UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012 – 2013
KOOIVERRIJKING BIJ VOGELS GEHOUDEN ALS PROEFDIER
door Hanne SMESSAERT
Promotoren : Dr. Christel Moons Prof. Dr. Katleen Hermans
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
© 2013 Hanne Smessaert
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2012 – 2013
KOOIVERRIJKING BIJ VOGELS GEHOUDEN ALS PROEFDIER
door Hanne SMESSAERT
Promotoren : Dr. Christel Moons Prof. Dr. Katleen Hermans
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
© 2013 Hanne Smessaert
VOORWOORD Het maken van deze literatuurstudie zou niet mogelijk geweest zijn zonder de hulp van enkele personen. Eerst en vooral wil ik mijn promotor en medepromotor Dr. Christel Moons en Prof. Dr. Katleen Hermans bedanken voor de vele tips en het meermaals nalezen van dit werk. Verder zou ik ook graag mijn ouders bedanken. Zonder hun morele en financiële steun zou het onmogelijk zijn om deze opleiding te kunnen volgen. Tenslotte wil ik ook mijn medestudenten en vrienden bedanken voor hun steun en het nalezen van deze literatuurstudie.
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING EN TREFWOORDEN ............................................................................................................ 1 INLEIDING ...................................................................................................................................................... 2 LITERATUURSTUDIE ...................................................................................................................................... 3 1. Leefmilieu, natuurlijk gedrag en gebruik in onderzoek ............................................................................ 3 1.1. Rotsduiven (Columba livia) ................................................................................................................... 3 1.2. Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris) ............................................................................................... 4 1.3. Zebravinken (Taeniopygia guttata) ...................................................................................................... 4 2. Gevolgen van huisvesting in gevangenschap .......................................................................................... 5 2.1. Stereotypieën ........................................................................................................................................ 5 2.1.1. Rotsduiven (Columba livia).............................................................................................................. 6 2.1.2. Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris).......................................................................................... 6 2.1.3. Zebravinken (Taeniopygia guttata) ................................................................................................. 7 2.1.4. Kanaries (Serinus canaria) ............................................................................................................... 7 2.2. Corticosterone....................................................................................................................................... 7 2.3. Vermageren, verminderde vruchtbaarheid en apathie ........................................................................ 8 3. Aspecten met betrekking tot huisvesting en verzorging ........................................................................ 8 3.1. Kooigrootte en kooivorm ...................................................................................................................... 8 3.2. Individuele huisvesting of groepshuisvesting? ................................................................................... 10 3.3. Sensorische stimuli .............................................................................................................................. 10 3.3.1. Het zichtvermogen ........................................................................................................................ 10 3.3.1.1. Flikkerfrequentie ........................................................................................................................ 11 3.3.1.2. Fluorescerende lampen versus gloeilampen ............................................................................. 12 3.3.1.3. Lichtintensiteit............................................................................................................................ 14 3.3.1.4. Lichtduur .................................................................................................................................... 14 3.3.2. Het gehoor..................................................................................................................................... 14 3.3.3. Het reukvermogen ........................................................................................................................ 15 3.4. Temperatuur ....................................................................................................................................... 15 4. Kooiverrijking ........................................................................................................................................ 15 4.1. Voorwerpen ........................................................................................................................................ 15 4.1.1. Spiegels… ....................................................................................................................................... 15 4.1.2. Zand- en waterbaden .................................................................................................................... 17 4.1.3. Speelgoed, zitstokken en beschutting........................................................................................... 18 4.2. Voeding en foerageermateriaal .......................................................................................................... 18 BESPREKING ................................................................................................................................................ 20 REFERENTIELIJST ......................................................................................................................................... 23 BIJLAGEN ..................................................................................................................................................... 32 Bijlage 1: aantal proefdieren gebruikt voor experimenten in erkende Belgische laboratoria in 2011 ...... 32 Bijlage 2: survey over de in laboratoria gebruikte vogelsoorten behorende tot de Passiformes: minstens 2 experimenten op Web of Science in 2006 ............................................................................................... 33
SAMENVATTING EN TREFWOORDEN
In deze literatuurstudie werd getracht een overzicht te geven van de veranderingen in de huisvesting en inrichting van kooien die een positief effect kunnen hebben op het welzijn van vogels in laboratoria, met in het bijzonder rotsduiven (Columba livia), zebravinken (Taeniopygia guttata) en Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris). Het is gebleken dat er ten gevolge van een gebrek aan parameters om het welzijn te meten en een gebrek aan uniformiteit in de proefopstelling vaak onduidelijke en tegenstrijdige wetenschappelijke gegevens bestaan over dit onderwerp. De huisvesting is een eerste belangrijk punt dat wordt besproken. Een voldoende grote en bij voorkeur lange, smalle kooi lijkt een verbetering van het welzijn tot gevolg te hebben. Sociale dieren worden best in groep gehuisvest op voorwaarde dat de dieren worden gemonitord op het optreden van abnormaal of agressief gedrag. Onderzoek heeft aangetoond dat het huisvesten onder hoogfrequentie fluorescerend licht te verkiezen is boven gloeilampen of laagfrequentie fluorescerend licht. Er is slechts weinig onderzoek gebeurd over de invloeden van de lichtintensiteit en –duur, de aanwezigheid van geluiden en geuren en de omgevingstemperatuur. Het aanbrengen van verrijkingselementen in de kooi heeft ook een grote invloed op het welzijn van vogels. De aanwezigheid van spiegels kan een kalmerend effect hebben en sociale interactie uitlokken, afhankelijk van geslacht en sociale ervaring. Ook bepaalde soorten speelgoed kunnen een verbetering van het welzijn tot gevolg hebben. Zand- en waterbaden lijken hooggemotiveerde gedragingen te zijn bij enkele vogelsoorten zoals de Europese spreeuw en het voorzien van de mogelijkheid om te baden wordt dus aangeraden bij deze soorten. Beschutting aanbrengen in de kooi kan zowel een positief als negatief effect hebben op het welzijn al naargelang de vogelsoort en de herkomst van het dier (in het wild gevangen of met de hand opgevoed). Alle verrijkingselementen die zorgen voor de aanwezigheid of een verlenging van de appetitieve fase zorgen voor een daling van stereotiep gedrag en het gebruik ervan maakt een belangrijk deel uit van de verrijking van een kooi. De wetgeving in verband met het huisvesten van laboratoriumdieren steunt niet altijd op de resultaten van het wetenschappelijk onderzoek. In de wetgeving ontbreken bovendien soortspecifieke richtlijnen, met uitzondering van enkele aspecten van de huisvesting en kooiverrijking (bijvoorbeeld kooigrootte bij duiven en zebravinken). Daarom worden vaak wetenschappelijke werken geraadpleegd om soortspecifieke richtlijnen te kunnen gebruiken. Helaas worden die richtlijnen niet altijd toegepast in laboratoria aangezien ze niet wettelijk verplicht zijn. Meer onderzoek is nodig over het effect van gekleurde ringen ter identificatie bij verschillende vogelsoorten aangezien over dit onderwerp tegenstrijdige resultaten zijn bekomen. Ook de mogelijke effecten van de lichtintensiteit, geluiden, vreemde geuren en de omgevingstemperatuur op het welzijn moeten verder onderzocht worden. Trefwoorden: kooiverrijking – vogels – dierenwelzijn – laboratorium - gedrag
1
INLEIDING 1
Al eeuwenlang worden allerlei experimenten uitgevoerd op dieren . Voorbeelden van zulke experimenten zijn toxicologische proeven en biologisch onderzoek (Bijlage 1). Door de FOD Volksgezondheid worden 2
ieder jaar gegevens over het aantal proefdieren bijgehouden (Bijlage 1) . In 2011 werden in België in totaal 665.079 proefdieren gebruikt door 367 erkende laboratoria. De overgrote meerderheid van de gebruikte proefdieren zijn knaagdieren, maar daarnaast worden ook vogels gebruikt, waarbij gevogelte meer dan 2,5% van alle proefdieren uitmaakt.
Er zijn weinig gegevens voorhanden over de verschillende vogelsoorten die worden gehuisvest in 3
laboratoria , hoewel bepaalde vogelsoorten waarschijnlijk meer worden gebruikt dan andere. De kip (Gallus gallus domesticus) is een vogelsoort waarmee frequent experimenten worden uitgevoerd, voornamelijk om de invloed van omgevingsfactoren op het welzijn van deze diersoort te onderzoeken. Hierbij wordt vooral veel aandacht besteed aan de invloed van batterijkooien op het welzijn en de productie van de kip
4,5,6
. Verder zijn ook rotsduiven (Columba livia) en papegaaiachtigen (Psittaciformes)
waarschijnlijk veel gebruikte proefdieren, want er is reeds veel onderzoek gepubliceerd over deze vogelsoorten. Vooral over de oranjevleugelamazone (Amazona amazonica) zijn in vergelijking met andere vogelsoorten zoals zangvogels (Passeriformes) veel artikels verschenen met betrekking tot gedragsonderzoek. Het aantal vogels behorende tot de orde zangvogels dat jaarlijks wereldwijd wordt gebruikt als proefdier wordt geschat op 300.000 en daarvan zijn de meeste zebravinken (Taeniopygia 7
guttata) en Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris) (Bijlage 2).
Door de Farm Animal Welfare Committee (FAWC)
8
zijn 5 doelstellingen, de vijf vrijheden genaamd,
opgesteld die benaderd of bereikt moeten worden om landbouwhuisdieren op een ethologisch verantwoorde manier te huisvesten. Deze vijf vrijheden zijn voor zowel landbouwhuisdieren als vogels nuttige richtlijnen. Andere onderzoekers delen het begrip “welzijn” in in 3 aspecten, namelijk de fysiologie van het lichaam, de subjectieve ervaring en de mate waarin de omgeving en het gedrag overeenkomt 9
met die in het wild . Ook in artikels
10
wordt de aanwezigheid van natuurlijk gedrag en leefmilieu als
belangrijk beschouwd bij het huisvesten van een dier. Ondertussen zijn recentere artikels uitgebracht waarbij men tot het besluit komt dat het nabootsen van de natuurlijke omgeving en het uitlokken van natuurlijk gedrag bij laboratoriumvogels niet altijd nodig is, maar vooral afhangt van de motivatie die bestaat tot het uitvoeren van een welbepaald gedrag
11,12
.
Naast frustratie, die optreedt wanneer vogels
hooggemotiveerde gedragspatronen niet kunnen uitvoeren, kan een gebrek aan stimuli, wat aanleiding geeft tot verveling, ook een negatief effect hebben op het welzijn van dieren
13
. Wanneer verveling
optreedt, kan het aanbieden van mogelijkheden om het uitvoerbaar ethogram uit te breiden in gevangenschap een verbetering van het welzijn tot gevolg hebben.
2
Er is over het algemeen nog weinig onderzoek gebeurd over het welzijn van vogels in gevangenschap, behalve voor pluimvee en papegaaien. Ook worden aanbevolen richtlijnen met betrekking tot de huisvesting van vogels zoals de Europese spreeuw niet altijd toegepast in laboratoria wegens 7
economische redenen, plaats- of tijdgebrek . Dit verhoogt het risico op welzijnsproblemen en de ontwikkeling van stereotypieën zoals vederplukken bij papegaaiachtigen. Wanneer kooiverrijking, dat is het toevoegen van voorwerpen aan de omgeving en het stimuleren van sociale interactie van de dieren in de kooi
15
, afwezig is, kan dit niet enkel aanleiding geven tot psychologische, maar ook fysiologische
problemen. Dit kan resulteren in een beïnvloeding van de resultaten van experimenten die op deze vogels worden uitgevoerd
16
. Hieruit kan besloten worden dat de voorziening van optimale
huisvestingsomstandigheden een belangrijk aspect is bij het houden van laboratoriumdieren dat zeker niet verwaarloosd mag worden.
Er zijn verschillende manieren om de omgeving van vogels in laboratoriumomstandigheden te verbeteren via huisvesting en kooiverrijking. Hier wordt nagegaan voor welke veranderingen wetenschappelijk onderzoek heeft aangetoond dat ze een positief effect kunnen hebben op het welzijn van de dieren. Er wordt in deze literatuurstudie vooral de nadruk gelegd op rotsduiven en enkele vogelsoorten behorende tot de zangvogels. Waar van toepassing komen ook andere vogelsoorten die als proefdieren worden gebruikt aan bod. Kooiverrijking bij papegaaiachtigen en pluimvee wordt daarentegen minimaal besproken, aangezien daar reeds veel overzichtsartikels over bestaan
17,18,19
.
LITERATUURSTUDIE
1.
Leefmilieu, natuurlijk gedrag en gebruik in onderzoek
Omdat het belangrijk is normaal en abnormaal gedrag van elkaar te kunnen onderscheiden bij het inschatten van het welzijn van vogels, worden hieronder kort enkele belangrijke aspecten besproken van hun natuurlijk gedrag in het wild.
1.1. Rotsduiven (Columba livia) De rotsduif (Columba livia) komt wereldwijd voor, van stedelijke tot onbewoonde gebieden, waar ze in paren of groepen leven
20
. Rotsachtige streken zijn hun natuurlijke habitat
21
. Rotsduiven zijn te zien in
zwermen tijdens het foerageren, maar agressief gedrag is mogelijk bij het zoeken naar partners of voedsel
22
. De rotsduif leeft in steden van het afval die te vinden is (bv. brood), terwijl hij in de natuur
vooral overleeft op fruit en zaden. Deze vogels zijn omnivoren en eten dus ook invertebraten om 3
voldoende dierlijke proteïnen op te nemen .
Duiven zijn monogaam en kunnen het hele jaar door paren. De mannelijke duiven brengen talrijke takken en twijgjes aan zodat het vrouwelijk dier het nest kan bouwen
22
. Er worden bijna altijd twee eieren
3
gelegd. Beide geslachten broeden op het nest (16 – 19 dagen) en de jongen worden na uitbroeden 20
gevoed door kropmelk van de ouders .
De duif wordt onder andere gebruikt om onderzoek te doen naar de werking van hormonen zoals groeihormoon, arginine vasotocine en vasopressine, oxytocine en testosteron
23-28
. Ook experimenten in
verband met zintuigen zoals het gehoor en de smaak worden frequent uitgevoerd
29-31
. Zeer veel
aandacht gaat naar het mechanisme van de magnetoreceptie bij de stadsduif (Columba livia domestica), dat ervoor zorgt dat duiven over lange afstanden de weg naar huis terugvinden ook allerlei soorten leerprocessen onderzocht
35,36
32-34
. Tenslotte worden
.
1.2. Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris) Deze vogelsoort komt wijdverspreid voor, maar grote aantallen zijn vooral aanwezig in Europa en NoordAmerika. Men vindt ze zowel in steden als in rustigere streken, maar zelden in dik beboste gebieden
20
.
Deze vogels zijn sociale dieren en worden meestal gezien in grote zwermen waarin een hiërarchie bestaat. Vechten voor een beperkte voedingsbron, foerageerplaats
37
of een favoriete rustplaats kan dus
voorkomen. De zwermen worden nog groter wanneer het winter wordt: op dat moment begint het 22
paarseizoen .
Europese spreeuwen verkiezen om in open gebieden te foerageren. Hun dieet bestaat vooral uit insecten en andere vertebraten en in de herfst, wanneer dierlijke prooien schaars zijn, worden ook fruit, granen en 20
22
noten gegeten . Ze kunnen grote afstanden afleggen op zoek naar voedsel .
De Europese spreeuw kan zowel monogaam als polygaam zijn vrouwtjes aan door met hun vleugels te flapperen en te zingen
22
. De mannelijke vogels trekken
20
. De dieren broeden hun eieren uit in een
20
reeds bestaande holte , waarbij territoriaal gedrag aanwezig is rond de nestplaats
22
. Het vrouwelijk dier
20
broedt gedurende 11 tot 15 dagen op het nest dat bestaat uit 4 tot 7 eieren .
Europese spreeuwen worden onder andere gebruikt voor onderzoek naar de ontwikkeling van de zang en de daaruitvolgende selectie van een geschikt mannetje voor de paring
38-40
. Deze soort wordt frequent
7
gebruikt als laboratoriumdier omdat deze dieren redelijk gemakkelijk in gevangenschap te houden zijn. Ze passen zich vlug aan aan het leven in gevangenschap, kunnen in groep worden gehuisvest in relatief kleine kooien en hebben eenvoudige diëtaire behoeften. Een nadeel is dat ze zeer moeilijk te kweken zijn in gevangenschap
20
.
1.3. Zebravinken (Taeniopygia guttata) De dieren zijn wijdverspreid in het tropisch en subtropisch klimaat en komen vooral voor in Australië en 41
Indonesië . Ze bevinden zich het liefst in weinig beboste gebieden met veel gras. De weinige bomen en
4
struiken die daar aanwezig zijn, worden gebruikt als rustplaats in de schaduw en als plaats om nesten te 3
bouwen. De zebravinken kunnen zich aanpassen aan een grote variëteit in omgevingstemperaturen , maar om zeer koude nachten te kunnen overleven moeten de vogels buiten het seizoen oude nestplaatsen gebruiken als rustplaats 42
tot honderden individuen
22
. De zebravinken bevinden zich meestal in zwermen van tientallen
, waar dikwijls ook andere kleine vogelsoorten bij horen. Deze zwermen zijn
veel kleiner tijdens het paarseizoen, bestaande uit enkele tot 50 paren
22
. Dit sociaal gedrag heeft tot 43
gevolg dat deze vogels in gevangenschap best niet individueel worden gehouden .
Zebravinken foerageren ongeveer 2 tot 4 uur per dag en leggen grote afstanden af op zoek naar voedsel 42
. Hun voedsel bestaat voornamelijk uit graszaden die op de grond liggen of nog aanwezig zijn op de
grassen
22
. Uitzonderlijk worden andere zaden of insecten gegeten
28
. Het paarseizoen begint wanneer er
veel regenval is, zodat er na het uitbroeden veel halfrijpe zaden aanwezig zijn. Deze halfrijpe zaden zijn noodzakelijk voor het voeden en opkweken van de jongen
41
.
De zebravink is monogaam. Mannelijke dieren worden uitgekozen op basis van hun kleuren en zanggedrag. Tijdens het broeden is territoriaal gedrag aanwezig, maar enkel op en in de onmiddellijke nabijheid van het nest tot 6 eieren bevinden
22
. Beide geslachten broeden 11 tot 14 dagen op het nest
42,43
22
, waarin zich meestal 4
.
Zebravinken worden net zoals Europese spreeuwen voornamelijk gehouden in laboratoria om experimenten uit te voeren in verband met het seksuele gedrag, de ontwikkeling van de zang en het verband tussen beide
2.
44-47
.
Gevolgen van huisvesting in gevangenschap
Het leven in gevangenschap is op meerdere vlakken beduidend verschillend van het leven in vrijheid. Vogels worden bijvoorbeeld beperkt in hun mogelijkheid tot foerageren en worden meestal gehuisvest in een UV-deficiënt milieu
(zie respectievelijk
hoofdstuk
4.2. en 3.3.1.2.). Wanneer
bepaalde
gedragspatronen zoals foerageren niet kunnen worden uitgevoerd, kan er een vermindering van het dierenwelzijn optreden. Het leven in gevangenschap kan meerdere effecten hebben op de fysiologie en het gedrag van vogels. Het opmerken van deze veranderingen is belangrijk om te beslissen of het welzijn van de vogels is aangetast, zodat aanpassingen kunnen worden gemaakt aan de huisvesting. Daarom worden hieronder kort enkele belangrijke gevolgen van een onaangepaste huisvesting in gevangenschap besproken.
2.1. Stereotypieën Eén van de mogelijke en meest opmerkelijke gevolgen van de beperkingen van het leven in gevangenschap en de daaruit volgende frustratie waar het bepaalde hooggemotiveerde gedragingen
5
betreft, is het optreden van stereotiep gedrag
48
. Volgens Sargent en Keiper
49
kan een stereotypie
gedefinieerd worden als “a movement or series of movements, which is repeated frequently and almost invariably, and which serves no obvious function”. Deze gedragingen komen vaak voor bij dieren in gevangenschap wanneer de huisvesting verveling veroorzaakt of verhindert dat de dieren bepaalde hooggemotiveerde gedragingen kunnen uitvoeren. Dit gedrag kan na verloop van tijd ook emanciperen. In dit geval worden steeds dezelfde bewegingen uitgevoerd, onafhankelijk van de omstandigheden waarin het dier wordt gehuisvest
50-51
. Emancipatie van stereotypieën kan tot gevolg hebben dat de
resultaten van experimenten in verband met kooiverrijking foutief worden geïnterpreteerd. Aangezien het stereotiep gedrag aanwezig blijft na het toevoegen van het te onderzoeken verrijkingselement kan, wanneer enkel de aan- of afwezigheid van stereotypieën als indicator voor het welzijn wordt gebruikt, 51
onterecht worden besloten dat dit element geen positief effect heeft op het welzijn . Het is daarom beter om bij de bepaling van het dierenwelzijn ook rekening te houden met andere parameters, zoals een verandering van de corticosteroneconcentratie (zie 2.2).
Het voorkomen van stereotypieën is niet alleen afhankelijk van de omgeving. Er is ook een individuele en interspecifieke variatie
51
. Daarom is kennis over het natuurlijk gedrag en de leefomgeving van de
verschillende vogels die in laboratoria worden gehouden noodzakelijk.
2.1.1.
Rotsduiven (Columba livia)
Van de familie duiven (Columbidae) worden vooral de rotsduiven in laboratoria gehouden voor onderzoek. Tijdens een experiment werden verschillende stereotypieën onderscheiden, die allen bestonden uit het pikken met de snavel in de lucht of naar een bepaald voorwerp (bijvoorbeeld “airpicking” en “spot-picking”). Daarnaast werden ook enkele andere repetitieve bewegingen gezien zoals zwaaien met de kop
53
. Er werd ook aangetoond dat “spot-picking” enkel voorkwam bij de vogels die in
een stresssituatie verkeerden (verminderde hoeveelheid voedsel). Daarenboven had de aanwezigheid van stereotiep gedrag bij naburige vogels een snellere ontwikkeling van stereotypieën bij de gestresseerde vogels tot gevolg dan wanneer deze proefdieren waren omgeven door vogels die geen stereotiep gedrag vertoonden.
2.1.2.
Europese spreeuwen (Sturnus vulgaris)
Europese spreeuwen worden vaak als laboratoriumdieren gehouden omdat ze zich meestal goed en vlug aanpassen aan het leven in gevangenschap. Ze kunnen ook in relatief hoge densiteiten leven zonder 22
problemen . De stereotypieën die soms toch voorkomen zijn “route-tracing” en “somersaulting”
54,55
. Bij
“route-tracing” wordt telkens opnieuw dezelfde weg in de kooi afgelegd, terwijl bij “somersaulting” de vogels achterwaartse salto’s in de lucht maken. Deze 2 stereotypieën komen, in vergelijking met spreeuwen die met de hand werden opgevoed, meer (“route-tracing”) of uitsluitend (“somersaulting”) voor bij Europese spreeuwen die werden gevangen in het wild
51
. Dit is in tegenstelling tot bevindingen bij
6
56
zoogdieren, waar stereotiep gedrag vooral voorkomt bij dieren die met de hand werden opgevoed . Een hypothese is dat de hierboven vermelde stereotypieën zijn ontstaan uit een motivatie tot ontsnappen en dit zou verklaren waarom in het wild gevangen spreeuwen meer stereotypieën ontwikkelen
2.1.3.
51,57
.
Zebravinken (Taeniopygia guttata)
Over het gedrag van zebravinken in gevangenschap werd nog niet veel onderzoek gepubliceerd en bijgevolg ontbreekt informatie over de gevolgen van een niet verrijkte omgeving op het gedrag van deze vogels.
2.1.4.
Kanaries (Serinus canaria)
De veel voorkomende stereotypieën bij kanaries zijn in het verleden reeds uitgebreid beschreven. Bij “spot-picking” pikt de vogel met zijn bek naar een voorwerp (“object-picking”), zijn tenen (“toe-picking”) of 49
zijn veren (“feather-picking”) . Er wordt vermoed dat deze stereotypieën het gevolg zijn van een gebrek aan kooiverrijking die een bepaalde motivatie of frustratie aanpakt
58
, zoals het ontbreken van de
mogelijkheid tot foerageren. “Route-tracing” is een stereotiep gedrag dat ook zeer dikwijls voorkomt bij kanaries en andere vogelsoorten in gevangenschap
58,59
.
2.2. Corticosterone Stress ten gevolge van een suboptimale omgeving kan veranderingen teweegbrengen in fysiologische parameters. De belangrijkste parameter die wordt gebruikt om stress te meten is het hormoon corticosterone, waarvan het gehalte in het bloed sterk stijgt bij acute stress. Bij chronische stress wordt in 60,61
tegenstelling tot bij andere diersoorten
meestal een daling van het basaal corticosterone in rust
62
waargenomen , hoewel zelden ook een verhoogde concentratie wordt gemeten
63
. De verlaagde basale
concentratie bij chronische stress bij vogels voorkomt lichamelijke problemen ten gevolge van een te hoge corticosteroneconcentratie, zoals hyperglycemie en een verminderde immuunfunctie onderzoek door Rich en Romero
65
64
. Een
toonde aan dat de stijging van corticosterone na een acute stressor
minder hoog is wanneer het dier zich in een chronische stresstoestand bevindt.
Het meten van de corticosteroneconcentratie is niet altijd betrouwbaar als een indicator voor het welzijn van vogels
66
. Er kunnen namelijk verschillen waargenomen worden in het gehalte van corticosterone
naargelang het tijdstip en het seizoen
67
. Bij Europese spreeuwen en de huismus (Passer domesticus)
werd aangetoond dat deze dieren ’s nachts een hogere basaalconcentratie en hogere pieken vertoonden in vergelijking met overdag, na respectievelijk chronische en acute stress. Beide waarden waren ook lager tijdens het ruien
68,69
. Er zijn ook individuele verschillen in de stressrespons: sommige vogels zullen
vlug een grote piek vertonen bij acute stress, terwijl deze piek bij andere individuen minder uitgesproken 70
kan zijn . Het gehalte van corticosterone kan ook stijgen ten gevolge van een positieve stimulus waarbij een stijging in de metabole activiteit vereist is
70
. Er moet tenslotte ook rekening gehouden worden met
7
een stijging van het corticosteronegehalte ten gevolge van de stress bij het hanteren van de dieren en de 65
bloednames
. Wegens deze invloeden op het corticosteronegehalte is het belangrijk om bij het
beoordelen van het welzijn van vogels ook rekening te houden met andere gevolgen van stress, zoals gedragsveranderingen.
2.3. Vermageren, verminderde vruchtbaarheid en apathie Zoals ook werd aangetoond bij ratten zou de aanwezigheid van chronische stress gewichtsvermindering van vogels tot gevolg hebben
62,64,71
. Negentig uur na het aanbrengen van een implantaat met
corticosterone bij de grijze junco (Junco hyemalis) werd experimenteel een daling van het 72
lichaamsgewicht vastgesteld ten gevolge van een duidelijke spieratrofie .
Chronische stress heeft niet alleen een effect op het gewicht, maar het kan ook de voortplanting negatief beïnvloeden. Uit onderzoek bleek dat vrouwelijke Europese spreeuwen onder chronische stress zich minder goed kunnen voortplanten
62
. Er werden evenveel eieren gelegd bij de gestresseerde en niet-
gestresseerde vogels, maar het overlevingspercentage van de nestjongen van gestresseerde dieren was kleiner.
Eenzelfde
Amazoneregenwoud
resultaat 73
werd
gevonden
bij
de
hoatzin
(Opisthocomus
hoazin)
in
het
. De verhoogde mortaliteit bij de jongen zou een gevolg kunnen zijn van een
verminderde activiteit van de moeder ten gevolge van stress (apathie), waardoor zij de jongen minder zou voederen
62
. Uit een onderzoek dat het gedrag van wilde en met de hand opgevoede Europese
spreeuwen vergeleek, bleek dat de in het wild gevangen vogels meer chronische stress voelden wat zich uitte in apathie
3.
74
.
Aspecten met betrekking tot huisvesting en verzorging
3.1. Kooigrootte en kooivorm Het huisvesten van wilde vogels in een kleine kooi waar het uitvoeren van bepaalde gedragingen zoals foerageren wordt beperkt, kan een belangrijk effect hebben op het welzijn van de dieren. In de European Convention for the Protection of Vertebrate Animals used for Experimental and Other Scientific Purposes van 18 maart 1986 (de zogenaamde ETS 123) bescherming van proefdieren
76
75
en het Koninklijk besluit van 6 april 2010 betreffende de
zijn voor enkele vogelsoorten wettelijke richtlijnen opgemaakt in verband
met de kooigrootte. Voor duiven worden lange, smalle kooien aangeraden. De minimale afmetingen van de kooi worden weergegeven in tabel 1 Group on Refinement aanbevolen.
Voor
3
76
. Door de BVAAWF/FRAME/RSPCA/UFAW Joint Working
worden daarentegen kleine (7 x 3 x 3 m) tot zeer grote (20 x 7 x 3,5 m) kooien
Europese
spreeuwen
zijn
geen
wettelijke
richtlijnen
opgesteld,
waardoor
wetenschappelijke publicaties met betrekking tot het houden van proefdieren moeten worden geraadpleegd
3,22
. Volgens Hawkins et al.
3
is een kooigrootte van 1 m³ een goede richtlijn. Nochtans is
het niet bewezen dat kooivolumes kleiner dan 1 m³ een negatief effect zouden uitoefenen op het welzijn van Europese spreeuwen
22
. Zebravinken kunnen in redelijk grote aantallen op een kleine oppervlakte
8
leven. Hawkins et al.
3
76
raden echter, in tegenstelling tot de wettelijke richtlijnen (tabel 2)
, grotere
afmetingen aan zoals 50 x 30 x 30 cm voor twee vogels en 2 x 3 x 2 m voor twintig vogels. Een lange, smalle kooi geniet de voorkeur aangezien dit vliegen over korte afstanden mogelijk maakt
76
. Wanneer
geen specifieke wettelijke richtlijnen voor de betrokken vogelsoort zijn opgesteld, worden de door wetenschappers aangeraden afmetingen toch niet altijd toegepast
3,22
. Om praktische en economische
redenen worden dikwijls kleinere kooien gebruikt wat eventueel een negatief effect kan hebben op het welzijn van vogels.
Tabel 1: De wettelijke richtlijnen met betrekking tot kooigrootte bij rotsduiven (Columba livia) (uit: KB van 6/04/2010) 59.
Keiper toonde in 1969 aan dat kanaries die in volières werden gehouden (180 x 180 x 90 cm) minder frequent de “route-tracing” stereotypie uitvoerden in vergelijking met kanaries in standaardkooien (28,75 x 40 x 51,75 cm) of “flight cages” (60 x 87,5 x 35 cm)
58
. Onderzoek bij grasparkieten (Melopsittacus
77
undulatus) leidde tot hetzelfde resultaat . Bij een ander experiment werd echter geen significant verschil gevonden in de ontwikkeling van stereotypieën tussen kanaries die in “cell cages” (17,78 x 17,78 x 24,13 cm), standaardkooien (29,21 x 40,64 x 52,07 cm) of “flight cages” (60,96 x 76,2 x 91,44 cm) gehuisvest 49
waren .
Tabel 2: wettelijke richtlijnen met betrekking tot kooigrootte bij zebravinken (Taeniopygia guttata) (uit: KB 6/04/2010)
59
.
9
Europese spreeuwen die in een kleinere kooi werden gehuisvest, waren meer pessimistisch, dat wil zeggen dat ze een neutrale stimulus (een stimulus die op zich geen positieve of negatieve waarde heeft voor de dieren) vlugger associeerden met een negatieve uitkomst
78
. Grote en verrijkte kooien (waterbad,
takken van verschillende dikten, boomschors als substraat waarin voedsel werd verstopt, reiniging van de kooien wanneer de vogels niet in de kooi aanwezig waren) zorgden voor een optimistische ingesteldheid 79
. Er werd tijdens dit experiment niet aangetoond welk aspect van de verrijking verantwoordelijk was voor
het optimistisch gedrag (de kooiverrijking, de grotere kooi, of een combinatie van beiden).
Er is nog weinig onderzoek uitgevoerd over het effect van de kooivorm op het welzijn van vogels. Bij een experiment bij Europese spreeuwen werd gezien dat er het minste stereotypieën voorkwamen in volières, maar er werd ook besloten dat de kooivorm meer invloed heeft op het welzijn dan de kooigrootte. Lange kooien zouden het meest aan te raden zijn om Europese spreeuwen in te huisvesten
80
.
3.2. Individuele huisvesting of groepshuisvesting? Het welzijn van vogels die in hun natuurlijke omgeving in groep leven, zoals zebravinken, grasparkieten en Europese spreeuwen, zou kunnen aangetast zijn wanneer deze dieren individueel in een kooi worden gehuisvest. Apfelbeck en Raess
81
onderzochten het effect bij Europese spreeuwen van afzondering uit
de groep. De geïsoleerde dieren vertoonden hogere concentraties aan corticosterone en vermagerden. Een ander onderzoek toonde aan dat de vogels meer foerageren en meer eten wanneer ze zich in groep bevinden
82
. Polverino et al.
83
besloten dat grasparkieten meer stereotypieën zoals “pacing”, “route-
tracing” en “spot-picking” vertonen wanneer ze per twee worden gehuisvest in vergelijking met groepshuisvesting met meer dan twee individuen. Uit deze onderzoeken kan besloten worden dat de aanwezigheid van soortgenoten bij deze vogels een belangrijk aspect vormt van de huisvesting. Ook in de Europese en Belgische wetgeving wordt het belang van groepshuisvesting bij sociale vogelsoorten aangekaart. Enkel ten gevolge van ziekte of agressie mogen vogels tijdelijk afzonderlijk gehuisvest worden, waarbij steeds visueel, auditief en olfactorisch contact moet behouden worden met soortgenoten. Wanneer een nieuwe vogel wordt toegevoegd aan een bestaande groep moet steeds gecontroleerd worden of dit geen aanleiding geeft tot agressie tussen de dieren
76
.
3.3. Sensorische stimuli 3.3.1.
Het zichtvermogen
Veel laboratoriumdieren hebben geen toegang tot natuurlijk licht. Aangezien artificieel licht andere eigenschappen heeft dan zonlicht, is het belangrijk om ook rekening te houden met mogelijke effecten van een huisvesting onder artificieel licht.
10
3.3.1.1. Flikkerfrequentie In de meeste laboratoria worden vogels gehuisvest onder fluorescerende lampen. Deze lampen geven geen continu licht zoals gloeilampen, maar zenden een flikkerend licht uit. Meestal worden laagfrequentie fluorescerende lampen gebruikt die flikkeren met een frequentie van 100 Hz in Europa en 120 Hz in Amerika. Er bestaan ook hoogfrequentie fluorescerende lampen die flikkeren met een frequentie van 35 kHz of meer
84
. Of mensen en dieren dit licht zien als een flikkerend of een doorlopend beeld hangt af van
de “critical fusion frequency” (CFF). Vanaf deze frequentie wordt het licht waargenomen als een doorlopend beeld. Wanneer de CFF van een individu hoger is dan de lichtfrequentie van een lamp wordt een flikkerend beeld waargenomen. De CFF kan variëren naargelang de diersoort. Mensen hebben een CFF van ongeveer 60 Hz
85
en nemen de laagfrequentie verlichting dus als een continu beeld waar, maar
toch ervaren sommige mensen problemen zoals hoofdpijn en 146 Hz
87
en bij kippen tussen 105 en 120 Hz
86
. Bij duiven bevindt de CFF zich tussen 116
88
. Van andere vogels, vooral de vogelsoorten die snel
vliegen, wordt aangenomen dat zij nog een hogere CFF hebben, omdat dit een betere perceptie van bewegende beelden mogelijk maakt
89
. Daarbij komt nog dat de CFF kan variëren ten gevolge van
diverse factoren zoals leeftijd en lichtintensiteit
85
. Ook de verschillende onderzoeksmethoden die werden
gebruikt om de CFF te bepalen, kunnen tot verschillende resultaten leiden
90
.
De vraag die kan gesteld worden is of bepaalde vogelsoorten het licht, uitgezonden door laagfrequentie fluorescerende lampen, als flikkerend beeld waarnemen. Als dit het geval is, zou dit verschillende nadelige gevolgen kunnen hebben voor het welzijn van het dier en de experimenten die worden uitgevoerd. De perceptie van bewegende beelden zal ook aangetast zijn, waardoor men verkeerde resultaten zal bekomen bij experimenten waar het zicht van de vogels een belangrijke rol speelt. Ook bij het gebruik van computer- en televisieschermen in experimenten kan er een beïnvloeding van de resultaten zijn
89,91,92
. In de wettelijke Europese richtlijnen wordt dan ook aangeraden om bij voorkeur
hoogfrequentie fluorescerend licht te gebruiken
75
.
Verscheidene experimenten uitgevoerd op kippen en kalkoenen (Meleagris gallopavo) tonen aan dat deze dieren geen duidelijk onderscheid maken tussen een omgeving met hoogfrequentie fluorescerend licht en een omgeving met laagfrequentie fluorescerend licht
93,94
. Er kan dus worden aangenomen dat
laagfrequentie fluorescerend licht geen nadelige effecten heeft op het welzijn van kippen en kalkoenen. Dit resultaat kan echter niet geëxtrapoleerd worden naar andere vogelsoorten, aangezien het mogelijk is dat dieren met een hogere CFF (bijvoorbeeld zangvogels) toch last hebben van flikkerende beelden. Maddocks et al.
84
voerden experimenten uit over het effect van laag- en hoogfrequentie fluorescerend
licht op het corticosteronegehalte bij Europese spreeuwen. De resultaten die hieruit ontstonden waren niet eenduidig. Soms werden verhoogde basale concentraties van corticosterone aangetroffen bij vogels die kortstondig gehuisvest werden onder laagfrequentie fluorescerend licht (acute stress), maar dit zou kunnen veroorzaakt worden door de stress ten gevolge van het vangen en verplaatsen van de dieren naar een andere kooi. Greenwood et al.
90
herhaalden dit experiment. Hier werd wel een voorkeur voor
11
hoogfrequentie fluorescerend licht vastgesteld, maar geen veranderingen in de basale concentraties van corticosterone. De voorkeur voor hoogfrequentie fluorescerend licht kan verklaard worden doordat deze dieren voor de aanvang van het experiment onder hoogfrequentie fluorescerend licht waren gehuisvest en de vogels tijdens het experiment hun vertrouwde omgeving verkozen. In 2011 werd door Evans et al. 95
een experiment uitgevoerd bij Europese spreeuwen waarbij gedragsveranderingen en een verlaagde
basale concentratie van corticosterone werden vastgesteld. Deze verlaagde basale concentratie wijst op chronische stress. Laagfrequentie fluorescerend licht beïnvloedt ook de partnerkeuze van de vrouwelijke Europese spreeuwen. Stress of een verminderd zichtvermogen zijn mogelijke verklaringen voor deze afwijkende partnerkeuze
96
.
3.3.1.2. Fluorescerende lampen versus gloeilampen Het soort licht aanwezig in de kamers waar proefdieren worden gehuisvest, wordt dikwijls over het hoofd gezien. Toch is dit een aspect van de huisvestingsomstandigheden waar rekening mee moet gehouden worden. In de meeste laboratoria worden fluorescerende lampen gebruikt omdat deze minder energie verbruiken. Een voordeel van dit fluorescerend licht in vergelijking met gloeilampen is dat ook UV-stralen in beperkte mate worden uitgezonden, wat een betere weerspiegeling is van het spectrum van natuurlijk licht. Dit zou een positief effect kunnen hebben op het welzijn van vogels aangezien deze dieren UV-licht kunnen zien
97
, net als sommige vissen, reptielen en amfibieën
98
. Omwille van deze gedachtegang staat
ook in de Europese wetgeving vermeld dat het gebruik van lichtbronnen die UV-licht uitstralen de voorkeur verdient wanneer natuurlijk zonlicht niet aanwezig is
75
. Bij kalkoenen werd aangetoond dat zij
fluorescerend licht niet mijden, maar zelfs verkiezen boven verlichting door middel van gloeilampen
94
. De
mogelijkheid bestaat echter dat in dit experiment het fluorescerend licht werd verkozen omdat deze lampen zorgden voor een meer verlichte kamer in vergelijking met gloeilampen. Het UV-licht (golflengte 300 – 400 nm) dat in de natuur wordt uitgezonden door de zon zou een rol kunnen spelen bij de selectie van een partner en bij het zoeken van voedsel. Veel fruit reflecteert UV-licht dankzij de eigenschappen van de waslaag, de beschermende laag die op fruit aanwezig is insecten (zoals motten en vlinders) en zaden reflecteren UV-licht
102
99-101
. Door Church et al.
103
. Ook werd
aangetoond dat er bij de pimpelmees (Cyanistes caeruleus) gebruik wordt gemaakt van UV-licht tijdens het foerageren. Deze bevinding is tegengesteld aan de bevindingen van Maddocks et al.
104
, die besloten
dat het UV-licht bij zebravinken geen grote rol speelt bij het foerageren en dat vooral lange golflengtes (600-700 nm) van belang zijn voor het kiezen van voedsel. Aangezien deze twee experimenten op andere vogelsoorten werden uitgevoerd, is het mogelijk dat er verschillen in UV-waarneming en –gebruik bestaan tussen deze soorten. Church et al.
103
toonden aan dat niet alleen de reflectie van UV-licht door
het voedsel belangrijk is om dit voedsel te vinden, ook het verschil in UV-reflectie tussen het voedsel en de achtergrond kan een rol spelen. Een ander experiment toonde aan dat torenvalken (Falco tinnunculus) de UV-reflecterende markeringen van aardmuizen (Microtus agrestis) gebruiken om een locatie te vinden waar veel aardmuizen aanwezig zijn
105
. Bij de ruigpootuil (Aegolius funereus) was dit niet het geval
106
.
12
Het is echter mogelijk dat de ruigpootuil en andere nachtdieren geen UV-licht kunnen zien omdat ze in het wild enkel ’s nachts jagen, wanneer geen UV-licht aanwezig is
107
.
Veel vogelsoorten hebben een vederkleed dat UV-licht kan reflecteren
99,108,109
. Het is dus ook mogelijk
dat UV-licht een rol speelt bij de partnerkeuze van vogels. In het experiment van Maier
110
konden
vrouwelijke Japanse nachtegalen (Leiothrix lutea) twee mannelijke soortgenoten zien. De ene vogel konden ze waarnemen door UV-licht doorlatend plexiglas, de andere door UV-licht absorberend plexiglas. De vogels kozen voor de Japanse nachtegaal die werd gezien door UV-licht doorlatend plexiglas. Bennett et al.
111
voerden experimenten uit met zebravinken in verband met partnerkeuze en
UV-licht en kwamen ook tot het besluit dat UV-licht een belangrijke rol speelt bij de selectie van een geschikte mannelijke vogel. Bij zebravinken hebben golflengten in het UV-gebied echter een minder grote invloed op de partnerkeuze dan andere golflengten. Vooral de lange golflengten die zorgen voor de waarneming van de kleur “rood” zijn belangrijk
112
. Bij andere vogelsoorten zou UV-licht of andere
golflengten ook een belangrijke rol kunnen spelen, afhankelijk van de kleuren van het vederkleed bij mannelijke dieren. Omdat UV-licht zo’n grote invloed heeft op het dagelijkse leven van vogels, is het mogelijk dat het gebrek aan UV-licht in gevangenschap stresserend is voor dieren. Een UV-deficiënt milieu (bijvoorbeeld bij verlichting door middel van gloeilampen) kan er ook voor zorgen dat de dieren bepaalde kleuren minder goed kunnen waarnemen. Als gevolg hiervan kunnen de resultaten van bepaalde experimenten waarbij 113
visuele waarneming belangrijk is, beïnvloed worden vastgesteld, namelijk meer agressie
114
. Er werd ook een effect op het gedrag 115
en meer vederpikken
bij pluimvee in een UV-deficiënt milieu.
Europese spreeuwen vertoonden kort na blootstelling aan UV-deficiënt licht een hogere basale corticosteroneconcentratie (acute stress) en gedragsveranderingen. De dieren zaten minder neer op hun zitstokken en hingen meer aan de wanden van hun kooi corticosterone vastgesteld onder deze omstandigheden
116
. Ook bij de kip werd een stijging van het
117
.
Wanneer de dieren ter identificatie geringd worden in gevangenschap, kan de kleur van deze ring ook een effect hebben op het leven van de dieren. Er zijn in verband met de ringkleur al veel experimenten uitgevoerd op zebravinken, waarbij tegengestelde resultaten zijn bekomen. Er werd aangetoond dat vrouwelijke dieren mannetjes met een rode ring verkiezen boven mannetjes zonder ring, terwijl mannelijke dieren met een groene of blauwe ring worden vermeden gemaakt bij de mannetjes die een rode ring droegen
118,119
. Ook werden er meer nesten
120
. Een gebrek aan UV-licht zou ervoor zorgen dat
de voorkeur voor mannelijke zebravinken met een rode ring verdwijnt
121
. Cuthill et al.
122
en Burley
123
concludeerden dat zebravinken met een rode ring dominant zijn over zebravinken met een groene ring en daardoor een hoger lichaamsgewicht hebben. Daarentegen werd in andere experimenten geen verschil in voortplantingssucces en gewicht waargenomen tussen zebravinken met een verschillende ringkleur
124
.
Ondanks deze tegenstrijdige resultaten wordt in de wetgeving en door de meeste wetenschappers toch
13
afgeraden om kleuren te gebruiken die een effect op het gedrag van vogels kunnen hebben, zoals rood, 3,22,75
blauw en groen
.
3.3.1.3. Lichtintensiteit Er is nog niet veel onderzoek gebeurd over het effect van een hoge of lage lichtintensiteit op het welzijn van zangvogels. Er werd wel aangetoond dat koolmezen (Parus major) minder goed kunnen foerageren wanneer de lichtintensiteit lager is dan 7 lux
125
. Dit zou de oorzaak zijn van het minder succesvol
foerageren tijdens zonsopgang en –ondergang in het wild. Bij pluimvee is wel al onderzoek gebeurd over het effect van de lichtintensiteit op het ontstaan van vederpikken
126
. De frequentie van licht vederpikken bij kippen tussen 0 en 16 dagen oud was 20 keer
hoger wanneer er een lichtintensiteit van 3 lux was, in vergelijking met een lichtintensiteit van 30 lux. Een verklaring die hiervoor wordt gegeven, is dat de vogels hun omgeving minder goed kunnen zien en dus meer pikken als een manier om hun omgeving te verkennen. Bij oudere kippen (17 – 46 dagen) werd geen stijging van de pikfrequentie vastgesteld bij deze lage lichtintensiteit. Intensief vederpikken (met uittrekken van de veren) kwam 2 tot 3 keer meer voor bij een lichtintensiteit van 30 lux. Deze dieren waren ook actiever en vertoonden minder en kortere rustperiodes. Er was een hogere mortaliteit bij oudere kippen bij een lichtintensiteit van 30 lux omdat er meer cloacaal pikken voorkwam. Aangezien stereotypieën zich kunnen ontwikkelen wanneer kippen worden gehuisvest onder een te lage of te hoge lichtfrequentie, is het ook mogelijk dat andere vogelsoorten gedragsveranderingen ontwikkelen ten gevolge van een suboptimale lichtintensiteit. Verder onderzoek is nodig om te bepalen wat de minst stresserende lichtintensiteit is voor de verschillende vogelsoorten die in laboratoria worden gehuisvest.
3.3.1.4. Lichtduur Bij pluimvee is aangetoond dat lichtduur een belangrijke invloed heeft op het gedrag. Het invoeren van een dagelijkse donkere periode van 8 uur samen met een verminderde densiteit in de kooi heeft een 13
toename van de activiteit en minder apathie tot gevolg . Of dit positief effect te wijten was aan een verminderde densiteit, een kortere dagelijkse lichtduur of beide, is niet bekend. Over het effect van lichtduur op het gedrag van andere vogels is echter nog niet veel onderzoek gebeurd. Waarschijnlijk mede daardoor worden zowel de lichtintensiteit als de lichtduur slechts zeer kort aangehaald in de 75
wetgeving . Hierbij wordt vermeld dat deze parameters sterk diersoortafhankelijk zijn en dat de nodige kennis van de natuurlijke habitat van de vogelsoort noodzakelijk is om de dieren op een correcte manier te kunnen huisvesten.
3.3.2.
Het gehoor
Vogels horen geluiden tot een frequentie van 6 tot 12 kHz, terwijl mensen en andere zoogdieren geluiden met een hogere frequentie kunnen horen. Bij mensen is de bovengrens 20 kHz
127
. De ondergrens bij
14
vogels varieert sterk naargelang de soort. Sommige vogelsoorten kunnen infrageluid horen (lager dan 20 Hz en niet hoorbaar voor de mens), zoals de duif die dit mogelijks gebruikt om zich te oriënteren in de omgeving
128
. Bij deze vogelsoorten kan het geluid van machines in laboratoria die infrageluid produceren
eventueel een nadelig effect hebben op het welzijn zonder dat mensen er last van hebben. Daarom wordt er door wetenschappers en in wetteksten aangeraden om alle geluiden, inclusief infrageluiden, tot een minimum te beperken
3,75,76
.
Ook geluiden met een frequentie tussen 20 en 20.000 Hz zoals muziek of de aanwezigheid van mensen zouden een invloed kunnen hebben op het welzijn van de dieren. Grasparkieten werden gedurende 1 uur blootgesteld aan een geruis. De vogels vertoonden meer stereotypieën wanneer dit geluid aanwezig was 129
. Verder onderzoek is nodig om de effecten van muziek en andere geluiden op vogels na te gaan.
3.3.3.
Het reukvermogen
Het is mogelijk dat onbekende geuren of geuren van predatoren een oorzaak van angst zijn voor vogels met een verminderd welzijn tot gevolg. Nochtans zijn nog geen experimenten uitgevoerd met betrekking tot het effect van geuren op het welzijn van deze dieren.
3.4. Temperatuur Een te hoge temperatuur kan ook een effect hebben op het welzijn van vogels. Bij de witkruingors (Zonotrichia leucophrys) is er geen significante stijging van het corticosteronegehalte tussen een temperatuur van 5 en 32° C. Wanneer de omgeving echter een nog hogere temperatuur bereikt, worden binnen de 24 uur wel hogere concentraties van corticosterone gemeten (acute stress)
130
. Een
temperatuurstijging kan dus een effect hebben op vogels. Uiteraard is de ideale temperatuur afhankelijk van het klimaat waarin de vogelsoorten in de natuur leven, zoals ook vermeld staat in de Belgische en Europese wetgeving
4.
75,76
.
Kooiverrijking
4.1. Voorwerpen 4.1.1.
Spiegels
Laboratoria moeten voor bepaalde experimenten vogels en andere proefdieren solitair huisvesten. Dit kan voor sociale dieren een negatief effect hebben op hun gemoedstoestand en gedrag en het kan de resultaten van de experimenten beïnvloeden (zie hoofdstuk 2 en 3.2.). Het hangen van spiegels zou een mogelijke oplossing kunnen zijn om sociale interactie uit te lokken en verveling tegen te gaan. Bij zoogdieren is al uitgebreid onderzoek uitgevoerd over het effect van spiegels in de omgeving van dieren. Er is bijvoorbeeld aangetoond dat het aanbrengen van een spiegel in de box van een apart gehuisvest paard een vermindering van stereotiep gedrag tot gevolg heeft
131
. Bij vogels werd minder onderzoek
uitgevoerd over dit onderwerp. Nochtans worden spiegels dikwijls gebruikt bij gezelschapsvogels en in de
15
wettelijke richtlijnen en door sommige wetenschappers wordt het hangen van spiegels aangeraden bij enkele vogelsoorten, zoals duiven en zebravinken
3,22,75
.
Onderzoek heeft aangetoond dat de aanwezigheid van spiegels een positief effect kan hebben op het gedrag van vogels. In 1966 werd het gedrag van een cederpestvogel (Bombycilla cedrorum) en een grijze junco beschreven, twee vogelsoorten behorende tot de orde zangvogels, na het zien van een spiegel in de kooi. Bij de cederpestvogel was er duidelijk interactie met de spiegel, terwijl het dier geen interesse had voor de grasparkiet die in dezelfde kooi gehuisvest was. De cederpestvogel zat meestal op de zitstok naast de spiegel
132
. De grijze junco bleef ook steeds zitten op de zitstok naast de spiegel om naar zijn
spiegelbeeld te kijken, terwijl hij zonder spiegel steeds heen en weer sprong van de ene zitstok naar de andere
133
. Ook bij de kea (Nestor notabilis) werd een positief effect op het gedrag vastgesteld
134
. Het
dier was actief en had een goede eetlust wat niet zo was voor de aanvang van het experiment en de frequentie van vederplukken daalde aanzienlijk. Bij eksters werd bij het plaatsen van een spiegel ook tijdelijk sociale interactie vastgesteld gericht naar hun spiegelbeeld waarbij echter, in tegenstelling tot de experimenten die hierboven beschreven werden, vooral agressief gedrag opgemerkt werd
135
.
Er werd ook onderzocht welke factoren mogelijk een invloed zouden kunnen hebben op de gedragsveranderingen bij de aanwezigheid van een spiegel. Bij spreeuwen werd aangetoond dat het gedrag op het plaatsen van een spiegel varieerde naargelang geslacht en sociale ervaring
136
. De spiegel
had een kalmerend effect op mannelijke vogels die in groepjes van twee werden gehuisvest en op alle vrouwelijke dieren (zowel solitaire huisvesting als huisvesting per twee en groepshuisvesting). Ze bleven meer op hun zitstok zitten en verzorgden hun veren frequenter. Er werd meer beweging en onrust vastgesteld bij de mannelijke vogels die alleen of in groep (meer dan twee vogels) werden gehuisvest. Hieruit kan besloten worden dat spiegels in sommige gevallen een positief effect kunnen hebben op het welzijn van spreeuwen, maar dat er altijd rekening moet gehouden worden met geslacht en sociale ervaring.
Het is mogelijk dat vogels (en vele andere diersoorten) hun spiegelbeeld interpreteren als de aanwezigheid van een soortgenoot. Bij mensen en enkele aapsoorten werd al aangetoond dat ze zichzelf
Fig. 1: Het aanbrengen van een stip op een plaats waar die enkel door de vogel kan waargenomen worden door het kijken in een spiegel 135.
herkennen in de spiegel
137
. Bij andere diersoorten zijn tegenstrijdige
of onduidelijke resultaten bekomen in verband met zelfherkenning in spiegels
138-144
. Ook bij de ekster is recent aangetoond met behulp
van de markeertest dat ze zichzelf in het spiegelbeeld kunnen herkennen
135
. Bij deze test werd een gekleurde stip aangebracht op
16
5 eksters die niet rechtstreeks door de dieren kon waargenomen worden, enkel onrechtstreeks door het kijken in de spiegel (Fig. 1). Drie van de vijf vogels probeerden te pikken of te krabben naar de stip op hun lichaam, wat geïnterpreteerd werd als het zien van een reflectie van zichzelf. Bij grijze roodstaartpapegaaien (Psittacus erithacus) is aangetoond dat ze spiegels kunnen gebruiken om voorwerpen te vinden, net zoals dat onder meer bij chimpansees (Pan troglodytes) het geval is
145,146
.
Onderzoek wees uit dat parkieten en vinken na verloop van tijd de aanwezigheid van spiegels verkiezen boven het zien van een soortgenoot
147,148
. Een mogelijke verklaring zou zijn dat het spiegelbeeld wordt
gezien als een soortgenoot die steeds voorspelbaar gedrag vertoont dat identiek is aan het gedrag van het dier zelf.
4.1.2.
Zand- en waterbaden
Bij sommige vogelsoorten is het nemen van zandbaden of waterbaden een belangrijk gedragspatroon waarvoor een hoge motivatie bestaat. Zandbaden is een gedrag waarbij de veren worden verzorgd en dat voorkomt bij de meeste pluimveesoorten en enkele zangvogels wanneer hiervoor een geschikt substraat aanwezig is
149,150
. Het nemen van zandbaden zorgt voor het verwijderen van het teveel aan de door de
stuitklier (glandula uropygialis) geproduceerde oliën op de veren vederstructuur
151
en een daling van de hoeveelheid huidschilfers
151
149
, veroorzaakt een betere
en huidparasieten
152
bij kippen.
Bij kippen werd reeds veel onderzoek gedaan naar de gevolgen van het gebrek aan zandbaden. Het niet kunnen nemen van zandbaden zorgt bij deze dieren voor een kwaliteitsvermindering van de veren en een stijging van de corticosteroneconcentratie
149,153
. Widowski en Duncan
154
toonden aan dat de kippen in
hun experiment bereid waren te werken om toegang te krijgen tot het zand. Er was dus een motivatie tot het uitvoeren van dit gedrag. Ook bij andere vogelsoorten waarbij het nemen van zandbaden een belangrijk deel uitmaakt van hun ethogram, kan het ontbreken van zandbaden een negatief effect hebben op het welzijn van deze dieren. Onderzoek op onder andere zebravinken, spreeuwen en duiven is nodig om het effect op het welzijn in te schatten.
Baden in water wordt door de meeste landvogels uitgevoerd en wordt het meest gezien bij Europese spreeuwen en andere zangvogels. Dit gedrag wordt frequenter en langduriger uitgevoerd bij warme omgevingstemperaturen en heeft dus niet alleen een reinigende, maar ook een verkoelende functie. Waterbaden nemen wordt altijd gevolgd door het met de bek gladstrijken van de veren en verdelen van het olieachtig secreet van de stuitklier over het vederkleed
155
. Een omgeving waar het uitvoeren van dit
gedrag onmogelijk is, zou een negatief effect kunnen hebben op het welzijn van zangvogels, hoewel hieromtrent nog geen experimenten zijn uitgevoerd.
17
In de Europese wetgeving wordt vermeld dat duiven steeds toegang moeten krijgen tot waterbaden, terwijl deze bij zebravinken minstens 1 keer per week moeten worden voorzien. Europese spreeuwen de mogelijkheid geven tot waterbaden wordt ook aangeraden in wetenschappelijke publicaties met 3
betrekking tot de huisvesting van deze vogels . Over de noodzaak van zandbaden zijn geen wettelijke richtlijnen opgesteld, maar toch wordt het aanbrengen van zandbaden in de kooi van zebravinken en duiven door wetenschappers aangeraden
4.1.3.
3,22
.
Speelgoed, zitstokken en beschutting
Deze voorwerpen worden dikwijls standaard aangebracht in de kooien van vogels en worden ook aangeraden in wettelijke richtlijnen
75
, hoewel nog niet veel onderzoek is gebeurd over het effect ervan.
Daarnaast kan de aanwezigheid van nieuwe voorwerpen bij sommige vogelsoorten een oorzaak van 3
stress zijn met een verminderd welzijn tot gevolg . Bij de experimenten die zijn uitgevoerd, worden meestal verschillende elementen tegelijk aan de kooi toegevoegd zodat het moeilijk is om de gevolgen van deze verandering toe te schrijven aan 1 element. Europese spreeuwen die in een grote verrijkte kooi werden gehuisvest (waterbad, takken van verschillende dikten, boomschors als substraat waarin voedsel werd verstopt, reiniging van de kooien bij afwezigheid van de vogels) waren meer optimistisch, dat wil zeggen dat ze een neutrale stimulus vlugger associeerden met een positief gevolg. Hier werd niet aangetoond welk aspect van de verrijking verantwoordelijk was voor het optimistisch gedrag
79
. Bij
roodbuikparkieten (Pyrrhura perlata perlata) werden verschillende voorwerpen in de kooi aangebracht, waarbij de vogels een voorkeur vertoonden voor fruitmandjes en wilgtakken. Ze waren actief bezig met het fruit en gebruikten de takken zeer frequent. De frequentie van het vederpikken die de vogels voor de aanvang van het experiment vertoonden werd echter niet beïnvloed door het aanbrengen van deze voorwerpen
52
. Het is mogelijk dat deze stereotypie, die al jaren aanwezig was bij de vogels, na deze
lange tijd geëmancipeerd was waardoor kooiverrijking geen invloed meer had op de frequentie van vederpikken.
Het is mogelijk dat de aanwezigheid van beschutting (bv. takken) ervoor zorgt dat de dieren minder angstig zijn. Buchwalder en Wechsler
156
toonden aan dat de Japanse kwartel (Coturnix japonica) minder
vluchtgedrag vertoonde en dus rustiger was wanneer beschutting aanwezig was. Bij onderzoek op zebravinken werd besloten dat extra beschutting zowel positief als negatief kan zijn voor het welzijn van deze dieren
157
. Onderzoek bij andere vogelsoorten is nodig om meer te weten over het effect van
beschutting bij deze soorten.
4.2. Voeding en foerageermateriaal Veel vogelsoorten zoals zebravinken zijn granivoren, terwijl andere vogels ook fruit en soms insecten eten. Het zoeken naar deze voedselbronnen (foerageren) maakt bij vogels in de natuur en vooral bij granivoren en insecteneters een belangrijk deel uit van hun dagelijkse activiteiten (zie hoofdstuk 1).
18
Wanneer dieren in kooien worden gehuisvest, wordt het voedsel in een kom gegeven, waardoor de dieren niet moeten werken om voedsel te bekomen. Het gebrek aan deze appetitieve fase, dat wil zeggen zoeken of werken om voedsel te bekomen, zou in sommige gevallen aanleiding geven tot welzijnsproblemen en het ontstaan van abnormaal gedrag
158
. Wanneer Europese spreeuwen kunnen
kiezen tussen voedsel in een kom of voedsel dat achter plaatjes verstopt zit, verkiezen ze te zoeken naar het verborgen voedsel
159
. De keuze maken om te werken om voedsel te verkrijgen wanneer “gratis”
voedsel verkrijgbaar is, wordt “contrafreeloading” genoemd
160
. Er is omtrent dit onderwerp al meer
onderzoek gebeurd bij papegaaiachtigen dan bij zangvogels. Meehan et al.
161
merkten op dat
oranjevleugelamazones minder vederpikken vertoonden wanneer de kooi verrijkt was met speelgoed én de dieren moesten werken om hun eten te bekomen. Of dit effect te wijten was aan het verrijken met speelgoed of het creëren van een appetitieve fase is niet duidelijk. Rozek en Millan
162
daarentegen
stelden geen “contrafreeloading” vast bij de grijze roodstaartpapegaai.
Er zijn verschillende voorwerpen ontwikkeld om vogels te doen werken voor hun voedsel. Door het aanbrengen van deze voorwerpen ontstaat er een appetitieve fase, waardoor het zoeken naar voedsel, een gedrag dat hooggemotiveerd is, kan worden uitgevoerd. Tevens is het zoeken naar voedsel meestal een langdurige bezigheid, waardoor minder vlug verveling ontstaat. Eén van deze voorwerpen is een buis met daarin kleine gaatjes. Het voedsel wordt aangebracht in de buis en er valt slechts een pellet uit wanneer er met de buis gespeeld wordt. Dit voorwerp zorgde voor een aanzienlijke verlenging van de foerageertijd en een daling van het vederpikken bij de grijze roodstaartpapegaai
163
. Een andere
mogelijkheid is het geven van grotere pellets, waardoor de vogels een langere voedingstijd hebben De grijze roodstaartpapegaai toonde ook een voorkeur voor grotere pellets
162
164
.
. Andere objecten die
kunnen worden gebruikt bij vogels om de appetitieve fase te creëren of te verlengen zijn commerciële apparaten voor hamsters, waarbij de hamster of vogel op een hefboom moet drukken om een pellet te verkrijgen. Er kan ook voedsel aan een touwtje worden gehangen, waardoor de vogel eerst het touw moet vastgrijpen om het voedsel te kunnen opeten
165
.
Ook de aanwezigheid van geschikt foerageermateriaal kan een positief effect hebben op het welzijn van vogels. Bij Europese spreeuwen werd ofwel de volledige bodem bedekt met graszoden, ofwel werden enkel schaaltjes met graszoden voorzien. Hoewel voedsel ad libitum beschikbaar was in een kom, pikten de vogels regelmatig in de graszoden op zoek naar insecten, zelfs al vonden ze zelden iets. De vogels zongen meer wanneer enkel schaaltjes met graszoden beschikbaar waren, wat een teken van agressie is bij deze vogelsoort. Waarschijnlijk werd deze agressie gezien omdat er slechts een beperkte hoeveelheid aan graszoden beschikbaar was
37
. De aanwezigheid van geschikt foerageermateriaal en het verstrooien
van zaden op de bodem van de kooi bij duiven en zebravinken wordt als een belangrijk aspect van kooiverrijking beschouwd in de Europese wetgeving
75
. Ook bij Europese spreeuwen is een geschikt 3
substraat in de kooi belangrijk om foerageren te stimuleren .
19
BESPREKING
In deze literatuurstudie werd getracht na te gaan welke veranderingen in de huisvesting en inrichting van kooien een positief effect kunnen hebben op het welzijn van vogels gehouden in laboratoria. Uit de literatuurstudie blijkt dat er vaak onduidelijke en tegenstrijdige wetenschappelijke gegevens bestaan wat betreft kooiverrijking. Een eerste oorzaak hiervoor is dat er geen fysiologische parameters of gedragsparameters bestaan die met 100% zekerheid kunnen aantonen dat er een verminderd welzijn aanwezig is. Het corticosteronegehalte bijvoorbeeld verandert niet enkel bij acute of chronische stress, maar wordt ook beïnvloed door factoren zoals tijdstip en seizoen. Daarenboven vormt het manipuleren van dieren om bijvoorbeeld bloed te nemen ook een bron van acute stress met een stijging van het corticosteronegehalte tot gevolg. Het waarnemen van stereotiep gedrag kan wijzen op een bestaande stresssituatie, maar ook op een vroegere langdurige stresserende periode waarbij het stereotiep gedrag ondertussen geëmancipeerd is. Een tweede oorzaak van onduidelijkheden in de literatuur is een gebrek aan uniformiteit in de proefopstellingen, waardoor de bekomen resultaten tussen verschillende studies niet vergelijkbaar zijn. Zo kunnen de verschillende levenswijzen en fysiologie van diverse vogelsoorten aanleiding geven tot andere resultaten bij het onderzoeken van een hypothese. Ook het verschil tussen in het wild gevangen en met de hand opgevoede dieren kan een belangrijk verschil in gedrag veroorzaken.
Er is al veel onderzoek gebeurd naar de ideale kooigrootte, maar de resultaten variëren sterk naargelang het onderzoek en de diersoort. Toch wordt aangenomen dat in de meeste gevallen een voldoende grote kooi de voorkeur verdient. Sociale dieren worden best in groep gehuisvest, maar het toevoegen van een nieuw dier moet altijd onder toezicht gebeuren, aangezien agressie kan voorkomen tussen soortgenoten (bv. duiven). Hoewel wordt vermoed dat de kooivorm een belangrijke invloed heeft op het welzijn, is slechts één onderzoek uitgevoerd omtrent dit onderwerp, waarbij het gebruik van lange, smalle kooien wordt aangeraden. Een betere kennis over de invloed van de kooivorm zou resulteren in een optimaal gebruik van het kooivolume.
De invloed van het soort verlichting op het welzijn van laboratoriumvogels is de laatste decennia uitgebreid onderzocht geweest. Men is de laatste jaren tot het besluit gekomen dat hoogfrequentie fluorescerend licht een verbetering van het welzijn tot gevolg kan hebben, hoewel niet alle experimenten dit bevestigen. Aangezien de CFF afhankelijk is van een waaier aan factoren, is het ook moeilijk om eenduidige resultaten te verkrijgen. Het positief effect van de aanwezigheid van UV-licht werd duidelijk aangetoond in vele experimenten. Deze onderzoeken zijn evenwel op een beperkt aantal soorten uitgevoerd en gelden dus niet noodzakelijk voor andere vogelsoorten. De invloeden van de lichtintensiteit en –duur, de aanwezigheid van geluiden en geuren en de omgevingstemperatuur werden nog niet of slechts weinig onderzocht. Hier wordt dan getracht om de natuurlijke omgeving van deze diersoort zo sterk mogelijk te benaderen.
20
De aan- of afwezigheid van verrijkingselementen in de kooi heeft een grote invloed op het welzijn van vogels. Spiegels worden in boeken over het huisvesten van vogels dikwijls aangeraden bij papegaaiachtigen, maar het gebruik bij andere vogelsoorten wordt dikwijls vergeten. Nochtans tonen de resultaten van experimenten aan dat de aanwezigheid van spiegels ook bij vogelsoorten die niet behoren tot de papegaaiachtigen een kalmerend effect hebben en sociale interactie uitlokken, met een verbetering van het welzijn tot gevolg. Desalniettemin moet men de dieren altijd observeren na het plaatsen van een spiegel aangezien dit afhankelijk van geslacht en sociale ervaring soms toch stress en excitatie kan veroorzaken. Er wordt ook te weinig aandacht besteed aan het belang van speelgoed bij vogelsoorten die niet behoren tot de papegaaiachtigen, hoewel afhankelijk van het soort speelgoed en de vogelsoort in kwestie toch een verbetering van het welzijn kan worden bekomen. Zand- en waterbaden lijken ook een positief effect te hebben op het welzijn van de soorten die ook baden in het wild. Toch wordt er slechts weinig aandacht besteed aan dit verrijkingselement. Beschutting aanbrengen in de kooi kan zowel een positief als een negatief effect hebben op het welzijn. Dieren die in het wild gevangen zijn, kunnen anders reageren op de aanwezigheid van beschutting dan dieren die opgegroeid zijn in de aanwezigheid van mensen. Naargelang de vogelsoort kan ook een ander resultaat worden bekomen. Tenslotte is het aanbrengen van alle verrijkingselementen die zorgen voor de aanwezigheid of een verlenging van de appetitieve fase aangewezen, aangezien duidelijk werd aangetoond dat dieren verkiezen te werken om voedsel te verkrijgen (“contrafreeloading”). De richtlijnen met betrekking tot huisvesting van vogels bevatten enkele belangrijke punten, maar dikwijls wordt vermeld dat men rekening moet houden met de vogelsoort in kwestie. Soortspecifieke richtlijnen zijn met uitzondering van enkele factoren (bijvoorbeeld kooigrootte bij duiven en zebravinken) niet in de wetgeving opgenomen. Over de Europese spreeuw, een vogelsoort die zeer frequent gehuisvest wordt in laboratoria, bestaan geen specifieke wettelijke richtlijnen. Het is dan ook nodig om deze richtlijnen uit te breiden en aspecten met betrekking tot huisvesting en kooiverrijking bij enkele veel gebruikte vogelsoorten verder uiteen te zetten. Onderzoekers kunnen wetenschappelijke werken raadplegen om de optimale huisvesting per diersoort na te gaan, maar aangezien deze door wetenschappers aanbevolen richtlijnen niet eenduidig of verplicht zijn, worden vogels in praktijkomstandigheden toch dikwijls in een minder goede omgeving gehuisvest. Een ander probleem is dat de wetgeving niet altijd steunt op de resultaten van wetenschappelijk onderzoek. Zo wordt aangeraden om hoogfrequentie fluorescerend licht te gebruiken, hoewel niet duidelijk is of dit een positief effect heeft bij alle vogelsoorten. Op een aantal vlakken is meer onderzoek nodig met betrekking tot de huisvesting en kooiverrijking bij vogels en betere parameters om het welzijn te beoordelen bij vogels zijn nodig. Zo werden tegenstrijdige resultaten bekomen over het effect van verschillende kleuren van ringen die gebruikt worden ter identificatie. Uitgebreider onderzoek bij verschillende vogelsoorten is hier nodig om meer te weten te komen over het effect van de kleur van deze ringen op het welzijn van vogels. Ook het effect van de
21
lichtintensiteit, geluiden, vreemde geuren en de omgevingstemperatuur moet verder onderzocht worden om duidelijke resultaten te verkrijgen. Er kan algemeen besloten worden dat er grote verschillen bestaan in vereisten bij de verschillende vogelsoorten en dit heeft tot gevolg dat resultaten van experimenten bij de ene vogelsoort niet zomaar kunnen geëxtrapoleerd worden naar andere vogelsoorten. Ten gevolge van deze interspecifieke en individuele verschillen is het altijd aangeraden om na het aanbrengen van een verandering in de kooi de dieren te observeren op gedrag dat wijst op stress. Onderzoek op de effecten van het aanbrengen van een verrijkingselement in de kooi van een bepaalde vogelsoort dient zeker verdergezet te worden om de dieren onder optimale omstandigheden te kunnen huisvesten.
22
REFERENTIELIJST
1.
Fox G.F., Anderson L.C., Loew F.M., Quimby F.W. (2002). Laboratory Animal Medicine. 2nd edition. Academic Press, San Diego, California, p. 2-3.
2.
FOD
Volksgezondheid
(2012).
Dierproeven.
Internetreferentie:
http://www.health.belgium.be/eportal/AnimalsandPlants/animalwelfare/animalexperimentation/index.htm (geconsulteerd op 10 februari 2013). 3.
Hawkins P., Morton D.B., Cameron D., Cuthill I., Francis R., Freire R., et al. (2001). Laboratory birds: refinements in husbandry and procedures. Fifth report of the BVAAWF/FRAME/RSPCA/UFAW Joint Working Group on Refinement. Laboratory Animals 35 S1, UK, p. 6, 98-99, 107-109, 121-127.
4.
Dawkins M. (1977). Do hens suffer in battery cages? Environmental preferences and welfare. Animal Behaviour 25, 1034-1046.
5.
Nicol C.J. (1987). Effect of cage height and area on the behaviour of hens housed in battery cages. British Poultry Science 28, 327-335.
6.
Tanaka T., Hurnik J.F. (1992). Comparison of behavior and performance of laying hens housed in battery cages and an aviary. Poultry Science 71, 235-243.
7.
Bateson M., Feenders G. (2010). The use of passerine bird species in laboratory research: implications of basic biology for husbandry and welfare. ILAR Journal 51, 394-408.
8.
FAWC (2009). Five freedoms. Internetreferentie: http://www.fawc.org.uk/freedoms.htm (geconsulteerd op 15 maart 2013).
9.
Hewson C.J. (2003). What is animal welfare? Common definitions and their practical consequences. The Canadian Veterinary Journal 44, 496-499.
10. Fraser D., Weary D.M., Pajor E.A., Milligan B.N. (1997). A scientific conception of animal welfare that reflects ethical concerns. Animal Welfare 6, 187-205. 11. Wechsler B. (2007). Normal behaviour as a basis for animal welfare assessment. Animal Welfare 16, 107-110. 12. Dawkins M.S. (2008). The science of animal suffering. Ethology 114, 937-945. 13. Newberry R.C. (1995). Environmental enrichment: increasing the biological relevance of captive environments. Applied Animal Behaviour Science 44, 229-243. 14. Asher L., Bateson M. (2008). Use and husbandry of captive European starlings (Sturnus vulgaris) in scientific research: a review of current practice. Laboratory Animals 42, 111-126. 15. Rozenzweig M.R., Bennett E.L., Hebert M., Morimoto H. (1978). Social grouping cannot account for cerebral effects of enriched environments. Brain Research 153, 563-576. 16. Garner J.P. (2005). Stereotypies and other abnormal repetitive behaviors: potential impact on validity, reliability, and replicability of scientific outcomes. ILAR Journal 46, 106-117. 17. Kalmar, I.D., Moons, C.P.H., Meers L.L., Janssens G.P.J. (2007). Psittacine birds as laboratory animals: refinements and assessment of welfare. Journal of the American Association for Laboratory Animal Science 46 (4), 8-15. 18. Kalmar I.D., Janssens G.P.J., Moons C.P.H. (2010). Guidelines and ethical considerations for housing and management of psittacine birds used in research. ILAR Journal 51, 409-423. 19. Kuijsters N. (2008). Hokverrijking bij proefdieren. Literatuurstudie Faculteit Diergeneeskunde, Gent, p. 17-19. 20. Likoff, L. (2007). The encyclopedia of birds. Facts On File, p. 361-368.
23
21. Grzimek B. (1970). Het leven der dieren. Deel VIII: Vogels 2. Het Spectrum, p. 282. 22. Hubrecht R., Kirkwood J. (2010). The UFAW handbook on the care and management of laboratory and other th
research animals. 8 edition. John Wiley & Sons, p. 675, 686-687, 698-700. 23. John T.M., McKeown B.A., George J.C. (1973). Influence of exogenous growth hormone and its antiserum on plasma free fatty acid level in the pigeon. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology 46, 497504. 24. Westerhof I., Lumeij J.T., Mol J.A., van den Brom W.E., Runberk A. (1992). In vivo studies on the effects of ovine corticotrophin-releasing hormone, arginine vasotocin, arginine vasopressin, and haloperidol on adrenocortical function in the racing pigeon (Columba livia domestica). General and Comparative Endocrinology 88, 76-82. 25. John T.M., McKeown B.A., George J.C. (1974). Effect of vasotocin and glucagon on plasma growth hormone levels in the pigeon. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology 48, 521-526. 26. Lumia A.R. (1972). The relationships among testosterone, conditioned aggression, and dominance in male pigeons. Hormones and Behavior 3, 277-286. 27. Kihlström J.E., Danninge I. (1972). Neurohypophysial hormones and sexual behavior in males of the domestic fowl (Gallus domesticus L.) and the pigeon (Columba livia Gmel.). General and Comparative Endocrinology 18, 115-120. 28. John T.M., George J.C. (1973). Influence of glucagon and neurohypophysial hormones on plasma free fatty acid levels in the pigeon. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology 46, 541-547. 29. Karten H.J. (1967). The organization of the ascending auditory pathway in the pigeon (Columba livia) I. Diencephalic projections of the inferior colliculus (nucleus mesencephali lateralis, pars dorsalis). Brain Research 6, 409-427. 30. Karten H.J. (1968). The ascending auditory pathway in the pigeon (Columba livia) II. Telencephalic projections of the nucleus ovoidalis thalami. Brain Research 11, 134-153. 31. Duncan C.J. (1960). Preference tests and the sense of taste in the feral pigeon (Columba livia var gmelin). Animal Behaviour 8, 54-60. 32. Mora C.V., Davison M., Wild J.M., Walker M.M. (2004). Magnetoreception and its trigeminal mediation in the feral pigeon. Nature 432, 508-511. 33. Casini G., Fontanesi G., Bingman V.P., Jones T.J., Gagliardo A., Ioal P., Bagnoli P. (1997). The neuroethology of cognitive maps: contributions from research on the hippocampus and homing pigeon navigation. Archives Italiennes de Biologie 135, 73-92. 34. Keeton W.T. (1971). Magnets interfere with pigeon homing. Proceedings of the National Acadamy of Sciences of the United States of America 68, 102-106. 35. Carter D.E., Werner T.J. (1978). Complex learning and information processing by pigeons: a critical analysis. Journal of the Experimental Analysis of Behavior 29, 565-601. 36. Zentall T.R., Sutton J.E., Sherburne L.M. (1996). True imitative learning in pigeons. Psychological Science 7, 343-346. 37. Gill E.L., Chivers R.E., Ellis S.C., Field S.A., Haddon T.E., Oliver D.P., Richardson S.A., West P.J. (1995). Turf as a means of enriching the environment of captive starlings (Sturnus vulgaris). Animal Technology 46, 97-102. 38. Gentner T.Q., Hulse S.H. (2000). Female European starling preference and choice for variation in conspecific male song. Animal Behaviour 59, 443-458.
24
39. Riters L.V., Eens M., Pinxten R., Duffy D.L., Balthazart J., Ball G.F. (2000). Seasonal changes in courtship song and the medial preoptic area in male European starlings (Sturnus vulgaris). Hormones and Behavior 38, 250261. 40. Bernard D.J., Casto J.M., Ball G.F. (1993). Sexual dimorphism in the volume of song control nuclei in European starlings: assessment by a Nissl stain and autoradiography for muscarinic cholinergic receptors. The Journal of Comparative Neurology 334, 559-570. 41. Zann R.A. (1996). The zebra finch: a synthesis of field and laboratory studies. Oxford University Press, p. 8-9, 45, 69-71. 42. Grzimek B. (1971). Het leven der dieren. Deel IX: Vogels 3. Het Spectrum, p. 514-516. 43. Verhoef-Verhallen E.J.J. (1999). Encyclopedia of cage and aviary birds. Rebo productions, p. 176. 44. Böhner J. (1983). Song learning in the zebra finch (Taeniopygia guttata): selectivity in the choice of a tutor and accuracy of song copies. Animal Behavior 31, 231-237. 45. Cynx J., Nottebohm F. (1992). Role of gender, season, and familiarity in discrimination of conspecific song by zebra finches (Taeniopygia guttata). Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 89, 1368-1371. 46. Williams H., Staples K. (1992). Syllable chunking in zebra finch (Taeniopygia guttata) song. Journal of Comparative Psychology 106, 278-286. 47. Birkhead T.R., Fletcher F., Pellatt E.J. (1998). Sexual selection in the zebra finch Taeniopygia guttata: condition, sex traits and immune capacity. Behavioral Ecology and Sociobiology 44, 179-191. 48. Poole T. (1997). Happy animals make good science. Laboratory Animals 31,116-124. 49. Sargent T.D., Keiper R.R. (1967). Stereotypies in caged canaries. Animal Behavior 15, 62-66. 50. Mason G.J. (1991). Stereotypies and suffering. Behavioural Processes 25, 103-115. 51. Feenders G., Bateson M. (2011). The Development of Stereotypic Behavior in Caged European Starlings, Sturnus vulgaris. Developmental Psychobiology 54, 773-784. 52. Van Hoek C.S., King C.E. (1997). Causation and Influence of Environmental Enrichment on Feather Picking of the Crimson-Bellied Conure (Pyrrhura perlata perlata). Applied Animal Behaviour Science 80, 71-85. 53. Palya W.L., Zacny J.P. (1980). Stereotyped adjunctive pecking by caged pigeons. Animal Learning & Behavior 8, 293-303. 54. Asher L., Davies G.T.O., Bertenshaw C.E., Cox M.A.A., Bateson M. (2009). The effects of cage volume and cage shape on the condition and behaviour of captive European starlings (Sturnus vulgaris). Applied Animal Behaviour Science 116, 286-294. 55. Brilot B.O., Asher L., Bateson M. (2010). Stereotyping starlings are more ‘pessimistic’. Animal Cognition 13, 721-731. 56. Jones M.A., Mason G.J., Pillay N. (2011). Correlates of birth origin effects on the development of stereotypic behaviour in striped mice, Rhabdomys. Animal Behaviour 82, 149-159. 57. Brilot B.O., Asher L., Feenders G., Bateson M. (2009). Quantification of abnormal repetitive behaviour in captive European starlings (Sturnus vulgaris). Behavioural Processes 82, 256-264. 58. Keiper R.R. (1969). Causal factors of stereotypies in caged birds. Animal Behavior 17, 114-119. 59. Garner J.P., Mason G.J., Smith R. (2003). Stereotypic route-tracing in experimentally caged songbirds correlates with general behavioural disinhibition. Animal Behaviour 66, 711-727.
25
60. Moore M.C., Thompson C.W., Marler C.A. (1991). Reciprocal changes in corticosterone and testosterone levels following acute and chronic handling stress in the tree lizard, Urosaurus ornatus. General and Comparative Endocrinology 81, 217-226. 61. Fuchs E., Flügge G. (2002). Social stress in tree shrews: effects on physiology, brain function, and behavior of subordinate individuals. Pharmacology Biochemistry and Behavior 73, 247-258. 62. Cyr N.E., Earle K., Tam C., Romero L.M. (2007). The effect of chronic psychological stress on corticosterone, plasma metabolites, and immune responsiveness in European starlings. General and Comparative Endocrinology 154, 59-66. 63. Owen D.J., Lane L.M. (2006). High levels of corticosterone in feather-plucking parrots (Psittacus erithacus). Veterinary Record 185, 804-805. 64. Cyr N.E., Romero L.M. (2007). Chronic stress in free-living European starlings reduces corticosterone concentrations and reproductive stress. General and Comparative Endocrinology 151, 82-89. 65. Rich E.L., Romero L.M. (2005). Exposure to chronic stress downregulates corticosterone responses to acute stressors. American Journal of Physiology - Regulatory, Integrative and Comparative Physiology 288, R1638R1636. 66. Romero L.M., Remage-Healey L. (2000). Daily and seasonal variation in response to stress in captive starlings (Sturnus vulgaris): corticosterone. General and Comparative Endocrinology 119, 52-59. 67. Touma C., Palma R. (2005). Measuring fecal glucocorticoid metabolites in mammals and birds: the importance of validation. Annals of the New York Academy of Sciences 1046, 54-74. 68. Romero L.M., Reed J.M., Wingfield J.C. (2000). Effects of Weather on Corticosterone Responses in Wild FreeLiving Passerine Birds. General and Comparative Endocrinology 118, 113-122. 69. Rich E.L., Romero L.M. (2001). Daily and photoperiod variations of basal and stress-induced corticosterone concentrations in house sparrows (Passer domesticus). Journal of Comparative Physiology B: Biochemical, Systemic, and Environmental Physiology 171, 543-547. 70. Cockrem J.F. (2007). Stress, corticosterone responses and avian personalities. Journal of Ornithology 148, 169178. 71. Marti O., Marti J., Armario A. (1994). Effects of chronic stress on food intake in rats : influence of stressor intensity and duration of daily exposure. Physiology & Behavior 55, 747-753. 72. Gray J.M., Yarian D., Ramenofsky M. (1990). Corticosterone, foraging behavior, and metabolism in dark-eyed juncos, Junco hyemalis. General and Comparative Endocrinology 79, 375-384. 73. Müllner A., Linsenmair K.E., Wikelski M. (2004). Exposure to ecotourism reduces survival and affects stress response in hoatzin chicks (Opisthocomus hoazin). Biological Conservation 118, 549-558. 74. Jayne K., Feenders G., Bateson M. (2013). Effects of developmental history on the behavioural responses of European starlings (Sturnus vulgaris) to laboratory husbandry. Animal Welfare 22, 67-78. 75. European Convention for the Protection of Vertebrate Animals used for Experimental and Other Scientific Purposes, 18 maart 1986. 76. Koninklijk besluit van 6 april 2010 betreffende de bescherming van proefdieren. 77. Gebhardt-Henrich S.G., Steiger A. (2006). Effects of aviary and box sizes on body mass and behaviour of domesticated budgerigars (Melopsittacus undulates). Animal Welfare 15, 353-358. 78. Bateson M., Matheson S.M. (2007). Performance on a categorization task suggests that removal of environmental enrichment induces ‘pessimism’ in captive European starlings (Sturnus vulgaris). Animal Welfare 16, 33-36.
26
79. Matheson S.M., Asher L., Bateson M. (2008). Larger, enriched cages are associated with ‘optimistic’ response biases in captive European starlings (Sturnus vulgaris). Applied Animal Behaviour Science 109, 374-383. 80. Asher L., Davies G.T.O., Bertenshaw C.E., Cox M.A.A., Bateson M. (2009). The effects of cage volume and cage shape on the condition and behaviour of captive European starlings (Sturnus vulgaris). Applied Animal Behaviour Science 116, 286-294. 81. Apfelbeck B., Raess M. (2008). Behavioural and hormonal effects of social isolation and neophobia in a gregarious bird species, the European starling (Sturnus vulgaris). Hormones and Behavior 54, 435-441. 82. Fernández-Juricic E., Siller S., Kacelnik A. (2004). Flock density, social foraging, and scanning : an experiment with starlings. Behavioral Ecology 15, 371-379. 83. Polverino G., Manciocco A., Alleva E. (2012). Effects of spatial and social restrictions on the presence of stereotypies in the budgerigar (Mellopsittacus undulatus): a pilot study. Ethology Ecology & Evolution 24, 39-53. 84. Maddocks S.A., Goldsmith A.R., Cuthill I.C. (2001). The Influence of Flicker Rate on Plasma Corticosterone Levels of European Starlings, Sturnus vulgaris. General and Comparative Endocrinology 124, 315-320. 85. Brundrett G.W. (1974). Human sensitivity to flicker. Lighting Research and Technology 6, 127-143. Geciteerd door Greenwood et al., 2003. 86. Wilkins A., Nimmo-Smith I., Tait A., McManus C., Della Sala S., Tilley A., Arnold K., Barrie M., Scott S. (1984). A neurological basis for visual discomfort. Brain 107, 989-1017. 87. Dodt E., Wirth A. (1954). Differentiation between rods and cones by flicker electroretinography in pigeon and guinea pig. Acta Physiologica Scandinavica 30, 80-89. Geciteerd door Maddocks et al. (2001). 88. Nuboer J.F.W., Coemans M.A.J.M., Vos J.J. (1992). Artificial lighting in poultry houses: do hens perceive the modulation of fluorescent lamps as flicker? British Poultry Science 33, 123-133. 89. D’Eath R. (1998). Can video images imitate real stimuli in animal behaviour experiments? Biological Reviews 73, 267-292. 90. Greenwood V.J., Smith E.L., Goldsmith A.R., Cuthill I.C., Crisp L.H., Walter-Swan M.B., Bennett A.T.D. (2004). Does the flicker frequency of fluorescent lighting affect the welfare of captive European starlings? Applied Animal Behaviour Science 86, 145-159. 91. Fleishman L.J., Endler J.A. (2000). Some comments on visual perception and the use of video playback in animal behaviour studies. Acta Ethologica 3, 15-27. 92. Oliveira R.F., Rosenthal G.G., Schlupp I., McGregor P.K., Cuthill I.C., Endler J.A., et al. (2000). Considerations on the use of video playbacks as visual stimuli: the Lisbon workshop consensus. Acta Ethologica 3, 61-65. 93. Widowski T.M., Keeling L.J., Duncan I.J.H. (1992). The preferences of hens for compact fluorescent over incandescent lighting. Canadian Journal of Animal Science 72, 203-211. 94. Sherwin C.M. (1999). Domestic turkeys are not averse to compact fluorescent lighting. Applied Animal Behaviour Science 64, 47-55. 95. Evans J.E., Smith E.L., Bennett A.T.D., Cuthill I.C., Buchanan K.L. (2012). Short-term physiological and behavioural effects of high-versus low-frequency fluorescent light on captive birds. Animal Behaviour 83, 25-33. 96. Evans J.E., Cuthill I.C., Bennett A.T.D. (2006). The effect of flicker from fluorescent lights on mate choice in captive birds. Animal Behaviour 72, 393-400. 97. Burkhardt D., Maier E. (1989). The Spectral Sensitivity of a Passerine Bird is Highest in the UV. Naturwissenschaften 76, 82-83. 98. Bennett A.T.D., Cuthill I.C. (1994). Ultraviolet Vision in Birds: What is its Function?. Vision Research 34, 14711478.
27
99. Burkhardt D. (1982). Birds, Berries and UV. Naturwissenschaften 69, 153-157. 100. Siitari H., Honkavaara J., Viitala J. (1999). Ultraviolet reflection of berries attracts foraging birds. A laboratory study with redwings (Turdus iliacus) and bilberries (Vaccinium myrtillus). Proceedings of The Royal Society B 266, 2125-2129. 101. Church S.C., Merrison A.S.L., Chamberlain T.M.M. (2001). Avian ultraviolet vision and frequency-dependent seed preferences. The Journal of Experimental Biology 204, 2491-2498. 102. Silberglied R.E. (1979). Communication in the ultraviolet. Annual Review of Ecology and Systematics, 373-398. 103. Church S.C., Bennett A.T.D., Cuthill I.C., Partridge J.C. (1998). Ultraviolet cues affect the foraging behaviour of blue tits. Proceedings of The Royal Society B 265, 1509-1514. 104. Maddocks S.A., Church S.C., Cuthill I.C. (2001). The effects of the light environment on prey choice by zebra finches. The Journal of Experimental Biology 204, 2509-2515. 105. Viitala J., Korplmäki E., Palokongas P., Koivula M. (1995). Attraction of kestrels to vole scent marks visible in ultraviolet light. Nature 373, 425-427. Geciteerd door Church et al., 2001. 106. Koivula M., Korpimäki E., Viitala J. (1997). Do Tengmalm’s owls see vole scent marks visible in ultraviolet light?. Animal Behaviour 54, 873-877. 107. Jacobs G.H. (1992). Ultraviolet vision in vertebrates. American Zoologist 32, 544-554. Geciteerd door Koivula et al., 1997. 108. Burkhardt D. (1989). UV vision: a bird’s eye view of feathers. Journal of Comparative Physiology A 164, 787796. 109. Burkhardt D., Finger E. (1991). Black, White and UV: How Birds see Birds. Naturwissenschaften 78, 279-280. 110. Maier E.J. (1993). To Deal with the “Invisible” – on the biological significance of UV sensitivity in birds. Naturwissenschaften 80, 476-478. 111. Bennett A.T.D., Cuthill I.C., Partridge J.C., Maier E.J. (1996). Ultraviolet vision and mate choice in zebra finches. Nature 380, 433-435. 112. Hunt S., Cuthill I.C., Bennett A.T.D., Church S.C., Partridge J.C. (2001). Is the ultraviolet waveband a special communication channel in avian mate choice?. The Journal of Experimental Biology 204, 2499-2507. 113. Cuthill I.C., Hart N.S., Partridge J.C., Bennett A.T.D., Hunt S., Church S.C. (2000). Avian colour vision and avian video playback experiments. Acta Ethologica 3, 29-37. 114. Sherwin C.., Lewis P.D., Perry G.C. (1999). Effects of environmental enrichment, fluorescent and intermittent lighting on injurious pecking amongst male turkey poults. British Poultry Science 40, 592-598. 115. Huber-eicher B., Wechsler B. (1997). Feather pecking in domestic chicks: its relation to dustbathing and foraging. Animal Behaviour 54, 757-768. 116. Maddocks S.A., Goldsmith A.R., Cuthill I.C. (2002). Behavioural and physiological effects of absence of ultraviolet wavelengths on European starlings Sturnus vulgaris. Journal of Avian Biology 33, 103-106. 117. Maddocks S.A., Cuthill I.C., Goldsmith A.R., Sherwin C.M. (2001). Behavioural and physiological effects of absence of ultraviolet wavelengths for domestic chicks. Animal Behaviour 62, 1013-1019. 118. Burley N., Krantzberg G., Radman P. (1982). Influence of colour-banding on the conspecific preferences of zebra finches. Animal Behaviour 30, 444-455. 119. Burley N. (1986). Comparison of the band-colour preferences of two species of estrildid finches. Animal Behaviour 34, 1732-1741. 120. Zann R. (1994). Effects of band color on survivorship, body condition and reproductive effort of free-living Australian zebra finches. The Auk 111, 131-142.
28
121. Hunt S., Cuthill I.C., Swaddle J.P., Bennett A.T.D. (1997). Ultraviolet vision and band-colour preferences in female zebra finches, Taeniopygia guttata. Animal Behaviour 54, 1383-1392. 122. Cuthill I.C., Hunt S., Cleary C., Clark C. (1997). Colour bands, dominance, and body mass regulation in male zebra finches (Taeniopygia guttata). Proceedings of the Royal Society B 264, 1093-1099. 123. Burley N. (1985). Leg-band color and mortality patterns in captive breeding populations of zebra finches. The Auk 102, 647-651. 124. Seguin A., Forstmeier W. (2012). No band color effects on male courtship rate or body mass in the zebra finch: four experiments and a meta-analysis. PloS one 7, e37785. 125. Kacelnik A. (1979). The foraging efficiency of great tits (Parus major L.) in relation to light intensity. Animal Behaviour 27, 237-241. 126. Kjaer J.B., Vestergaard K.S. (1999). Development of feather pecking in relation to light intensity. Applied Animal Behaviour Science 62, 243-254. 127. Beason R.C. (2004). What can birds hear?. USDA National Wildlife Reasearch Center – Staff Publications 78. 128. Kreithen M.L., Quine D.B. (1979). Infrasound Detection by the Homing Pigeon: A Behavioural Audiogram. Journal of Comparative Physiology A 129, 1-4. 129. Miller M.L., Gallup A.C., Vogel A.R., Clark A.B. (2012). Auditory disturbances promote temporal clustering of yawning and stretching in yawning and stretching in small groups of budgerigars (Melopsittacus undulates). Journal of Comparative Psychology 126, 324-328. 130. Wingfield J.C., Smith J.P., Farner D.S. (1982). Endocrine responses of white-crowned sparrows to environmental stress. Condor 84, 399-409. 131. McAfee L.M., Mills D.S., Cooper J.J. (2002). The use of mirrors for the control of stereotypic weaving behaviour in the stabled horse. Applied Animal Behaviour Science 78, 159-173. 132. Andrews E. (1966). Cedar waxwing response to mirror. Bird-Banding 37, 205-206. 133. Andrews E. (1966). Slate-colored junco response to mirror. Bird-Banding 37, 206. 134. Diamond J., Bond A.B. (1991). Social Behavior and the Ontogeny of Foraging in the Kea (Nestor notabilis). Ethology 88, 128-144. 135. Prior H., Schwarz A., Güntürkün O. (2008). Mirror-induced behavior in the magpie (Pica pica): evidence of selfrecognition. PLoS Biology 6, e202. 136. Henry L., Le Cars K., Mathelier M., Bruderer C., Hausberger M. (2008). The use of a mirror as a ‘social substitute’ in laboratory birds. Comptes rendus biologies 331, 526-531. 137. Gallup G.G.Jr. (1970). Chimpanzees: self-recognition. Science 167, 86-87. 138. Gallup G.G.Jr. (1977). Self-recognition in primates. A comparative approach to the bidirectional properties of consciousness. American Psychologist 32, 329-338. 139. Hyatt C.W. (1999). Responses of gibbons (Hylobates lar) to their mirror images. American Journal of Primatology 45, 307-311. 140. Plotnik J.M., de Waal F.B.M., Reiss D. (2006). Self-recognition in an Asian elephant. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103, 17053-17057. 141. Povinelli D.J. (1989). Failure to find self-recognition in Asian elephants (Elephas maximus) in contrast to their use of mirror cues to discover hidden food. Journal of Comparative Psychology 103, 122-131. 142. Suarez S.D., Gallup G.G.Jr. (1981). Self-recognition in chimpanzees and orangutans, but not gorillas. Journal of Human Evolution 10, 175-188.
29
143. Suddendorf T., Collier-Baker E. (2009). The evolution of primate visual self-recognition: evidence of absence in lesser apes. Proceedings of the royal society B 276, 1671-1677. 144. Ujhelyi M., Merker B., Guk P., Geissmann T. (2000). Observations on the behavior of gibbons (Hylobates leucogenys, H. gabriellae, and H. lar) in the presence of mirrors. Journal of Comparative Psychology 114, 253262. 145. Menzel E.W.Jr., Savage-Rumbaugh E.S., Lawson J. (1985). Chimpanzee (Pan troglodytes) spatial problem solving with the use of mirrors and televised equivalents of mirrors. Journal of Comparative Psychology 99, 211217. 146. Pepperberg I.M., Garcia S.E., Jackson E.C., Marconi S. (1995). Mirror use by African grey parrots (Psittacus erithacus). Journal of Comparative Psychology 109, 182-195. 147. Gallup G.G.Jr., Capper S.A. (1970). Preference for mirror-image stimulation in finches (Passer domesticus) and parakeets (Melopsittacus undulates). Animal Behaviour 18, 621-624. 148. Ryan M.J. (1978). Mirror image versus conspecific stimulation in adult male zebra finches. The Wilson Bulletin 90, 295-297. 149. Van Liere D.W., S. (1987). Short-Term Feather Maintenance as a Function of Dust-Bathing in Laying Hens. Applied Animal Behaviour Science 18, 197-204. 150. Brilot B.O., Asher L., Bateson M. (2009). Water bathing alters the speed-accuracy trade-off of escape flights in European starlings. Animal Behaviour 78, 801-807. 151. Van Liere D.W., Kooijman J., Wiepkema P.R. (1990). Dustbathing behaviour of laying hens as related to quality of dustbathing material. Applied Animal Behaviour Science 26, 127-141. 152. Olsson I.A.S., Keeling L.J. (2005). Why in earth? Dustbathing behaviour in jungle and domestic fowl reviewed from a Tinbergian and animal welfare perspective. Applied Animal Behavior Science 93, 259-282. 153. Vestergaard K.S., Skadhauge E., Lawson L.G. (1997). The Stress of Not Being Able to Perform Dustbathing in Laying Hens. Physiology & Behavior 62, 413-419. 154. Widowski T.M., Duncan I.J.H. (2000). Working for a dustbath: are hens increasing pleasure rather than reducing suffering?. Applied Animal Behaviour Science 68, 39-53. 155. Slessers M. (1970). Bathing behavior of land birds. The Auk 87, 91-99. 156. Buchwalder T., Wechsler B. (1997). The effect of cover on the behaviour of Japanese quail (Coturnix japonica). Applied Animal Behaviour Science 54, 335-343. 157. Collins S.A., Archer J.A., Barnard C.J. (2008). Welfare and mate choice in zebra finches: effect of handling regime and presence of cover. Animal Welfare 17, 11-17. 158. Hughes B.O., Duncan I.J.H. (1988). The notion of ethological ‘need’, models of motivation and animal welfare. Animal Behaviour 36, 1696-1707. 159. Inglis I.R., Ferguson N.J. (1986). Starlings search for food rather than eat freely-available, identical food. Animal Behaviour 34, 614-617. 160. Inglis I.R., Forkman B., Lazarus J. (1997). Free food or earned food? A review and fuzzy model of contrafreeloading. Animal Behaviour 53, 1171-1191. 161. Meehan C.L., Millam J.R., Mench J.A. (2003). Foraging opportunity and increased physical complexity both prevent and reduce psychogenic feather picking by young Amazon parrots. Applied Animal Behaviour Science 80, 71-85.
30
162. Rozek J.C., Millam J.R. (2011). Preference and motivation for different diet forms and their effect on motivation for a foraging enrichment in captive orange-winged amazon parrots (Amazona amazonica). Applied Animal Behaviour Science 129, 153-161. 163. Lumeij J.T., Hommers C.J. (2008). Foraging ‘enrichment’ as treatment for pterotillomania. Applied Animal Behaviour Science 111, 85-94. 164. Rozek J.C., Danner L.M., Stucky P.A., Millam J.R. (2010). Over-sized pellets naturalize foraging time of captive orange-winged amazon parrots (Amazona amazonica). Applied Animal Behaviour Science 125, 80-87. 165. Bauck L. (1998). Psittacine diets and behavioral enrichment. Seminars in Avian and Exotic Pet Medicine 7, 135140.
31
BIJLAGEN 2
Bijlage 1: aantal proefdieren gebruikt voor experimenten in erkende Belgische laboratoria in 2011 .
32
Bijlage 2: survey over de in laboratoria gebruikte vogelsoorten behorende tot de Passiformes: minstens 2 6
experimenten op Web of Science in 2006 .
33
34
