigne D.M., Innes S. (1991). Mass transfer efficiency between harp seal (Phoca groenlandica) mothers and their pups during lactation. J. Zool. Lond. 223, 213-221. Kovacs K.M., Lydersen C., Gjertz I. (1996). Birth site characteristics and prenatal molting in bearded seals (Erignathus barbatus). J Mammal (in press). Lalancette A., Morin Y., Measures L., Fournier M. (2003). Contrasting changes of sensitivity by lymphocytes and neutrophils to mercury in developing grey seals. Dev Comp Immunol 27 (8), 735747. Lang S.L.C., Iverson, S.J., Bowen W.D. (2005). Individual variation in milk composition over lactation in harbour seals (Phoca vitulina) and the potential consequences of intermittent attendance. Canadian Journal of Zoology 83, 1525-1531. Lawson J.W., Renouf D. (1985). Parturition in the Atlantic harbor seal, Phoca vitulina concolor. J Mammal 66, 395-398. Lehnert K, Raga J.A., Siebert U. (2007). Parasites in harbour seals (Phoca vitulina) from the German Wadden Sea between two Phocine Distemper Virus epidemics. Helgoland Mr. Res. 61, 239-245. Lenglet G., Neut J., Dekeijser C., Claerbout J. (1995). Walvissen en andere zeezoogdieren, Koninklijk Belgisch instituut voor natuurwetenschappen, Brussel, p.25-100. Lydersen C., Hammill M.O. (1993). Diving in ringed seal (Phoca hispida) pups during the nursing period. Can. J. Zool. 71, 991-996.
31
Lydersen C., Kovacs K.M., Hammill M.O. (1997). Energetics during nursing and early postweaning fasting in hooded seal (Cystophora cristata) pups from the Gulf of St Lawrence, Canada. J Comp Physiol B 167 (2), 81-88. McCann T.S., Fedak M.A., Harwood J. (1989). Parental investment in southern elephant seals, Mirounga leonina. Behav. Ecol. Sociobiol. 25, 81-87. Measures L.N. (2001). Lungworms of marine mammals. In parasitic diseases of wild mammals, W.M. Smuel, M.J. Pybus and A.A. Kocan (eds). Iowa State University Press, Ames, Iowa, pp. 279-300. Meininger P.L., Witte R.H., Graveland J. (2003). Zeezoogdieren in de Westerschelde: knelpunten en kansen. Middelburg: Ministerie van verkeer en Waterstaat, Rijkswaterstaat directie Zeeland, p.31-47. Mellish J.E., Iverson S.J., Bowen W.D. (1999). Variation in milk production and lactation performance in grey seals and consequences for pup growth and weaning characteristics. Physiol. Biochem. Zool. 72, 677-690. Muelbert M.M.C., Bowen W.D. (1993) Duration of lactation and postweaning changes in mass and body composition of harbor seal, Phoca vitulina, pups. Canadian Journal of Zoology 71, 1405-1414. Muir D.C.G., Norstrom R.I., Simon M. (1988). Organochlorine contaminants in Arctic marine food chains: accumulation of specific polychlorinated biphenyls and chlordane-related compounds. Environ Sci Technol 22, 1071-1079. Noren D.P., Crocker D.E., Williams T.M., Costa D.P. (2003). Energy reserve utilization in northern elephant seal (Mirounga angustirostris) pups during the postweaning fast: size does matter. J. Comp. Physiol. B Biochem. Sst. Environ. Physiol. 173 (5): 443-454. Noren D.P., and Mangel M. (2004). Energy reserve allocation in fasting northern elephant seal pups: inter-relationships between body condition and fasting duration. Funct. Ecol. 18 (2), 233-242. Noren S.R., Iverson S.J., Boness D.J. (2005). Development of the blood and muscle oxygen stores in gray seals (Halichoerus grypus): Implications for juvenile diving capacity and the necessity of a terrestrial postweaning fast. Physiological and Biochemical Zoolog 78 (4), 482-490. Noren S.R., Pearson L.E., Davis J., Trumble S.J., Kanatous S.B. (2008). Different thermoregulatory strategies in nearly weaned pup, yearling, and adult Weddell seals (Leptonychotes weddelli). Physiological and Biochemical Zoology 81 (6), 868-879. Noren D.P., Rea L.D., Loughlin T.R. (2009). A model to predict fasting capacities and utilization of body energy stores in weaned Steller sea lions (Eumetopias jubatus) during periods of reduced prey availability. Can. J. Zool. 87, 852-864. Oftedal O.T., Boness D.J., Tedman R.A. (1987) The behavior, physiology, and anatomy of lactation in the pinnipedia. Curr Mamm 1, 175-245. Oftedal O.T., Bowen W.D., Widdowson E.M., Boness D.J. (1991). The prenatal molt and its ecological significance in hooded and harbor seals. Can. J. Zool. Onderka D.K. (1989). Prevalence and pathology of nematode infections in the lungs of ringed seals (Phoca hispida) of the western Arctic of Canada. Journal of Wildlife Diseases 25, 218-224. Ortiz C.L., Costa D., Le Boeuf B.J. (1978). Water and energy flux in elephant seal pups fasting under natural conditions. Physiol. Zool. 51, 166-178.
32
Peterson, Bartholomew (1967). In Fogden S.C.L. (1971). Mother-young behaviour at Grey seal breeding beaches. Zool. Lond. 164, 61-92. Piché C., Measures L., Bédard C., Lair S. (2010). Bronchoalveolar lavage and pulmonary histopathology in harp seals (Phoca groenlandica) experimentally infected with Otostrongylus circumlitus. Journal of Wildlife Diseases 46 (2), 409-421. Pomeroy P. (2011). Reproductive cycles of marine mammals. Animal reproduction science 124(3-4), 184-193. Rea L.D., Costa D.P. (1992). Changes in standard metabolism during long-term fasting in Northern elephant seal pups (Mirounga angustirostris). Physiol Zool 65, 97-111. Reijnders P.J.H. (1986). Reproductive failure in common seals feeding on fish from polluted coastal waters. Nature (London) 324, 456-457. Reiter J., Stinson N.L., Le Boeuf B.J. (1987). Northern elephant seal development: the transition from weaning to nutritional independence. Behavioral Ecology and Socio-biology 3, 337-367. Riedman M., Ortiz C.L. (1979). Changes in milk composition during lactation in the northern elephant seal. Physiol Zool 52, 240-249. Riedman M.L., Estes J.A., Staedler M.M., Giles A.A. , Carlson D.R. (1994). Breeding Patterns and Reproductive Success of California Sea Otters. The journal of Wildlife Management 58 (3), 391-399. Ross P.S., De Swart R.L., Timmerman H.H., Reijnders P.J.H., Vos J.G., Van Loveren H., Osterhaus A.D.M.E. (1996). Suppresion of natural killer cell activity in harbour seals (Phoca vitulina) fed Baltic sea herring. Aquat. Toxicol. 34, 71-84. Rutishauser M.R., Costa D.P., Goebel M.E., and Williams T.M. (2004). Ecological implications of body composition and thermal capabilities in young antartic fur seals (Arctocephalus gazella). Physiol. Biochem. Zool. 77 (4), 669-681. Scholander P.F., Hock R., Walters V., Irving L. (1950). Adaptation to cold in arctic and tropical mammals and birds in relation to body temperature, insulation, and basal metabolic rate. Biol Bull 99, 259-271. Smith T.G., Stirling I. (1975). The breeding habitat of the ringed seal (Phoca hispida). The birth lair and associated structures. Can. J. Zool. 53, 1297-1305. Stewart R.E.A. (1986). Energetics of age-specific reproductive effort in female harp seals, Phoca groenlandica. J. zool. Lond. 208, 503-517. Stewart R.E.A., Murie D.J. (1986). Food of lactating harp seals (Phoca groenlandica) in the gulf of St. Lawrence in march. J. Mammal. 67, 186-188. Stroud R.K. (1978). Parasites and associated pathology observed in pinnipeds stranded along the Oregon coast. Journal of Wildlife Diseases 14, 292-298. Tanabe S. (2002). Contamination and toxic effects of persistent endocrine disrupters in marine mammals and birds. Mar. Pollut. Bul. 45 (1-12), 69-77. Van den Heuvel-Greve M., Leonards P., Vethaak D. (2006). Dioxineonderzoek Westerschelde. Rijkswaterstaat Rijksinstuut voor Kust en Zee, Middelburg.
33
Vercruysse J., Salomez A., Ulloa A., Alivinerie M., Osterhaus A., Kuiken T. (2003). Efficacy of ivermectin and moxidectin against Otostrongylus circumlitus and Parafilaroides gymnurus in harbour seals (Phoca vitulina). Veterinary Record 152, 130-134. Webb P.M., Crocker D.E., Blackwell S.B., Costa D.P., Le Boeuf B.J. (1998). Effects of buoyancy on the diving behavior of northern elephant seal. Journal of Experimental Biology 201, 2349-2358. Wilson S. (1974). Mother-young interactions in the common seal, Phoca vitulina vitulina. Behavior 48 (1/2), 23-36. Worthy G.A.J., Lavigne D.M. (1983). Changes in energy stores during postnatal development of the harp seal, Phoca groenlandica J. Mammal. 64, 89-96. Worthy G.A.J., Lavigne D.M. (1987). Mass loss, metabolic rate, and energy utilization by harp and gray seal pups during the postweaning fast. Physiol Zool 60, 352-364. York A.E., Thomason J.R., Sinclair E.H., Hobson K.A. (2008). Stable carbon and nitrogen isotope values in teeth of Steller sea lions: age of weaning and the impact of the 1975-1976 regime shift in the North Pacific Ocean. Can. J. Zool. 86 (1), 33-44.
34
