UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2011-2012
KOOIVERRIJKING BIJ HET KONIJN, DE HAMSTER EN DE CAVIA
door Linde DE WILDE
Promotor: Dr. Christel Moons
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
De auteur en de promotor geven de toelating deze studie als geheel voor consultatie beschikbaar te stellen voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende de gegevens vermeld in deze studie berust bij de promotor. Het auteursrecht beperkt zich tot de wijze waarop de auteur de problematiek van het onderwerp heeft benaderd en neergeschreven. De auteur respecteert daarbij het oorspronkelijke auteursrecht van de individueel geciteerde studies en eventueel bijhorende documentatie, zoals tabellen en figuren. De auteur en de promotor zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze studie geciteerd en beschreven zijn.
VOORWOORD Mijn dank gaat uit naar de mensen die het tot stand komen van dit werk hebben mogelijk gemaakt. Allereerst wil ik mijn promotor, Dr. C. Moons, bedanken. Zij stond me bij met advies en herinnerde me er steeds aan de literatuur kritisch te bekijken. Verder wil ik ook de masterproefcoördinator, Prof. Dr. P. Simoens, en de masterproefsecretaris, Dhr. B. De Pauw, bedanken. Zij zorgden voor de toewijzing van de onderwerpen en een praktische handleiding bij het uitvoeren van een literatuurstudie. Deze handleiding gaf een bondig en duidelijk overzicht van de verwachtingen zoals onder andere richtlijnen betreffende de opbouw en lay-out. Daarnaast gaat mijn dank uit naar mijn moeder die de verschillende versies van mijn literatuurstudie heeft nagelezen op spelfouten en taalgebruik. Tot slot gaat mijn dank ook uit naar mijn vriend, vrienden en familie voor hun geduld en steun tijdens het lange proces dat dit werk is voorafgegaan.
INHOUDSOPGAVE VOORWOORD INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING
1
INLEIDING
2
KOOIVERRIJKING BIJ HET KONIJN, DE HAMSTER EN DE CAVIA
4
1. Kooiverrijking
4
1.1
Definitie en doel
4
1.2
Wetgeving
4
2. Natuurlijk gedrag van het konijn, de hamster en de cavia
5
2.1
Konijn
5
2.2
Hamster
6
2.3
Cavia
7
3. Fysische verrijking
8
3.1
8
Omgeving
3.1.1
Platform
8
3.1.2
Schuilplaats
9
3.1.3
Bedding
11
3.1.4
Nestbox en nestmateriaal
13
3.1.5
Spiegels
14
Manipulanda
15
3.2 3.2.1
Het konijn
15
3.2.2
De hamster
16
3.2.3
De cavia
17
3.3
Nutritionele verrijking
17
3.3.1
Foerageer gedrag promoten
17
3.3.2
Knagen
18
4. Sociale verrijking
19
4.1
19
Intraspecifiek sociaal contact
4.1.1
Het konijn
20
4.1.1.1
Groepshuisvesting
20
4.1.1.2
Individuele huisvesting
21
4.1.2
De hamster
22
4.1.2.1
Groepshuisvesting
22
4.1.2.2
Individuele huisvesting
22
4.1.3
De cavia
22
4.1.3.1
Groepshuisvesting
23
4.1.3.2
Individuele huisvesting
23
4.2 Interspecifiek sociaal contact
23
5. Het novelty-effect
24
BESPREKING
25
REFERENTIELIJST
27
SAMENVATTING In deze literatuurstudie wordt een overzicht gegeven van de beschikbare literatuur over kooiverrijking bij konijnen, hamsters en cavia’s en wordt nagegaan welke reeds gebruikte verrijkingselementen wetenschappelijk geëvalueerd werden. Bij konijnen zijn volgende verrijkingselementen reeds geëvalueerd: platform, schuilplaats, bedding, nestbox en nestmateriaal, spiegels, manipulanda, elementen die foerageren promoten, knaagstok en sociaal contact. Er zijn echter maar enkele studies per verrijkingselement uitgevoerd die bovendien variëren voor verschillende parameters zoals de leeftijd van de dieren, het geslacht, … De resultaten van deze studies kunnen dus niet zomaar veralgemeend worden. Bij hamsters zijn er minder verrijkingselementen geëvalueerd ten opzichte van het konijn. Er zijn wel studies over de evaluatie van schuilplaatsen, bedding, nestbox en nestmateriaal, manipulanda en sociaal contact. De studies over evaluatie van kooiverrijking bij cavia’s zijn nog schaarser. Enkel het type bedding, knaagstok en sociaal contact zijn geëvalueerd. Bij de evaluatie van de efficiëntie van kooiverrijking, zijn er bovendien een aantal factoren waarmee men rekening dient te houden en die eenduidige conclusies bemoeilijken, zoals leeftijd en geslacht van de dieren. Daarnaast moet men rekening houden met het novelty-effect, wat niet altijd geëvalueerd wordt in de vermelde wetenschappelijke studies. Hierbij zal de interesse voor het verrijkingselement afnemen naarmate het dier het element reeds langer kan gebruiken. Een initiële grote interesse voor een verrijkingselement betekent dus niet noodzakelijk dat het element geschikt is als verrijking over een langere periode. Tot slot mag ook de praktische toepasbaarheid en het effect van kooiverrijking op experimentele resultaten niet vergeten worden. Uit deze literatuurstudie blijkt bijgevolg dat de literatuur omtrent kooiverrijking bij konijnen, hamsters en cavia’s nog een aantal hiaten vertoont en voor vele reeds toegepaste verrijkingselementen de efficiëntie nog niet werd aangetoond. In het bijzonder bij hamsters en cavia's is nog veel ruimte voor verder onderzoek. Trefwoorden: Cavia – Hamster – Konijn – Kooiverrijking – Natuurlijk gedrag
INLEIDING In 2010 werden er in België 700.708 proefdieren gebruikt in 397 erkende laboratoria. Proefdieren worden voornamelijk gebruikt in het kader van de ontwikkeling en controle van geneesmiddelen. Daarnaast worden proefdieren ook gebruikt voor fundamenteel onderzoek, vooral uitgevoerd door universiteiten. Knaagdieren vormen de meerderheid van de gebruikte proefdieren (81%). Konijnen vormen 9% van de proefdieren en worden veelal gebruikt voor de productie van specifieke antistoffen ter behandeling van kanker of bij genetische aandoeningen (FOD Volksgezondheid, Veiligheid van de Voedselketen en Leefmilieu, 2010). De huisvesting van proefdieren in laboratoria is meestal gestandaardiseerd om zo min mogelijk de uitkomst van experimenten te beïnvloeden. Deze standaardisatie kan zowel een invloed hebben op fysiologische parameters als op het gedrag van de dieren. Abnormaal gedrag kan uitgelokt worden door verschillende factoren waaronder blootstelling aan chronische aversieve stimuli, onmogelijkheid om gedrag uit te voeren dat in het wild noodzakelijk is voor voortplanting of overleving en onmogelijkheid om gedrag uit te voeren voor behoud van de homeostase (Garner, 2005). Het onderscheid tussen normaal en abnormaal gedrag kan gebeuren op basis van de volgende criteria (Garner, 2005): 1. Wordt het gedrag enkel gezien in gevangenschap, zoals bijvoorbeeld stereotypieën? 2. Wordt het gedrag uitgevoerd in de juiste context en aan de juiste frequentie wanneer het gedrag zowel voorkomt in het wild als in gevangenschap? 3. Is er sprake van automutilatie, beïnvloeding van sociale interacties of een invloed op groei en reproductie? 4. Is het gedrag eigen aan een subset van individuen? 5. Induceert het gedrag tekenen van stress bij het dier of zijn hokgenoten? Het gebruik van dieren met abnormale gedragingen in experimenten beïnvloedt zowel validiteit, betrouwbaarheid als reproduceerbaarheid van experimenten. Ten eerste validiteit door dieren met abnormale gedragingen te gebruiken, ten tweede betrouwbaarheid door de interindividuele variatie te verhogen bij gebruik van dergelijke dieren en ten derde de reproduceerbaarheid doordat het gebruik van dergelijke dieren verschilt tussen verschillende laboratoria. Dus verrijking zou, door minder dieren met abnormaal gedrag te gebruiken, mogelijk de variabiliteit, betrouwbaarheid en reproduceerbaarheid van experimenten kunnen verbeteren in plaats van te leiden tot meer variatie (Garner, 2005). Naast de invloed van standaardisatie op het gedrag kan er ook een invloed zijn op fysiologische parameters. Zo zal bijvoorbeeld een kleinere kooi bij hamsters leiden tot een significant hogere basale rectale temperatuur (Kuhnen, 1999). Deze standaardisatie in huisvesting leidt dus niet noodzakelijk tot minder beïnvloeding van de experimentele resultaten. Het volledig elimineren van de invloed van huisvesting, zowel een gestandaardiseerde als verrijkte omgeving, op de uitkomst van wetenschappelijke experimenten blijft een utopie. Belangrijk is dat de gebruikte methodes en materialen nauwkeurig worden beschreven in de rubriek ‘materialen en methoden’ van wetenschappelijke publicaties (Baumans, 2004; Baumans, 2005; Bayne, 2005). Men kan op vele verschillende manieren voorzien in kooiverrijking bij proefdieren. Gaande van fysische verrijkingselementen tot sociale verrijking. Voor vele verrijkingselementen die aangeboden worden, zijn er tot nog toe geen evaluaties gebeurd van hun effect. De evaluatie van
2
verrijkingselementen kan gebeuren via keuzetesten, motivatietesten, evaluatie van het gedrag, het gebruik van het verrijkingselement door het dier en effecten van de verrijking op fysiologische parameters. In deze literatuurstudie wordt nagegaan welke verrijkingselementen beschikbaar zijn voor konijnen, hamsters en cavia’s, hoe deze kunnen toegepast worden, welke effecten ze hebben op het gedrag en of er reeds een wetenschappelijke evaluatie is gebeurd. Eerst wordt er ingegaan op de definitie en het doel van kooiverrijking en ook de wetgeving wordt behandeld. Vervolgens wordt er een kort overzicht gegeven van het natuurlijk gedrag bij de verschillende diersoorten. Nadien wordt er ingegaan op de verschillende types verrijkingselementen, deze worden opgedeeld in fysische en sociale verrijking. Onder fysische verrijking valt het voorzien van een platform, schuilplaats, bedding, nestbox en nestmateriaal, spiegels, manipulanda en nutritionele verrijking. Tot de nutritionele verrijking behoren elementen die foerageer gedrag promoten en knaagstokken. Bij de sociale verrijking wordt zowel intraspecifiek als interspecifiek sociaal contact besproken. Bij ieder element wordt een overzicht gegeven van de functie, de wijze van toepassing en de evaluatie van het element.
3
KOOIVERRIJKING BIJ HET KONIJN, DE HAMSTER EN DE CAVIA 1. KOOIVERRIJKING 1.1 DEFINITIE EN DOEL In de literatuur zijn vele verschillende definities terug te vinden voor de term kooiverrijking (Bayne, 2005; Benefiel et al., 2005; Smith en Corrow, 2005). Een veel gebruikte definitie beschrijft kooiverrijking als het aanpassen van de omgeving van dieren gehouden in gevangenschap zodat deze beter beantwoordt aan de sociale, fysische en psychische behoeften van de diersoort (Newberry, 1995; Van Loo, 2007). De term verrijking suggereert dat de omgeving van het dier reeds voldoet aan de basisbehoeften voor de diersoort. Hieruit rijst de vraag wat de basisbehoeften zijn voor iedere diersoort (Van Loo, 2007). Zo is vastgesteld dat de motivatie van hamsters voor het bouwen van een nest hoog is (Guerra en Ades, 2002). Het voorzien van nestmateriaal zou dus bij deze diersoort beschouwd kunnen worden als behorend tot de basisbehoeften. Vaak echter wordt het voorzien van nestmateriaal beschouwd als een vorm van verrijking (Van Loo, 2007). De term kooiverrijking wordt niet altijd correct gebruikt. Ten eerste wordt het effect van verrijking niet steeds gemeten naar de maatstaven van dieren maar naar deze van mensen. Het gaat dus niet meer om een kooiverrijking voor het dier maar eerder om een tegemoetkoming voor de mens, bijvoorbeeld het aanpassen van de structuur van de kooi opdat deze eenvoudiger te reinigen is. Ten tweede wordt de term verrijking soms verkeerdelijk gebruikt voor het louter toevoegen van complexiteit in de omgeving die echter niet bijdraagt tot het bevredigen van de behoeften van de diersoort (Newberry, 1995). Met het toevoegen van kooiverrijking aan de huisvesting van dieren beoogt men meerdere doelen te bereiken: 1) Stimuleren van natuurlijk gedrag (Newberry, 1995). 2) Verminderen van abnormaal gedrag (Newberry, 1995). 3) Diversiteit in het gedrag stimuleren (Young, 2003). 4) Het positieve gebruik van de omgeving stimuleren (Young, 2003). 5) Verhogen van het vermogen van het dier om om te gaan met stressoren (Young, 2003). 1.2 WETGEVING Sinds 1986 is er in de EU een specifieke wetgeving van kracht voor het gebruik van proefdieren, de richtlijn 86/609/EEC van de Raad van 24 november 1986 betreffende de bescherming van proefdieren. Deze werd in 2010 herzien tot de nieuwe richtlijn 2010/63/EU van het Europese parlement en de Raad van 22 september 2010 betreffende de bescherming van proefdieren die van kracht wordt in alle lidstaten van de EU op 1 januari 2013. In de nieuwe richtlijn 2010/63/EU wordt het volgende vermeld betreffende milieuverrijking: ‘Alle dieren dienen over een ruimte van toereikende complexiteit te beschikken om een breed spectrum van normale gedragingen te kunnen ontplooien. Zij moeten hun milieu tot op zekere hoogte
4
zelf kunnen bepalen en controleren, zodat stressgerelateerd gedrag wordt beperkt. De inrichtingen moeten geschikte verrijkingstechnieken toepassen, waardoor het spectrum van activiteiten die het dier kan ontplooien wordt verruimd en meer mogelijkheden tot „coping”-gedrag worden geboden, zoals voor de betreffende soort geschikte lichaamsbeweging, foerageergedrag en manipulatieve en cognitieve activiteiten. De milieuverrijking in dierenleefruimten moet worden afgestemd op de soortspecifieke en individuele behoeften van de betrokken dieren. De verrijkingsstrategieën in de inrichtingen moeten regelmatig worden getoetst en geactualiseerd.’ In bijlage A van de Europese conventie voor de bescherming van gewervelde dieren gebruikt voor experimentele en andere wetenschappelijke doeleinden van 15 juni 2006 worden aanvullend nog aanwijzingen gegeven over kooiverrijking bij enkele specifieke species. Zo zou een konijn behoefte hebben aan ruwvoer, blokjes van hooi of knaagstokken en een schuilplaats. Bijkomend bij groepshuisvesting ook schuilplaatsen, visuele barrières en uitkijkplaatsen. Voor fokdieren zou men daarnaast nestmateriaal en nestboxen moeten voorzien. Hamsters zouden moeten beschikken over nestmateriaal, een nestbox daarentegen enkel wanneer het nestmateriaal niet toereikend is voor het bouwen van een goed nest. Zowel bij hamsters als cavia’s wordt aangeraden schuilplaatsen te voorzien. Bij cavia’s wordt daarnaast ook aangeraden steeds hooi te voorzien om op te knabbelen en aan te knagen. In België is het Koninklijk besluit van 6 april 2010 betreffende de bescherming van proefdieren momenteel van kracht, deze is gebaseerd op de ETS 123 overeenkomst van de Raad van Europa betreffende het gebruik van dieren voor wetenschappelijke doeleinden. 2. NATUURLIJK GEDRAG VAN HET KONIJN, DE HAMSTER EN DE CAVIA 2.1 KONIJN De voornaamste rassen gebruikt in laboratoria zijn witte Nieuw-Zeelander, Hollander en Half Lop (Morton et al., 1993). Bij de zoektocht naar geschikte verrijkingselementen baseert men zich vaak op het gedrag van het Europese wilde konijn, Oryctolagus cuniculus (Boers et al., 2002). In de ijstijd is het konijn van Midden- en West-Europa uitgestorven, behalve op het Iberisch schiereiland. Uit deze populatie is het Europese wilde konijn, Oryctolagus cuniculus, ontstaan. Op het Iberisch schiereiland heerst een mediterraan klimaat met een regenval van minder dan 1000 mm per jaar. De habitat van het konijn bestaat uit kort gras met losse bodem zodat er makkelijk kan gegraven worden. De habitat kan ook bestaan uit veilige toevluchtsoorden in struikgewas aangrenzend aan graasplekken (Gibb, 1990). Het konijn vertoont de hoogste activiteit bij schemering en nacht (Villafuerte et al., 1993). Overdag blijft het konijn in het hol en bij het invallen van de avond verlaten ze het hol op zoek naar voedsel (Lockley, 1961; Gunn-Dore, 1997). Wanneer een konijn zich boven de grond bevindt, zal het zoveel mogelijk beschutting zoeken in de vegetatie tegen predatoren en in alarmerende situaties beschutting zoeken in het hol (Lockley, 1961; Gunn-Dore, 1997). De activiteit is daarnaast ook afhankelijk van seizoensveranderingen, de temperatuur, het zonlicht, het maanlicht en in mindere mate de wind (Lockley, 1961; Villafuerte et al., 1993). Het konijn leeft in groep in holen onder de grond (Lockley, 1961; Gunn-Dore, 1997). Deze holen worden voornamelijk gegraven door de voedsters. De rammelaars vertonen ook graafgedrag, maar niet gericht en consequent, eerder als reactie op de aanwezigheid van andere dieren. Deze holen
5
bestaan uit verschillende kamers, de beste kamer hoort toe aan het dominante paar. Elke voedster heeft haar eigen kamer, met favoriete in- en uitgang en daarnaast een favoriete graasplek. Aangezien voedsters zeer gehecht zijn aan hun gebied, zal bij de dood van een voedster haar kamer overgenomen worden door een jongvolwassen voedster en niet door de voedster die volgende is in de lineaire hiërarchie. Wanneer een voedster moet jongen, zal zij een bestaande kamer vergroten of een nieuwe kamer uitgraven. De nestkamer wordt voorzien van nestmateriaal zoals gras, hooi, vacht, … en de toegang wordt afgesloten met aarde. Latrines leken niet specifiek toe te behoren aan een bepaalde voedster of rammelaar (Lockley, 1961). Studies hebben aangetoond dat het konijn, een sociale diersoort, leeft in groepen bestaande uit 1 tot 8 rammelaars en 1 tot 12 voedsters (Lockley, 1961; Cowan; 1987). In een groep konijnen is er 1 dominante rammelaar en 1 dominante voedster die samen een koppel vormen. De dominantie van de voedster zou eerder te wijten zijn aan het feit dat zij een paar vormt met de dominante rammelaar dan dominant gedrag tegenover de andere voedsters (Lockley, 1961). Lockley bestudeerde een groep konijnen onder semi-natuurlijke omstandigheden gedurende 4 jaar. De groep bestond initieel uit 6 ouderparen. De dominante rammelaar vertoont dominant gedrag tegenover de andere rammelaars alsook de andere voedsters. Wanneer deze geen submissieve signalen geven bij contact met de dominante rammelaar, zal het aanleiding geven tot agressie. Behalve het dominante paar worden er ook paren gevormd tussen subdominante individuen (Lockley, 1961). Binnen ieder geslacht bestaat er een lineaire hiërarchie (Gunn-Dore, 1997), deze is echter meer uitgesproken bij de rammelaars dan bij de voedsters (Lehman, 1991). Jongvolwassen individuen zijn subdominant aan volwassen individuen (Lockley, 1961). Rammelaars hebben een territorium dat ze verdedigen en markeren met urine. Bij voedsters is er eerder sprake van een home range, dit is de ruimte die door een individu of een groep gebruikt maar niet verdedigd wordt (Vastrade, 1986). 2.2 HAMSTER De Syrische hamster is de meest gebruikte soort in laboratoria en is afkomstig uit het Midden-Oosten. De volledige populatie stamt waarschijnlijk af van de paring tussen een broer en zus, gevangen genomen door Aharoni in Aleppo, Syrië, in 1930. Aharoni was een zoöloog aan de universiteit van Jeruzalem en heeft in gevangenschap met dit paar verder gekweekt. Deze dieren vormen de basis van de huidige populatie die gebruikt wordt in laboratoria en die als huisdier gehouden wordt (Kuhnen, 2002). De oorspronkelijke habitat van de Syrische hamster is het Noordoosten van Syrië. Daar heerst een continentaal klimaat met grote seizoens- en dagschommelingen en een lage regenval. Bij lage temperaturen, van november tot februari ongeveer, houden de hamsters een winterslaap (Gattermann et al., 2001; Kuhnen, 2002). Ueda en Ibuka (1995) toonden onder laboratoriumomstandigheden aan dat bij lagere temperaturen, minder dan 7°C, meer hamsters een winterslaap deden in vergelijking met hogere temperaturen. Ook de leeftijd, waterrestrictie en het lichtschema hadden een invloed op het al dan niet optreden van een winterslaap. Hamsters worden veelal beschouwd als dieren met een nocturnale levenswijze (Miljutin, 2011), hoewel een studie van Gattermann et al. (2008) een nocturnale levenswijze in gevangenschap maar een diurnale levenswijze in het wild aantoonde in een populatie Syrische hamsters. Hamsters graven een hol bestaande uit verschillende kamers (Gattermann et al., 2001; Miljutin, 2011). Er is een centrale nestkamer waarin zich een nest bevindt van droog plantenmateriaal en waaruit minimum 2 tunnels vertrekken. Eén van deze tunnels eindigt blind en wordt gebruikt om te urineren en
6
een andere wordt gebruikt voor de opslag van voedsel voor de winter (Gattermann et al., 2001; Miljutin, 2011). Het voedsel wordt getransporteerd naar het hol met behulp van wangzakken, het zogenaamde hamsteren (Miljutin, 2011). De feces wordt verspreid teruggevonden over het hol en de toegang tot het hol wordt steeds afgeschermd door aarde (Gattermann et al., 2001). Hamsters zijn solitaire dieren waarbij het sociaal contact beperkt is tot de paring en het grootbrengen van de jongen (Gattermann et al., 2001; Miljutin, 2011). Bij een dergelijke levenswijze is het geven van enige informatie over zichzelf aan soortgenoten van belang bijvoorbeeld voor de paring. Dit kan gaan van zijn aanwezigheid aan te geven tot informatie over de leeftijd, het geslacht en de reproductieve staat en dit op zo’n manier dat predatoren niet aangetrokken worden (Lisk et al.,1983). Dit gebeurt via visueel en olfactorisch contact en agressief gedrag (Lisk et al., 1983; Miljutin, 2011). Het gebied dat een hamster bewoont, wordt beschermd tegen indringers (Miljutin, 2011). 2.3 CAVIA Cavia’s (familie Cavidae) bewonen zeer uiteenlopende habitats zoals grasland, savanne, moerassen, vochtige en droge bossen, gecultiveerde gebieden, … (Adrian en Sachser, 2011). De gedomesticeerde cavia stamt af van Cavia aperea (Sachser et al., 2004; Asher et al., 2008). De habitat van Cavia aperea bestaat uit een zone van dense vegetatie en omgevende zones met kort gras waar de dieren foerageren (Cassini en Galante, 1992; Asher et al., 2008). De afwezigheid van holen geeft aanleiding tot een andere anti-predator strategie dan bij het konijn. Cavia’s zullen bij gevaar snel naar de dichte vegetatie rennen ofwel bevriezen in hun houding om de aandacht van zich af te leiden (Adrian en Sachser, 2011). Cavia’s verlaten de dense vegetatie in de ochtend en de late namiddag voor korte perioden van foerageren op meer open terrein. Dit doen ze alleen of in het gezelschap van een soortgenoot (Asher et al., 2008). De cavia is niet uitgesproken dag- of nachtactief. Activiteit wordt onderbroken door korte rustperiodes van minder dan 5 minuten, zowel overdag als ’s nachts (Nicholls, 1922). De diversiteit aan habitats bewoond door cavia’s, leidt tot vele verschillende mogelijkheden van sociale systemen, gaande van monogamie tot polygamie en solitair levende dieren over harems tot grotere groepen van gemengde geslachten (Adrian en Sachser, 2011). De cavia aperea leeft in groepen van gemengde geslachten en is polygaam (Sachser, 1998; Sachser et al., 1999). De sociale structuur is afhankelijk van de populatiedensiteit. Bij een lage populatiedensiteit zal er een lineaire hiërarchie zijn zowel bij de mannetjes als bij de vrouwtjes, die leeftijdsafhankelijk is (Sachser, 1998; Sachser et al., 1999). Er zijn geen sociale bindingen tussen de mannetjes en de vrouwtjes. Bij een hoge populatiedensiteit, vanaf 10 tot 15 individuen in een groep, zal de groep zich opsplitsen in subeenheden met elk 1 tot 4 mannetjes en 1 tot 7 vrouwtjes. Binnen iedere subeenheid is er een dominant mannetje dat een sociale binding aangaat met de vrouwtjes van zijn subeenheid. Het dominante mannetje verdedigt de vrouwtjes die in oestrus zijn tegen subdominante mannetjes (Sachser, 1998). De dominantie wordt bij hoge populatiedensiteit bepaald door de mogelijkheid van het mannetje om een binding aan te gaan met één of meerdere vrouwtjes (Jacobs, 1976). De dominante mannetjes van verschillende subeenheden respecteren de grenzen van andere subeenheden (Sachser, 1998). Ondanks de poging tot afschermen van de vrouwtjes is het dominante mannetje vaak niet de exclusieve vader van de pups (Adrian en Sachser, 2011). Binnen een eenheid treden er vriendschappelijke contacten op, maar elkaar verzorgen of dicht bij elkaar zijn wordt zelden gezien (Sachser et al., 1999).
7
Zowel mannelijke als vrouwelijke dieren hebben stabiele home ranges. De home range van een mannetje overlapt met deze van 1 tot 3 vrouwtjes. Mannelijke dieren vertonen geen territoriaal gedrag, maar de vrouwelijke dieren, behorende tot hun subunit, worden gemarkeerd met urine. De grootte van de home ranges wordt onder andere bepaald door de aanwezigheid van voedsel en andere milieufactoren. De grootte van de home range van vrouwtjes bepaalt ook mee hoeveel vrouwtjes een mannetje kan monopoliseren. Jonge mannetjes verlaten hun geboorte eenheid en worden satelliet mannetjes. Ze verkrijgen een dominante positie wanneer het residente mannetje, al dan niet van hun geboorte eenheid, sterft (Asher et al., 2008). 3. FYSISCHE VERRIJKING 3.1 OMGEVING 3.1.1 Platform Een platform biedt verschillende mogelijkheden voor de dieren. Het kan gebruikt worden als uitkijkpositie, als rustplaats en als toevluchtsoord (Stauffacher, 1992; Lawlor, 1997; Cheryl en Westbrook, 1998; Banjanin et al. 2004). Bij het konijn is het platform uitermate geschikt als rustplaats voor zogende voedsters die zich op deze manier kunnen afzonderen van hun jongen (Stauffacher, 1992). Opdat het platform geschikt zou zijn als uitkijkpositie, dienen de wanden van de kooi doorzichtig te zijn, zoals afgebeeld in figuur 1 (Seaman et al., 2008). Het voorzien van een goede uitkijkpositie zou bijdragen tot het verminderen van angst bij het konijn (Hawkins et al., 2008). Er moet wel op worden gelet dat het platform geen mogelijkheid biedt tot ontsnappen uit de kooi (Morton et al., 1993). Hiervoor moet het platform op voldoende afstand van de wand worden geplaatst en/of moeten de wanden van de kooi hoog genoeg zijn. Als toevluchtsoord biedt het platform een donkere ruimte waar het konijn zich kan terugtrekken wanneer het zich bedreigd voelt (Stauffacher, 1992). De hamster zal een platform net zoals het konijn gebruiken als uitkijkpositie. In een studie waarbij het effect van een pot of een PVC buis als een vorm van verrijking bij hamsters werd getest, werd aangetoond dat de dieren op de voorwerpen klommen en van daaruit over de omgeving uitkeken (Cheryl en Westbrook, 1998). Veel onderzoek naar gebruik van platformen door cavia’s is er niet, maar men heeft wel vastgesteld dat cavia’s bij toevoegen van een box in het midden van de kooi zich zowel in als op de box begeven (Banjanin et al., 2004). Een platform kan op verschillende manieren worden voorzien. Men kan bij konijnen gebruik maken van een horizontale plank uit verschillende materialen zoals plastic of hout (Stauffacher, 1992; Hawkins, 2008). Morton et al. (1993) suggereren dat het belangrijk is dat het platform eenvoudig te reinigen is en uitglijden voorkomt. Platforms worden immers snel vuil en vereisen frequente reiniging. Een andere mogelijkheid is het gebruik van een box, waar de konijnen zowel op als in kunnen liggen (Hansen en Berthelsen, 2000). Ook een
8
stroblok zal gebruikt worden als platform en kan tegelijkertijd dienst doen als een vorm van nutritionele verrijking (Hawkins et al., 2008). Gemiddeld genomen wordt een hoogte van 20-30 cm gebruikt voor konijnen (Stauffacher, 1992; Hawkins et al., 2008). Bij introductie van een platform stellen Hawkins et al. (2008) voor om de hoogte progressief te laten toenemen om verwondingen te vermijden. Door osteoporose hebben konijnen immers mogelijks onvoldoende beendersterkte om meteen op en af hoge platforms te springen. Een platform kan zowel gebruikt worden als verrijking bij individuele huisvesting als bij groepshuisvesting bij konijnen. In het laatste geval dient men rekening te houden met mogelijke agressie door competitie voor het platform. Het platform moet bijgevolg voldoende groot zijn zodat alle konijnen er gelijktijdig gebruik kunnen van maken (Hawkins et al., 2008). Bij de hamster vermeldt de literatuur het gebruik van een kartonnen doos of buis als platform. Deze doet dan dienst als een mogelijkheid tot klimmen, kauwen en manipulatie. Het karton kan uiteindelijk eindigen als nestmateriaal (Lawlor, 1997; Jennings et al., 1998). Seaman et al. (2008) toonden een hoge motivatie aan bij konijnen voor het bereiken van een platform. Ondanks de hoge motivatie werd het platform zelden gebruikt door de konijnen. Deze vaststelling ondersteunt de hypothese dat het platform een belangrijke functie vervult als toevluchtsoord. Ook werden in de studie kooien gebruikt met houten wanden waardoor de functie van het platform als uitkijkpost wegviel. 3.1.2 Schuilplaats Een schuilplaats biedt een toevluchtsoord o.a. in conflictsituaties. Zowel het konijn, de hamster en de cavia zullen zich terugtrekken in de schuilplaats wanneer ze opgeschrikt worden, bij het konijn en de cavia werd dit o.a. beschreven bij toenadering van een persoon (Hamilton, 1991; Scharmann, 1991; Kuhnen, 2002). Bij groepshuisvesting van cavia’s en konijnen is een schuilplaats belangrijk opdat een individu zich even kan afzonderen van de groep of zich kan verbergen voor een ander dominant individu bij agressieve interacties (Boers et al., 2002; Banjanin et al., 2004; Van Loo, 2007). Bij agressieve interacties bij konijnen zal het verbreken van het visueel contact meestal de agressor kalmeren (Van Loo, 2007). Naast het gebruik van een schuilplaats als toevluchtsoord, kan het ook voor andere doeleinden gebruikt worden. Konijnen worden niet alleen gezien in de schuilplaats maar ook erop en als uitkijkplaats wanneer dit mogelijk is (Lidfors, 1997; Ottesen et al., 2004). Ook cavia’s gebruiken de schuilplaats niet enkel om te schuilen maar ook om op te zitten, over te springen, te slapen en als nestbox (Reinhardt, 2002; Banjanin et al., 2004). Bij cavia’s zal het toevoegen van schuilplaatsen daarnaast leiden tot een beter gebruik van de beschikbare ruimte aangezien ze open ruimten mijden en zich voornamelijk langs solide wanden bewegen (White et al., 1989; Scharmann, 1991). Onder laboratoriumomstandigheden is het gebruik van een schuilplaats door de hamster afhankelijk van de bedding diepte. Bij geringe bedding diepte (10 cm) zal de hamster de schuilplaats verkiezen als hol, bij grotere bedding diepte (40-80 cm) zal de hamster zelf een hol graven (Hauzenberger et al., 2006). Bij gebrek aan de mogelijkheid om zelf een hol te graven in kooien, is het toevoegen van een schuilplaats een mogelijk alternatief (Kuhnen, 2002; Baumans, 2004). Onafhankelijk of het een kleine of grote en al dan niet gecompartimenteerde schuilplaats is, verkiezen hamsters te slapen in de schuilplaats en wordt er voedsel in opgeslagen. De plaatsen voor voedselopslag en urineren zijn niet gescheiden van elkaar bij grote schuilplaatsen, beiden gebeuren in de schuilplaats. Bij kleine schuilplaatsen gebeurt het urineren meer buiten de schuilplaats (Gerber et al., 2008).
9
Een schuilplaats kan op verschillende manieren voorzien worden. Zo kan men gebruik maken van een box (uit verschillende soorten materialen: plastiek, hout, …), papieren zakken, kunststof buizen, doorzichtige potten en een U-vormig ondoorzichtig stuk plastic, zoals afgebeeld in figuur 2 (Hamilton, 1991; Cheryl en Westbrook, 1998; Boers et al., 2002; Kuhnen, 2002; Banjanin et al., 2004; Baumans, 2004; Agass en Ruffle, 2005; Van Loo, 2007). Bij konijnen moet de schuilplaats steeds 2 openingen hebben zodat er een ontsnappingsroute voorhanden is bij agressieve interacties (Hawkins et al., 2008). Het is belangrijk om voor ieder konijn een schuilplaats te voorzien om conflicten te voorkomen (Van Loo, 2007; Hawkins et al., 2008). Daarnaast maken konijnen regelmatig samen gebruik van een schuilplaats, dus is het aangeraden om schuilplaatsen van verschillende oppervlaktes te voorzien, zodat er grotere schuilplaatsen zijn waar meerdere konijnen tegelijkertijd kunnen schuilen en toch ieder individu de keuze heeft om apart te schuilen (Morton et al., 1993; Hawkins et al., 2008). De hoogte van de toegang tot de schuilplaats moet voldoende hoog zijn opdat het konijn er snel bescherming kan zoeken, maar ook laag genoeg om voor een veilig gevoel te zorgen. Hiervoor suggereren Hawkins et al. (2008) een hoogte van 30 cm. Ook de cavia is een sociaal dier dat contact met soortgenoten opzoekt, een schuilplaats moet dus ook toegankelijk zijn voor meerdere dieren (White et al., 1989; Ottesen et al., 2004). Bij het samenstellen van nieuwe groepen cavia’s hebben mannelijke dieren echter een voorkeur voor individuele schuilplaatsen (Nordlund et al., 2007). Banjanin et al. (2004) boden cavia’s de keuze tussen een buis of een rechthoekige schuilplaats en de cavia’s verkozen hierbij de rechthoekige schuilplaats. Over het effect van een schuilplaats op gedrag werden enkel publicaties over konijnen en hamsters gevonden. In een experiment van Hansen en Berthelsen (2000) bij konijnen werd een houten box met geperforeerde plastieken bovenwand toegevoegd als verrijking en vergeleken met een kooi zonder verrijking. Konijnen gehouden in een kooi zonder verrijking vertoonden meer knagen aan de tralies, meer verzorging en meer schroom. Deze gedragsveranderingen waren meer uitgesproken bij de voedsters dan bij de rammelaars. In de studie gebruikten de dieren de box echter zelden als schuilplaats of rustplaats maar eerder om op te zitten en uit te kijken over de omgeving. Whary et al. (1993) toonden aan dat konijnen zelden de ruimte onder een platform als rustplaats gebruiken. Wanneer de dieren echter opgeschrikt werden door mensen, zochten ze hun toevlucht daar. Dit zou er dus op kunnen wijzen dat konijnen die niet gestoord worden de schuilplaats zelden gebruiken waarbij voedsters de box meer gebruiken dan rammelaars. Nochtans zou de afname van abnormaal gedrag in de verrijkte kooi erop kunnen wijzen dat toegang tot een schuilplaats een hoge waarde heeft voor konijnen (Hansen en Berthelsen, 2000). Bij in groep gehuisveste hamsters leidt het toevoegen van een schuilplaats tot minder agressie ten overstaan van soortgenoten. Tevens wordt er meer soortspecifiek gedrag vertoond zoals markeren, knagen, hamsteren en graven. Bij individueel gehuisveste dieren zou er mogelijks meer agressie kunnen optreden tegenover mensen doordat de hamsters de schuilplaatsen gaan verdedigen (Cheryl en Westbrook, 1998).
10
3.1.3 Bedding Bedding wordt vaak tot de basisuitrusting van een laboratoriumkooi gerekend, maar de juiste keuze van bedding is in feite ook een vorm van verrijking. Bedding promoot namelijk natuurlijke gedragingen zoals foerageren en graven en draagt zo bij tot een hoger activiteitsniveau. Tevens wordt bedding materiaal frequent gebruikt voor het bouwen van een nest bij konijnen en hamsters (Kuhnen, 2002; Sachser et al., 2004; Hauzenberger et al., 2006; Lanteigne en Reebs, 2006). Een goede bedding zal de ligplaats van de dieren droog houden (Kuhnen, 2002). Verschillende types van bedding kunnen gebruikt worden zoals al dan niet geautoclaveerd stro, zaagsel, houtkrullen en papiersnippers (Turner et al., 1992; Morton et al., 1993; Hawkins et al., 2008). Een overzicht van de voor- en nadelen van de verschillende types bedding wordt gegeven in tabel 1. Idealiter zou een bedding aan de volgende eigenschappen moeten voldoen: goedkoop, makkelijk beschikbaar, absorberend, niet toxisch, eenvoudig in gebruik, geen onaangename geur, stofvrij, geen microbiële of parasitaire contaminatie, geen gezondheidsproblemen geven bij de dieren of de verzorgers door pesticide of herbicide residuen en comfortabel zijn voor het dier (Turner et al., 1992; Morton et al., 1993). De laag bedding moet voldoende diep zijn om te voorzien in een propere en droge ligplaats. Bij konijnen wordt een diepte van 5 cm aangeraden. Hoe dunner de laag gebruikte bedding, hoe frequenter men de bedding moet vervangen (Morton et al., 1993). Morton et al. (1993) stellen een maximum interval voor van 2 weken tussen het vervangen van de bedding bij konijnen. Bij hamsters lijkt een 40 cm diepe bedding een aanvaardbare compromis voor zowel de dieren als de verzorgers (Hauzenberger et al., 2006). Hamsters hebben een voorkeur voor oudere bedding (tot 14 dagen oude bedding) ten opzichte van verse bedding (Veillette en Reebs, 2010). Tabel 1: Samenvattende tabel met eigenschappen en voor- en nadelen van verschillende types bedding, volgens systematisch wetenschappelijk onderzochte als empirische gegevens (Turner et al., 1992; Morton et al., 1993; Hawkins et al., 2008)
Type bedding
Eigenschappen
Voordelen
Nadelen
Stro niet
- gerst meer geschikt
- bijkomende functie
- potentiële inbreng
geautoclaveerd
dan tarwe
als verrijking (spelen,
ziektekiemen
- gehakt versus
eten, holen graven)
natuurlijk
- goedkoop - comfortabel voor het dier - makkelijk beschikbaar - minder frequent vervangen*
Stro geautoclaveerd
- idem niet
- duurder*
geautoclaveerd stro - geen mogelijke inbreng ziektekiemen
11
Type bedding
Eigenschappen
Voordelen
Nadelen
Zaagsel
- zacht hout meer
- zou geurloos moeten
- gekleurd zaagsel
geschikt dan hard hout
zijn (autoclaveren kan
geeft vlekken op de
ongewenste geuren
vacht
verminderen)
- zaagsel van hard
- stofvrij
hout onvoldoende
- absorberend
absorberend bij hoge ammoniak concentraties
Schaafsel/houtkrullen
- zacht hout meer
- zou geurloos moeten
- schaafsel van hard
geschikt dan hard hout
zijn
hout onvoldoende
- stofvrij
absorberend bij hoge ammoniak concentraties
Papiersnippers
- computerpapier of
- in grote
- weinig absorptie, kan
krantenpapier
hoeveelheden
verholpen worden door
beschikbaar
te combineren met
- rein*
krantenpapier*
- stofvrij* - geurloos - goedkoop* * wetenschappelijk onderzocht Bedding voorzien in een kooi heeft, zoals hierboven besproken, een aantal voordelen, maar de vraag rijst of bedding bij het dier zelf een voorkeur geniet tegenover een naakte bodem of een ander type bodem. Turner et al. (1992) toonden een voorkeur aan voor een vloer met bedding (papiersnippers) ten opzichte van een vloer zonder bedding bij konijnen. Bij hamsters vertonen de meeste een voorkeur voor een solide vloer met bedding ten overstaan van draadbodems (Arnold en Estep, 1994). Wat betreft de diepte van de bedding bij hamsters is een 10 cm diepe bedding onvoldoende want in die omstandigheden treedt er meer knagen aan de tralies en activiteit in het loopwiel op in vergelijking met een laag bedding van 80 cm, echter de dieren vertoonden een hoger vetpercentage en het circadiaan ritme was verstoord. Bij 40 cm diepe bedding is de kooi eenvoudiger te reinigen dan bij diepere bedding en de hamsters zijn ook makkelijker te manipuleren doordat ze minder afgeschermd leven (Hauzenberger et al., 2006). Bij cavia’s werden hierover geen publicaties gevonden. Verschillende onderzoeken hebben zich reeds geconcentreerd op de vraag of konijnen, hamsters en cavia’s een voorkeur hebben voor een bepaald type bedding. Cavia’s hebben een voorkeur voor houtkrullen boven papiersnippers ongeacht de leeftijd (Kawakami et al., 2003). Houtkrullen zouden beter isoleren en geschikter om een nest te bouwen (Van de Weerd et al., 1996). Bij vrouwelijke konijnen bleek dat er een voorkeur was voor papiersnippers, wanneer men dit vergeleek met een kooi zonder bedding, met zaagsel of met houtkrullen. Er was geen significante voorkeur bij de keuze tussen stro en papiersnippers (Turner et al., 1992). Bij hamsters bleek er een voorkeur te zijn voor houtkrullen in vergelijking met pellets, mogelijk omdat houtkrullen een beter soort nestmateriaal zijn.
12
Geen van de gebruikte materialen had een invloed op het lichaamsgewicht, de poot conditie of de activiteit in het loopwiel (Lanteigne en Reebs, 2006). Het is niet ondenkbaar dat de voorkeur voor een bepaald type bedding afhangt van vroegere ervaring. Bij hamsters die voorafgaande ervaring hadden met huisvesting op draadbodems, waarvan men veronderstelde dat dit een minder aangename bodem was, verkoos een minderheid namelijk toch de draadbodems ten overstaan van een solide vloer met bedding (Arnold en Estep, 1994). 3.1.4 Nestbox en nestmateriaal Niet iedere diersoort heeft behoefte aan een nestbox en nestmateriaal. Een nestbox en geschikt nestmateriaal zijn nodig voor voedsters gebruikt als fokdieren (Baumans, 2004). Bij hamsters is nestmateriaal niet alleen nodig voor fokdieren, ook hamsters niet gebruikt als fokdier maken gebruik van nestmateriaal om een eigen micro-omgeving te creëren (Brandao en Mayer, 2011). In de natuur dient het nest bij hamsters niet enkel voor het grootbrengen van de jongen, die net zoals bij het konijn nestblijvers zijn, maar ook ter bescherming tegen de koude in de winter (Gattermann et al., 2001; Kuhnen, 2002). Cavia’s hebben daarentegen geen nood aan een goed opgebouwd nest want de jongen zijn nestvlieders in tegenstelling tot deze bij het konijn en de hamster (King, 1956; Lawlor, 1997). Verschillende materialen kunnen gebruikt worden als nestmateriaal, zoals bijvoorbeeld stro, houtkrullen, hooi, papiersnippers, … (Van de Weerd et al., 1996; Kuhnen, 2002; Lanteigne en Reebs, 2006; Blumetto et al., 2010). Bij het konijn moet het nestmateriaal in voldoende mate worden voorzien zowel rechtstreeks in de nestbox als elders zodat de voedster een normaal nestgedrag kan vertonen (Morton et al., 1993; Hawkins et al., 2008). In een studie door Blumetto et al. (2010) werd aangetoond dat industrieel gehouden voedsters de voorkeur gaven aan stro als nestmateriaal boven houtkrullen. Er was geen significant verschil in mortaliteit bij de pups tussen de verschillende nestmaterialen en beide materialen werden goed gemengd met het haar van de voedster dat onderdeel uitmaakt van het nest. Ook hooi kan eventueel gebruikt worden als nestmateriaal (Morton et al., 1993). Hamsters vertonen over het algemeen een hoge motivatie voor toegang tot nestmateriaal. Wanneer de afstand tot het nestmateriaal toeneemt zullen ze niet enkel nestmateriaal transporteren met hun mond maar ook met behulp van hun wangzakken (Guerra en Ades, 2002). Verschillende auteurs vermelden het gebruik van een nestbox bij de dieren. Ten eerste kan bij konijnen een nestbox uit de volgende materialen gebouwd worden: hout, metaal, spaanplaat, bakstenen, … Hout is niet ideaal doordat erop geknaagd kan worden en het ook niet eenvoudig te reinigen is. Omwille van deze redenen is metaal beter, maar er dient nog nagegaan te worden of metaal geen problemen geeft voor de temperatuurcontrole van de pups (González-Redondo, 2006). De grootte van de nestbox is afhankelijk van het ras. Een te grote nestbox zal door de voedster eerder gebruikt worden als een plaats om te urineren dan als nestplaats. De nestbox moet ideaal gezien 2 weken voor de partus gegeven worden, minimaal 5 dagen ervoor zodat de voedster voldoende tijd heeft om het nest te bouwen. Het aantal nestboxen moet gelijk zijn aan het aantal voedsters zodat iedere voedster haar eigen nest kan bouwen (Morton et al., 1993). Het is belangrijk dat de nestbox buiten de kooi is gelegen zodat de voedster niet op de box kan springen (Hawkins et al., 2008). Wanneer de voedster zich namelijk niet kan afzonderen van de pups, leidt dit tot verhoogde stress voor zowel de voedster als de pups en een verhoogde agressiviteit van de voedster tegenover de pups (Baumans et al., 2005; Hawkins et al., 2008). Ten tweede wordt beschreven dat bij de hamster
13
het nest opgebouwd wordt in één van de voorziene schuilplaatsen, nestboxen of in een zelf gegraven hol wanneer de bedding voldoende diep is (Kuhnen, 2002). Hamsters vertonen een voorkeur voor een nestbox dichtbij de bron van nestmateriaal en grotere, donkere nestboxen. De verlichting is belangrijker dan de grootte, die dan weer belangrijker is dan de afstand tussen de nestbox en de bron van nestmateriaal (Ottoni en Ades, 1991). Ten derde wordt vermeld dat bij cavia’s de geboorte van de jongen meestal plaats vindt in één van de schuilplaatsen (Reinhardt, 2002). Een tunnel is een goede toegang tot de nestbox bij konijnen, zie figuur 3. Deze dwingt de voedster om traag binnen te komen zodat de pups niet verpletterd worden (González-Redondo, 2006). Bovendien is een tunnel makkelijker af te sluiten met beddingmateriaal (Baumans et al., 2005). De mogelijkheid om de toegang tot de nestbox te kunnen afsluiten is van groot belang bij konijnen aangezien konijnen hun jongen slechts éénmaal per dag voeden. Nadien zonderen de voedsters zich af van hun jongen hoewel deze echter wel proberen verder te zuigen (Lincoln, 1974). In kooien heeft de voedster niet de mogelijkheid om weg te gaan van het nest, het afsluiten van de toegang biedt echter al enige rust voor de voedster. Er zijn ook andere methoden die de voedster meer afzondering bieden van hun pups zoals bijvoorbeeld het gebruik van een platform (Stauffacher, 1992). Hierop kan de voedster zich terugtrekken om te ontsnappen aan de jongen die vanaf 2 weken na de geboorte mobieler zijn en iedere mogelijkheid om gevoed te kunnen worden zullen aangrijpen (Hawkins et al., 2008). Men kan ook de bodem van het nest lager maken ten opzichte van de rest van de kooi zodat de jongen niet direct het nest kunnen verlaten (Morton et al., 1993). 3.1.5 Spiegels De reacties van konijnen op toevoegen van een spiegel als verrijkingselement zijn zeer uiteenlopend en kunnen op verschillende manieren geïnterpreteerd worden. De conclusie luidt veelal dat een spiegel een geschikt verrijkingselement is wanneer door omstandigheden een konijn individueel gehuisvest moet worden. Desalniettemin zijn niet alle reacties van konijnen op het toevoegen van een spiegel eenduidig positief (Jones en Phillips, 2005; Edgar en Seaman, 2010). Jones en Phillips (2005) toonden aan dat het konijn niet reageert op zijn reflectie zoals op een soortgenoot. Een spiegel had meer aantrekkingskracht dan een soortgenoot, mogelijks doordat de reflectie niet reageert op de sociale signalen zoals verwacht wordt. Een spiegel is mogelijks een succesvolle verrijking doordat er geen gewenning optreedt over een periode van 1 week, er meer gedragingen per minuut zijn en meer alertheid aanwezig is.
14
Echter de experimenten van Jones en Phillips (2005) werden enkel uitgevoerd met vrouwelijke konijnen. Bij het experiment van Edgar en Seaman (2010) werd het effect van een spiegel op het gedrag van individueel gehuisveste mannelijke en vrouwelijke konijnen vergeleken. De resultaten uit dit experiment suggereren dat spiegels een efficiënte verrijking vormen voor individueel gehuisveste vrouwelijke konijnen. Bij mannelijke konijnen is echter verder onderzoek noodzakelijk, mogelijks zou een spiegel kunnen zorgen voor meer stress doordat de reflectie wordt aanzien als een soortgenoot met dezelfde sociale status. De belangrijkste conclusie uit dit experiment is dat men studies met betrekking tot verrijking best kan uitvoeren bij beide geslachten. Tot nog toe gebruiken vele studies over verrijking echter enkel vrouwelijke dieren. Zowel bij hamsters als bij cavia’s zijn nog geen studies uitgevoerd omtrent het gebruik van spiegels als verrijking. De cavia is echter, net zoals het konijn, een sociaal dier en zou dus mogelijks op gelijkaardige wijze reageren op een spiegel. De cavia communiceert veel met behulp van olfactorische en auditieve stimuli, dus de kans bestaat dat de cavia, net zoals het konijn, de reflectie niet zal beschouwen als een soortgenoot. Het is bovendien soms zo dat sociale soorten een aversie vertonen t.o.v. spiegels zoals blijkt uit een experiment van Sherwin (2004). De muizen in dat experiment vertoonden een aversie ten overstaan van de spiegel, meest opvallend tijdens het voeden. 3.2 MANIPULANDA Een manipulandum is een element dat gehanteerd kan worden. Dit is een zeer ruime definitie en vele uiteenlopende items worden onder deze categorie aangeboden op de markt. 3.2.1 Het konijn Bij konijnen is er een grote individuele variatie in de reactie op manipulanda. Sommigen vertonen helemaal geen interactie met het object, anderen daarentegen frequent (Hamilton, 1991; Johnson et al., 2003). Bij keuze tussen nutritionele verrijking en niet-nutritionele verrijking vertonen konijnen een uitgesproken voorkeur voor nutritionele verrijking (Harris et al., 2001). Desondanks verhogen manipulanda exploratief en spelgedrag bij konijnen (zeker diegenen gehouden in kooien), en verminderen ze stereotypieën (Hawkins et al., 2008). Reeds tal van variaties van uiteenlopende soorten manipulanda werden gesuggereerd als verrijking voor konijnen: •
ballen: hol tegenover vol, verschillende materialen, al dan niet geperforeerd, al dan niet met een bel binnenin (Huls et al., 1991; Harris et al., 2001; Hawkins et al., 2008; Poggiagliolmi et al., 2011)
•
rammelaars: hout tegenover roestvrij staal, al dan niet op te hangen in de kooi (Hawkins et
•
kartonnen items: verschillende vormen, met of zonder smaak, verschillende lengte en
al., 2008) diameter (Poggiagliolmi et al., 2011) •
andere items: nylabone®, kong toy, PVC buizen, … (Hamilton, 1991; Shomer et al., 2001)
Hawkins et al. (2008) suggereren dat de verschillende manipulanda steeds in voldoende aantallen aanwezig moeten zijn om competitie voor de objecten te vermijden.
15
Slechts enkele van deze suggesties werden reeds wetenschappelijk geëvalueerd. In een experiment uitgevoerd door Poggiagliolmi et al. (2011) werden kartonnen rolletjes, kartonnen ringen en rubberen ballen met een bel binnenin gegeven aan konijnen. Konijnen die beschikten over de manipulanda kauwden significant meer dan deze zonder manipulanda, er was geen voorkeur voor 1 van de 3 manipulanda en er werden geen stereotypieën gezien. Er zijn nog geen specifieke richtlijnen waaraan manipulanda moeten voldoen. Toch houdt men best rekening met enkele veiligheidsoverwegingen: •
Bij intacte objecten rekening houden met de compositie/toxiciteit, de grootte, de vorm, de duurzaamheid en of het item hanteerbaar is als destructief item (Shomer et al., 2001; Hawkins et al., 2008).
•
Bij gebroken of beschadigde objecten de compositie/toxiciteit, de grootte en de vorm vooraf beoordelen. Het is uiteraard niet de bedoeling dat de objecten gevoelig zijn aan beschadiging door de dieren maar het kan voorkomen (Shomer et al., 2001).
•
Nagaan of eigenschappen van de objecten kunnen interfereren met het experiment en of er een invloed is op het gedrag (Shomer et al., 2001).
Shomer et al. (2001) beschrijven een trauma bij een vrouwelijk volwassen konijn ten gevolge van een verrijkingsobject. Het ging om een geperforeerde holle bal van hard plastic die vast kwam te zitten tussen de incisivi. Ten gevolge hiervan kon het konijn gedurende 12 uur niet eten of drinken. Bij deze studie was het konijn individueel gehuisvest waardoor het probleem snel opgemerkt werd. Bij in groep gehuisveste dieren zou verkeerdelijk verondersteld kunnen worden dat het bij iedere controle een andere konijn was dat met de bal speelde met een latere detectie en waarschijnlijk ernstiger trauma tot gevolg. 3.2.2 De hamster Hamsters zullen naast het gebruik van manipulanda gelijkaardig aan deze bij konijnen, ook frequent gebruik maken van een loopwiel (Kuhnen, 2002; Reebs en Maillet, 2003). Vooral ’s nachts zijn hamsters actief in het loopwiel (Reebs en Maillet, 2003). De exacte functie van het rennen is echter nog niet gekend. Mogelijks zou het lopen helpen om de energiebalans op peil te houden of een onderdeel zijn van exploratief gedrag (Sherwin, 1998). Sherwin (1998) stelt dat het zou gaan om een zichzelf versterkend abnormaal gedrag doordat de huisvesting van hamsters in laboratoria niet voldoet aan de behoeften van de dieren. Er worden vele verschillende types van loopwielen beschreven: grote en kleine, cirkelvormige of afgeknotte, met of zonder hindernissen, met spijlen of een dicht oppervlak, … (Reebs en St-Onge, 2005; Mrosovsky et al., 1998). Hamsters vertonen een voorkeur voor compleet cirkelvormige en grotere loopwielen (35 cm diameter ten opzichte van 23 cm diameter), mogelijks omdat hun rug bij kleinere loopwielen een meer oncomfortabele houding moet aannemen. Men heeft tot nu toe geen voorkeur kunnen aantonen voor loopwielen met of zonder kleine hindernissen op het loopoppervlak (Reebs en St-Onge, 2005). Wanneer een rad met spijlen gebruikt wordt, kunnen de poten wegslippen tussen de spijlen met mogelijks verwondingen tot gevolg. Men zou dus kunnen verwachten dat hamsters een voorkeur hebben voor het gebruik van een loopwiel met plastieken gaas aan de buitenzijde. Onderzoek hierover is echter niet eenduidig. Reebs en St-Onge (2005) toonden geen specifieke voorkeur aan bij hamsters, Mrosovsky et al. (1998) toonden daarentegen een voorkeur aan
16
voor een loopwiel met een plastieken gaas. Voorafgaande ervaring kan echter de voorkeur beïnvloeden (Mrosovsky et al., 1998). Bij loopwielen met een plastic gaas ontwikkelden de hamsters minder snel wonden aan de poten maar de wonden waren wel groter en genazen trager. De wonden van hamsters die bleven rennen, genazen niet (Beaulieu en Reebs, 2009). Hamsters met loopwielen zonder plastieken gaas kunnen echter leren lopen op zo’n manier dat hun poten niet meer wegslippen tussen de spijlen (Mrosovky et al., 1998). 3.2.3 De cavia In tegenstelling tot konijnen, hamsters, ratten en muizen manipuleren cavia’s hun eten niet maar nemen het direct op van de grond met hun tanden. Dit is een mogelijke verklaring waarom manipulanda zoals ballen, rammelaars, kartonnen items, … geen interesse kunnen opwekken bij cavia’s en over het algemeen niet gebruikt worden (Hamilton, 1991; Banjanin et al., 2004). 3.3 NUTRITIONELE VERRIJKING 3.3.1 Foerageer gedrag promoten In de natuur zullen zowel konijnen, hamsters als cavia’s een groot deel van hun tijd besteden aan foerageren, maar onder laboratoriumomstandigheden krijgen ze vaak deze kans niet (Cassini en Galante, 1992; Asher et al., 2008; Larimer et al., 2011). Hierdoor kunnen problemen ontstaan zoals verveling en obesitas (Heath en Stott, 1990; Morton et al., 1993). Het is namelijk zo dat in laboratoria konijnen gewoonlijk een commercieel pellet dieet krijgen dat alle vereiste nutritionele bestanddelen bevat voor een goed uitgebalanceerde voeding en een goede gezondheid, het is eenvoudig toe te passen, geschikt voor verschillende soorten voederbakken, uniform van vorm en textuur en commercieel te verkrijgen (Heath en Stott, 1990). Omwille van de eenzijdigheid van het dieet en de makkelijke beschikbaarheid voor de dieren, wordt er minder tijd besteed aan eten bij een commercieel dieet en gaan de dieren zich vervelen. Dit kan leiden tot het optreden van abnormaal gedrag. Een ad libitum pellet dieet predisponeert daarnaast ook tot obesitas door de makkelijke beschikbaarheid en het gebrek aan voldoende lichaamsbeweging (Heath en Stott, 1990; Morton et al., 1993). Een mogelijkheid om obesitas te voorkomen, is het beperken van de hoeveelheid voeder, maar het abnormaal gedrag zal blijven bij een dergelijke maatregel. Beter is om een juiste combinatie te vinden tussen het dieet en verrijking (Heath en Stott, 1990). Bij alle vormen van nutritionele verrijking moet men wel rekening houden met de energieopname per dag (Harris et al., 2001). Bij hamsters wordt de tijd besteed aan foerageren mede bepaald door de energiebehoefte van het dier, zo zal een lacterend dier meer tijd besteden aan foerageren. Ook zullen hamsters in het wild de tijd weg van het hol proberen te beperken uit angst voor predatoren. Het hamsteren maakt het mogelijk voor hamsters om de foerageertijd te beperken (Larimer et al., 2011). Ook onder laboratoriumomstandigheden wordt hamsteren gezien, het zou gaan om een aangeboren gedrag. De frequentie van hamsteren is afhankelijk van de subjectief ervaren veiligheid van de voedselbron en de kooi. Eigenschappen die deze meer risicovol doen lijken zoals felle verlichting boven de voederbak, verhogen het hamsteren (Waddell, 1951). Foerageren kan op verschillende manieren gepromoot worden. Zo kan bij konijnen bijvoorbeeld het voedsel niet gewoon in de voederbak gelegd worden maar verspreid worden in de kooi (Baumans, 2004; Hawkins et al., 2008; Poggiagliolmi et al., 2011). Baumans (2004) suggereert dat zelfs wanneer
17
het voedsel bevuild wordt met urine en feces, deze vorm van verrijking aangewezen blijft. Als alternatief kan het voedsel verstopt worden op makkelijk bereikbare plaatsen zoals bijvoorbeeld in een kartonnen buis waarvan de uiteinden opgevuld zijn met hooi (Hawkins et al., 2008; Poggiagliolmi et al., 2011). Naast de wijze van presentatie kan ook het tijdstip van voeden een invloed hebben op het gedrag van het konijn. Wanneer het konijn gevoed wordt om 14 uur is er een vermindering van abnormaal gedrag tijdens de nacht in vergelijking met voeden om 8 uur (Krohn et al., 1999). Ook bij de hamster en de cavia kan foerageergedrag gepromoot worden door het voedsel te verspreiden over de kooi (Kuhnen, 2002; Sachser et al., 2004; Cozens, 2006). Het gebruik van hooi promoot eveneens foerageergedrag, hoewel dit enkel bij konijnen uitgebreid onderzocht werd. Het wordt aanbevolen om dagelijks een kleine hoeveelheid hooi te geven aan konijnen (Heath en Stott, 1990; Morton et al., 1993). De konijnen zullen hiervan frequent kleine hoeveelheden opnemen waardoor minder tijd overblijft voor abnormaal gedrag en hooi zal ook geen invloed hebben op het lichaamsgewicht (Heath en Stott, 1990; Berthelsen en Hansen, 1999). Daarnaast biedt hooi een bijkomende bron van vezels in de voeding (Morton et al., 1993; Hawkins et al., 2008). Het hooi kan op verschillende manieren voorzien worden: het hooi op het dak uitstrooien zodat de konijnen het zelf door de tralies moeten trekken in de kooi, het hooi in een lege waterfles geven, het hooi in een hooirek steken of het hooi gewoon bij de voeding geven (Lidfors, 1997; Hawkins et al., 2008). Lidfors (1997) toonde aan dat konijnen hooi verkiezen als verrijking boven een knaagstok, een box of samengeperste blokjes van gras. Berthelsen en Hansen (1999) bestudeerden de invloed van hooi op het gedrag. Konijnen die beschikking hadden over hooi vertoonden meer exploratief gedrag, foerageergedrag en activiteit en een vermindering van de frequentie van gedragsveranderingen, minder knagen aan de tralies en minder excessieve grooming. Deze gedragsveranderingen zouden kunnen wijzen op een vermindering van stress bij de konijnen door een meer stimulerende omgeving. Wat betreft het geven van hooi bij cavia’s en hamsters zijn er geen studies die het effect van hooi als verrijkingselement nagaan. Cozens (2006) toonde wel aan dat hooi best dagelijks in kleine hoeveelheden gegeven kan worden aan cavia’s. Wanneer slechts 3 keer per week een grote hoeveelheid hooi gegeven wordt, dan vermindert de opname van het overige voedsel op de dagen dat hooi gegeven wordt met een weerslag op het lichaamsgewicht. Naast het verspreiden van het voedsel over de kooi kan men ook meer variatie bieden in het dieet. Het monotoon dieet van het konijn kan aangepast worden door gebruik te maken van voedingswaren met verschillende texturen en smaken zoals maïsvlokken, wortels, havervlokken, erwten, sojabonen, kool, appels, pastinaak, hooi, stro, … (Heath en Stott, 1990; Morton et al., 1993). Wanneer groenten en fruit gegeven worden, moeten deze vooraf gereinigd worden om ziekte insleep te voorkomen (Morton et al., 1993). Bij deze vorm van verrijking moet men wel steeds zorgen voor een geleidelijke overgang naar het nieuwe dieet zodat de darmflora de tijd krijgt zich aan te passen en iedere component van het dieet moet beperkt worden in hoeveelheid opdat de konijnen zich niet beperken tot de opname van hun favoriete voeding (Heath en Stott, 1990; Hawkins et al., 2008). De verschillende texturen en smaken geven het konijn een keuze, een mogelijkheid om te overwegen, en dat leidt tot mentale stimulatie in plaats van eten om te eten (Heath en Stott, 1990; Morton et al., 1993). Ook bij de hamster en de cavia kunnen granen, zaden, noten, wortels worden toegevoegd aan het dieet om het monotone dieet te doorbreken (Scharmann, 1991; Kuhnen, 2002; Banjanin et al., 2004 Ottesen et al., 2004). 3.3.2. Knagen
18
Het voorzien van een mogelijkheid tot knagen is van primordiaal belang in de huisvesting bij het konijn, de hamster en de cavia. De dieren hebben allen continu doorgroeiende incisivi waarbij overgroei voorkomen wordt door te knagen (Lawlor, 1997; Sachser et al., 2004). Verrijkingselementen zijn hiervoor beter geschikt dan de tralies van de kooi omdat ze de tanden meer slijten (Lidfors, 1997; Princz et al., 2008; Poggiagliolmi et al., 2011). Dit geldt zeker voor hamsters want zij knagen aanhoudend (Lawlor, 1997). Er zijn verschillende manieren om aan deze behoefte tegemoet te komen: houten of kunststof knaagstokken, houten blokken, hooi, kartonnen buizen, wortels, … (Scharmann, 1991; Kuhnen, 2002; Baumans, 2004; Sachser et al., 2004; Hawkins et al., 2008) Andere gebruikte items bij konijnen zijn (zie figuur 4): Kong toy, Jingle Ball, Bunny Block, Celery stick, Nylabone® en Bunny stix en daarnaast ook takken en samengeperste blokjes van gras (Lidfors, 1997; Harris et al., 2001). Bij konijnen wordt er meestal een knaagstok voorzien met een doorsnede van 2,5 tot 5 cm en een lengte van 10 tot 23 cm (Huls et al., 1991; Gunn-Dore, 1997). Betreffende de gebruikte houtsoort vertonen konijnen een voorkeur voor linden boven gewone eik en Noorse spar. Deze keuze is afhankelijk van de eigenschappen van de houtsoort zoals de hardheid, de geur en de smaak (Princz et al., 2007). Het konijn geeft tevens de voorkeur aan een verticaal geplaatste knaagstok. Dit effect kan bekomen worden door de knaagstok aan de wand van de kooi te bevestigen met draad (Huls et al., 1991). Vanaf het moment dat de konijnen het nest verlaten, zouden ze moeten beschikken over een knaagstok. Belangrijk is ook dat er voldoende knaagstokken aanwezig zijn zodat er geen conflicten ontstaan (Hawkins et al., 2008). De invloed van een knaagobject op het gedrag werd reeds onderzocht bij konijnen en cavia’s. Onderzoek heeft aangetoond dat het voorzien van een knaagstok of iets soortgelijks tevens het algemene gedragspatroon van de dieren beïnvloedt. Konijnen vertoonden bijvoorbeeld meer activiteit, niet alleen door interactie met de knaagstok, maar ook door een toegenomen interesse voor de omgeving en het verkennen hiervan (Harris et al., 2001). Ook het comfort gedrag en allo-grooming werden verhoogd (Harris et al., 2001; Princz et al., 2007, Princz et al., 2008). Minder tijd wordt doorgebracht met eten en rusten, hoewel omtrent dit laatste enige discussie bestaat (Princz et al., 2008). Het agressief gedrag en abnormaal gedrag zijn ook verminderd door het toevoegen van een knaagstok (Princz et al., 2007; Princz et al., 2008). Bij cavia’s verminderde het knagen aan de tralies van de kooi door het voorzien van geschikte items om te knagen (Scharmann, 1991). 4. SOCIALE VERRIJKING 4.1 INTRASPECIFIEK SOCIAAL CONTACT
19
4.1.1 Het konijn 4.1.1.1 Groepshuisvesting Bij het houden van konijnen in groep moet er aandacht besteed worden aan de groepssamenstelling opdat agressie tot een minimum beperkt zou worden. Ideaal genomen bestaan de groepen uit 3-4 dieren van hetzelfde geslacht, dezelfde leeftijd en grootte en wordt de groep stabiel gehouden (Morton et al., 1993; Whary et al., 1993; Love, 1994; Boers et al., 2002). Het vormen van de groep gebeurt best voor of bij de speenleeftijd waarbij men zich niet noodzakelijk moet beperken tot worpgenoten (Morton et al., 1993; Love, 1994; Boers et al., 2002). Mannelijke dieren kunnen zonder problemen in groep gehuisvest worden totdat de geslachtsrijpheid bereikt wordt (12 à 14 weken). Vanaf dan treden er frequent agressieve interacties op waardoor groepshuisvesting van intacte mannelijke dieren onwenselijk is en men moet overstappen naar individuele huisvesting (Morton et al., 1993; Raje en Stewart, 1997). Als alternatief kan men de dieren castreren 3-4 weken na het spenen, door de castratie zijn de dieren minder actief en agressief zodat groepshuisvesting van gecastreerde mannelijke dieren wel mogelijk wordt (Morton et al., 1993; Raje en Stewart, 1997). Vrouwelijke dieren zijn minder agressief in groep en dit zorgt dan ook zelden voor problemen (Morton et al., 1993; Whary et al., 1993). Morton et al. (1993) en Chu et al. (2004) suggereren dat de groepshuisvesting van vooraf individueel gehuisveste dieren (minimum 6 maanden) zorgt voor bijkomende problemen. Ten eerste kan angst voor andere konijnen voorkomen. Om dit te vermijden wordt initieel best enkel visueel contact voorzien. Ten tweede is er sprake van een verhoogd risico op fracturen,doordat de dieren ten gevolge van beperkte activiteit bij individuele huisvesting kunnen lijden aan osteoporose. Dit kan men vermijden door voor een geleidelijke toename in activiteit te zorgen. Bij tijdelijke scheiding voor experimentele doeleinden, kan het dier best zo gehuisvest worden dat visueel contact met de groep nog mogelijk is. Dit zorgt voor minder problemen bij herintroductie in de groep (Boers et al., 2002). Volgens Boers et al. (2002) zou de recovery van een konijn vlotter verlopen wanneer het onmiddellijk terug geplaatst wordt in de groep dankzij de extra warmte en het comfort wanneer de overige konijnen langs het dier komen liggen. Hoe korter de scheiding, hoe beter. De groepsgeur blijft dan nog aanwezig, ondanks chirurgische ingrepen, en het dier zal makkelijker terug aanvaard worden in de groep (Hawkins et al., 2008). Morton et al. (1993) suggereren dat wanneer een bepaald konijn te agressief is ten overstaan van de andere dieren of wanneer een bepaald konijn juist te timide is, dit dier beter kan afgezonderd worden. Toch toonde een studie van Held et al. (1995) een voorkeur aan voor groepshuisvesting bij timide dieren. Om agressie tot een minimum te beperken, dient men te beschikken over geschikte huisvesting met voldoende mogelijke schuilplaatsen en voldoende andere verrijkingselementen die zorgen voor afleiding (Morton et al., 1993). Groepshuisvesting kan op verschillende manieren gebeuren. De 2 voornaamste manieren zijn grondhuisvesting en groepshuisvesting in kooien. Bij beide manieren zijn er praktische beperkingen afhankelijk van de beschikbare accommodatie. Groepshuisvesting in kooien kan eenvoudig bekomen
20
worden door de tussenschotten van conventionele kooien te verwijderen (Chu et al., 2004). Nochtans is de aankoop van kooien en het verbruik van bedding hoger in kooien dan bij grondhuisvesting (Morton et al., 1993). Groepshuisvesting in kooien wordt omwille van praktische redenen veelal beperkt tot huisvesten van konijnen in paren terwijl grondhuisvesting geschikt is voor het huisvesten van kleine tot grote groepen dieren (Morton et al., 1993). Er zijn reeds enkele studies gebeurd om groepshuisvesting bij konijnen te evalueren. In enkele studies werd het effect van groepshuisvesting op het gedrag nagegaan. Hierbij bleek er minder abnormaal gedrag, geen stereotypieën en meer comfort gedrag optreden bij in groep gehuisveste dieren (Podberscek et al., 1991a; Chu et al., 2004). In sommige studies traden er agressieve interacties op, voornamelijk tussen in groep gehuisveste mannetjes, terwijl in andere studies geen agressieve interacties voorkwamen (Podberscek et al., 1991a; Whary et al., 1993; Love, 1994; Raje en Stewart, 1997; Chu et al., 2004). Bij keuzetesten bleken konijnen een voorkeur te hebben voor groepshuisvesting ten opzichte van individuele huisvesting in een kleinere kooi (Held et al., 1995). Daarnaast werd ook een hoge motivatie aangetoond voor sociaal contact via een gaas (Seaman et al., 2008). Bijkomend zijn er nog enkele voor- en nadelen verbonden aan groepshuisvesting bij konijnen. Zo is groepshuisvesting goedkoper, wordt de beschikbare ruimte beter gebruikt door de dieren, is er een betere voederconversie, is er meer voldoening bij de verzorgers en worden de nagels kort gehouden zodat knippen overbodig wordt (Morton et al., 1993; Whary et al., 1993; Love, 1994). Toch zijn er ook enkele nadelen aan verbonden zoals een moeilijkere monitoring van individuele dieren waarbij individuele identificatie vereist is, mogelijk meer spreiding van infectieziekten en meer variatie in omgevingsparameters (Morton et al., 1993; Love, 1994). Nochtans werd er geen significant verschil aangetoond in fysiologische en immunologische parameters tussen in groep gehuisveste en individueel gehuisveste konijnen (Whary et al., 1993). 4.1.1.2 Individuele huisvesting Individuele huisvesting van konijnen wordt afgeraden aangezien het konijn een sociaal dier is. In een aantal gevallen zal individuele huisvesting toch noodzakelijk zijn (Morton et al., 1993; Chu et al., 2004). Dit is onder andere zo bij de huisvesting van niet-gecastreerde volwassen mannelijke konijnen, bij de huisvesting van zeer agressieve of timide dieren of wanneer het vereist is in het kader van de studie (Morton et al., 1993; Raje en Stewart, 1997). Bij het individueel huisvesten van dieren moet het dier nog de mogelijkheid hebben tot visueel, olfactorisch en tactiel contact met soortgenoten van hetzelfde geslacht (Boers et al., 2002; Baumans, 2004). Seaman et al. (2008) toonden een hoge motivatie aan voor gelimiteerd sociaal contact bij individueel gehuisveste vrouwelijke konijnen. Hierbij hadden de dieren contact met een onbekend vrouwelijk konijn via een gaas zodat visueel, olfactorisch en minimaal tactiel contact mogelijk waren. Aan individuele huisvesting bij konijnen zijn enkele voor- en nadelen verbonden. Volgende voordelen worden vermeld: minder ziekteverspreiding, hygiënischer, betere monitoring, geen nood aan individuele identificatie, minder variatie in omgevingsparameters, geen nood aan castratie van mannelijke dieren en geen agressieve interacties (Podberscek et al., 1991a; Morton et al., 1993; Love, 1994). Hiertegenover staan ook enkele nadelen zoals minder verrijking, minder ruimte voor beweging
21
met een verhoogde incidentie van osteoporose tot gevolg, duurder en meer stereotypieën en abnormaal gedrag (Podberscek et al., 1991a; Morton et al., 1993). 4.1.2 De hamster 4.1.2.1 Groepshuisvesting In de natuur zijn hamsters solitaire dieren waarbij het sociaal contact beperkt is tot de paring en het grootbrengen van de jongen (Gattermann et al., 2001; Kuhnen, 2002). Onder laboratoriumomstandigheden is het mogelijk om hamsters in groep te huisvesten maar de meest agressieve dieren zullen toch afgezonderd moeten worden (Baumans, 2004). De sociale voorkeur en het gedrag worden beïnvloed door de vroegere wijze van huisvesting. Vroeger individueel gehuisveste dieren vertoonden bij latere groepshuisvesting meer agonistisch gedrag tegenover soortgenoten. Voorafgaand in groep gehuisveste dieren spendeerden meer tijd in elkaars nabijheid (Arnold en Estep, 1990). De groep kan op verschillende manieren samengesteld worden. Zo is huisvesting van hamsters in paren van verschillend geslacht mogelijk. Hierbij zal het vrouwtje veelal dominant zijn over het mannetje. Het mannetje heeft enkel een kans om dominant te zijn wanneer hij duidelijk veel zwaarder is dan het vrouwtje (Marques en Valenstein, 1977). Daarnaast kunnen hamsters ook in groepen van hetzelfde geslacht gehuisvest worden. Hierbij kunnen enkel nestgenoten of hamsters die in groep gehuisvest zijn sinds speenleeftijd, in groep gehuisvest worden, anders bestaat er een kans op ernstige agressie (Arnold en Estep, 1990). Studies hebben aangetoond dat hamsters een voorkeur vertonen voor contact met soortgenoten. Wanneer ze in groepen van hetzelfde geslacht gehuisvest worden, vertonen ze een betere groei, tot zelfs obesitas (Borer et al., 1988; Arnold en Estep, 1990). Deze onverwachte gewichtstoename zou het gevolg kunnen zijn van sociale facilitatie of mogelijks is sociale isolatie meer stresserend voor hamsters dan groepshuisvesting (Arnold en Estep, 1990). Bij hamsters in groep gehuisvest kunnen verwondingen optreden ten gevolge van agressieve interacties (Arnold en Estep, 1990). Kooiverrijking kan bijdragen tot het verminderen van deze agressieve interacties (Cheryl en Westbrook, 1998). Bij beide geslachten ontwikkelt zich een stabiele dominantie hiërarchie. De dominantie is afhankelijk van het lichaamsgewicht en de grootte en pigmentatie van de flankklier (Drickamer en Vandenbergh, 1973; Drickamer et al., 1973). 4.1.2.2 Individuele huisvesting Individuele huisvesting is ook een mogelijkheid bij hamsters. Zeker voor de meer agressieve dieren, veelal de vrouwtjes, is individuele huisvesting aan te raden (Baumans, 2004). Brain (1972) toonde aan dat isolatie geen effect had op het gewicht van de bijnieren of de ovaria bij vrouwtjes, bij mannetjes was er een hoger gewicht van de bijnier en de ventrale prostaatklier met als gevolg hogere androgeenniveaus (Brain, 1972). Individueel gehuisveste dieren zouden mogelijks meer agressief zijn tegenover mensen doordat ze bepaalde items in de kooi trachten te verdedigen (Cheryl en Westbrook, 1998). 4.1.3 De cavia
22
4.1.3.1 Groepshuisvesting Cavia’s zijn uitermate sociale dieren die actief elkaar opzoeken en een voorkeur hebben om groepen te vormen (White et al., 1989). De aanwezigheid van de sociale bindingspartner bijvoorbeeld verbetert de hormonale stress respons bij mannelijke dieren, bij vrouwelijke dieren wordt eenzelfde effect ook bereikt door een gekend mannetje hoewel het effect dan minder uitgesproken is (Kaiser et al., 2003). Cavia’s kunnen dus best in groep gehuisvest worden, dit kan gaan van huisvesting in paren tot grote groepen van gemengd geslacht (Sachser et al., 2004). Enkele mogelijkheden voor groepssamenstelling werden gesuggereerd. Ten eerste kan men cavia’s huisvesten in paren, zowel van hetzelfde als verschillend geslacht (Sachser et al., 2004). Ten tweede kan men groepen vormen van hetzelfde geslacht. Bij vrouwtjes treden hierbij zelden agonistische reacties op, mannetjes zijn echter niet meer compatibel vanaf de geslachtsrijpheid behalve in paren (Sachser et al., 2004; Agass en Ruffle, 2005). Ten derde kan men harems vormen. Deze bestaan uit 1 mannetje en meerdere vrouwtjes. De gespeende jongen dienen op een leeftijd van 3 weken uit de groep genomen te worden (Scharmann, 1991; Sachser et al., 2004; Reinhardt, 2002). Als laatste kan men cavia’s houden in groepen van gemengd geslacht. Hierbij is een variabele leeftijd noodzakelijk zodat deze groepen best kunnen opgebouwd worden door een kleine gemengde groep te laten uitgroeien en niet door vooraf individueel gehuisveste dieren of kleinere groepen samen te voegen. Deze vorm van huisvesting zou de voorkeur genieten (Sachser et al., 2004). Cavia’s kunnen net zoals het konijn gehuisvest worden in kooien of grondhuisvesting (Sachser et al., 2004). 4.1.3.2 Individuele huisvesting Gezien het sociale karakter van de cavia is individuele huisvesting niet aangewezen (Banjanin et al., 2004; Sachser et al., 2004). Indien individuele huisvesting toch noodzakelijk is met het oog op een experiment dan dient er steeds visueel, olfactorisch en auditief contact met soortgenoten van hetzelfde geslacht mogelijk te zijn (Banjanin et al., 2004). Omtrent de noodzaak van sociaal contact tijdens de groei bij cavia’s voor het aanleren van sociale gedragingen bestaat enige discussie. Sommigen achten sociaal contact noodzakelijk terwijl anderen van mening zijn dat sociale gedragingen niet afhankelijk zijn van al dan niet sociaal contact tijdens het opgroeien (Harper, 1968; Sachser, 1986; Sachser et al., 2004). 4.2 INTERSPECIFIEK SOCIAAL CONTACT Frequent wordt er een band gevormd tussen de dieren en de verzorgers bij experimenten met proefdieren. Zeker wanneer het een lang onderzoek betreft dat frequent contact vereist of wanneer er vooraf training aan bepaalde taken nodig was. Deze relaties zijn verrijkend voor zowel het dier als de verzorger. Bij de opbouw van deze band speelt zowel verbale communicatie als fysiek contact een rol. Bij sommige studies is het echter niet mogelijk om een band te vormen, bijvoorbeeld omdat de dieren besmet zijn met een zoönose (Bayne, 2002). Bij hamsters en cavia’s ontbreken studies over interspecifiek sociaal contact. Bij konijnen zou gewenning aan contact met mensen bijdragen tot een reductie van de angst ten overstaan van mensen en mogelijk een verrijking vormen voor het dier. Regelmatige manipulaties de eerste week
23
post partum zouden een langdurend effect hebben op de vermindering van de angst ten overstaan van mensen, zodat men kan spreken van een gevoelige periode voor socialisatie met de mens (Bilkó en Altbäcker, 2000). Hierbij zou zowel fysiek als visueel contact een rol spelen, het relatieve belang van elke factor is nog niet duidelijk. Kersten et al. (1989) toonde echter een groter effect aan wanneer de dieren de tweede 10 dagen post partum gemanipuleerd werden. Dit effect zou te wijten zijn aan de sensorische ontwikkeling van de jongen die nog niet volledig is bij de geboorte. De bevindingen van Bilkó en Altbäcker (2000) kunnen dan verklaard worden wanneer men ervan uit gaat dat olfactorische prikkels de grootste invloed uitoefenen. De tijdsperiode tussen het zogen en de manipulatie heeft ook een invloed op de reductie van angst. Het effect is het grootst wanneer de manipulatie binnen een half uur na het zogen gebeurt (Csatadi et al., 2005). Contact met mensen na speenleeftijd leidt ook tot een reductie van de angst ten overstaan van mensen (Podberscek et al., 1991b). Bij dagelijks positief contact met mensen zullen de konijnen na verloop van tijd niet meer gaan schuilen en ter plaatse blijven zitten zodat ze makkelijk opgenomen kunnen worden (Boers et al., 2002). Konijnen zijn ook in staat om verscheidene personen van elkaar te onderscheiden (Davis en Gibson, 2000). 5. HET NOVELTY-EFFECT De interesse voor verrijkingselementen wordt in sterke mate beïnvloed door het nieuw zijn van de elementen. Naarmate de verrijking langere tijd aanwezig is, zal in vele gevallen de interesse ervoor afnemen. Ondanks de voorkeur voor nutritionele verrijking boven andere vormen van verrijking, zal ook bij nutritionele verrijking de interesse na verloop van tijd afnemen (Huls et al., 1991; Harris et al., 2001). Omwille hiervan wordt een rotatie systeem voorgesteld voor de verschillende objecten zodat de nieuwigheid niet verloren gaat (Hamilton, 1991; Johnson et al., 2003). Dit effect werd reeds onderzocht bij konijnen. Zo stellen Johnson et al. (2003) een rotatieperiode van 2 weken voor omdat tussen week 2 en week 3 en 4 van de proefperiode er een daling optrad van 37% voor de interactie met de rammelaar. Bij rotatie tussen verschillende dieren of groepen van dieren moet men er ook voor zorgen dat de objecten steeds goed gereinigd zijn. De geur van andere dieren kan namelijk stress voorzaken. Omwille hiervan is het beter om houten objecten niet te roteren tussen verschillende dieren of groepen van dieren want deze zijn moeilijker grondig te reinigen (Hawkins et al., 2008).
24
BESPREKING In deze literatuurstudie werd een overzicht gegeven van verschillende verrijkingselementen bij konijnen, hamsters en cavia’s en nagegaan welke van deze elementen reeds wetenschappelijk geëvalueerd werden en welke tot nog toe niet. Bij gestandaardiseerde huisvesting in laboratoria kunnen niet alle natuurlijke gedragingen uitgevoerd worden. Door middel van kooiverrijking kan men proberen dit natuurlijk gedrag toch te stimuleren. Konijnen en hamsters leven in het wild in een zelf gegraven hol onder de grond waarin ze hun toevlucht zoeken bij gevaar en hun jongen groot brengen (Lockley, 1961; Gattermann et al., 2001). Op basis hiervan zouden dus een platform, een schuilplaats, nestbox en nestmateriaal en bedding geschikt kunnen zijn als verrijking bij deze diersoorten. Cavia’s daarentegen graven geen holen in de natuur maar zoeken bij gevaar hun toevlucht in dichte vegetatie (Adrian en Sachser, 2011). Een platform en schuilplaats zouden dus onder laboratoriumomstandigheden hieraan tegemoet kunnen komen. Daarnaast besteden zowel konijnen als hamsters en cavia’s in de natuur het grootste deel van hun tijd aan foerageren (Cassini en Galante, 1992; Asher et al., 2008; Larimer et al., 2011). Dit zou voorzien kunnen worden door nutritionele verrijking en een geschikte bedding. Zowel konijnen als cavia’s leven in de natuur in sociale groepen terwijl de hamster een solitaire levenswijze heeft (Lockley, 1961; Sachser, 1998; Gattermann et al., 2001). Op basis hiervan zou dus sociale huisvesting enkel geschikt zijn voor konijnen en cavia’s. Men mag er echter niet van uitgaan dat het natuurlijk gedrag volledig overeenstemt met het gedrag onder laboratoriumomstandigheden. Zo zullen hamsters toch de voorkeur geven aan sociaal contact onder laboratoriumomstandigheden ondanks hun solitaire levenswijze in het wild (Arnold en Estep, 1990). De evaluatie van kooiverrijking kan onder andere gebeuren op basis van motivatietesten, evaluatie van het gedrag en keuzetesten. Zoals blijkt uit deze literatuurstudie zijn de gegevens hierover voor vele verrijkingselementen beperkt. Volgende evaluaties voor de besproken verrijkingselementen werden wel terug gevonden. Ten eerste werd een hoge motivatie aangetoond voor het platform bij konijnen (Seamen et al., 2008) en nestmateriaal bij hamsters (Guerra en Ades, 2002). Ten tweede werd een vermindering van abnormaal gedrag of verhoging van natuurlijk gedrag aangetoond voor de volgende elementen: a) bij konijnen: schuilplaats (Hansen en Berthelsen, 2000), nestbox (Baumans et al., 2005), spiegel bij vrouwelijke dieren (Jones en Phillips, 2005), manipulanda (Poggiagliolmi et al. 2011), hooi (Hansen en Berthelsen, 1999), knaagstok (Harris et al., 2001; Princz et al., 2007, Princz et al., 2008) en sociale verrijking (Podberscek et al., 1991a), b) bij hamsters: schuilplaats (Cheryl en Westbrook, 1998) en c) bij cavia’s: knaagstok (Scharmann, 1991) en sociale verrijking (Kaiser et al., 2003). Ten derde werden voor enkele verrijkingselementen ook keuzetesten uitgevoerd. Zo werd er een voorkeur aangetoond voor bedding boven geen bedding bij konijnen en hamsters (Turner et al., 1992; Arnold en Estep, 1994), waarbij konijnen een voorkeur hadden voor papiersnippers boven geen bedding, zaagsel of houtkrullen en hamsters een voorkeur voor houtkrullen boven pellets (Turner et al., 1992; Arnold en Estep, 1994; Lanteigne en Reebs, 2006). Cavia’s vertoonden een voorkeur voor houtkrullen boven papiersnippers (Kawakami et al., 2003). Als nestmateriaal verkozen konijnen stro boven houtkrullen en hamsters verkozen een grote donkere nestbox dichtbij de bron van het nestmateriaal (Ottoni en Ades, 1991; Blumetto et al., 2010). Wat betreft het loopwiel, vertoonden hamsters een voorkeur voor compleet cirkelvormige en grotere loopwielen (Reebs en St-Onge, 2005). Omtrent loopwielen met of zonder plastieken gaas aan de buitenzijde werden verschillende voorkeuren aangetoond (Morsovsky et al., 1998; Reebs en St-Onge, 2005).
25
Gegevens omtrent de evaluatie van kooiverrijking bij konijnen, hamsters en cavia’s vertonen duidelijk nog vele hiaten. Bij konijnen zijn voor de meeste verrijkingselementen reeds studies uitgevoerd maar meestal slechts enkele studies die bovendien onderling variëren voor parameters zoals het ras, de leeftijd, de manier waarop de verrijking werd toegepast, … met als gevolg dat de resultaten niet zomaar veralgemeend kunnen worden. Bij hamsters zijn er veel minder verrijkingselementen wetenschappelijk geëvalueerd dan bij konijnen, zo ontbreekt een evaluatie van een platform, spiegel, elementen die foerageer gedrag promoten en knaagstokken. Bij cavia’s ten slotte ontbreken studies van bijna alle verrijkingselementen. Er is enkel een evaluatie gebeurd van het type bedding, een knaagstok en sociale verrijking. Ter conclusie kan men stellen dat kooiverrijking kan bijdragen tot het verminderen van abnormale gedragingen en stimuleren van natuurlijk gedrag bij zowel konijnen, hamsters als cavia’s gehouden onder laboratoriumomstandigheden. Echter niet van alle toegepaste verrijkingselementen is dit reeds voldoende aangetoond. Tevens moet men rekening houden met het ‘novelty-effect’, waarbij de interesse voor de verrijkingselementen afneemt naarmate deze langer beschikbaar zijn. Dit effect is vooral van toepassing voor manipulanda en knaagelementen. Bovendien bestaat er een grote onderlinge variatie tussen de verschillende studies over verrijking met betrekking tot onder andere de volgende parameters: het ras, het geslacht, de leeftijd, de grens tussen standaard huisvesting en verrijking, de manier waarop de verrijking wordt toegepast, … Er is dus nog veel ruimte voor bijkomend onderzoek naar kooiverrijking, in het bijzonder bij cavia’s en hamsters. In de wetgeving beperkt men zich tot enkele algemene opmerkingen over kooiverrijking, behalve in bijlage A van 15 juni 2006 waarin enkele species specifieke elementen aan bod komen. Aangezien er slechts weinig verrijkingselementen reeds wetenschappelijk geëvalueerd werden zal deze wetgeving waarschijnlijk bij verder onderzoek naar kooiverrijking mee evolueren.
26
REFERENTIES Adrian A., Sachser N. (2011). Diversity of social and mating systems in cavies: a review. Journal of Mammalogy 92, 39-53. Agass K., Ruffle I. (2005). A refinement in guinea pig housing within the laboratory environment. Animal Technology and Welfare 4, 51-52. Arnold C.E., Estep D.Q. (1994). Laboratory caging preferences in golden hamsters (Mesocricetus auratus). Laboratory Animals 28, 232-238. Asher M., Lippmann T., Epplen J.T., Kraus C., Trillmich F., Sachser N. (2008). Large males dominate: ecology, social organization, and mating system of wild cavies, the ancestors of the guinea pig. Behavioral Ecology and Sociobiology 62, 1509-1521. Banjanin S., Barley J., Bell L., Cunneen M., Johnston H., Quintero I., Weilemann R., Reinhardt V. (2004). Environmental enrichment for guinea pigs: a discussion by the laboratory animal refinement & enrichment forum. Animal Technology and Welfare 3, 161-163. Baumans V. (2004). Environmental enrichment for laboratory rodents and rabbits: requirements of rodents, rabbits, and research. ILAR Journal 46, 162-170. Baumans P., Oester H., Stauffacher M. (2005). Effects of temporary nest box removal on maternal behaviour and pup survival in caged rabbits (Oryctolagus cuniculus). Applied Animal Behaviour Science 91, 167-178. Baumans V. (2005). Science-based assessment of animal welfare: laboratory animals. Revue Scientifique et Technique-Office International des Epizooties 24, 503-514. Bayne K. (2002). Development of the human-research animal bond and its impact on animal wellbeing. ILAR journal 43, 4-9. Bayne K. (2005). Potential for unintended consequences of environmental enrichment for laboratory animals and research results. ILAR journal 46, 129-139. Benefiel A.C., Dong W.K., Greenough W.T. (2005). Mandatory “enriched” housing of laboratory animals: the need for evidence-based evaluation. ILAR journal 46, 95-105. Beaulieu A., Reebs S.G. (2009). Effects of bedding material and running wheel surface on paw wounds in male and female Syrian hamsters. Laboratory Animals 43, 85-90. Berthelsen H., Hansen L.T. (1999). The effect of hay on the behavior of caged rabbits (Oryctolagus cuniculus). Animal Welfare 8, 149-157. Bilkó A., Altbäcker V. (2000). Regular handling early in the nursing period eliminates fear responses toward human beings in wild and domestic rabbits. Developmental Psychobiology 36, 78-87. Blumetto O., Olivas I., Torres A.G., Villagrá A. (2010). Use of straw and wood shavings as nest material in primiparous does. World Rabbit Science 18, 237-242. Boers K, Gray G., Love J., Mahmutovic Z., McCormick S., Turcotte N., Zhang Y. (2002). Comfortable quarters for rabbits in research institutions. In: Reinhardt V. and Reinhardt A. (Editors) th
Comfortable quarters for laboratory animals, 9 edition, Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 43-49. Borer K.T., Pryor A., Conn C.A., Bonna R., Kielb M. (1988). Group housing accelerates growth and induces obesity in adult hamsters. American Journal of Physiology - Regulatory, Integrative and Comparative Physiology 255, 128-133. Brain P.F. (1972). Effects of isolation/grouping on endocrine function and fighting behavior in male and female golden hamsters (Mesocricetus auratus Waterhouse). Behavioral Biology 7, 349-357. Brandao J., Mayer J. (2011). Behaviour of rodents with an emphasis on enrichment. Journal of Exotic Pet Medicine 20, 256-269.
27
Cassini M.H., Galante M.L. (1992). Foraging under predation risk in the wild guinea pig: the effect of vegetation height on habitat utilization. Annales Zoologici Fennici 29, 285-290. Cheryl A., Westbrook R.D. (1998). Enrichment in group-housed laboratory golden hamsters. Animal Welfare Information Center Newsletter 8, 22-24. Chu L., Garner J.P., Mench J.A. (2004). A behavioral comparison of New Zealand White rabbits (Oryctolagus cuniculus) housed individually or in pairs in conventional laboratory cages. Applied Animal Behaviour Science 85, 121-139. Cowan D.P. (1987). Group living in the European rabbit (Oryctolagus cuniculus): mutual benefit or resource localization? Journal of Animal Ecology 56, 779-795. Cozens M. (2006). Evaluation of the provision of hay to guinea pigs at GlaxoSmithKline. Animal Technology and Welfare 5, 31-32. Csatadi K., Kustos K., Eiben C.S., Bilko A., Altbacker V. (2005). Even minimal human contact linked to nursing reduces fear responses toward humans in rabbits. Applied Animal Behaviour Science 95, 123-128. Davis H., Gibson J.A. (2000). Can rabbits tell humans apart? Discrimination of individual humans and its implications for animal research. Comparative Medicine 50, 483-485. Drickamer L.C., Vandenbergh J.G. (1973). Predictors of social dominance in the adult female golden hamster (Mesocricetus auratus). Animal Behaviour 21, 564-570. Drickamer L.C., Vandenbergh J.G., Colby D.R. (1973). Predictors of dominance in the male golden hamster (Mesocricetus auratus). Animal Behaviour 21, 557-563. Edgar J.L., Seaman S.C. (2010). The effect of mirrors on the behaviour of singly housed male and female laboratory rabbits. Animal Welfare 19, 461-471. FOD Volksgezondheid, Veiligheid van de Voedselketen en Leefmilieu (2010). Dierproeven in België: statistieken 2010 en recente ontwikkelingen. Internetreferentie: http://www.health.belgium.be/eportal/AnimalsandPlants/animalwelfare/animalexperimentation/i ndex.htm (geconsulteerd op 17 maart 2010). Garner J.P. (2005). Stereotypies and other abnormal repetitive behaviors: potential impact on validity, reliability, and replicability of scientific outcomes. ILAR journal 46, 106-117. Gattermann R., Fritzsche P., Neumann K., Al-Hussein I., Kayser A., Abiad M., Yakti R. (2001). Notes on the current distribution and the ecology of wild golden hamsters (Mesocricetus auratus). Journal of Zoology 254, 359-365. Gattermann R., Johnston R.E., Yigit N., Fritzsche P., Larimer S., Ozkurt S., Neumann K., Song Z., Colak E., Johnston J., McPhee M.E. (2008). Golden hamsters are nocturnal in captivity but diurnal in nature. Biology Letters 4, 280-294. Gerber E., Gebhardt-Henrich S.G., Vonlanthen E.M., Fischer K., Hauzenberger A.R., Steiger A. (2008). Housing influences research results and animal welfare in golden hamsters (Mesocricetus Auratus): the influence of size and structure of shelters on the behaviour. In: Hammond E.P. en Noyes A.D. (Editors) Housing: Socioeconomic, Availability & Development issues, Nova Science Publishers, p. 1-16. Gibb J.A. (1990). Chapter 7: The European Rabbit Oryctolagus cuniculus. In: Chapman J.A. en Flux J.E.C. (Editors) Rabbits, Hares and Pikas – Status Survey and Conservation Action Plan, IUCN, Gland, Switzerland, p. 116-117. González-Redondo P. (2006). Proposal of a nestbox for the reproduction of wild rabbits (Oryctolagus cuniculus) in cages. World Rabbit Science 14, 115-121. Guerra R.F., Ades C. (2002). An analysis of travel costs on transport of load and nest building in golden hamster. Behavioural Processes 57, 7-28.
28
Gunn-Dore D. (1997). Comfortable quarters for laboratory rabbits. In: Reinhardt V. (Editor) th
Comfortable Quarters for Laboratory Animals, 8 edition, Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 46-54. Hamilton P. (1991). Enrichment toys and tools in recent trials. Humane Innovations and Alternatives in Animal Experimentation 5, 272–277. Hansen L.T., Berthelsen H. (2000). The effect of environmental enrichment on the behaviour of caged rabbits (Oryctolagus cuniculus). Applied Animal Behaviour Science 68, 163-178. Harper L.V. (1968). The effects of isolation from birth on the social behaviour of guinea pigs in adulthood. Animal Behaviour 16, 58-64. Harris L.D., Custer L.B., Soranaka E.T., Burge J.R., Ruble G.R. (2001). Evaluation of objects and food for environmental enrichment of NZW rabbits. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science 40, 27-30. Hauzenberger A.R., Gebhardthenrich S.G., Steiger A. (2006). The influence of bedding depth on behaviour in golden hamsters (Mesocricetus auratus). Applied Animal Behaviour Science 100, 280-294. Hawkins P., Hubrecht R., Buckwell A., Cubitt S., Howard B., Jackson A., Poirier G. (2008). Refining rabbit care: a resource for those working with rabbits in research. Report of the RSPCA/UFAW. Heath M., Stott E. (1990). Housing rabbits the unconventional way. Animal technology 41, 13-25. Held S.D.E., Turner R.J., Wootton R.J. (1995). Choices of laboratory rabbits for individual or grouphousing. Applied Animal Behaviour Science 46, 81-91. Huls W.L., Brooks D.L., Bean-Knudsen D. (1991). Response of adult New Zealand White rabbits to enrichment objects and paired housing. Laboratory Animal Science 41, 609-612. Jacobs W.J. (1976). Male-female associations in the domestic guinea pig. Animal Learning & Behavior 4, 77-83. Jennings M., Batchelor G.R., Brain P.F., Dick A., Elliott H., Francis R.J., Hubrecht R.C., Hurst J.L., Morton D.B., Peters A.G., Raymond R., Sales G.D., Sherwin C.M., West C. (1998). Refining rodent husbandry: the mouse. Laboratory Animals 32, 233-259. Johnson C. A., Pallozzi W.A., Geiger L., Szumiloski J.L., Castiglia L., Dahl N.P., Destefano J.A., Pratt S.J., Hall S.J., Beare C.M., Gallagher M., Klein H.J. (2003). The effect of an environmental enrichment device on individually caged rabbits in a safety assessment facility. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science 42, 27–30. Jones S.E., Phillips C.J.C. (2005). The effects of mirrors on the welfare of caged rabbits. Animal Welfare 14, 195-202. Kaiser S., Kirtzeck M., Hornschuh G., Sachser N. (2003). Sex specific difference in social support – a study in female guinea pigs. Physiology & Behavior 79, 297-303. Kawakami K., Takeuchi T., Yamaguchi S., Ago A., Nomura M., Gonda T., Komemushi S. (2003). Preference of guinea pigs for bedding materials: wood shavings versus paper cutting sheet. Experimental Animals 52, 11-15. Kersten A.M.P., Meijsser F.M., Metz J.H.M. (1989). Effects of early handling on later open-field behaviour in rabbits. Applied Animal Behaviour Science 24, 157-167. King J.A. (1956). Social relations of the domestic guinea pig living under semi-natural conditions. Ecology 37, 221-228. Krohn T.C., Ritskes-Hoitinga J., Svendsen P. (1999). The effects of feeding and housing on the behaviour of the laboratory rabbit. Laboratory Animals 33, 101-107. Kuhnen G. (1999). The effect of cage size and enrichment on core temperature and febrile response
29
of the golden hamster. Laboratory animals 33, 221-227. Kuhnen G. (2002). Comfortable quarters for hamsters in research institutions. In: Reinhardt V. and th
Reinhardt A. (Editors) Comfortable quarters for laboratory animals, 9 edition, Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 33-37. Lanteigne M., Reebs S.F. (2006). Preference for bedding material in Syrian hamsters. Laboratory Animals 40, 410-418. Larimer S.C., Fritzsche P., Song Z., Johnston J., Neumann K., Gattermann R., McPhee M.E., Johnston R.E. (2011). Foraging behavior of golden hamsters (Mesocricetus auratus) in the wild. Journal of Ethology 29, 275-283. Lawlor M.M. (1997). The proper care of laboratory rodents. In: Reinhardt V. (Editor) Comfortable th
Quarters for Laboratory Animals, 8 edition, Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 1531. Lehmann M. (1991). Social behaviour in young domestic rabbits under semi-natural conditions. Applied Animal Behaviour Science 32, 262-292. Lidfors L. (1997). Behavioural effects of environmental enrichment for individually caged rabbits. Applied Animal Behaviour Science 52, 157-169. Lincoln D.W. (1974). Suckling: a time-constant in the nursing behaviour of the rabbit. Physiology and Behavior 13, 711-714. Lisk R.D., Ciaccio L.A., Catanzaro C. (1983). Mating behaviour of the golden hamster under seminatural conditions. Animal Behaviour 31, 659-666. Lockley R.M. (1961). Social structure and stress in the rabbit warren. Journal of Animal Ecology 30, 385-423. Love J.A. (1994). Group housing: meeting the physical and social needs of the laboratory rabbit. Laboratory Animal Science 44, 5-11. Marques D.M., Valenstein E.S. (1977). Individual differences in aggressiveness of female hamsters: response to intact and castrated males and to females. Animal Behaviour 25, 131-139. Miljutin A. (2011). Trends of specialization in rodents: the hamsters, subfamily Cricetinae (Cricetidae, Rodentia, Mammalia). Acta Zoologica Lituanica 21, 192-206. Morton D.B., Jennings M., Batchelor G.R., Bell D., Birke L., Davies K., Eveleigh J.R., Gunn D., Eath M., Howard B., Koder P., Phillips J., Poole T., Sainsbury A.W., Sales G.D., Smith D.J.A., Stauffacher M. and Turner R.J. (1993). Refinements in rabbit husbandry. Second report of the BVAAWF/FRAME/RSPCA/UFAW Joint Working Group on Refinement. Laboratory Animals 27, 301-329. Mrosovsky N., Salmon P.A., Vrang N. (1998). Revolutionary science: an improved running wheel for hamsters. Chronobiology International 15, 147-58. Newberry R.C. (1995). Environmental enrichment: increasing the biological relevance of captive environments. Applied Animal Behaviour Science 44, 229-243. Nicholls E.E. (1922). Study of the spontaneous activity of the guinea pig. Comparative Psychology 2, 303-330. Nordlund A., Lidfors L., Lindh A.S., Ewaldsson B. (2007). Behavioural effects of the shelter design on male guinea pigs. Scandinavian Journal of Laboratory Animal Science 34, 9-16. Ottesen J.L., Weber A., Gürtler H., Mikkelsen L.F. (2004). New housing conditions: improving the welfare of experimental animals. ATLA – Alternatives To Laboratory Animals 32, 397-404. Ottoni B., Ades C. (1991). Resource location and structural properties of the nestbox as determinants of nest-site selection in the golden hamster. Animal Learning & Behavior 19, 234-240. Poggiagliolmi S., Crowell-Davis S.L., Alworth L.C., Harvey S.B. (2011). Environmental enrichment of
30
New Zealand White rabbits living in laboratory cages. Journal of Veterinary Behavior 6, 343350. Podberscek A.L., Blackshaw J.K., Beattie A.W. (1991a). The behaviour of group penned and individually caged laboratory rabbits. Applied Animal Behaviour Science 28, 353-363. Podberscek A.L., Blackshaw J.K., Beattie A.W. (1991b). The effects of repeated handling by familiar and unfamiliar people on rabbits in individual cages and group pens. Applied Animal Behaviour Science 28, 365-373. Princz Z., Orova Z., Nagy I., Jordan D., Štuhec I., Luzi F., Verga M., Szendro Z. (2007). Application of gnawing sticks in rabbit housing. World Rabbit Science 15, 29-36. Princz Z., Dallezotte A., Radnai I., Biro-Nemeth E., Matics Z., Gerencser Z., Nagy I., Szendro Z. (2008). Behaviour of growing rabbits under various housing conditions. Applied Animal Behaviour Science 111, 342-356. Raje S.S., Stewart K.L. (1997). Group housing for male New Zealand White rabbits. Lab Animal 26, 36-37. Reebs S.G., Maillet D. (2003). Effect of cage enrichment on the daily use of running wheels by Syrian hamsters. Chronobiology International 20, 9-20. Reebs S.G., St-Onge P. (2005). Running wheel choice by Syrian hamsters. Laboratory Animals 39, 442-451. Reinhardt V. (2002). Comfortable quarters for guinea-pigs in research institutions. In: Reinhardt V. and th
Reinhardt A. (Editors) Comfortable quarters for laboratory animals, 9 edition, Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 38-42. Sachser N. (1986). The effects of long-term isolation on physiology and behavior in male guinea pigs. Physiology & behavior 38, 31-39. Sachser N. (1998). Of domestic and wild guinea pigs: studies in sociophysiology, domestication, and social evolution. Naturwissenschaften 85, 307-317. Sachser N., Schwarz-Weig E., Keil A., Epplen J.T. (1999). Behavioural strategies, testis size, and reproductive success in two caviomorph rodents with different mating systems. Behaviour 136, 1203-1217. Sachser N., Künzel C., Kaiser S. (2004). Chapter 9: The welfare of laboratory guinea pigs. In: Kaliste E. (Editor) The welfare of laboratory Animals, Kluwer academic publishers, Dordrecht, p. 181209. Scharmann W. (1991). Improved housing of mice, rats and guinea-pigs – a contribution to the refinement of animal-experiments. ATLA – Alternatives To Laboratory Animals 19, 108-114. Seaman S. C., Waran N.K., Mason G., D’Eath R.B. (2008). Animal economics: assessing the motivation of female laboratory rabbits to reach a platform, social contact and food. Animal Behaviour 75, 31-42. Sherwin C.M. (1998). Voluntary wheel running: a review and novel interpretation. Animal Behaviour 56, 11-27. Sherwin C.M. (2004). Mirrors as potential environmental enrichment for individually housed laboratory mice. Applied Animal Behaviour Science 87, 95-103. Shomer N.H., Peikert S., Terwilliger G. (2001). Enrichment-toy trauma in a New Zealand White rabbit. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science 40, 31-32. Smith A.L., Corrow D.J. (2005). Modifications to husbandry and housing conditions of laboratory rodents for improved well-being. ILAR journal 46, 140-147. Stauffacher M. (1992). Group housing and enrichment cages for breeding, fattening and laboratory rabbits. Animal Welfare 1, 105-125.
31
Turner R.J., Selby J.I., Held S.D.E., Howells K.J., Eveleigh J.R., Wootton R.J. (1992). Preferred substrates for penned laboratory rabbits. Animal Technology 43, 185-192. Ueda S., Ibuka N. (1995). An analysis of factors that induce hibernation in Syrian hamsters. Physiology & Behavior 58, 653-657. Van de Weerd H.A., Van den Broeck F.A.R., Baumans V. (1996). Preference for different types of flooring in two rat strains. Applied Animal Behaviour Science 46, 251-261. Van Loo P. (2007). Making lives easier for animals in research labs. Animal Welfare Institute, Washington DC, p. 47-93. Vastrade F.M. (1986). The social behaviour of free-ranging domestic rabbits (Oryctolagus cuniculus L.). Applied Animal Behaviour Science 16, 165-177. Veillette M., Reebs S.G. (2010). Preference of Syrian hamsters to nest in old versus new bedding. Applied Animal Behaviour Science 125, 189-194. Villafuerte R., Kufner M.B., Delibes M., Moreno S. (1993) Environmental factors influencing the seasonal daily activity of the European rabbit (Oryctolagus cuniculus) in a Mediterranean area. Mammalia 57, 341-347. Waddell D. (1951). Hoarding behaviour in the golden hamster. The Journal of Comparative and Physiological Psychology 44, 383-388. Whary M., Peper R., Borkowski G., Lawrence W., Ferguson F. (1993). The effects of group housing on the research use of the laboratory rabbit. Laboratory Animals 27, 330-41. White W.J., Balk M.W., Lang C.M. (1989). Use of cage space by guinea pigs. Laboratory Animals 23, 208-214. Young R. (2003). Environmental enrichment for captive animals. UFAW animal welfare series. Blackwell science, London, p.1-30. Richtlijn 86/609/EEC van de Raad van 24 november 1986 betreffende de bescherming van proefdieren. Richtlijn 2010/63/EU van het Europese parlement en de Raad van 22 september 2010 betreffende de bescherming van proefdieren. Appendix A of the European Convention for the protection of vertebrate animals used for experimental and other scientific purposes (ETS No.123) van 15 juni 2006. Koninklijk besluit van 6 april 2010 betreffende de bescherming van proefdieren.
32
