UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2008 – 2009
LATERALISATIE EN INCURVATIE BIJ HET PAARD
door
Eline WILLEMS
Promotor: Prof. Dr. F. Ödberg Medepromotor: Dr. C. Moons
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
De auteur en de promotor geven de toelating van deze literatuurstudie voor consultatie beschikbaar te stellen en delen hiervan te kopiëren voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze literatuurstudie berust bij de promotoren. De auteur en de promotoren zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD Ik zou mijn dank willen betuigen aan iedereen die geholpen heeft bij het tot stand komen van deze literatuurstudie. Allereerst zou ik mijn promotor Prof. Dr. F. Ödberg en copromotor Dr. C. Moons willen bedanken voor de schitterende begeleiding en hulp die zij mij verleend hebben. Als tweede zou ik graag mijn vader danken voor het nalezen van dit werk en mijn beide ouders omdat zij mij de mogelijkheid bieden om te studeren. Uiteindelijk zou ik nog graag mijn omgeving bedanken voor de hulp met de computer en de nodige afleiding tijdens het schrijven van de tekst.
INHOUDSOPGAVE Samenvatting
p. 1
1.
Inleiding
p. 2
2.
Literatuurstudie
p. 3
2.1. 2.1.1. 2.1.1.1. 2.1.1.2. 2.1.1.3. 2.1.1.4. 2.1.2. 2.1.2.1. 2.1.2.2. 2.1.2.3.
Lateralisatie Lateralisatie doorheen de evolutie Lagere diersoorten Primaten Voordelen en nadelen Neurologische basis Lateralisatie bij paarden Lateralisatie en faciale haarwortels Motorische en sensorische lateralisatie Verschillen in lateralisatie
p. 3 p. 3 p. 3 p. 4 p. 5 p. 6 p. 8 p. 8 p. 10 p. 11
2.2. 2.2.1. 2.2.2.
Incurvatie Hypothesen betreffende de verklaring van incurvatie Correctie van incurvatie
p. 12 p. 13 p. 13
2.3.
Bespreking
p. 14
3.
Literatuurlijst
p. 15
SAMENVATTING Soepelheid en symmetrie zijn zeer belangrijke elementen in de rijkunst. Het is daarom belangrijk te weten welke factoren beide zaken veroorzaken en beïnvloeden. Lateralisatie en incurvatie zijn fenomenen die een zeer belangrijke invloed hebben op de soepelheid en symmetrie waarmee het paard zich voortbeweegt. Beide factoren liggen namelijk aan de basis van een functionele asymmetrie die niet erg wenselijk is in de dressuur. Trainers proberen bijgevolg de asymmetrie zo goed mogelijk weg te werken zodat de paarden zich zo symmetrisch en soepel mogelijk voortbewegen.
Er is reeds veel wetenschappelijk onderzoek verricht naar lateralisatie bij zowel paarden als andere dieren. Dit maakt het mogelijk om de evolutie van lateralisatie te beschrijven en de voor- en nadelen die het creëert in verband met de overleving van mens en dier. Bij het lezen van diverse studies ten aanzien van lateralisatie bij paarden valt het op dat onderzoekers soms verkeerd gebruik maken van het woord lateralisatie. Zij willen bepaalde aspecten van lateralisatie onderzoeken, maar beschrijven eigenlijk de gevolgen van incurvatie. In tegenstelling tot lateralisatie is incurvatie nog helemaal niet wetenschappelijk onderzocht. Daarom is het nodig om informatie over incurvatie te halen uit boeken over de rijkunst. Het nadeel van deze vulgariserende literatuur is dat de verschillende rijmeesters vaak andere meningen hebben over de oorzaak en uiting van incurvatie en het dus zeer moeilijk is om een conclusie te trekken op basis van bestaande literatuur. Men kan enkel de verschillende hypothesen met elkaar vergelijken en ze op een kritische manier proberen te beschrijven.
Gezien het feit dat lateralisatie en incurvatie beide een aanzienlijke rol spelen in de rijkunst, is het merkwaardig dat men nog geen wetenschappelijk onderzoek heeft verricht naar het verband tussen beide. Indien men in de toekomst meer onderzoek zou doen naar incurvatie en het verband tussen lateralisatie en incurvatie zou dit een zeer positieve evolutie zijn voor de rijkunst daar men dan meer gerichte trainingsschema’s zou kunnen opstellen.
1
1. INLEIDING In het kader van de rijkunst zijn soepelheid en symmetrie zeer belangrijke begrippen. Al sinds eeuwen streven rijmeesters naar een eenheid tussen ruiter en paard waarbij symmetrische en soepele bewegingen erg belangrijk zijn (Karl, 2006). Toch is dit zeer moeilijk om te bereiken. Paarden zijn namelijk net zoals andere dieren niet symmetrisch gebouwd en dit komt tot uiting in de bewegingen. Deze functionele asymmetrie bestaat op neurologische en anatomische basis.
De grote hersenen bestaan uit twee hersenhemisferen die elk een bepaald aantal functies coördineren. Deze hemisferen lijken dus zeer symmetrisch te zijn opgebouwd, maar dat zijn ze niet. Dit asymmetrische fenomeen noemt men lateralisatie van de hersenen. Lateralisatie heeft een grote invloed op gedrag en beweging van dier en mens. Het meest bekende gevolg van lateralisatie van de hersenen is “handedness” of rechts- en linkshandigheid (Gray, 1989). Lateralisatie heeft bijgevolg een grote invloed op het gedrag en de beweging van mens en dier en deze zullen nooit perfect symmetrisch zijn. In de training van paarden is het derhalve ook belangrijk dat men dit steeds in het achterhoofd houdt.
Bij paarden bestaat er echter niet alleen functionele asymmetrie die een neurologische basis kent en het gevolg is van lateralisatie van de hersenen, er is ook nog een asymmetrie die een zuivere anatomische oorzaak heeft. Paarden kennen een natuurlijke laterale buiging of incurvatie naar de linker- of rechterkant. Door die scoliose zal de bespiering van de dieren langs de beide kanten verschillend zijn en zullen de dieren zich aan de kant van de incurvatie ook soepeler voortbewegen (L'Hotte, 1906). Aangezien ruiters de bewegingen van hun paarden met behulp van training zo soepel en symmetrisch mogelijk proberen te maken, is het belangrijk dat zij rekening houden met de natuurlijke incurvatie van de dieren in kwestie.
Lateralisatie en incurvatie hebben beide een belangrijke invloed op de bewegingen van paarden en zijn bijgevolg twee begrippen die zeker vermeld zouden moeten worden in literatuur over paardentraining. Toch moet men goed beseffen dat het twee totaal verschillende begrippen zijn. Helaas maakt men in wetenschappelijke literatuur regelmatig verkeerdelijk gebruik van de begrippen. Sommige auteurs publiceren artikels waarin ze een bepaald aspect van de lateralisatie bij paarden onderzocht hebben, terwijl ze eigenlijk over incurvatie spreken. Gezien het feit dat enkel lateralisatie wetenschappelijk onderzocht is, komt de informatie over incurvatie voort uit boeken van verschillende rijmeesters. Deze zaken bemoeilijken uiteraard het kritisch evalueren van de literatuur. In onderstaande tekst zal eerst het belang van lateralisatie uitgelegd worden, nadien wordt incurvatie kort aangehaald.
2
2. LITERATUURSTUDIE 2.1 LATERALISATIE
Het cerebrum van de mens en de meeste dieren bestaat uit twee delen, de linker en de rechter hemisfeer. De linker hemisfeer coördineert de activiteiten van de rechterhelft van het lichaam en de rechter hemisfeer deze van de linkerhelft van het lichaam. De twee hemisferen lijken gelijk, doch zijn dit niet.
Dit fenomeen noemt men lateralisatie van de hersenen. Elke hemisfeer heeft bepaalde
functionele specialisaties. De rechter hemisfeer is verantwoordelijk voor zaken zoals de expressie van intense emoties, het onthouden van vormen en problemen oplossen. De linker hemisfeer stelt het individu dan weer de mogelijkheid keuzes te kunnen maken en objecten te manipuleren (Heilman et al. 1975; Wittling en Roschmann, 1993).
Mens en dier lijken links en rechts symmetrisch te zijn gebouwd, maar het functioneren van de linkeren rechterkant is dit zeker niet. Dit asymmetrische fenomeen laat zich duidelijk merken tijdens bepaalde bewegingen van het lichaam en is het resultaat van “handedness” of handigheid. Dit laatste is de meest opvallende en fundamentele manifestatie van asymmetrie en is onmiddellijk gelinkt aan de lateralisatie van de hersenen. Het wordt dan ook wel eens omschreven als “de fysieke uiting van lateralisatie van de hersenen” (Gray, 1989). Er bestaat echter ook nog functionele asymmetrie die losstaat van de lateralisatie van de hersenen, maar beïnvloed wordt door onder andere stress tijdens de ontwikkeling. Deze asymmetrie wordt als fluctuerend omschreven en zal hier niet besproken worden (Lens et al. 2002).
2.1.1. Lateralisatie doorheen de evolutie
Vroeger dacht men dat lateralisatie een typisch menselijk verschijnsel was. Dit is echter niet het geval. Onderzoek heeft aangetoond dat verschillen tussen links en rechts in de neuroanatomie bij bijna alle vertebraten voorkomen en zelfs bij sommige invertebrate species. Die bevinding doet de vraag rijzen waarom lateralisatie dergelijk wijdverspreid verschijnsel is en wat de mogelijke voordelen zijn van een gelateraliseerd brein (Halpern et al. 2005). Recent onderzoek heeft dit proberen te achterhalen door verschillende diersoorten aan onderzoek te onderwerpen.
2.1.1.1. Lagere diersoorten
In het onderzoek naar de evolutie van lateralisatie benadert men het fenomeen vanuit verschillende aspecten: genetica (de “asymmetrische genen”), morfologie (anatomische structuren en celtypes), fysiologie (neurotransmissie en neuronale activiteit) en gedrag (lokalisatie van neurale functie en dominantie van de linker of rechter hersenhemisfeer) (Concha, 2004). Het gegeven dat lateralisatie onderhevig is aan evolutie en dat deze evolutie stabiel is, heeft men voor het eerst kunnen aantonen
3
bij diersoorten zoals vissen en kippen. Bij deze species zijn reacties op predators en uit te voeren taken voornamelijk unilateraal (Vallortigara en Rogers, 2005).
Recent onderzoek heeft aangetoond dat de zeeanemoon reeds genen bezit die asymmetrisch tot expressie komen. De aanwezigheid van dergelijke genen zal zich uiteindelijk uiten in het gedrag. Bepaalde vissen gebruiken hun linkeroog en derhalve de rechtse hersenhemisfeer bij de observatie van sociale stimuli en hun rechteroog en linkse hersenhemisfeer als ze nieuwe voorwerpen tegenkomen (de Perera en Braithwaite, 2005). Padden reageren sneller als predators naderen langs links en vertonen “pawedness” of preferentieel gebruik van één poot bij bepaalde acties. De kikker Rana pipiens is gelateraliseerd wat betreft de neurale controle van zijn vocalisaties en de salamander Triturus vulgaris vertoont lateralisatie in zijn seksueel gedrag (Bisazza et al. 1998).
De ontogenese van lateralisatie is bij twee vogelsoorten onderzocht; de kip (Gallus gallus) en de duif (Columba livia). Bij beide soorten leidt asymmetrische stimulatie door licht tijdens het embryonale stadium tot gelateraliseerd gedrag. Een voorbeeld hiervan is te vinden bij de kippen. Dieren waarvan het rechteroog blootgesteld is aan licht voor uitkomen, gebruiken hun rechteroog en linkse hersenhemisfeer om eten te zoeken en hun linkeroog en rechtse hersenhemisfeer om predators te herkennen (Halpern et al. 2005; Vallortigara en Rogers, 2005).
2.1.1.2. Primaten
Bij de menselijke soort is handedness of het preferentieel gebruik van de linker- of rechterhand een zeer duidelijke fysieke uiting van de cerebrale lateralisatie. Meestal wordt rechts- of linkshandigheid omschreven als “de hand die men gebruikt om te schrijven”. Ongeveer 90% van de mensen is rechtshandig en slechts 10% gebruikt voornamelijk de linkerhand. Bij deze meerderheid rechtshandigen zou de linkse hersenhemisfeer dominant zijn over de rechtse wat betreft handedness maar ook voor taal. Deze uitgesproken lateralisatie zou niet enkel veroorzaakt worden door genetische factoren (genetisch polymorfisme), maar ook beïnvloed worden door socio-culturele elementen. Recent onderzoek naar lateralisatie bij andere primaten heeft aangetoond dat preferentieel gebruik van een hand taakspecifiek is zoals eten en het grijpen naar een voorwerp (Hopkins, 2006). Ook ondervond men dat de verhouding rechtshandigen/linkshandigen ongeveer 2/1 is, hetgeen veel lager is dan de typische 9/1 verhouding bij de mens (Halpern et al. 2005).
In het verleden was linkshandigheid geassocieerd met mentale achterstand en emotionele en gedragsproblemen. Daarom werden linkshandige individuen gestraft en gedwongen om met rechts te schrijven. Ook binnen vele religieuze stromingen werd aan linkshandigheid een negatieve connotatie gegeven en de huidige taal bevat meerdere voorbeelden van maligniteit ten opzichte van linkshandigen. Het Engelse woord “left” komt van het Anglo-Saksische woord “lyft” en dit betekent zwak. Het Latijnse woord “sinister”, hetgeen onder andere vertaald wordt als links en duister, wordt nog steeds gebruikt om iets slechts te omschrijven en het Franse woord voor links, “gauche”, betekent
4
ook onhandig {Bryden, 1993 3 /id}. In het Zweeds wordt er dan weer een positievere connotatie gegeven aan rechtshandigheid. Rechts wordt er immers vertaald door “till hoger” waarbij “högre” hoger betekent. Men vermoedt dat de meeste gelateraliseerde gedragingen beïnvloed worden door zowel genetische als omgevingsfactoren. De genetische achtergrond zou de richting van de lateralisatie aangeven terwijl de omgeving de graad bepaalt. In het geval van handedness zou dit het genetisch polymorfisme en de vroegere afstraffing van linkshandige personen zijn. Dit zijn echter hypothesen die nog niet wetenschappelijk bewezen zijn en bijgevolg in vraag gesteld worden. Een andere hypothese zegt dat “handedness” binnen de menselijke soort een gevolg is van het genetische polymorfisme dat neigt naar fixatie voor rechtshandigheid waarbij socio-culturele factoren weinig of geen invloed hebben (Vallortigara en Rogers, 2005).
2.1.1.3. Voordelen en nadelen
Zoals eerder vermeld is lateralisatie een fenomeen dat zich bij vrijwel alle vertebrate en sommige invertebrate species voordoet. Het is dus aannemelijk te veronderstellen dat individuen voordeel hebben aan een gelateraliseerd brein. In het onderzoek naar wat deze voordelen mogelijk kunnen zijn, heeft men onder andere reacties van gelateraliseerde kippen vergeleken met deze van nietgelateraliseerde kippen. De kippen werden geïnstrueerd twee taken tegelijk uit te voeren. Bij het uitvoeren van de ene taak, naar graan zoeken op een achtergrond van steentjes, gebruikten de dieren hun rechteroog en linkse hersenhemisfeer en bij de andere taak, het bemerken van een predator, deden de kippen beroep op hun linkeroog en rechtse hersenhemisfeer. De gelateraliseerde dieren waren in staat om zowel het graan te vinden als de predator te bemerken. De niet-gelateraliseerde dieren daarentegen pikten vaak in de steentjes en bemerkten de predator meestal niet. De nietgelateraliseerde kippen waren verward doordat zij de twee taken tegelijk moesten uitvoeren en hun optreden verslechterde naarmate de tijd vorderde. Wanneer zij echter de twee taken apart moesten uitvoeren, ondervonden de dieren geen moeilijkheden. De verwarring ontstond dus enkel wanneer zij elke hersenhemisfeer moesten gebruiken voor twee aparte taken (Rogers, 2000). Aan de hand van dergelijke experimenten kan men veronderstellen dat lateralisatie de neurale capaciteit verhoogt (Andrew et al. 2000; Halpern et al. 2005; Levy, 1977).
Ook de marmoset, een kleine Zuid-Amerikaanse aap, is getest op het uitvoeren van twee taken tegelijk, zijnde detectie van predators en het zoeken van eten. Dieren met zwakker preferentieel gebruik van één poot reageerden trager op een predator dan dieren met een sterk preferentieel gebruik. Er zijn nog tal van andere voorbeelden over dit thema. Gelateraliseerde duiven konden net zoals de gelateraliseerde kippen beter het graan tussen de steentjes vinden dan niet-gelateraliseerde duiven. Chimpansees die voornamelijk één bepaalde hand gebruikten om termieten te vangen, waren efficiënter in het vangen dan dieren die van hand wisselden. Zelfs bij fruitvliegen heeft men gemerkt dat dieren met een asymmetrisch brein een beter geheugen bezitten en onderzoek bij vissen heeft
5
uitgewezen dat gelateraliseerde dieren over een betere spatiale heroriëntatie bezitten (Halpern et al. 2005; Pascual et al. 2004).
Uit deze resultaten kan men besluiten dat cerebrale lateralisatie een aantal voordelen heeft voor het individuele dier. Het verhoogt de neurale capaciteit door het vermijden van nutteloze duplicatie van functies en bijgevolg wordt het neurale circuit gespaard. Ook vermijdt het het voorkomen van tegenstrijdige functies dankzij de interhemisferische communicatie (Bisazza et al. 1998; Halpern et al. 2005; Levy, 1977).
Toch zou lateralisatie ook nadelen met zich mee kunnen brengen. Een pad kent een predator voornamelijk als deze langs links nadert. Een roofdier kan echter zowel links als rechts verschijnen en zou in theorie zelfs kunnen leren om steeds langs rechts te naderen. De predator zelf is meestal ook gelateraliseerd en gaat in principe meer langs de ene kant naderen dan langs de andere kant. Zo zou een prooidier kunnen voorspellen langs welke kant de predator gaat naderen en op die manier een aanval vermijden (Halpern et al. 2005). Er ontstaat een dynamische relatie tussen prooi- en roofdier. Dergelijke prooi-predator interactie is onder andere aangetoond bij cichliden. Bij deze vissen is aangetoond dat lateralisatie op populatieniveau aangepast kan worden dankzij de interactie tussen prooi- en roofdier. De cichliden bezitten een asymmetrische mond die bij voorkeur opent langs de linker- of de rechterkant. Deze asymmetrie is genetisch bepaald en varieert in een periode van vijf jaar. Hiermee wordt bedoeld dat er gemiddeld gezien na vijf jaar een meerderheid vissen is met een mond die opent langs bijvoorbeeld de linkerkant, terwijl de meerderheid van de vissen vijf jaar voorheen de mond langs de rechterkant openden. Dit is te wijten aan het feit dat het minder voorkomende fenotype in het voordeel is omdat het aanvalt langs de “onverwachte” kant (Hori, 1993).
Uit het voorgaande blijkt dat cerebrale lateralisatie voordelen heeft voor het individuele dier, maar dat lateralisatie op populatieniveau mogelijk nadelig zou kunnen zijn. Deze nadelen zouden er echter alleen maar zijn als de richting van de lateralisatie binnen de populatie dezelfde is. Het sparen van neuraal weefsel bijvoorbeeld kan behaald worden door het bezit van een gelateraliseerd brein in welke richting deze lateralisatie ook is. Men vermoedt dan ook dat het voorkomen van lateralisatie genetisch bepaald wordt, maar dat de richting ervan onderhevig is aan omgevingsfactoren (Vallortigara en Rogers, 2005).
2.1.1.4. Neurologische basis
De grote hersenen bestaan uit twee hersenhemisferen die bij hogere diersoorten zoals de mens verbonden zijn door het corpus callosum. Deze structuur zou bij de complexere organismen verantwoordelijk zijn voor de interhemisferische communicatie (Vallortigara en Rogers, 2005). De twee hemisferen lijken elkaars spiegelbeeld, maar ondanks de sterke structurele gelijkenissen tussen de hersenhelften zijn de functies niet gelijk (Heilman et al. 1975; Wittling en Roschmann, 1993). In het voorgaande is reeds aangetoond dat lateralisatie een wijdverspreid verschijnsel is en dat het
6
verschillende voordelen inhoudt voor zowel invertebrate als vertebrate diersoorten. Hieronder wordt kort ingegaan op het onderzoek naar de ontwikkeling van een gelateraliseerd brein en de factoren die een mogelijke invloed hebben op die ontwikkeling.
Het is tot op heden onbekend hoe anatomische asymmetrie van een schijnbaar bilaterale symmetrische structuur juist ontstaat. Men heeft trachten te achterhalen wat de linkerkant van het nerveuze systeem juist verschillend maakt van de rechterkant en dit met behulp van het zebravis model (Ghirlanda en Vallortigara, 2004). Er zijn verschillende redenen om voor de zebravis te kiezen als model voor cerebrale lateralisatie bij vertebraten. Het genetisch systeem van de zebravis is gekend en daarom geschikt voor het onderzoek naar genen die cerebrale asymmetrie controleren. Het laat visualisatie toe van de neuronale en axonale ontwikkeling dankzij de transparantie van de embryo’s en het is het enige vertebrale systeem waarin asymmetrische genexpressie onmiddellijk gelinkt kan worden aan asymmetrische morfologie. Dit is een belangrijk voordeel in het onderzoek naar lateralisatie aangezien asymmetrische functies en daarop volgend gelateraliseerd gedrag, ontwikkelen vanuit asymmetrie van de hersenen (Concha, 2004).
Onderzoek bij de zebravis toonde aan dat het habenula complex opvallende asymmetrie vertoont in morfologie en neurochemie. Dit zou kunnen betekenen dat de lateralisatie van dit complex een fundamentele rol speelt in het gedrag dat gemoduleerd wordt door het limbische systeem. Het limbische systeem van vertebraten is een integratiecentrum dat een rol speelt voor emoties, geheugen en het moduleren van reacties op sensorische en emotionele stimuli (Concha, 2004). Bij bepaalde diersoorten zoals hagedissen en vissen ontvangt de linkerkant van het habenula complex afferente vezels van het fotoreceptieve parapineale orgaan of pariëtale oog. Dit betekent dat de circuits die gemoduleerd worden door het limbische systeem asymmetrisch beïnvloed kunnen worden door het licht. Bij de zebravis is het habenula complex reeds gedifferentieerd in het vroege larvaire stadium waardoor het een zeer dankbaar model is in het onderzoek naar lateralisatie. De initiële lateralisatie en asymmetrie van de zebravis is gecontroleerd door onafhankelijke mechanismen. Enerzijds bestaat er een mechanisme dat zorgt voor structurele asymmetrie van de hersenen en anderzijds is er een mechanisme dat een belangrijke rol zou spelen in de asymmetrie van hart en viscera. Deze mechanismen zijn genetisch gebaseerd en zorgen ervoor dat er een structurele asymmetrie van de hersenen ontstaat waarbij door competitieve interacties tussen de hemisferen de ene dominant wordt over de andere (Bisazza et al. 1998; Concha, 2004; Halpern et al. 2005).
Welke mechanismen juist aan de basis liggen van het ontstaan van lateralisatie is nog niet exact gekend. Het is wel duidelijk dat lateralisatie verschillende voordelen inhoudt en dat deze voordelen het individu in staat stellen beter te overleven. Het is dan ook een verschijnsel dat reeds zeer lange tijd bestaat en bij bijna alle diersoorten gezien wordt op genetisch, anatomisch en fysiologisch vlak en op het vlak van het gedrag.
7
2.1.2. Lateralisatie bij paarden
De meest gekende en duidelijke uiting van lateralisatie is “handedness” hetgeen ook wel “sidedness” wordt genoemd bij viervoetige dieren. Er bestaat motorische en sensorische lateralisatie. Handedness is een voorbeeld van motorische lateralisatie en is de vorm van lateralisatie die het best bestudeerd is bij paarden. De reden hiervoor is dat handedness een grote invloed heeft op de beweging van het paard (Murphy et al. 2005). Sinds eeuwen spreekt men over de “goede en slechte kant” van het paard waarbij het dier stijver lijkt aan de slechte kant (Gray, 1989).
De manier waarop een paard gelateraliseerd is, kan als een voordeel aangewend worden in de verschillende takken van de paardensport. Rechtsvoetige paarden kunnen het beste ingezet worden in races waarbij er wijzerzin gerend wordt, terwijl linksvoetige dieren beter presteren in rennen waarbij de richting tegen wijzerzin is. In de dressuur streeft men dan weer naar een “ambidextrisch” paard dat volledig in evenwicht is. Als een trainer op voorhand weet in welke richting een paard gelateraliseerd is, houdt dit enorme voordelen in. Op die manier kan men aangepaste trainingsschema’s opstellen zodat het risico op verwonding vermindert en het potentieel gemaximaliseerd wordt (Murphy en Arkins, 2008).
2.1.2.1. Lateralisatie en faciale haarwortels
Lateralisatie wordt verondersteld het resultaat te zijn van invloed uit de omgeving en genetische factoren (McGreevy en Rogers, 2005; Murphy et al. 2005). Onderzoek heeft uitgewezen dat er een verband is tussen de richting van lateralisatie en de richting waarin faciale haarwortels draaien. Faciale haarwortels komen voor op de middenlijn van het aangezicht ter hoogte van de ogen en variëren tot op een bepaald niveau bij elk paard. Zij worden dan ook reeds lange tijd aangewend als identificatiehulp. Haarwortels vertonen een oriëntatie die wijzerzin (C), tegen wijzerzin (CC) of (zelden) radiaal (R) is.
Omdat lateralisatie beïnvloed kan worden door omgevingsfactoren heeft men in het onderzoek naar het verband tussen de richting van lateralisatie en de oriëntatie van de haarwortels deze factoren zo veel mogelijk proberen uit te schakelen. Murphy en Arkins (2008) hebben in Ierland testpopulatie van 219 paarden onderzocht, waaronder gelijkaardige aantallen vrouwelijke en mannelijke dieren tussen de 4 en 6 jaar oud. De dieren bevonden zich in 8 verschillende stallen waar de omgeving en manier van werken telkens lichtjes verschilde zodat de onderzoekers er zeker van konden zijn dat de factor ‘omgeving’ geen significante invloed had op het experiment. De trainers waren zich niet bewust van de mogelijke link tussen de oriëntatie van de haarwortels en de richting van lateralisatie, maar wisten wel dat training een invloed kon hebben op lateralisatie. Zij werden dan ook geselecteerd omdat zij experts waren in het trainen van paarden op een manier die zeer weinig invloed heeft op de natuurlijke lateralisatie van de paarden.
8
De resultaten toonden een opvallend verschil in de verdeling van de oriëntatie van de haarwortels en de richting van lateralisatie. Er waren 114 paarden met CC haarwortels, 82 paarden met C haarwortels en slechts 23 dieren hadden R haarwortels. Wat de richting van lateralisatie betreft, tekende men 104 paarden op die links gelateraliseerd waren (LL), 95 dieren die rechts gelateraliseerd waren (RL) en slechts 20 dieren die geen opvallende lateralisatie bezaten en dus “in evenwicht” waren (WB). Opvallend was dat de LL paarden significant meer CC haarwortels bezaten en de RL paarden meer C haarwortels dan verwacht zou worden na berekening van de kans. Wat ook nog opviel was dat de mannelijke paarden voornamelijk links gelateraliseerd waren en de vrouwelijke paarden voornamelijk rechts. De vraag dient gesteld of de onderzoekers niet verkeerdelijk gebruik maken van het woord lateralisatie en eigenlijk spreken over de incurvatie van de proefdieren. Ook moet men oppassen voor de interpretatie van rechts- en linkshandigheid. Men kan namelijk een paard linkshandig noemen omdat het liefst links galoppeert, maar datzelfde paard kan men volgens een andere hypothese ook als rechtshandig bestempelen omdat het rechtervoorbeen tijdens de linkse galop het meeste arbeid zou verrichten (Blendinger, 1971). De verklaring echter die Blendinger hier oppert, wordt door de meeste rijmeesters niet ondersteund. Volgens Saurel (1964) bijvoorbeeld zou het rechtervoorbeen tijdens de linkergalop niet de meeste actie dragen, maar komen de linkberbenen voor de rechterbenen te staan en komt de stuwkracht net voornamelijk van het linkerachterbeen. Karl (2006) bevestigt echter wel de mening van Blendinger. Volgens zijn visie zou tijdens de linkse galop het rechterachterbeen het gewicht moeten opvangen en het rechtervoorbeen zou de stuwing opvangen die begonnen is door het linkerachterbeen. Daar er geen wetenschappelijk onderzoek gebeurd is naar de gewichtverdeling tijdens de galop en de rijmeesters verschillende meningen hebben, is het niet mogelijk om op basis van de bestaande literatuur een besluit te nemen. Het bevestigt wel dat men kritisch met de literatuur omtrent deze materie moet omspringen daar de verschillende auteurs andere conclusies durven trekken op basis van dezelfde feiten.
Een mogelijke verklaring voor het verband tussen de richting van lateralisatie en de oriëntatie van de haarwortels is dat hersenen, huid en haar tegelijk ontwikkelen in utero en dat haarpatronen zich secundair ontwikkelen aan de groei en vorm van weefsels en organen, vooral die van de hersenen (Paine et al. 2004; Smith en Gong, 1973). De richting waarin een paard gelateraliseerd is, zou dus de oriëntatie van de faciale haarwortels kunnen bepalen. Klar (2003) heeft dergelijk verband al eerder beschreven, maar dan bij de mens. Hij vernoemt een verband tussen de oriëntatie van haarwortels en handedness dat een genetische basis heeft en niet per se beïnvloed wordt door omgevingsfactoren. Het verband tussen lateralisatie en haarwortels zou een zeer waardevolle hulp kunnen zijn in de paardensport aangezien het een simpele, niet-invasieve techniek is om reeds op jonge leeftijd te achterhalen in welke richting een paard gelateraliseerd is. Aan de hand van die lateralisatie kan men dan individuele paarden selecteren voor bepaalde takken van de paardensport en specifieke trainingsprogramma’s uitbouwen die het risico op verwonding verkleinen en het maximale niveau van het paard doen bereiken (Dalin et al. 1985; Murphy en Arkins, 2008).
9
2.1.2.2. Motorische en sensorische lateralisatie
In het onderzoek naar lateralisatie van de hersenen wordt het onderwerp op twee manieren benaderd, men maakt namelijk een onderscheid tussen motorische en sensorische lateralisatie. Aangezien er geen verband gevonden is tussen uitingen van sensorische lateralisatie (reactie op visuele en olfactorische stimuli) en uitingen van motorische lateralisatie (preferentieel gebruik van een bepaald been in beweging en rust) kan men aannemen dat lateralisatie zich inderdaad op tenminste twee niveaus afspeelt (McGreevy en Rogers, 2005; Vallortigara, 2000). Motorische lateralisatie is het meest onderzocht omdat dit een belangrijke rol speelt in de paardensport. Zoals voorheen al is aangehaald, kan men voordeel hebben bij het inzetten van paarden die op een bepaalde manier gelateraliseerd zijn in de verschillende takken van de sport. Het is zelfs mogelijk dat men onbewust is gaan selecteren voor een bepaalde vorm van lateralisatie in de verschillende paardenrassen (McGreevy en Thomson, 2006). Men selecteert namelijk bepaalde rassen voor bepaalde takken van de sport omdat deze hierin beter presteren dan andere rassen en men stelt hierbij opvallende verschillen in lateralisatie vast tussen de rassen onderling (zie verder). Hoewel motorische lateralisatie zeer belangrijk is in de paardensport wordt ook de sensorische lateralisatie meer en meer onderzocht in het kader van de fysiologie en het gedrag van deze dieren. In dergelijke experimenten onderzocht men lateralisatie van emoties door na te gaan hoe de dieren reageerden op bepaalde visuele en olfactorische stimuli. In diezelfde experimenten heeft men trachten na te gaan of er een verband bestaat tussen lateralisatie van visuele en olfactorische responsen (Des Roches et al. 2008; McGreevy en Rogers, 2005).
Een voorbeeld van dergelijk onderzoek is gedaan door Des Roches et al. (2008). Hier werden 38 Arabische merries geconfronteerd met drie objecten met een positieve (een grijs emmertje waarmee de merries steeds gevoederd werden), negatieve (een witte doktersjas die steeds gedragen werd door de bedrijfsdierenarts) of neutrale waarde (een oranje kegel, een voor hen nieuw voorwerp). Men kan zich echter de vraag stellen of het nieuwe voorwerp inderdaad een neutrale waarde heeft voor de dieren. Het kan namelijk zijn dat de oranje kegel vrees uitlokt bij verschillende dieren. In dat licht moet men dan ook de resultaten kritisch interpreteren. Aan de hand van deze studie wou men onderzoeken of visuele en olfactorische exploratie asymmetrisch was en of die exploratie afhankelijk was van de emotionele waarde van de stimulus. De onderzoeker noteerde hoelang het duurde vooraleer een merrie het object aanraakte, welk neusgat gebruikt werd om het object te besnuffelen en welk oog het dier gebruikte om het object te bekijken. Men vond slechts een licht verschil in de olfactorische exploratie: de merries gebruikten meer hun rechterneusgat om het neutrale object te besnuffelen dan ze deden bij het besnuffelen van het object met negatieve waarde. Gelijkaardige resultaten hebben McGreevy en Rogers (2005) al eerder bekomen in hun onderzoek naar motorische en sensorische lateraliteit bij paarden. Zij noteerden dat paarden voornamelijk hun rechterneusgat gebruikten bij het besnuffelen van mest van hengsten, hetgeen in deze studie overeenkomt met een neutraal en nieuw object. In de visuele exploratie werd wel een significant verschil opgetekend: de merries keken met beide ogen naar het object met positieve waarde, gebruikten hun rechteroog om het neutrale object te
10
bekijken en keken voornamelijk met hun linkeroog naar het negatieve voorwerp. De paarden gebruikten dus voornamelijk hun rechtse hersenhemisfeer om negatieve emoties te verwerken, hun linkse werd voornamelijk gebruikt in de verwerking van nieuwe stimuli, terwijl beide hersenhemisferen belangrijk lijken te zijn bij het verwerken van positieve emoties. Dergelijke resultaten zijn al eerder bekomen in het onderzoek naar lateralisatie bij andere vertebraten (Crow, 2003). Voorgaand onderzoek bevestigt dat er wel degelijk sprake is van lateralisatie in visuele en olfactorische responsen en dat zij onafhankelijk van elkaar kunnen voorkomen (Des Roches et al. 2008). Ook hier kan men zich de vraag stellen welk de waarde is van de olfactorische exploratie als parameter voor lateralisatie. Het is namelijk bediscussieerbaar of paarden effectief preferentieel gebruik maken van een bepaald neusgat om voorwerpen te besnuffelen met een bepaalde emotionele waarde. Dit zou ook louter op toeval kunnen berusten daar de geuren uiteindelijk toch samenkomen in één holte.
2.1.2.3. Verschillen in lateralisatie
Het feit dat er verschillen tussen paarden worden gevonden in de graad van lateralisatie is niet verwonderlijk, aangezien deze voornamelijk door de omgeving wordt bepaald. Onderzoek heeft echter uitgewezen dat er ook verschillen zijn in de richting van de lateralisatie (McGreevy en Rogers, 2005; McGreevy en Thomson, 2006; Murphy et al. 2005). Achtereenvolgens zullen volgende aspecten behandeld worden: ras, sekse en leeftijd.
In het onderzoek naar verschillen in lateralisatie tussen paardenrassen is men vooral op zoek gegaan naar verschillen in motorische lateralisatie. Een voorbeeld van dergelijk onderzoek is dit van (McGreevy en Thomson, 2006). Zij hebben de voorbeenpresentatie tijdens het grazen gemeten bij drie verschillende paardenrassen: Thoroughbreds (TB, gekweekt om galoprennen te lopen), Standardbreds (SB, gekweekt om drafrennen te lopen) en Quarter Horses (QH, gekweekt om vee te hoeden). Resultaten toonden aan dat de TB en SB voornamelijk met hun linkervoorbeen vooraan graasden, maar dat er bij de QH geen significant verschil in voorbeenpresentatie te vinden was. Dit verschil zou te wijten kunnen zijn aan het verschil in training en selectie tussen de paardenrassen onderling. QH zijn mogelijk geselecteerd geweest om meer ambidextrisch te zijn dan andere paarden omwille van het soort werk dat zij moeten verrichten. Bij de interpretatie van de resultaten van deze proef moet men zich echter afvragen wat de waarde is van de voorbeenpresentatie als parameter voor lateralisatie.
Een andere factor waarin paarden een verschil in lateralisatie vertonen, is het geslacht. Dit zou de richting van de lateralisatie beïnvloeden, maar niet de graad. Bij andere vertebraten is reeds bewezen dat er een verschil in lateralisatie is naargelang het geslacht. Dat er ook een verschil in lateralisatie bij paarden bestaat dat geslachtsgerelateerd is, heeft men onderzocht door onder andere te meten met welk voorbeen paarden een beweging startten, op welke manier zij een obstakel vermeden (zowel gereden als vrij) en op welke kant zij rolden. In dit proefopzet waren 40 paarden betrokken, waaronder 20 vrouwelijke (intacte non-oestrus merries) en 20 mannelijke dieren (ruinen). Men stelde vast dat de
11
mannelijke dieren voornamelijk links gelateraliseerd waren en dat de vrouwelijke dieren een rechtse lateralisatie vertoonden (Murphy et al. 2005; Murphy en Arkins, 2008). Gelijkaardige resultaten zijn reeds gevonden in studies omtrent lateralisatie bij primaten, honden, knaagdieren en mensen (Dassonville et al. 1998; Waters en Denenberg, 1994; Wells, 2003).
Hoewel ras en geslacht vooral de richting van de lateralisatie lijken te beïnvloeden, heeft de leeftijd van een dier vooral een invloed op de graad van lateralisatie. In het voorgaande is reeds gezegd dat de richting van de lateralisatie voornamelijk afhankelijk is van de genetische achtergrond, terwijl de graad vooral beïnvloed wordt door omgevingsfactoren. Het is dan ook niet onlogisch dat ras en sekse, die genetisch bepaald zijn, vooral de richting beïnvloeden en de leeftijd, die de tijd weergeeft waarin de omgevingsfactoren op het dier hebben kunnen inwerken, de graad van lateralisatie beïnvloedt. Onderzoek heeft dan ook uitgewezen dat de graad van lateralisatie toeneemt naarmate het dier ouder wordt (McGreevy en Rogers, 2005; McGreevy en Thomson, 2006; Murphy et al. 2005).
Kort samengevat kan men dus stellen dat paarden net zoals alle andere vertebraten asymmetrisch gebouwd zijn. Deze asymmetrie wordt voornamelijk veroorzaakt door lateralisatie van de hersenen. Lateralisatie bestaat op ten minste twee niveaus, namelijk op motorisch en sensorisch niveau, waarbij motorische lateralisatie het meest interessant is voor de paardensport. Het gelateraliseerde paard gaat namelijk anders presteren op de ene dan op de andere hand, waarvan de mens zowel onbewust als bewust reeds gebruik van heeft gemaakt. Als trainers op voorhand weten in welke richting een paard gelateraliseerd is, bijvoorbeeld aan de hand van de oriëntatie van faciale haarwortels, kunnen zij aangepaste trainingsschema’s opstellen waardoor het dier naar zijn maximale potentieel kan presteren. Men moet echter steeds voor ogen houden dat de literatuur geen duidelijk onderscheid maakt tussen lateralisatie en incurvatie en dat verschillende auteurs spreken over lateralisatie terwijl ze incurvatie bedoelen. Dat bemoeilijkt het trekken van conclusies op basis van de bekomen resultaten zeer erg.
2.2 INCURVATIE
Mens en dier streven in vele opzichten perfecte symmetrie na. Ook in de rijkunst probeert men sinds eeuwen het paard zo symmetrisch mogelijk te berijden. Deze symmetrie zal echter nooit behaald worden. Het paard is net zoals de mens asymmetrisch gebouwd en deze asymmetrische bouw zal zijn invloed hebben op de bewegingen van het dier. Toch probeert de mens aan de hand van hulpen en training het paard zo symmetrisch mogelijk te laten presteren. Buiging is één van de belangrijkste begrippen in de kunst van de dressuur (Karl, 2006). Men probeert het paard zo soepel mogelijk te maken zodat het zowel naar de linker- als naar de rechterkant gebogen kan worden “rond het binnenbeen” van de ruiter. De meeste paarden hebben echter een natuurlijke laterale buiging of incurvatie naar één kant zodat zij soepeler zijn aan de ene (de kant van de incurvatie) dan aan de
12
andere kant. Om het paard toch zo symmetrisch mogelijk te krijgen, probeert men met behulp van training het paard op de ene hand even goed te doen werken als op de andere hand.
2.2.1. Hypothesen betreffende de verklaring van incurvatie
De graad waarin een paard zich kan buigen wordt erg gelimiteerd door de anatomie van het dier. Er kan een lichte laterale buiging bekomen worden in het dorsolumbale segment van de rug, maar ter hoogte van het lumbosacrale segment is geen enkele buiging mogelijk. Men moet echter een onderscheid maken tussen de periodieke buiging die men bekomt tijdens het rijden en de natuurlijke incurvatie van het paard (Karl, 2006). Deze natuurlijke incurvatie bestaat namelijk a priori en wordt veroorzaakt door een natuurlijke kromming van de wervelkolom. Deze scoliose zou te maken hebben met de topografie van het veulen in de uterus . Het veulen zou zich namelijk in utero naar links plooien waarbij het hoofd de linkerschouder raakt. Men ziet dan ook dat de meeste paarden links geïncurveerd zijn (Prince Errant, 1952; L'Hotte, 1906; Pradier, 2002; Racinet, 1999). Als gevolg van deze incurvatie zal de spierontwikkeling asymmetrisch zijn, waarbij de gekromde kant minder gespierd en soepeler is. De natuurlijke incurvatie zou echter ook kunnen ontstaan of verergeren door contact met de mens. Men benadert het paard namelijk steeds langs dezelfde kant, de linkerkant, om het eten te geven, te poetsen, op te zadelen en te bestijgen en dit zou de natuurlijke kromming kunnen beïnvloeden. Ook zou het verkeerd berijden door de ruiter, die zelf asymmetrisch gebouwd is, de incurvatie kunnen verergeren (Faverot de Kerbrech, 1990; L'Hotte, 1906).
Een andere mogelijke verklaring voor de natuurlijke incurvatie van het paard is deze van Wilhelm Blendinger. Hij beschrijft een incurvatie die niet a priori bestaat, maar een gevolg is van neurale asymmetrie. Hierdoor legt hij een verband tussen lateralisatie en incurvatie. Volgens hem zijn de meeste paarden rechts gelateraliseerd en links geïncurveerd. Ook hij merkte op dat paarden in vrijheid meestal links galopperen, maar hij interpreteerde dit niet als linkshandigheid. Dergelijke paarden zouden net rechtshandig zijn omdat het rechtervoorbeen het meeste gewicht draagt en dus het grootste deel van de actie (Blendinger, 1971). Hier geldt echter dezelfde kritische opmerking als voorheen omschreven is, namelijk dat de meeste rijmeesters het niet met Blendinger eens zijn over het feit dat het rechtervoorbeen de meeste actie draagt tijdens de linkergalop. Volgens deze hypothese zijn paarden dus ook links geïncurveerd waardoor ze links minder gespierd en soepeler zijn, maar de incurvatie ontstaat secundair aan de lateralisatie.
2.2.2. Correctie van incurvatie
In de dressuur zijn soepelheid en symmetrie zeer belangrijke elementen. Ruiters proberen met hun paard één geheel te vormen dat volledig in evenwicht is. Het paard is echter net zoals de mens asymmetrisch en dus imperfect gebouwd. Ruiters proberen volgens de regels van de kunst deze imperfectie te bestrijden zodat het dier op de ene hand even goed werkt als op de andere hand en mens en dier volledig in evenwicht zijn (L'Hotte, 1906).
13
De asymmetrische bouw uit zich in minder goede prestaties tot zelfs verzet op de hand tegengesteld aan de incurvatie. In de bestrijding van dit verzet moet men eerst alle facetten van het verzet volgen vooraleer men het kan vernietigen (L'Hotte, 1906). Men moet zich namelijk eerst bewust zijn van wat het probleem juist is voor men het kan oplossen. Hulpen zoals teugels en benen zijn zeer belangrijk, maar de zit mag hier zeker ook niet ontberen. Eén van de belangrijkste oefeningen in het redresseren van het geïncurveerde paard is “schouder binnenwaarts”. Zonder in detail te treden over hoe men de correctie juist doorvoert, moet men zich twee belangrijke zaken voor ogen houden. Allereerst moet men beseffen dat men het paard wil versoepelen, niet sterker en stijver maken. Men moet de correctie dus geleidelijk aan doorvoeren en dit met behulp van verschillende oefeningen (Prince Errant, 1952). Ten tweede moet men van de idee afstappen dat het de benen van de ruiter zijn die het paard doen buigen. De ruiter incurveert het paard niet, hij kanaliseert de buiging enkel met behulp van de benen (Karl, 2006). Het is zeer belangrijk dat de ruiter dit beseft en dus goed oppast op welke manier hij zijn hulpen gebruikt. Zowel paard als ruiter zijn asymmetrische individuen, maar toch streeft men er naar om tot een symmetrisch geheel te komen dat volledig in evenwicht is. Men moet dus altijd voor ogen houden dat de ruiter zowel in de training als tijdens het rijden een invloed heeft op dat geheel. Men zal de asymmetrie zelf, de natuurlijke incurvatie, nooit volledig kunnen wegwerken, maar men kan door training wel de asymmetrische bewegingen die eruit voortkomen aanpakken en zo symmetrisch mogelijk maken.
2.3. BESPREKING
Omwille van hun grote invloed op symmetrie en soepelheid, erg belangrijke begrippen in de rijkunst, spelen lateralisatie en incurvatie een niet te onderschatten rol in de africhting van paarden. Het is duidelijk dat beide zaken een andere basis hebben, maar zij hebben wel een gelijkaardig eindresultaat, namelijk functionele asymmetrie. Met deze literatuurstudie is getracht beide begrippen uit te leggen en hun belang in de rijkunst te kaderen. Er is echter geen verband gelegd tussen lateralisatie en incurvatie daar dit nergens in de wetenschappelijke literatuur terug te vinden is. Dit is eigenaardig aangezien het heel aannemelijk is dat er effectief een verband bestaat tussen beide. Het zou namelijk kunnen dat incurvatie ontstaat doordat er lateralisatie van de hersenen is en daardoor een asymmetrie in de ontwikkeling van het veulen in de baarmoeder. Wilhelm Blendinger is de enige die een verband heeft gelegd tussen lateralisatie en incurvatie. Hij beschrijft een incurvatie die secundair is aan lateralisatie. Volgens hem zou er dus een kromming van de ruggengraat ontstaan doordat een neurale asymmetrie bestaat. Indien er in de toekomst meer onderzoek zou gebeuren naar het verband tussen lateralisatie en incurvatie en op welke manier men best zou omgaan met deze asymmetrische fenomenen, zou dit een zeer positieve evolutie betekenen voor de rijkunst. Trainers zouden dan optimale trainingsschema’s voor elk individueel dier kunnen opstellen waardoor paarden volgens hun maximaal potentieel kunnen werken en ze minder risico lopen op verwonding ten gevolge van overbelasting.
14
3. LITERATUURLIJST 1. Andrew R.J., Tommasi L. en Ford N. (2000). Motor control by vision and the evolution of cerebral lateralization. Brain and Language 73, 220-235. 2. Bisazza A., Rogers L.J. en Vallortigara G. (1998). The origins of cerebral asymmetry: A review of evidence of behavioural and brain lateralization in fishes, reptiles and amphibians. Neuroscience and Biobehavioural Reviews 22, 411-426 3. Blendinger W. (1971). Psychologie und Verhaltensweisen des Pferdes. E. Hoffmann Verlag, Heidenheim, p. 122-135. 4. Bryden M.P. (1993). The left-hander syndrome: The causes and consequences of left-handedness. Contemporary Psychology 38, 71-72. 5. Concha M.L. (2004). The dorsal diencephalic conduction system of zebrafish as a model of vertebrate brain lateralisation. Neuroreport 15, 1843-1846. 6. Crow T.J. (2003). Comparative vertebrate lateralization. American Journal of Human Biology 15, 232-234. 7. Dalin G., Magnusson L.E. en Thafvelin B.C. (1985). Retrospective study of hindquarter asymmetry in standardbred trotters and its correlation with performance. Equine Veterinary Journal 17, 292-296. 8. Dassonville P., Lewis S., Zhu X.H., Ugurbil K., Kim S.G. en Ashe J. (1998). Effects of movement predictability on cortical motor activation. Neuroscience Research 32, 65-74. 9. de Perera T.B. en Braithwaite V.A. (2005). Laterality in a non-visual sensory modality: The lateral line of fish. Current Biology 15, 241-242. 10. Des Roches A.D.B., Richard-Yris M.A., Henry S., Ezzaouia M. en Hausberger M. (2008). Laterality and emotions: Visual laterality in the domestic horse (Equus caballus) differs with objects' emotional value. Physiology & Behavior 94, 487-490. 11. Faverot de Kerbrech (1990). Dressage Méthodique du Cheval du Selle. Jean-Michel Place, Paris, p. 23-26. 12. Ghirlanda S. en Vallortigara G. (2004). The evolution of brain lateralization: a game-theoretical analysis of population structure. Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences 271, 853-857. 13. Gray E. (1989). Equine asymmetrical dexterity or, the preferred lead syndrome. American Farriers Journal 15, 26-31.
15
14. Halpern M.E., Gunturkun O., Hopkins W.D. en Rogers L.J. (2005). Lateralization of the vertebrate brain: Taking the side of model systems. Journal of Neuroscience 25, 10351-10357. 15. Heilman K.M., Scholes R. en Watson R.T. (1975). Auditory affective agnosia: disturbed comprehension of affective speech. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry 38, 69-72. 16. Hopkins W.D. (2006). Chimpanzee right-handedness: Internal and external validity in the assessment of hand use. Cortex 42, 90-93. 17. Hori M. (1993). Frequency-dependent natural-selection in the handedness of scale-eating cichlid fish. Science 260, 216-219. 18. Karl P. (2006). Dérives du Dressage Moderne. Belin, Paris, p. 15-18. 19. Klar A.J.S. (2003). Human handedness and scalp hair-whorl direction develop from a common genetic mechanism. Genetics 165, 269-276. 20. L'Hotte A. (1906). Questions Équestres. E.Hazan, Paris, p. 72-85. 21. Lens L., Van Dongen S., Kark S. en Matthysen E. (2002). Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: Can we bridge the gap between studies? Biological Reviews 77, 27-38. 22. Levy J. (1977). The mammalian brain and the adaptive advantage of cerebral asymmetry. Annals of the New York Academy of Sciences 299, 264-272. 23. McGreevy P.D. en Rogers L.J. (2005). Motor and sensory laterality in thoroughbred horses. Applied Animal Behaviour Science 92, 337-352. 24. McGreevy P.D. en Thomson P.C. (2006). Differences in motor laterality between breeds of performance horse. Applied Animal Behaviour Science 99, 183-190. 25. Murphy J., Sutherland A. en Arkins S. (2005). Idiosyncratic motor laterality in the horse. Applied Animal Behaviour Science 91, 297-310. 26. Murphy J. en Arkins S. (2008). Facial hair whorls (trichoglyphs) and the incidence of motor laterality in the horse. Behavioural Processes 79, 7-12. 27. Paine M.L., Paine C.T. en Machin G.A. (2004). Hair whorls and monozygosity. Journal of Investigative Dermatology 122, 1057-1058. 28. Pascual A., Huang K.L., Neveu J. en Preat T. (2004). Brain asymmetry and long-term memory. Nature 427, 605-606. 29. Pradier P. (2002). Mécanique Équestres et Équitation. Maloine, Paris, p. 44-45.
16
30. Prince Errant. (1952). Dressage Simplifié, Flexions. Delmas, s.l., p. 41-81. 31. Racinet J.C. (1999). L'Équitation de Légèreté. PSR Editions, La Roche-Rigault, p. 81-89. 32. Rogers L.J. (2000). Evolution of hemispheric specialization: Advantages and disadvantages. Brain and Language 73, 236-253. 33. Saurel E. (1964). Pratique de l'Équitation d'après les Maîtres Français. Flammarion, Paris, p. 8285. 34. Smith D.W. en Gong B.T. (1973). Scalp hair patterning as a clue to early fetal brain development. Journal of Pediatrics 83, 374-380. 35. Vallortigara G. (2000). Comparative neuropsychology of the dual brain: A stroll through animals' left and right perceptual worlds. Brain and Language 73, 189-219. 36. Vallortigara G. en Rogers L.J. (2005). Survival with an asymmetrical brain: Advantages and disadvantages of cerebral lateralization. Behavioral and Brain Sciences 28, 575-633. 37. Waters N.S. en Denenberg V.H. (1994). Analysis of 2 measures of paw preference in a large population of inbred mice. Behavioural Brain Research 63, 195-204. 38. Wells D.L. (2003). Lateralised behaviour in the domestic dog, Canis familiaris. Behavioural Processes 61, 27-35. 39. Wittling W. en Roschmann R. (1993). Emotion-related hemisphere asymmetry: Subjective emotional responses to laterally presented films. Cortex 29, 431-448.
17
