MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE
VNÍMAVOST HLAVÁČOVITÝCH RYB K PARAZITÁRNÍ INFEKCI V OBLASTI INTRODUKCE HOSTITELE
Diplomová práce Iveta Slováčková
Vedoucí práce: Mgr. Markéta Ondračková, PhD.
1
Brno 2012
Bibliografický záznam Autor:
Název práce:
Bc. Iveta Slováčková Přírodovědecká fakulta, Masarykova univerzita Ústav botaniky a zoologie Vnímavost hlaváčovitých ryb k parazitární infekci v oblasti introdukce hostitele
Studijní program:
Biologie
Studijní obor:
Systematická biologie a ekologie – zaměření parazitologie
Vedoucí práce:
Mgr. Markéta Ondračková, PhD.
Akademický rok:
2010/2012
Počet stran:
115
Klíčová slova:
parazit; Neogobius melanostomus; Proterorhinus semilunaris, Bucephalus polymorphus; vnímavost; Morava; Dyje; Rýn
2
Bibliographic Entry Author:
Title of Thesis:
Bc. Iveta Slováčková Faculty of Science, Masaryk University Department of ... Susceptibility of gobiid fishes to the parazite infection in the area of host introduction
Degree programme:
Biology
Field of Study:
Systematic biology and ecology
Supervisor:
Mgr. Markéta Ondračková, PhD.
Academic Year:
2010/2012
Number of Pages:
115
Keywords:
parasite; Neogobius melanostomus; Proterorhinus semilunaris, Bucephalus polymorphus; susceptibility; Morava; Dyje; Rhine
3
ABSTRAKT
Introdukce a šíření nepůvodních druhů ve vodním prostředí je celosvětový problém. Hlavačka mramorovaná (Proterorhinus semilunaris) a hlaváč černoústý (Neogobius melanostomus) se rozšířili z původní Ponto-Kaspické oblasti a v několika oblastech jsou označeny jako invazní druhy. Tyto dva druhy ryb se před několika lety rozšířily také do řeky Moravy, Dyje a Rýna. Tato práce se zabývá parazitofaunou hlaváčovitých ryb v těchto řekách a jejich vnímavostí k parazitární infekci. Bylo vyšetřeno 160 jedinců hlaváče černoústého a 169 jedinců hlavačky mramorované. Na hlavačce bylo nalezeno 21734 mnohobuněčných parazitů na všech lokalitách, kteří patřili do 17 druhů. Na hlaváči bylo nalezeno 23614 mnohobuněčných parazitů, kteří patřili do 13 druhů. Nepůvodní druhy během introdukce mohou ztratit své původní parazity, ale mohou si je s sebou také přinést, navíc mohou místní druhy parazitů získat. Do nepůvodního prostředí si sebou přinesla původní parazity pouze hlavačka. Jednalo se o její specialisty Gyrodactylus proterorhini a Apatemon cobitis proterorhini. Oba druhy hlaváčovitých ryb získaly místní druhy parazitů. Většina získaných parazitů spadala do kategorie satelitních druhů, což naznačuje náhodnou infekci. Získané místní druhy parazitů patřily ke generalistům, kteří se běžně vyskytují na místních druzích ryb. Druhem s nejvyšší abundancí byl Bucephalus polymorphus. Parazitologickým výzkumem společenstva juvenilních ryb na řece Moravě byla zjištěna vysoká vnímavost k infekci B. polymorphus u hlavačky mramorované a nižší vnímavost u hlaváče černoústého v porovnání s místními druhy juvenilních ryb. Byla provedena experimentální infekce juvenilních candátů obecných (Sander lucioperca) metacerkáriemi B. polymorphus pocházejících z nejhojnějšího místního druhu Abramis bjoerkna a z hlaváčovitých ryb. Analýzou parametrů plodnosti dospělých motolic z candátů byla zjištěna nejnižší plodnost u motolic z hlaváče. Motolice z hlavačky se výrazně nelišily od motolic z místního druhu. Vysoká abundance metacerkárií B. polymorphus v relativně hojné hlavačce společně s vysokou plodností mohou v budoucnu ovlivnit populační dynamiku parazita na řece Moravě.
4
ABSTRACT
The introduction and spread of non-native fish species into aquatic ecosystems is a worldwide problem. The round goby (Neogobius melanostomus) and tubenose goby (Proterorhinus semilunaris) have recently spread beyond their native Ponto-Caspian range and are now considered invasive species. Tubenose goby and round goby were first registered in the Morava, Dyje and Rhine River few years ago. Metazoan parasite fauna of the two goby fishes in the Morava, Dyje and Rhine Rivers were investigated in the present study. Additionally, susceptibility of non-native goby fishes to the local trematode species was tested in experimental conditions. A total of 160 round gobies were collected from the three rivers; 21734 metazoan parasites belonging to 17 species were found. A total of 169 tubenose gobies were collected from the three rivers and 23614 metazoan parasites belonging to 13 species were found. Non-native species release their native parasites during the introduction or some of them bring into the new area. Non-native species can acquire the native parasite species in the new environment. Only tubenose goby brought two specialist species, monogenean Gyrodactylus proterorhini and Apatemon cobitis proterorhini. Both goby species acquired native parasite, these were generalists and frequently distributed also in native fish fauna. Majority of parasites were satellite species, indicating accidental occurrence. The metacercariae Bucephalus polymorphus were found with the highest abundance. Intensity of B. polymorphus metacercariae infection was investigated within the juvenile fish assemblages in the River Morava. Susceptibility to this parasite was higher in tubenose goby compared to round goby. The experimental infection of juvenile pikeperch (Sander lucioperca) by metacercariae of B. polymorphus from the native species silver bream (Abramis bjoerkna) and the two goby species was performed. The fecundity analysis in adult B. polymorphus showed the worst fecundity parameters in trematodes from round goby. The trematodes from tubenose goby had similar fecundity parameters as native silver bream. Due to the high intensity of infection of B. polymorphus in the new host and the consequent fecundity, tubenose goby probably may have important implications for parasite population dynamics.
5
6
7
Poděkování: Na tomto místě bych chtěla poděkovat především Mgr. Markétě Ondračkové, PhD. za velkou trpělivost a cenné rady. Dále bych chtěla poděkovat Mgr. Kateřině Francové a Bc. Veronice Michálkové a také všem, kteří mi pomáhali se sběrem materiálu a dávali užitečné rady. V neposlední řadě bych chtěla poděkovat své rodině, která je mi vždy velkou oporou.
Prohlášení: Prohlašuji, že jsem svoji diplomovou práci vypracovala samostatně s využitím informačních zdrojů, které jsou v práci citovány.
Brno 6. května 2012
..................................... Iveta Slováčková
8
Prohlášení:
Souhlasím s uložením této diplomové práce v knihovně Ústavu botaniky a zoologie PřF MU v Brně, případně v jiné knihovně MU, s jejím veřejným půjčováním a využitím pro vědecké, vzdělávací nebo jiné veřejně prospěšné účely, a to za předpokladu, že převzaté informace budou řádně citovány a nebudou využívány komerčně.
6. května 2012
..................................... Iveta Slováčková 9
OBSAH 1. ÚVOD .................................................................................................................................... 1 1.1 Proces invaze ............................................................................................................ 1 1.1.1. Vlastnosti úspěšných invazních druhů...................................................... 2 1.2 Invaze ve vodním prostředí ...................................................................................... 2 1.2.1. Introdukce pomocí lodní dopravy............................................................. 3 1.2.2. Vliv nepůvodních druhů ........................................................................... 4 1.3 Paraziti a invaze........................................................................................................ 5 1.3.1. Ztráta parazitů během invaze.................................................................... 6 1.3.2. Získání nových parazitů............................................................................ 7 1.3.3. Dopad parazitů na hostitele ...................................................................... 8 1.4 Charakteristika modelových organismů ................................................................. 11 1.4.1. Charakteristika čeledi hlaváčovití .......................................................... 11 1.4.2. Charakteristika druhu Proterorhinus semilunaris .................................. 11 1.4.3. Rozšíření hlavačky mramorované .......................................................... 13 1.4.4. Charakteristika druhu Neogobius melanostomus.................................... 16 1.4.5. Rozšíření hlaváče černoústého ............................................................... 18 1.5. Přehled mnohobuněčných parazitů zkoumaných hlaváčovitých druhů ryb .......... 21 1.5.1. Parazitofauna hlavačky mramorované.................................................... 21 1.5.2. Parazitofauna hlaváče černoústého......................................................... 23 1.6. Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus ..................................................................................... 28 1.6.1. Modelový hostitelský organismus candát obecný (Sander lucioperca) . 29 1.6.2. Modelový parazitický organismus motolice Bucephalus polymorphus . 29 1.7. Cíle práce............................................................................................................... 31 2. MATERIÁL A METODIKA ............................................................................................ 32 2.1. Popis lokalit .......................................................................................................... 32 2.2 Odlov ryb a zpracování před pitvou ....................................................................... 34 2.3 Parazitologická pitva .............................................................................................. 34 2.4.Zpracování parazitů a jejich determinace............................................................... 35 2.4.1. Zhotovení histologických řezů a jejich barvení...................................... 35 10
2.5. Analýza dat............................................................................................................ 36 2.5.1. Základní epidemiologické charakteristiky.............................................. 36 2.5.2. Členění hostitelů podle funkce v životním cyklu parazita...................... 36 2.5.3. Rozdělení parazitů podle jejich ekologie................................................ 37 2.5.4. Hodnocení divezity společenstva parazitů.............................................. 37 2.5.5. Hodnocení kondice hostitele................................................................... 38 2.5.6. Statistické zpracování dat ....................................................................... 38 2.6. Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephlus polymorphus ....................................................................................... 41 2.6.1. Vyhodnocení infekce B. polymorphus ve společenstvu juvenilních ryb na řece Moravě ....................................................................................... 41 2.6.2. Experimentální infekce motolicí Bucephalus polymorphu..................... 41 2.6.3. Statistické zpracování dat ....................................................................... 44 3. VÝSLEDKY........................................................................................................................ 46 3.1. Parazitofauna hlaváčovitých ryb ........................................................................... 46 3.1.1. Parazitofauna hlavačky mramorované.................................................... 46 3.1.2. Parazitofauna hlaváče černoústého......................................................... 52 3.1.3. Patologické změny způsobené vybranými dominantními druhy parazit .................................................................................................................. 57 3.2 Druhová diverzita společenstva parazitů hlaváčovitých ryb .................................. 60 3.2.1. Druhová diverzita společenstva parazitů hlavačky mramorované ......... 60 3.2.2. Druhová diverzita společenstva parazitů hlaváče černoústého .............. 61 3.3 Kondice zkoumaných ryb....................................................................................... 63 3.3.1. Srovnání kondičních koeficientů hlavačky mramorované ..................... 63 3.3.2. Srovnání kondičních koeficientů hlaváče černoústého........................... 64 3.4 Vztah mezi kondicí hostitele a abundancí parazitů ................................................ 65 3.4.1. Vztah mezi koeficientem kondice a abundancí parazitů hlavačky mramorované............................................................................................ 65 3.4.2. Vztah mezi koeficientem kondice a abundancí parazitů hlaváče černoústého............................................................................................... 66 3.4.3. Vztah mezi hepatosomatickým indexem a abundancí parazitů hlavačky mramorované............................................................................................ 67
11
3.4.4. Vztah mezi hepatosomatickým indexem a abundancí parazitů hlaváče černoústého............................................................................................... 68 3.5 Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus ....................................................................................... 70 3.5.1. Vyhodnocení infekce B. polymorphus ve společenstvu juvenilních ryb v řece Moravě........................................................................................... 70 3.5.2. Experimentální infekce Bucephalus polymorphus ................................ 72 4. DISKUZE ............................................................................................................................ 80 4.1 Parazitofauna hlavačky mramorované ................................................................... 80 4.2 Parazitofauna hlaváče černoústého......................................................................... 83 4.3 Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekcí Bucephalus polymorphus .............................................................................................................................. 85 5. POUŽITÁ LITERATURA ................................................................................................ 89
12
1. ÚVOD Invaze jsou celosvětovým problémem se vzrůstající frekvencí. Biologické invaze mohou negativně ovlivňovat biodiverzitu a strukturu původních společenstev. Nepůvodní druhy mohou přenášet různá onemocnění, které mohou mít ekonomický i ekologický dopad, či poškodit lidské zdraví (LOCKWOOD et al., 2007). Hlaváčovité druhy ryb jsou díky svým vlastnostem úspěšnými invazními druhy, které pomocí lidských aktivit výrazně rozšířily svůj areál, proto jsou vhodným objektem ke zkoumání procesů invaze. Hlaváčovité druhy ryb jsou také vhodným objektem ke zkoumání a srovnání společenstev parazitů v původních i nepůvodních oblastech jejich rozšíření, protože paraziti jsou nedílnou součástí procesu invaze. Tato práce s názvem „Vnímavost hlaváčovitých ryb k parazitární infekci v oblasti introdukce hostitele“ se zabývá parazitofaunou hlavačky mramorované
(Proterorhinus
semilunaris)
melanostomus) v nepůvodní oblasti jejich rozšíření.
a
hlaváče
černoústého
(Neogobius
Obecná část práce je zaměřena na
charakteristiku biologických invazí ve vodním prostředí a roli parazitů v procesu invaze. Dále se zabývá historií rozšíření hlaváčovitých ryb v původním i v nepůvodním prostředí v rámci Evropy, se zaměřením na povodí Dunaje a Rýna a také parazitofaunou hlaváčovitých ryb. Praktická část práce se zabývá parazitofaunou hlaváčovitých ryb na třech lokalitách Morava, Dyje a Rýn. Do těchto nepůvodních oblastí se hlaváčovité ryby dostaly v posledním desetiletí. Práce řeší vnímavost hlaváčovitých ryb k místním parazitům, jejich vliv na kondici hlaváčovitých, a také zda si s sebou hlaváčovité ryby přinesly parazity, kteří by mohli mít negativní dopad na místní společenstva ryb. U vybraných druhů s vysokou prevalencí a abundancí se zabývá patologickými změnami za pomoci histologického vyšetření. Dále se zabývá vnímavostí nepůvodních hlaváčovitých ryb k parazitární infekci místním dominantním druhem Bucephalus polymorphus v přirozených a experimentálních podmínkách a řeší vhodnost hlaváčovitých ryb jako mezihostitele tohoto místního druhu parazita v porovnání s místním běžným druhem mezihostitele.
1.1. Proces invaze Úspěšný proces invaze se skládá ze tří fází: počáteční šíření (transport), usídlení populace (establishment) a šíření do dalšího prostředí (spread). Aby mohlo proběhnout usídlení, musí být populace nepůvodního druhu v novém prostředí životaschopná a soběstačná. Poslední dvě fáze jsou podmíněné první - jestliže tedy transport neproběhne, nemůže k dalším fázím dojít (PUTH & POST, 2005). K šíření a transportu může docházet přirozeně nebo s lidskou pomocí. Případy, kdy dochází k invazím bez pomoci člověka, jsou způsobeny například oceánskými proudy, větrem, přenosem na tělech živočichů, aktivním pohybem (plavání, let, chůze) přes bariéry, které zmizely nebo už nejsou účinné. Zavlečení 1
organismů s pomocí člověka jsou důsledkem náhodného nebo úmyslného transportu plodin, lovné zvěře, balastní vody a půdy. Také využívání obřích plovoucích ostrovů jako jsou lodě, letadla a bóje, které slouží jako domovy nebo přenašeče pro organizmy a tím napomáhají k jejich přemisťování do nových oblastí (VERMEIJ, 1996). Pokud se nepůvodnímu druhu podaří úspěšný transport a usídlení, může se dále šířit přirozeně do blízkého okolí nebo s pomocí člověka také do vzdálenějších oblastí (SMITH et al., 1999). Důležitý význam během procesu invaze mohou mít interakce mezi jedinci v nepůvodní populaci. Rozdíly v kompetici mezi populacemi v původní oblasti a nové oblasti mohou ovlivnit úspěch invaze a určit, zda se nepůvodní druh stane dominantním v novém prostředí, či nikoli (CALLWAY & ASCHENHOUG 2000).
1.1.1. Vlastnosti úspěšných invazních druhů Většina invazních druhů je úzce spjatá s člověkem. Úspěšný invazní druh se vyznačuje vysokou abundancí ve svém původním prostředí, větším vzrůstem než většina podobných druhů, širokým potravním spektrem, krátkou generační dobou, úspěšnou kolonizací nového prostředí pouze oplozenými samičkami, schopností přežít široké rozmezí fyzikálních podmínek (EHRLICH 1984, 1989). LODGE (1993) tuto charakteristiku doplnil o další vlastnosti, jako jsou vysoká rychlost šíření, partenogeneze, vegetativní reprodukce, široká fyziologická fenotypová plasticita a široký původní areál. Podle MOYLE (1986) jsou vlastnosti, které charakterizují úspěšné invazní sladkovodní druhy ryb, především tolerance k různým fyzikálním podmínkám, schopnost rychlého šíření a kolonizace, agresivní chování a úspěšnost v kompetici. Další zvýhodňující vlastností je potřebnost pro člověka, jako je například poživatelnost, využití ke sportu nebo estetičnost. Nejčastější příčinou neúspěšné invaze je neschopnost nepůvodní populace či jedince přizpůsobit se novému klimatu, disturbačním změnám, kompetici nebo predaci ze strany původních druhů a hlavně odolat nemocem (MOYLE, 1986; LODGE 1993).
1.2. Invaze ve vodním prostředí Invaze nepůvodních druhů ve vodním prostředí jsou celosvětově rozšířeným problémem se vzrůstající frekvencí. V současné době jsou nepůvodní druhy jedním z hlavních příčin poklesu nebo zničení diverzity rybích společenstev ve vodních ekosystémech (LUSK et al., 2010). Mnoho oblastí je ohrožováno nepůvodními druhy, ale naštěstí pouze malé množství invazních druhů je úspěšné a dokáže se usídlit a dále šířit (SIMBERLOFF & GIBBONS, 2004). Introdukce ve vodním prostředí jsou usnadněny několika faktory zahrnující lidskou aktivitu, jako je regulace toků, spojování vodních těles kanály, transport balastní vody (LAVOIE et al.,1999; GRIGOROVICH et al., 2003). Dobrým příkladem je vybudování Suezského průplavu mezi Rudým 2
a Středozemním mořem. Díky propojení těchto moří kolonizovalo obrovské množství rudomořských ryb a bezobratlých živočichů Středozemní moře a malému množství středomořských druhů se podařilo usídlit v Rudém moři (GALIL & ZENETOS, 2002). Ve vodním prostředí jsou nepůvodní druhy transportovány na lokální, regionální a globální úrovni. Dalšími způsoby introdukce nepůvodních druhů ryb jsou záměrné vypuštění, migrace jedinců skrz kanály, úniky z akvakultur, či úniky návnad (DE SILVA et al., 2005; GOZLAN, 2008). Jedním z příkladů úmyslné introdukce je vysazení sivena amerického (Salvelinus fontinalis) za účelem obohacení ichtyofauny v České republice (MLÍKOVSKÝ & STÝBLO, 2006).
1.2.1. Introdukce pomocí lodní dopravy Přestože množství způsobů, kterými se mohou nepůvodní druhy šířit, narůstá, je lodní doprava stále jedním z hlavních vektorů. Velké množství nově vznikajících invazí je důsledkem transportu organismů v balastních vodách. V ústích řek se hromadí stovky druhů, patřících do mnoha trofických a taxonomických skupin. Protože se balastní voda nabírá v zálivech a ústích řek, kde je voda bohatá na plankton a nekton, většina lodí s sebou veze v balastní vodě (CARLTON, 1985; CARLTON, 1993; LAVOIE et al., 1999) a sedimentu na dně balastních nádrží (KELLY, 1993) velké množství různých organismů. Zvyšující se množství invazí je také výsledkem pokroku v lodní dopravě. Během posledních desítek let se zvýšila rychlost dopravy, což zlepšilo přežívání a zvýšilo množství druhů převážených v balastních vodách (CARLTON, 1996). Úspěšná introdukce pomocí lodní dopravy je velmi složitý proces (CARLTON, 1985). Organismy, které se dostanou do balastní vody, musí nejprve přežít cestu a hlavně se úspěšně dostat z balastní vody do volné přírody (LAVOIE et al., 1999). Aby se nepůvodní druh mohl v novém prostředí usídlit musí být transportován v dostatečné početnosti a schopen reprodukce. Hlavní vliv na přežití jedince během transportu mají fyzikální podmínky, fyzická kondice, délka cesty, taxonomické a ontogenetické odlišnosti organismu (LAVOIE et al., 1999). Množství živých jedinců v balastní vodě během cesty bývá různé, ale ve všech případech je druhová bohatost na začátku cesty nejvyšší a ke konci kvůli mortalitě klesá. Mortalita během transportu je výsledkem mnoha procesů zahrnující fyziologický stres během měnících se fyzikálních podmínek, predaci, hladovění, nedostatek vhodného místa, zranění způsobené během převozu, jedovaté látky v balastní vodě, měnící se salinitu a v neposlední řadě nedostatek kyslíku. Navzdory rapidnímu snížení abundance organismů v balastních nádržích jich milióny přežijí každou cestu a jsou vypuštěny do nového prostředí (LAVOIE et al.,1999). Pomocí lodní dopravy byla během posledního století v oblasti Velkých jezer v Severní Americe přepravena zhruba polovina invazních druhů a množství takto přepravených druhů stále narůstá. Od 3
roku 1970 bylo 77% invazních druhů introdukováno díky transoceánské lodní dopravě (MILLS et al., 1993; RICCIARDI & MacISSAC H, 2000; RICCIARDI, 2001; SIMBERLOFF, 2009). Jedním z hlavních zdrojů invazních druhů je Ponto-Kaspická oblast, odkud se pomocí lodní dopravy postupně dostávají i druhy, které jsou na sebe v původní oblasti vázané. Jedním z takových zajímavých případů je postupná invaze ponto-kaspického druhu motolice Bucephalus polymorphus, která se do Velkých jezer dostala ze západní Evropy. Díky introdukci prvního mezihostitele slávičky mnohotvaré (Dreissena polymorpha) a definitivního hostitele candáta obecného (Sander lucioperca), byla motolice schopna se šířit do vnitrozemských vod a způsobila vysokou mortalitu v místních populacích kaprovitých ryb, které jí slouží jako druhý mezihostitel (COMBES & LE BRUN, 1990). Do Velkých jezer byly také zavlečeny jiné druhy ryb, které si s sebou přinesly své parazity například Neogobius melanostomus, Protherorhinus marmoratus nebo Gymnocephalus cernuus (PRONIN et al. 1997a, 1997b; CONE et al. 1994). Aby nedocházelo k tak vysokému přenosu nežádoucích druhů v balastních vodách, byly zavedeny mechanismy, které se snaží snížit riziko na minimum. Například v oblasti Velkých jezer mají všechny lodě povinnost informovat o stavu své balastní vody. Vodu v balastních nádržích mění během cesty na otevřeném oceánu, kde většina organismů zahyne kvůli nepříznivým fyzikálním podmínkám (osmotickému stresu) (GRIGOROVICH et al., 2003). Tento postup není plně účinný, protože velké množství organismů přežívá v sedimentu na dně nádrží (LOCKE et al., 1993; BAILEY et al., 2003)
1.2.2. Vliv nepůvodních druhů Nepůvodní druhy mohou zásadně ovlivňovat místní ekosystémy například kompeticí o místní zdroje a predací původních druhů, což může vést k jejich zániku (SAGOFF, 2007). Další negativní dopad má hybridizace mezi nepůvodními a původními druhy, která může vést až k vymizení druhu. Všeobecně známým příkladem je hybridizace mezi nepůvodním druhem karasem stříbřitým (Carassius auratus) a původním druhem karasem obecným (Carassius carassius) (HÄNFLING et al., 2005). Jedním z příkladů dopadu introdukce nepůvodního druhu je vyhynutí kolem 200 druhů cichlid ve Viktoriiných jezerech po invazi robala nilského (Lates niloticus) (LOWE-McCONNELL 1993). Tento predátor, introdukovaný v 50. letech 20. století, dlouhou dobu dosahoval nízké abundance, ale v posledních letech se jeho početnost zvýšila a iniciovala změny v chování původní rybí kořisti v jezerech. Kořist změnila stanoviště, díky tomu se zvýšila kompetice o potravu, což vedlo k vyhynutí cichlid (LODGE, 2001). Dalším příkladem je dramatické snížení početnosti sivena obrovského (Salvelinus namaycush) v horních Velkých jezerech, které způsobila neúmyslná introdukce parazitické mihule mořské (Petromyzon marinus). Díky této introdukci byl dokonce poškozen rybolov (MILLS et al., 1993). 4
Bylo zjištěno, že nepůvodní druhy jsou zřídkakdy viníky vyhynutí nějakého druhu v oceánech a říčních systémech. Během studie bioty v ústí řeky v San Franciscu, COHEN & CARLTON (1995) zjistili, že žádná introduce nepůvodních druhů nezpůsobila jednoznačně vyhynutí původního druhu. Od roku 1869, kdy byl otevřen Suezský průplav a bylo propojeno Rudé a Středozemní moře oddělené po miliony let, se zde mohla volně vyměnit biota. Od té doby mohlo přes 250 druhů, 34 rodů, 13 čeledí migrovat ze Středozemního moře do Rudého a byl zde zdokumentován pouze jeden případ vyhynutí (MOONEY & CLELAND 2001). Nepůvodní druhy mohou také ovlivnit procesy v ekosystému, produktivitu, látkové cykly, či sukcesi. Klasickým příkladem je introdukce pstruha obecného (Salmo trutta) do potoků na Novém Zélandu, kde jejich predace bezobratlých živočichů živících se řasami měla za následek vysoký nárůst biomasy vodních řas. Rozdíl v nárůstu biomasy řas byl patrný v porovnání s potoky, kde byly pouze původní druhy ryb (FLECKER & TOWNSEND, 1994). Dalším příkladem je invaze slávičky mnohotvárné (Dreissena polymorpha) ve Velkých jezerech. Díky své abnormální filtrační kapacitě v sobě akumuluje bakterii Clostridium botulinum, která je přítomná při rozkladu širokého spektra ryb a vodního ptactva. Tato bakterie vytváří neurotoxin botulotoxin, kterým mohou být otráveni vodní ptáci, kteří se živí hlavním predátorem slávičky, hlaváčem černoústým (Neogobius melanostomus) (HOLECK et al., 2004; GETCHELL & BOWSER, 2006).
1.3. Paraziti a invaze Paraziti jsou považováni za jednoho z hlavních činitelů ovlivňujících dynamiku společenstev hostitelských druhů (ANDERSON & MAY, 1992). Interakce hostitele a parazita jsou v přírodě všude přítomnou a důležitou sílou, která utváří životní strategie nejen hostitele, ale i jejich parazitů (ANDERSON & MAY, 1986; MAY & ANDERSON, 1992). Během introdukce do nového prostředí dochází ke změnám v prevalenci a diverzitě parazitů, což může ovlivnit jejich úspěšné usídlení a rozšíření (TORCHIN et al., 2003; PRENTER et al., 2004). Po úspěšném usídlení životaschopné populace parazita se jedinci šíří do okolí, objevují nové vnímavé hostitele, další nová území nebo nedávno introdukované nepůvodní hostitelské druhy (TARASCHEWSKI, 2006). Nepůvodní druhy mohou během introdukce své parazity ztratit a/nebo získat. Vysoká míra parazitace může zabránit introdukci nových druhů nebo předejít tomu, aby tyto nepůvodní druhy zaujaly dominantní postavení v místním společenstvu. Parazité tedy mohou hrát klíčovou roli, která určí úspěch celé invaze (PRENTER et al., 2004). Proces introdukce parazita a hostitele z jejich původního prostředí oslabuje jejich vzájemné spojení. Rozsáhle introdukované hostitelské druhy většinou přesáhnou areál rozšíření svých původních parazitů (KENNEDY & BUSH, 1994). Obecně
5
platí, že parazité s nízkou hostitelskou specifitou a s jednoduchým životním cyklem jsou lepší kolonizátoři než druhy parazitů se složitějšími životními cykly (TARASCHEWSKI, 2006). Parazité a jejich hostitelé mají společnou koevoluční historii, jejich distribuce je silně spjatá. Biogeografii parazitů ovlivňují ekologické faktory, zvláště pak místní diverzitu parazitů (POULIN, 1995, 1998). Fyzikální podmínky nového prostředí mohou zabránit úspěšnému usídlení nepůvodních druhů parazitů, přestože jsou v novém prostředí přítomní vhodní hostitelé (TARASCHEWSKI, 2006). Například motolice jaterní (Fasciola hepatica) není schopná se usídlit na Islandu, protože průměrná teplota nepřekročí 10°C po deset měsíců v roce. Jaterní motolice mohou přezimovat v bahnatce malé (Lymnea truncatula), aby dokončily jeden vývojový cyklus. Bahnatka však žije pouze 12-14 měsíců, proto je přenos invazní motolice nepravděpodobný v rámci takového teplotního režimu (TORGERSON & CLAXTON, 1999).
1.3.1. Ztráta parazitů během invaze TORCHIN et al. (2003) vyslovili hypotézu zbavení se nepřátel, tzv. „The Enemy-release hypothesis“, která tvrdí, že úspěch invazního druhu je způsoben redukcí jeho přirozených nepřátel (predátorů, parazitů) během invaze a v novém prostředí, v porovnání s jeho původním prostředím. Jelikož byl druh v původním prostředí limitován svými nepřáteli, absence přirozených nepřátel tedy způsobí jeho zvýhodnění před místními původními druhy (KEANE & CRAWLEY, 2002). Během introdukce druhů působí mnoho náhodných a selekčních tlaků vedoucích ke ztrátě nepřátel, parazitů. Parazité mohou být ztraceni v důsledku introdukce malého množství jedinců z původní populace, protože parazité nebývají homogenně rozmístěni v populaci hostitelů (LAFFERTY, 1999). Pravděpodobnost ztráty parazitů je také vyšší u parazitů s menší prevalencí v zdrojové
původní
populaci
(DRAKE,
2003).
Velkým
omezením
schopnosti
usídlení
introdukovaného parazita je složitý životní cyklus, který vyžaduje více než jednoho hostitele. Paraziti, kteří mají složitý životní cyklus, mohou vymizet, pokud nenajdou v novém prostředí vhodného hostitele (ANDERSON & MAY, 1986; TORCHIN et al., 2003). Například při transportu v balastní vodě se v nádržích mohou nacházet pouze larvální stádia hostitele, která není parazit schopen infikovat, protože parazituje pouze na dospělých jedincích hostitele (LAFFERTY & KURIS, 1996). Proces introdukce odstraňuje některé druhy parazitů, zatímco jiným umožňuje introdukci se svými hostiteli (TORCHIN et al., 2003). Druhová bohatost parazitů klesá s rostoucí vzdáleností od jejich původní zdrojové oblasti. Čím jsou parazité od původní oblasti dále, tím vzrůstá počet generalistů. Když se druh vzdálí od své původní oblasti, specialisté mizí z jeho parazitofauny jako první, protože ke svému vývoji potřebují specifické mezihostitele (KENNEDY & BUSH, 1994). TORCHIN et al. (2003) zjistili, že počet druhů parazitů nalezených v původních populacích 6
hostitele je dvojnásobné, než množství druhů nalezených v nepůvodních populacích. Nepůvodní populace jsou také méně závažně parazitovány než původní populace. TORCHIN & MITCHELL (2004) připomněli, že i jiné aspekty parazitismu, jako je patologie, prevalence nebo intenzita infekce, mohou vést k důležitým odlišnostem mezi druhy parazitů. Tito autoři také určili, že míru uvolnění od parazitů lze definovat jako funkci počtu druhů parazitů, jejich průměrné abundance a virulence, což představuje jejich interspecifické interakce. Porozumění tomu, jakou roli hrají parazité v přirozeném systému, je klíčový krok k určení důležitosti jejich absence pro invazní druhy (TORCHIN et al. 2001; TORCHIN & LAFFERTY, 2008). Invazní druh ztrátou svých nepřátel může získat i další výhody. Hostitel přestane být omezován regulačním tlakem parazita, nebude tedy ovlivněna jeho plodnost a přežívání. Díky ztrátě parazitů si hostitel zachová zdroje, které by byly spotřebovány na obranu. Zdroje jsou poté převedeny jinam díky genové plasticitě hostitele nebo evolučním změnám, hostitel tedy může zvýšit kompetiční schopnosti a svou fitness (BLOSSEY & NOTZOLD, 1995; COLAUTTI & MacISAAC, 2004). Například invazní druh hlaváč černoústý (Neogobius melanostomus) byl ve své původní Ponto-Kaspické oblasti parazitován 50-ti druhy s prevalencí 100% a intenzitou infekce až 1000 parazitů na jedince. Tento druh byl zavlečen lodní dopravou do Velkých jezer, kde byl parazitován pouze 10 druhy s 76% prevalencí (PRONIN et al., 1997a). Toto snížení míry parazitace mu do jisté míry pomohlo v úspěšné invazi v nové oblasti.
1.3.2. Získání nových parazitů Hostitel může během invaze také získat nové druhy parazitů (TORCHIN et al., 2003; PRENTER et al., 2004). TORCHIN et al. (2003) zjistili, že v průměru tři druhy helmintů byly introdukovány spolu s nepůvodními druhy a v průměru čtyři druhy helmintů získaly nepůvodní druhy v novém prostředí. Alespoň 38 ze 40 nepůvodních druhů získalo v novém prostředí parazity, kteří byli generalisté a parazitovali u více než jednoho místního hostitelského druhu. Na základě dat z literatury KELLY et al. (2009) shrnuli, že nepůvodní druhy mohou získat kolem 6,3 druhů místních parazitů po introdukci a v 70-ti % případů získali více než čtyři místní druhy parazitů. Autoři TORCHIN & MITCHELL (2004) definovali počet druhů parazitů, kteří napadají introdukované druhy, jako funkci počtu druhů, kteří byli v jejich původním prostředí, mínus počet druhů parazitů, kterým unikli během introdukce, plus počet druhů parazitů, které získali v novém prostředí. Rozdíl mezi počtem druhů parazitů v populaci hostitele v původním prostředí a v novém prostředí je nejjednodušší změření toho, kolik druhů parazitů hostitel ztratil. Například lososovité ryby byly introdukovány do nového prostředí jako oplodněné jikry bez parazitů, avšak během usídlení získaly místní parazity, jejichž počet a taxonomická diverzita odpovídali původním oblastem s výskytem těchto lososovitých ryb (POULIN & MOUILLOT, 2003). Autoři z výzkumu 7
vyvodili, že nepůvodní hostitelé vlastně představují prázdné stanoviště čekající na kolonizaci parazity. V původním prostředí hostitel poskytoval útočiště parazitofauně, která se s ním společně vyvíjela dlouhou dobu. V novém prostředí jsou hostitelé často kolonizováni novými parazity krátkou dobu, jejich soužití je tedy spíše procesem ekologickým než evolučním (POULIN & MOUILLOT, 2003). Díky invazím mohou parazité do svého životního cyklu zahrnout nové druhy hostitelů s kterými doposud nesetkali. Teorie lokální adaptace předpovídá selekci, která by upřednostňovala parazity, kteří jsou přizpůsobení na běžný hostitelský genotyp. Tato selekce by měla vést k lokální adaptaci parazitů, ti by měli mít vyšší fitness na místní populaci hostitele s kterými mají koevoluční historii, než na jiných populacích hostitele (GANDON & MICHALAKIS, 2002). Lokální adaptace byla sledována u sympatrických a alopatrických populací sladkovodního plže Potamopyrgus antipodarum a motolice rodu Microphallus. V tomto experimentu bylo zjištěno, že motolice více infikuje sympatrické populace mlže než alopatrické populace, vybírá si tedy mlže s kterými se již setkala (DYBDAHL & LIVELY, 1995). Vodní organismy se mohou infekčními stadii parazitů nakazit hlavně pomocí potravy a pobytu na mikrostanovištích (mikrohabitatech). Většinu vodních parazitů hostitel získá spolknutím nebo přímým kontaktem s volně plovoucími infekčními stádii. Odolnost k infekci závisí na imunokompetenci hostitele a na rostoucím stresu, který oslabuje jeho imunitu (RABERG et al., 1998; HARRIS & BIRD, 2000). COLAUTTI et al. (2004) tvrdí, že nepůvodní druh může být více vnímavý k parazitům v novém prostředí, protože se zbavil svých původních parazitů a také proto, že genetický bottleneck během invaze snížil jeho schopnosti odolat parazitaci (nemocem).
1.3.3. Dopad parazitů na hostitele Biologické invaze také souvisí se vznikem nových onemocnění nebo s jejich zhoršením (DASZAK et al., 2000). Nepůvodní druh si s sebou může přinést parazita, který se v novém prostředí rozšíří na nové místní hostitele. Nepůvodní parazit není na nového hostitele adaptován, proto může mít nižší fitness než při parazitaci původního hostitele (TORCHIN et al., 2003). Ale není tomu tak vždy. Introdukce nových druhů může znovu vyvolat onemocnění nebo zesílit jeho dopad, protože se introdukované druhy stanou vhodnými hostiteli pro místní parazity (spilled-back) (DASZAK et al., 2000, KELLY et al., 2009). Introdukované druhy mohou změnit přímo i nepřímo abundanci jednoho nebo více původních hostitelů místních parazitů podpořením přenosu parazitů. Dále mohou vyvolat změny v chování nebo fyziologii původního hostitele tím, že zvýší jeho vnímavost k infekcím (POULIN et al., 2011). Příkladem je výzkum afrických cichlid (STRECKER, 2006). Neúmyslná introdukce afrických cichlid Oreochromis spp. do laguny Chichancanab (Mexiko), jejíž abundance se během následujících let zvýšila, způsobila pokles pěti původních 8
druhů rodu Cyprinodon a šestý vyhynul. Původní i nepůvodní druhy cichlid slouží endemickým motolicím jako druhý mezihostitel, jako definitivního hostitele využívají rybožravé ptáky. Před invazí nepůvodních cichlid byly původní cichlidy parazitovány motolicemi s nízkou prevalencí, ale po invazi se prevalence rapidně zvýšila. Ptáci se totiž převážně živili nepůvodními druhy kvůli jejich většímu tělu, vyšší abundanci a většímu využívání otevřených prostor ve srovnání s původními druhy. Využitím nepůvodních cichlid parazity se zvýšil přenos infekčních stádií zpět na původní druhy mezihostitelů, což ovlivnilo hostitele v celém životním cyklu parazita. Introdukce nepůvodních druhů má také za následek různé epidemie a nemoci, zvýšení množství infekčních stádií (spill-over). Termín spill-over označuje přenos patogenu z nakažené zvířecí populace, často domestikovaného druhu, na sympatricky volně žijící populace, což podporuje vznik řady nových infekčních chorob volně žijících živočichů (DASZAK et al., 2000). Například rak Austropotamobius pallipes z Britských ostrovů byl vyhuben kvůli zavlečení amerického raka Pacifastacus leniusculus v roce 1970, na kterém parazitovala oomyceta afanomyces račí (Aphanomyces astaci), původce račího moru. Původní hostitelé oomycety, američtí raci byli bez příznaků onemocnění. Tato houba zapříčinila úhyn i původních evropských raků (HOLDICH & REEVE, 1991; KOZUBIKOVA et al., 2009). Také introdukce potenciálního hostitele do nové geografické oblasti bez společné introdukce patogena může mít za následek vznik onemocnění. Zajímavým příkladem je onemocnění včel varoáza, způsobené roztočem Varroa jacobsoni, které se celosvětově (kromě Austrálie) rozšířilo z Asie díky špatným karanténním opatřením. Došlo zde k tzv. přepnutí (switching) z původního hostitele roztoče, včely Apis cerana, na nepůvodního hostitele introdukovanou včelu medonosnou (Apis mellifera) (OLDROYD, 1999). Nově introdukované druhy hostitelů nemusí být vždy vnímavé k místním parazitům, přesto jsou jimi infikovány a slouží jako parateničtí hostitelé. Díky tomu dochází ke zředění infekce („dilution effect“), čímž se zmenší riziko infekce pro původní druhy (KEESING et al. 2006). Parazité vyvoláním epidemie ovlivňují hustotu hostitele. I když má populace hostitele před propuknutím epidemie vysokou hustotu, dokážou ji parazité buď dočasně nebo trvale snížit. Trvalé snížení je nejvážnější, jestliže se onemocnění šíří efektivně (má vysokou základní reprodukční konstantu R0), středně velkou virulenci nebo pokud zabijí hostitele, ale ne tak rychle, aby omezilo zmnožení patogena (ANDERSON & MAY, 1992). Velikost populace může být přechodně snížena dlouhým inkubačním obdobím, ovlivněním hostitelské fitness skrze sterilitu a sníženou fekunditu pokud tedy patogen nepůsobí významnou mortalitu (DE CASTRO & BOLKER, 2005). Z mnoha studií vyplývá, že nepůvodní druhy hostitelů nemusí byt pro místní druhy parazitů jen vhodným, ale mohou být dokonce lepším hostitelem než původní místní hostitelské druhy. Existují případy, kdy byly zjištěny vlastnosti související s fitness parazita lepší u nepůvodních druhů oproti druhům původním. Například u introdukovaných lososovitých ryb dosáhli jejich noví paraziti stejné 9
nebo vyšší abundance než u původních hostitelských druhů ryb. Některé druhy parazitů měly dokonce vyšší plodnost (KENNEDY et al., 1991). Výzkum KENNEDYHO et al. (1991) potvrdila také studie RAUQUE et al. (2003) v jezeře Moreno v Argentině. Introdukované druhy lososovitých ryb, pstruh duhový (Oncorhynchus mykiss) a siven americký (Salvelinus fontinalis), získaly čtyři z pěti druhů helmintů, kteří se zde vyskytovali na původních druzích ryb. Srovnáním jedinců jednoho z helmintů vrtejše Acanthocephalus tumescens z původního a nepůvodního hostitele bylo zjištěno, že u lososovitých ryb byla prevalence vrtejše sice stejná (33-50%), ale byla zde nižší intenzita infekce. Nepůvodní hostitel byl infikován nejvíce devíti jedinci vrtejše, zatímco původní hostitelské druhy byly infikovány v průměru 10-27 jedinci vrtejše. Lososovití v jezeře zaujímali jen malou část (2,9 %) celkové abundance ryb. Přesto vrtejši ze dvou nepůvodních druhů lososovitých ryb měli větší plodnost a podíleli se téměř z jedné čtvrtiny na celkové produkci vajíček (RAUQUE et al., 2003). Při pokusech s hlísticí Anguillicoloides crassus bylo zjištěno, že nepůvodní hostitelé evropští úhoři (Anguilla anguilla) jsou infikováni larvou třetího stádia stejně jako původní hostitelé japonští úhoři (Anguilla japonica). U japonských úhořů byla pozorována silnější imunitní odpověď a 60% larev bylo enkapsulováno na povrchu plynového měchýře, dospělé hlístice byly menší a měly několikrát menší hmotnost než dospělí jedinci hlístice v evropských úhořích. Ačkoliv se u evropských úhořů jednalo o nového hostitele, hlístice v něm dosáhla mnohem lepšího přežívání a plodnosti. Nový hostitel neměl vytvořenou dostatečnou imunitu proti této hlístici, i když mrtvé larvy byly u evropských úhořů v malém množství také nalezeny (KNOPF & MAHNKE, 2004; MOLNÁR, 1994).
10
1.4 Charakteristika modelových organismů 1.4.1. Charakteristika čeledi hlaváčovití Čeleď Gobiidae (hlaváčovití) patří do řádu Perciformes, podtřídy Neopterygii, třídy Actinopterygii, kmene Chordata (MILLER, 2003). Hlaváčovití jsou velká čeleď skýtající kolem 2000 druhů (KOTTELAT & FREYHOF, 2007). Můžeme je naleznout v mírném i tropickém pásu. Většina druhů je mořská, ale vyskytují se i v brakických a sladkých tekoucích i stojatých vodách. Charakteristickým znakem této čeledi jsou srostlé břišní ploutve v horní části spojené blankou, které tvoří ventrální disk. Hlaváčovití žijí pelagicky a benticky, jsou běžní v pobřežních oblastech (MAITLAND, 2000). Ve své práci se budu podrobněji zabývat hlavačkou mramorovanou (Proterorhinus semilunaris) a hlaváčem černoústým (Neogobius melanostomus).
1.4.2. Charakteristika druhu Proterorhinus semilunaris (Pallas, 1814) Hlavačka mramorovaná (Proterorhinus marmoratus, Pallas, 1814) (Obr. 1.1), patří do čeledi hlaváčovití (Gobiidae) (MILLER, 2004). V literatuře jsou používána synonyma Proterorhinus marmoratus semilunaris (Drensky, 1930), Gobius semipellucidus (Kessler, 1977), Proterorhinus marmoratus nasalis (Berg, 1933), Proterorhinus semilunaris (Drensky, 1926) aj.. V práci bude používán latinský název druhu Proterorhinus semilunaris (Pallas, 1814), tento název byl zaveden pro sladkovodní hlavačku, vyskytující se v Dunaji, Dněstru, Dněpru (STEPIEN & TUMEO, 2006). NEILSON & STEPIEN (2009) popsali, že se v euroasijské oblasti pod názvem Proterorhinus marmoratus skrývají tři samostatné druhy. K rozdělení tohoto druhu na mořskou, brakickou a sladkovodní linii došlo zhruba před 4 miliony let, vytvořily se zde morfologické a genetické odlišnosti (NEILSON & STEPIEN, 2009). Název Proterorhinus marmoratus je tedy správný pro hlavačku, která se vyskytuje v Černém moři a ústí jeho řek. Tento druh byl introdukován do Velkých jezer v Severní Americe a nachází se také v Kaspickém moři a řece Volze. Sladkovodní hlavačka z povodí Černého moře je druh Proterorhinus semilunaris (Heckel). Jako druh Proterorhinus semipellucidus (Kessler) byla označena sladkovodní hlavačka, která se vyskytuje v úmoří Kaspického moře. Většina prací z kterých bylo čerpáno uvádí latinský název Proterorhinus marmoratus, i když se podle STEPIEN & TUMEO (2006) a NEILSON & STEPIEN (2009) jednalo buď o Proterorhinus semilunaris nebo Proterorhinus marmoratus.
11
Morfologie Uvedené morfologické znaky vychází z prací BALON (1975), MAITLAND (2000), MILLER (2004) a KOTTELAT & FREYHOF (2007). I když uvedené práce popisovaly pravděpodobně Proterorhinus marmoratus, podle NEILSON & STEPIEN (2009) je morfologický rozdíl mezi sladkovodní P. semilunaris a mořskou P. marmoratus pouze v délce, výšce a robustnosti těla. Sladkovodní hlavačka je drobnější, nižší a má protáhlejší tělo. Hlavačka mramorovaná je malá ryba dosahující maximální délky 11 cm. Patří mezi krátkověké ryby, dožívá se maximálně pěti let, obvykle dvou až tří. Typickým znakem hlavačky jsou vnější nozdry prodloužené do úzkých rourek, které jsou viditelné pouhým okem. Nemá vytvořenou postranní čáru a plynový měchýř. Hlava je laterálně zploštělá s malými ústy, v kterých má drobné zuby. Trup a ocas je pokrytý ktenoidními šupinami. Na ostatních částech těla jsou cykloidní šupiny, hrdlo je holé. Hlavačka má vytvořený tzv. ventrální disk, který sahá nebo přesahuje k análnímu otvoru. V při bázi disku je membrána, která spojuje jeho boční strany. Pomocí disku se hlavačka udržuje u dna, slouží jako přísavka. Hlavačka má dvě hřbetní ploutve, které jsou oddělené. Barevnost hlavačky je různá, většinou žlutohnědá, na tmavém dnu spíše šedohnědá. Po stranách těla má pět svislých nepravidelných pruhů, které směrem k břišní straně mizí. Tyto ryby mají vytvořenou urogenitální papilu, podle které lze rozeznat pohlaví. Samičky mají papilu širší a oblejší s pohlavními bradavkami, samci delší, tenkou a špičatou.
Stanoviště a fyziologie Hlavačka patří mezi bentické ryby. Můžeme ji naleznout při břehu ve stojatých i tekoucích sladkých vodách. V širokých tocích se zdržují ve vodní vegetaci, ale v jezerech preferuje pevný substrát. Dále se vyskytuje na písčitém substrátu, kamenných záhozech, mezi řasami. Můžeme ji naleznout u břehu pár centimetrů pod hladinou, ale i v hloubce čtyř metrů (MILLER, 2004).
Potrava Tento aktivní predátor se živí bentickými různonožci (Amphipoda) a mnohoštětinatci (Polychaeta). Hlavačka svou potravu vyhledává také v noci. Dále bylo zjištěno, že se živí měkkýši, drobnými rybami, larvami hmyzu (MILLER, 2004; MAITLAND, 2000). V Mušovské přehradě, která je nepůvodní oblastí rozšíření hlavačky, bylo zjištěno, že největší zastoupení v potravě hlavačky mají pakomáři (Chironomidae), které konzumuje převážně v létě, a beruška vodní (Asellus aquaticus), kterou vyhledává v zimně. Do potravního spektra hlavačky patřili také klešťankovití (Corixidae), korýši (Copepoda), pakomárcovití (Ceratopogonidae) a perloočky (Cladocera). Byl zde zjištěn také kanibalismus, živily se svými vajíčky a potomstvem (ADÁMEK et al., 2010). 12
Rozmnožování a chování Hlavačka pohlavně dospívá v jednom roce života. Patří mezi speleofilní druhy. Jikry klade na kameny, skalní výčnělky, do dutin substrátu, prázdných škeblí nebo mezi malé kameny. Staví si hnízdo a sameček snůšku ochraňuje (BALON, 1975). Velikost jiker je 2,5 x 1,3 mm (MAITLAND, 2000). Samečci připravení k páření mají tmavou barvu. Obvykle se rozmnožuje od dubna do srpna (KOTTELAT & FREYHOF, 2007). Samičky se třou vícekrát za sezónu, samečci hlídají potěr. Během období páření obě pohlaví vyluzují zvuky o nízké frekvenci (MILLER, 2004).
Obrázek 1.1: Hlavačka mramorovaná (zdroj: www.biolib.cz)
1.4.3. Rozšíření hlavačky mramorované Hlavačka je považována za jednoho z nejúspěšnějších invazních druhů, který má výbornou schopnost založit životaschopné přirozeně se rozmnožující populace (GRABOWSKA et al., 2008). Původní areál rozšíření hlavačky mramorované jsou dolní části řeky Dunaj a Dněpr (NEILSON & STEPIEN, 2009). Postupně se rozšířila dále do povodí těchto řek a jiných nepůvodních oblastí. Například pomocí lodní dopravy se dostala až do Velkých jezer v Severní Americe (JUDE et al., 1992). Introdukci do nových oblastí pomohl pasivní transport hlavačky v balastních vodách i umělé zásahy člověka do krajiny, například přehrazování, či spojování toků (AHNELT et al., 1988; COPP et al., 2005).
Rozšíření hlavačky v Evropě Na řece Dněpru se hlavačka rozšířila poblíž města Kyjev na začátku 80. let 20. století (PINCHUK et al., 1985). Dále byla zaznamenána v roce 2000 na řece Děsna a Irpiň (MOVCHAN et al., 2003). Hlavačka se dostala až do Kyjevské přehrady (NASEKA et al., 2005). V roce 2008 byla zaznamenána i v Polsku v řece Visle (GRABOWSKA et al., 2008). Do Visly se dostala z Dněpru přes běloruskou řeku Pripjať, která je spojena s ukrajinskou řekou Bug přes kanál Bug-Pripjať. V řece Pripjať byla zaregistrována v roce 2007, šíření v této řece je pravděpodobně 13
výsledkem lodní dopravy mezi řekou a Kyjevskou přehradou (RIZEVSKY et al., 2007). Bug nebyl nikdy používán k lodní dopravě, hlavačka jej tedy překonala přirozeným způsobem. Proto je pravděpodobné, že se bude i nadále ve Visle rychle šířit (GRABOWSKA et al., 2008). Od roku 1960 se šíří v černomořské řece Kubáň až po Adygejské rákosiny (EMTYĽ et al., 1993). V roce 2001 byla nalezena v jeho přítocích Abin a Afips (NASEKA et al., 2005). V diplomové práci se budu zabývat populacemi hlavačky mramorované z povodí Dunaje a Rýna, proto bude následovat podrobnější popis rozšíření v těchto oblastech.
Rozšíření v povodí Dunaje Hlavačka byla nalezena v Dunaji už v roce 1872, kde byla chycena u Budapeště (2000 ř. km) (KRIESCH, 1873). Později v jezeře Balaton (VUTSKITS, 1895) a v sousedícím Neziderském jezeře (MIKA & BREUER, 1928). Autor HANKO (1931) zjistil její výskyt také v Malém Balatonu. Poprvé byla na území Slovenska nalezena u Bratislavy (KOELBEL, 1874). Na tomto území se rozšířila před rokem 1968 do přítoků a bočních ramenech Dunaje, jako je Váh, Nitra a Morava (OLIVA et al., 1968; LELEK, 1987). Byla nalezena hojně v hlavním toku i v přítoku Malý Dunaj a v okolním záplavovém území (BALON, 1967). Koncem dvacátého století byla hlavačka zaznamenána v okolí Vídně (ANHELT, 1988). Hlavačka byla v Dunaji nalezena v hojném počtu až po německé hranice (REINARTZ et al., 2000). V roce 1985 se rozšířila až do Německa (REINARTZ et al., 2000). Do horního Dunaje se začala šířit kolem roku 1999, odkud se dostala do horní části řeky Mohan průplavem Rýn-Mohan-Dunaj (Rhein-Main-Donau-Kanal) (DÖNNI & FREYHOF, 2002). V Tise byla poprvé zaznamenána v roce 1957 v maďarském městě Segedín (BERINKEY, 1972). V 80. letech 20. století byla nalezena 200 km proti proudu Tisy (HARKA, 1998). Dále byla nalezena v levém přítoku Tisy řece Kriš (Körös) (HARKA et al., 2006). V řece Moravě byla poprvé nalezena KOELBELEM (1874) poblíž ústí do Dunaje. V roce 1991 byl výskyt hlavačky potvrzen v potoku Malina, což je levý přítok Moravy (SPINDLER et al., 1992). Autoři PRÁŠEK & JURAJDA (2000) nalezli hlavačku v roce 1995 a 1996 na 41. ř. km Moravy u Gajar. Na území České republiky byla poprvé zaregistrována v roce 1994 v Mušovské horní nádrži vodního díla Nové Mlýny na řece Dyji. Do nádrže se pravděpodobně dostala jako rybářská návnada (LUSK & HALAČKA, 1995). LUSK et al. (2000) objevili v roce 1996 hlavačku na 81,6 říčním kilometru řeky Dyje. Dále byla v roce 1998 zaregistrována v řece Jevišovce. Ve stejném roce byla objevena na soutoku Moravy a Dyje (LUSK et al., 2000). Rozšíření hlavačky také dopomohla povodeň v létě 1997. Díky ní juvenilní stádia pronikla přes hráz vodní elektrárny dále do toku Dyje
14
(KRUŽÍKOVÁ et al., 2003). Další výskyt byl zaznamenán v Dyji blízko města Podhradí nad Dyjí (207. ř. km), pravděpodobně sem byla introdukována opět jako návnada (ŠVÁTORA et al., 2000). V roce 1998 byla hlavačka nalezena na 74. říčním kilometru dolní Moravy (LUSK et al., 2000). O rok později byla zaregistrována na 73. ř. km poblíž Lanžhota a v prosinci 2000 na 79. ř. km. Další šíření proti proudu bylo pomalejší a rozšíření se stabilizovalo v létě 2003 (PRÁŠEK & JURAJDA, 2005). V roce 2011 byla zjištěna na Dyji, dále proti proudu u Hevlína, do parmového pásma pod Znojmem se zatím nešíří. Na řece Jevišovce byla zaznamenána až v Lechovicích, dále na Svratce pod jezem v Uherčicích. Na řece Jihlavě se vyskytuje až nad jezem ve Cvrčovicích, dále proti proudu nebyla nalezena. V Kyjovce se dostala až po Týnec. Nejvíce se hlavačka rozšířila proti proudu Moravy, kde byla zaznamenána nad jezem v Moravské Nové Vsi (JURAJDA, ústní sdělení). Díky vlastnostem tohoto druhu je pravděpodobné, že se bude i nadále šířit proti proudu Moravy a Dyje a jejich přítoků (PRÁŠEK & JURAJDA, 2005). Izolovaná populace hlavačky se v České republice vyskytuje ještě ve Vranovské přehradě (207. 209. ř.km) (ŠVÁTORA et al., 2000; VAŠEK et al., 2011). Původ této populace je pravděpodobně opět z rybářské návnady, jako tomu bylo v Mušovské přehradě (PRÁŠEK & JURAJDA,2005).
Rozšíření v povodí Rýna Není pochyb, že se hlavačka rozšířila do německých toků a jezer díky otevření průplavu RýnMohan-Dunaj, který jí umožnil volnou migraci (SCHADT, 2000). Hlavačka se rozšířila z Dunaje a byla nalezena v roce 1997 v potoku Lohbach, který ústí do řeky Roth napojující se na průplav RýnMohan-Dunaj (VON LANDWÜST, 2006). V řece Mohan v Bambergu byla zaznamenána v roce 1999 (SCHADT, 2000), dále v řece Rýn mezi městy Koblenc a Andernach (REINARTZ et al., 2000). V roce 2001 byla zaznamenána v Rýnu poblíž Düsseldorfu. V roce 2002 byla hlavačka nalezena v Holandsku v deltě Rýna (CAMMAERTS et al., 2012). Hlavačka byla poprvé nelezena v dolním Rýnu v roce 1999. Nyní je hojně rozšířena i v jeho přítocích (SCHARBERT, 2009). Šíření hlavačky do horního toku je mnohem pomalejší. V řece Mosela, která je přítokem Rýna, byla hlavačka nalezena mezi lety 2000-2005 na 37. ř. km. proti proudu od ústí (VON LANDWÜST, 2006). V dolním Rýnu hlavačka doposud nedosáhla vysoké populační hustoty (BORCHERDING et al., 2011). Do francouzské části Rýna se dostala v roce 2007 (MANNÉ & POULET, 2008). Dále se rozšířila do nizozemské a belgické oblasti řeky Mázy (CAMMAERTS et al., 2012).
15
1.4.4. Charakteristika druhu Neogobius melanostomus (Pallas, 1814) Hlaváč černoústý (černotlamý, Neogobius melanostomus Pallas, 1814) (Obr. 1.2) patří do čeledi Gobiidae. Synonyma, která jsou používána v literatuře jsou Apollonia melanostomus (Ilyin, 1927), Gobio marmoratus (Antipa, 1909), Neogobius (Apollonia) melanostomus affinis (Gaibova, 1952) aj.. STEPIEN & TUMEO (2006) objevili, že rod Neogobius je parafyletický, a proto byl podrod Neogobius Apollonia, do kterého patří společně N. melanostomus a N. fluviatilis, povýšen na rodové jméno Apollonia. Rod Apollonia je tedy podle fylogenetických analýz sesterskou skupinou rodů Proterorhinus, Mesogobius a novým odděleným rodem Neogobius. Nedávné fylogenetické práce naznačují, že původní rodový název Neogobius, je nakonec správný (NEILSON & STEPIEN, 2009, 2011).
Morfologie Pokud není uvedeno jinak, morfologické znaky vychází z prací MAITLAND (2000) a MILLER (2003). Hlaváč černoústý je menší ryba dosahující velikosti 15-20 cm, maximálně 25 cm. Má dvě hřbetní ploutve, které se dotýkají. Na zadní části první hřbetní ploutve má tmavě hnědou skvrnu. Břišní ploutve jsou srostlé ve ventrální disk, je zde vytvořená membrána s drobnými lalůčky, disk většinou nesahá až k análnímu otvoru. Hlava je širší než delší. Na hlavě, břiše, hrdle a bocích má ktenoidní šupiny, hlava a zátylek je pokrytý cykloidními šupinami (STRÁŇAJ & ANDREJI, 2004). Nemá plynový měchýř. Na hlavě má postranní čáru, na těle už není vytvořena, ale má po těle rozmístěny neuromasty. Tyto roztroušené neuromasty ho dělají mnohem vnímavějšího ke kořisti v tmavých vodách (JUDE et al., 1995). Hlaváč má na těle různorodou pigmentaci, tělo má šedou, hnědou nebo žlutozelenou barvu (KORNIS et al., 2012). Samci během tření tmavnou, mohou být až úplně černí se světlým olemováním ploutví. U hlaváče byl pozorován sexuální dimorfismus, samci bývají větší než stejně staré samičky. Obě pohlaví mají erektilní urogenitální papilu, samčí papila je užší a špičatější (KORNIS et al., 2012; MILLER, 2004).
Stanoviště a fyziologie Hlaváč patří mezi bentické euryhalinní druhy, snáší různé hodnoty salinity. Také se vyznačuje vysokou tolerancí ke znečištění vody (LANDRUM & FISHER, 1998). Je odolný vůči teplotnímu stresu a nedostatku kyslíku (SKAZKINA, 1966). V Azovském a Černém moři můžeme hlaváče najít na písečném, kamenitém a štěrkovém substrátu do hloubky 20 m (MILLER, 2003). V Řece 16
svaté Kláry se vyskytuje do hloubky 3 metrů na velkých kamenech a ve větších hloubkách mezi vodními rostlinami (JUDE et al., 1995). Dospělci i juvenilní jedinci preferují kamenitý substrát, ale můžeme je často naleznout i na písčitém i štěrkovém substrátu (RAY & CORKUM, 2001; POLAČIK et al., 2008).
Potrava Hlaváč se živí bentickými organismy, větší jedinci mlži čeledi Dreissenidae (RAY & CORKUM, 2001). Potravu hlaváče tvoří zástupci těchto taxonů: různonožci (Amphipoda), pakomárovití (Chironomidae), perloočky (Cladocera), rakovití (Astacidae), stejnonožci (Isopoda), jepice (Ephemeroptera), rybí potěr a larvy (MILLER, 2003). Autoři DIGGINS et al. (2002) dokázali, že výběr kořisti hlaváče závisí na druhu substrátu a intenzitě světla. POLAČIK et al. (2009) objevili, že hlaváči neupřednostňují jako potravu slávičky pouze v případě, kde je jiný druh potravy (např. Gammaridae) nedostupný. Populace živící se různorodou potravou měly také lepší kondici a rychlejší růst než populace živící se spíše slávičkami.
Rozmnožování a chování Rozmnožování a chování je zpracováno podle MILLER (2003) a KORNIS et al. (2012). Samičky dosahují pohlavní dospělosti ve druhém roce a samci ve třetím roce. Tření může probíhat podle geografické oblasti od dubna do září. Hlaváči během tření migrují na mělčiny a ke břehům. Samečci připravují hnízda v podobě sítí pomocí sekretu z cementových žláz. Většinou mají hnízda pod kameny, dřevem nebo ve štěrbinách. Patří tedy mezi speleofilní druhy. Vytvořené hnízdo hlídají a ovívají. Během hlídání nepřijímají potravu, mnoho jich díky tomu umírá. V jednom hnízdě může být až 10000 jiker od čtyř až šesti samic. Velikost jiker je v průměru 3,2 mm. Během páření vyluzují různé zvuky sloužící k nalákání samiček nebo k odehnání samců. Vyznačuje se také agresivním chováním vůči stejnému druhu, ale i vůči jiným druhům.
Obrázek 1.2: Hlaváč černoústý (zdroj: www.gallery.nanfa.org) 17
1.4.5. Rozšíření hlaváče černoústého Původní oblast rozšíření hlaváče zahrnuje Kaspické, Černé, Azovské moře, ústící řek těchto moří (AHNELT et al., 1998; MILLER, 2003). Autoři BRONNENHUBER et al. (2011) vypozorovali, že šíření hlaváče v řekách přirozeným způsobem je složeno z několika druhů šíření. Kombinuje se zde šíření na krátké vzdálenosti a kolonizace vzdálenějšího území migrujícími jedinci. Šíření v řekách je výsledkem lidských aktivit, regulace vod, spojování toků kanály a hlavně transportu balastních vod (COPP et al., 2005). Hlaváč je díky svým výhodným vlastnostem velmi úspěšným invazním druhem na obou stranách Atlantského oceánu (CORKUM et al., 2004). Z Ponto-Kaspické oblasti se hlaváč rozšířil do Velkých jezer v Severní Americe (JUDE et al., 1992; SKORA & STOLARSKI, 1993). V Severní Americe byl poprvé objeven v Řece svaté Kláry v roce 1990, která spojuje Huronské a Erijské jezero. Do této oblasti se dostal transportem v balastních vodách (JUDE et al., 1992). Dále se z této oblasti rozšířil do řeky Mississippi, šířil se zde rychlostí 25 km za rok (STEINGRAEBER & THIEL, 2000).
Rozšíření v Evropě Hlaváč se také rozšířil do Gdaňského zálivu, Baltského moře, kde byl poprvé nalezen v roce 1990 (SKÓRA & STOLARSKI, 1993). Do Finského zálivu se pravděpodobně dostal přes řeku Volhu a její jezera. Jedno z jezer je spojené s Finským zálivem umělým kanálem. Rozšíření hlaváče bylo umožněno pomocí lodní dopravy, která převezla balastní vodu s hlaváči z Volhy až do Baltského moře (GRABOWSKA et al., 2008). Později se rozšířil do Polska podél polského pobřeží Baltského moře, kde kolonizoval příbřežní jezera a Viselskou lagunu (SAPOTA, 2004). Dále byl zaznamenán v ústích řek Severního moře (VAN BEEK, 2006). Hlaváč se rozšířil dále do řeky Visly, kde v roce 2002 dosáhl vzdálenosti 130. ř. km od ústí (KOSTRZEWA et al., 2004). Populace hlaváče byla také nalezena v západní části Baltského moře podél německého pobřeží (SAPOTA, 2004). Dále na východě podél lotyšského a estonského pobřeží (OJAVEER, 2006) a na pobřeží Švédska a Finska (BJÖRKLUND & ALMQVIST, 2010). V roce 2004 byl nalezen v nizozemské řece Lek blízko města Schoonhoven (VAN BEEK et al., 2006). Dále byl v roce 2009 opětovně zaznamenán v ústí řeky Odry. Bylo zde dokázáno, že hlaváči v této oblasti založili silnou naturalizovanou populaci (CZUGAŁA & WOŹNICZKA, 2010). Hlaváč se hojně rozšířil do evropských řek Dněstr, Dněpr a Bug (MOSKAĽKOVA, 1996). V Dněpru se rozšířil až do střední části toku a do jeho přítoků (SMIRNOV, 1986). V roce 1985 byl hlaváč také nalezen v řece Moskvě poblíž města Moskvy, do které se opět rozšířil z řeky Volhy (SOKOLOV et al., 1989). V diplomové práci se budu zabývat populacemi hlaváče černoústého z povodí Dunaje a Rýna, proto bude šíření v těchto oblastech uvedeno v následujícím textu podrobněji. 18
Rozšíření v povodí Dunaje Původní areál hlaváče černoústého v Dunajském povodí zahrnuje hlavní tok Dunaje od ústí proti proudu až po bulharské město Vidin a jeho přítoky (SMIRNOV, 1986). V roce 1997 byl nalezen v dolním Dunaji v Srbsku (SIMONOVIĆ et al., 1998). Dále se šířil proti proudu až do Rakouska (WIESNER et al., 2000). Později byl objeven na Slovensku (STRÁŇÁI & ANDREJI, 2004) a byl nalezen v Maďarsku (GUTI et al., 2003; ERŐS et al., 2005). Expanze N. melanostomus ve středním Dunaji byla velmi rychlá hlavně v oblasti velkých měst, je tedy pravděpodobně spjatá s lodní dopravou (JURAJDA et al., 2005). V roce 2005 byl hlaváč zaznamenán ve vysokých populačních hustotách v bulharském úseku Dunaje (376-840 ř. km) (POLAČIK et al., 2008). Byl zaregistrován v chorvatské řece Sáva (PIRIA et al., 2011). V Moravě byl hlaváč zaznamenán poprvé v roce 2006 a to ve slovenské úseku řeky (12-19 ř. km) (LUSK et al., 2008). V oblasti soutoku Moravy a Dyje byl výskyt hlaváče černoústého zaznamenán v roce 2008. Do České republiky se hlaváč dostal vlastní migrační aktivitou z Dunaje. Tato migrace byla umožněna díky dlouhému slovenském a rakouském úseku Dunaje a Moravy bez migračních bariér (LUSK & HOLČÍK, 1998). V roce 2009 byli na soutoku Moravy a Dyje nalezeni i juvenilní jedinci, což svědčí o úspěšné reprodukci hlaváče v této oblasti (LUSK et al., 2009). Přirozená migrace hlaváče proti proudu je v Moravě a Dyji zpomalena přítomností jezů, i když na Dyji už jsou většinou postaveny rybí přechody (LUSK et al., 2010). Hlaváč černoústý se v řece Moravě rozšířil od soutoku s Dyjí až po 74,1 ř. km, v Dyji až po 26,7 ř. km. V roce 2009 byl jeho výskyt omezen pouze na tento úsek, ale autoři předpokládají, že se hlaváč bude šířit dále proti proudu (LUSK et al., 2009). Od roku 2011 početnost hlaváče významně stoupla. Na dolní Dyji pod Břeclaví je velmi hojný. V řece Dyji byl nejvýše položený výskyt zaznamenán pod jezem v Bulharech, jednalo se o malé množství jedinců, kteří se sem dostali díky rybím přechodům v Břeclavi a Lednici. V Moravě hlaváči překonali jez pod Lanžhotem a vytvořili stabilní populaci až po balvanitý skluz u Brodského (JURAJDA, ústní sdělení).
Rozšíření v povodí Rýna Hlaváč byl poprvé zaregistrován v holandské deltě Rýna v roce 2004 (VAN BEEK, 2006). O čtyři roky později byl nalezen v horním úseku německého Rýnu blízko města Zons (BORCHERDING et al., 2011). První zprávy o výskytu hlaváče v Německu byly z dolního Rýnu. Pravděpodobně se šířil proti proudu, než po proudu řeky Rýn. V každém případě existují dva způsoby, kterými se do německého Rýna mohl dostat. První možnost je, že pochází z Baltského moře a byl sem zavlečen prostřednictvím lodní dopravy (SAPOTA, 2004), a nebo se sem dostal proti proudu z Dunaje průplavem Rýn-Mohan-Dunaj, a po proudu pak do německého Rýna. V obou případech byl zavlečen prostřednictvím lodního transportu (RICCIARDI & RASMUSSEN, 1998; 19
NEILSON & STEPIEN, 2009). Další pravděpodobná možnost je, že sem byly zavlečeny pouze oplozené jikry hlaváčů připevněné na trupu lodí. Dospělí jedinci se pak úspěšně usadili na novém místě a šířili se do jeho okolí (AHNELT et al., 1998). V dolním Rýnu zatím hlaváč dosáhl středních populačních hustot, ačkoliv v blízkosti německého města Rees (842 ř. km) se jeho populační hustota zvyšuje. Tento trend se dá očekávat v budoucnosti i v jiných oblastech (BORCHERDING et al., 2011).
20
1.5. Přehled mnohobuněčných parazitů zkoumaných hlaváčovitých druhů ryb V přehledu jsou uvedeni pouze parazité patřící mezi mnohobuněčné živočichy (Metazoa). Hlaváčovití jsou díky své ekologické plasticitě a schopnosti šíření vhodným objektem ke zkoumání společenstev parazitů v různých oblastech jejich výskytu. Parazitofauna oblasti v Černého moře je velmi rozmanitá. Druhy parazitů, které se zde nacházejí, pochází z oblasti Ponto-Kaspické, středomořské, boreální a atlantské. Místní společenstva parazitů jsou ovlivněna různou salinitou v oblasti moře a ústí řek (KVACH, 2005). Hlaváčovití v této oblasti slouží jako definitivní hostitelé, mezihostitelé a parateničtí hostitelé parazitů, kteří infikují rybožravé ptáky, savce a komerčně využívané ryby (KVACH 2004, 2005). Parazitofauna hlaváčovitých v různých oblastech rozšíření také závisí na jejich potravním spektru.
1.5.1. Parazitofauna hlavačky mramorované Seznam druhů parazitů hlavačky a jejich výskyt je uveden v Tabulce 1. Původní parazitofauna Proterorhinus semilunaris z oblasti ústí Dněstru byla sepsána podle autorů KVACH & OĞUZ (2009), kteří zde nalezli jen 5 druhů. Byl zde nalezen druh Gyrodactylus proterorhini, který je pro tuto oblast podle autora vzácný. Výskyt parazitů na Proterorhinus semilunaris v povodí Dunaje byl sepsán podle MORAVEC (1994, 1995, 2001) a doplněn o nalezené druhy ve středním a dolním Dunaji (VOJTEK, 1964; ERGENS, 1970). Parazitofauna z oblasti introdukce Proterorhinus semilunaris byla sepsána podle PRONIN et al. (1997a), MUZZAL et al. (1995) a KVACH & STEPIEN (2008). Výzkum byl proveden přesněji v oblasti jezera a ústí Řeky svaté Kláry. Bylo zde nalezeno 7 druhů parazitů, kteří se na hlavačce vyskytovali v nízkých prevalencí i abundancích. Bylo zjištěno, že hlavačka zde získala místní druhy parazitů. Parazity hlavačky Proterorhinus semilunaris z nepůvodní oblasti vodního díla Nové Mlýny na řece Dyji zkoumali KOUBKOVÁ & BARUŠ (2000). Výzkum parazitofauny byl proveden v Mušovské přehradě. Bylo zde nalezeno 13 druhů parazitů. Většina parazitů zde byla zaznamenána s malou prevalencí, intenzitou infekce i abundancí. V této oblasti bylo na hlavačce objeveno 7 druhů parazitů, které doposud u tohoto hostitele nebyly zaznamenány. Většinou se jednalo o generalisty běžné na místních rybách.
21
Tabulka 1.: Přehled druhů parazitů P. marmoratus a P. semilunaris podle různých autorů. Oblasti: 1. Oblast ústí Dněstru; 2. povodí Dunaje, střední a dolní Dunaj; 3. Nové Mlýny; 4. Oblast Velkých jezer. (Zkratky stádií: met.- metacerkarie, pler.-plerocerkoid, gloch.-glochidium, cystak.-cystakant)
PARAZIT Kmen Platyhelminthes, třída Trematoda, podtřída Digenea Apatemon cobitidis proterorhini Vojtek 1964 Diplostomum spathaceum (Rudolphi, 1819) Nicolla skrjabini (Iwanitzky, 1928) Tylodelphys clavata (von Nordmann, 1832) Kmen Platyhelminthes, třída Nematoda Anguillicoloides crassus Kuwahara, Niimi & Itagaki, 1974 Camallanus lacustris (Zoega, 1776) Contracaecum sp.-larva Eustrongylides excisus Jägerskiöld, 1909 Philometra ovata (Zeder, 1803) Pseudocapillaria tomentosa (Dujardin, 1843) Raphidascaris acus (Bloch,1779) Spiroxys spp. Kmen Platyhelminthes, třída Monogenea Gyrodactylus proterorhini Ergens, 1967 Kmen Platyhelminthes, třída Cestoda Proteocephalus sp. Triaenophorus crassus Forel 1868 Kmen Acanthocephala Acanthocephalus anguillae (Müller, 1780) Acanthocephalus lucii (Müller, 1777) Leptorhynchoides thecatus (Linton, 1891) Neoechinorhynchus rutili (Müller, 1780) Neoechinorhynchus sp. Southwellina hispida (Van Cleave, 1925) Telosentis exiguus (von Linstow, 1901) Kmen Mollusca, třída Bivalvia Glochidia sp. Kmen Arthropoda, podkmen Crustacea, třída Maxillopoda, řád Copepoda Argulus toliaceus (Linnaeus, 1758)
22
STÁDIUM 1 2 3 4
met. met.
* * * * *
met.
*
larva larva larva larva larva
* * * * * * * * * *
larva larva
* * * * pler.
* * * * * *
cystak. cystak.
* * *
gloch.
*
*
1.5.2. Parazitofauna hlaváče černoústého Parazitofauna hlaváče v jeho původních a nepůvodních oblastech je velmi bohatá viz. Tab.2. Seznam parazitů z původní oblasti rozšíření, tj. Černého moře, Azovského moře byl sestaven podle MILLER (2003), který čerpal z NAJDENOVA (1974), SMIRNOV (1986), BĂNĂRESCU (1964), a MACHKEVSKY et al. (1990). Dále byl přehled doplněn druhy nalezenými v Černém moři podle KVACH (2001, 2002a, 2002b, 2002c, 2005). V této původní oblasti má hlaváč kolem 70 druhů mnohobuněčných parazitů. Přesný počet nelze určit, některá nalezená stádia parazitů nebyla determinována do druhu. Paraziti v této oblasti měli většinou vysokou prevalenci i abundanci. Přehled druhů z původní oblasti ústí Dněstru byl sestaven podle práce KVACH (2004). V této oblasti byl zjištěn vliv salinity na výskyt parazitů. Byly zde nalezeny sladkovodní, brakické i mořské druhy. ONDRAČKOVÁ et al., (2010) a FRANCOVÁ et al. (2011) zkoumali parazitofaunu hlaváče dále do vnitrozemí v bulharské části Dunaje. Bylo zde zaznamenáno 27 druhů parazitů. Na místních hlaváčích
byly
nalezeny
některé
dominatní
druhy
parazitů
jako
Diplostomum
spp.,
Pomphorhynchus laevis a Raphidascaris acus, ostatní paraziti patřili mezi vzácné druhy. Parazity v maďarském úseku Dunaje zaznamenal MOLNÁR (2006). Bylo zde nalezeno 5 druhů mnohobuněčných parazitů. Společenstvo parazitů zde bylo složené opět z druhů s nízkou hostitelskou specifitou jako je Nicolla skrjabini a metacerkárie Metagonimus yokogawai. Parazity z nepůvodní oblasti ve středním úseku Dunaje zaznamenali ONDRAČKOVÁ et al. (2005) a FRANCOVÁ et al. (2011). Bylo zde nalezeno 19 druhů parazitů. Nebyl zde pozorován žádný specifický druh pro hlaváče. Zaznamenaní paraziti patřili mezi běžné druhy této oblasti a využívali hlaváče především jako mezihostitele a paratenického hostitele. PRONIN et al. (1997a), MUZZAL et al. (1995), CAMP et al. (1999) a KVACH & STEPIEN (2008) se zabývali výskytem parazitů hlaváče černoústého v oblasti Velkých jezer (Erijské jezero, řeka Saginaw, Michiganské jezero, jezero a ústí Řeky svaté Kláry), kam byl hlaváč neúmyslně zavlečen lodní dopravou. Celkem zde bylo nalezeno 22 druhů parazitů. Většina parazitů patřila mezi druhy s nízkou hostitelskou specifitou. Hlaváč zde sloužil jako definitivní hostitel pouze hlístici Rhabdochona sp., ostatními druhy byl využíván jako mezihostitel. Autoři zaznamenali několik společných druhů s Ponto-Kaspickou oblastí, jednalo se o parazity, kteří se hojně vyskytovali i na jiných rybách v Ponto-Kaspické a zkoumané oblasti. Společenstvo parazitů v nepůvodní oblasti Gdaňském zálivu v Baltském moři zkoumali KVACH (2002a), ROKICKI & ROLBIECKI (2002) a KVACH & SKÓRA (2007), kteří zde zaznamenali 12 druhů. Autoři KVACH & WINKLER (2011) nalezli další druhy parazitů. Jednalo se o Gyrodactylus rugiensis, Bucephalus polymorphus, Cosmocephalus obvelatus, Eustrongylides excisus, glochidie Unio sp. a Paracuaria adunca. 23
Přehled druhů ve Vislanském zálivu byl sestaven podle ROLBIECKI (2006). Bylo zde zaznamenáno 20 druhů parazitů. Na hlaváči byli nalezeni paraziti běžní pro Polsko a zkoumanou oblast, jednalo se o sladkovodní, brakické i mořské druhy. Některé druhy byly na hlaváči zaznamenány poprvé.
Tabulka 2.: Přehled parazitů N. melanostomus podle různých autorů Oblasti: 1. Černé, Azovské moře; 2. ústí Dněstru; 3. bulharský úsek Dunaje; 4. maďarský úsek Dunaje; 5. rakouský úsek Dunaje; 6. slovenský úsek Dunaje; 7. Velká jezera, USA/Kanada; 8. Gdaňský záliv, Baltské moře; 9. Vislanský záliv. (Zkratky stádií: met.- metacerkarie, pler.-plerocerkoid, gloch.-glochidium, cystak.cystakant)
PARAZIT Kmen Platyhelminthes, třída Trematoda, podtřída Digenea Acanthostomum imbutiforme (Molin, 1859) Acanthostomum sp. Aspidogaster limacoides Diesing, 1835 Asymphylodora demeli Markowski, 1935 Asymphylodora pontica (Tschernyschenko, 1949) Apatemon cobitidis (Linstow, 1980) Apatemon cobitidis proterorhini Vojtek, 1964 Apatemon sp. Apophallus muehlingi (Jägerskiöld, 1899) Bacciger melanostomum Najdenova, 1970 Bucephalus marinus Vlasenko, 1931 Bucephalus polymorphus Baer, 1827 Bunodera luciopercae (Müller, 1776) Bunodera nodulosa Looss, 1899 Cercariae gen. sp. Clinostomum complanatum (Rudolphi, 1814) Coitocaecum skrjabini (Iwanitzki, 1928) Cryptocotyle concavum (Creplin, 1825) Cryptocotyle lingua (Creplin, 1825) Cryptocotyle jejuna (Nicoll, 1907) Digenea gen. sp Diplostomum clavatum Nordmaun, 1832 Diplostomum spp. Diplostomum spathaceum (Rudolphi, 1819) Galactosomum lacteum Jägerskiöld, 1896 Fellodistomatidae fam. sp. Helicometra fasciata (Rudolphi, 1819) Heterophyidae fam. sp. 24
STÁDIUM 1 2 3 4 5 6 7 8 9
met. met.
met. met. met. met. met. met.
* * * * * *
* * *
* * * * * * *
*
* *
* met. met. met. met. met. met. met. met. met. met. met. met.
* * * * * * * *
*
*
* * *
*
* * * * * *
* * * * * *
Holostephanus cobitidis Opravilova, 1968-mtc Holostephanus spp. Ichthyocotylurus pileatus (Rudolphi, 1802) Lecithaster confusus Odhner, 1905 Lecithochirium sp. Magnibursatus skrjabini (Vlasenko, 1931) Maritrema subdolum Jägerskiöld, 1908 Neochasmus umbellus Mueller & Van Cleave 1932 Metagonimus yokogawai (Katsurada, 1912) Mesorchis sp. Metadena pauli (Vlasenko, 1931) Microphallidae fam. sp. Microphallus papillorobustus (Rankin, 1940) Monorchidae fam. sp. Nicolla skrjabini (Iwanitzky, 1928) Nicolla sp. Pentagramma petrowi (Layman, 1930) Pronoprymna ventricosum (Rudolphi, 1819) Pygidiopsis genata Looss, 1907 Rhipidocotyle sp. Stephanostomum bicoronatum (Stossich 1883) Strigeidae fam. sp. Timoniella ibutiforme (Molin, 1859) Tylodelphys clavata (von Nordmann, 1832) Tylodelphys sp. Kmen Platyhelminthes, třída Nematoda Anguillicoloides crassus Kuwahara, Niimi & Itagaki, 1974 Ascarophis sp. Anisakida gen. sp. Camallanus lacustris (Zoega, 1776) Camallanus truncatus (Rudolphi, 1814) Camallanus sp. Contracaecum microcephalum (Rudolphi, 1809) Contracaecum rudolphii Hartwich, 1964 Contracaecum sp. Cosmocephalus obvelatus (Creplin, 1825) Cystidicoloides ephemeridarum (Linstow, 1872) Dichelyne minutus (Rudolphi, 1819) Eustrongylides excisus Jägerskiöld, 1909 Eustrongylides sp. Eustrongylides tubifex (Nitzsch 1819) Hysterothylacium aduncum (Rudolphi, 1802) Paracuaria adunca (Creplin, 1846) Pseudocapillaria tomentosa (Dujardin, 1843) 25
met. met. met. met. met. met. met. met. met. met. met. met.
* * * * * * *
*
* * * * * * *
* *
* * * * *
met. met. met. met. met. met. met.
* * * * * * * *
larva larva * larva larva, adult
*
* *
* * *
*
* *
* * *
*
* *
larva larva larva larva
* * * *
* *
* * * *
larva larva larva larva, adult * larva larva, adult
* * * * * * * * *
*
Pseudocapillaria salvelini (Dujardin, 1843) Pseudocapillaria sp. Rhabdochona sp. Raphidascaris sp. Philometra sp. Raphidascaris acus (Bloch, 1779) Spinitectus sp. Spiroxys spp. Streptocara crassicauda (Creplin 1829) Tetrameres fissispina (Diesing, 1861) Kmen Platyhelminthes, třída Monogenea Dactylogyrus sp. Gyrodactylus sp. Gyrodactylus najdenovae Malmberg, 1970 Gyrodactylus rugiensis Glaser, 1974 Gyrodactylus papernai Ergens et Bychowsky, 1967 Gyrodactylus proterorhini Ergens, 1967 Gyrodactylus sedelnikowi Gvozdev, 1950 Kmen Platyhelminthes, třída Cestoda Bothriocephalus scorpi (Müller, 1776) Caryophyllaeidae fam. sp. Eubothrium crassum (Bloch, 1779) Grillotia sp. Ligula pavlovskii Dubinina, 1959 Paradilepis scolecina (Rudolphi, 1819) Proteocephalus ambloplitis Leidy, 1887 Proteocephalus filicollis (Rudolphi, 1802) Proteocephalus gobiorum Dogiel et Bychowsky 1939 Proteocephalus sp. Schistocephalus sp. Scolex pleuronectis Müller, 1788 Triaenophorus crassus Forel, 1868 Kmen Acanthocephala Acanthocephalus dirus (Van Cleave, 1924) Acanthocephaloides incrassatus(Molin, 1858) Acanthocephalus lucii (Müller, 1777) Acanthocephalloides propinguus (Dujardin, 1845) Echinorhynchus gadi Zoega, 1776 Leptorhynchoides thecatus (Linton, 1891) Neoechinorhynchus tumidus Van Cleave & Bangham, 1949 Pomphorhynchus laevis (Müller, 1776) Telosentis exiguus (von Linstow, 1901) Kmen Mollusca, třída Bivalvia Anodonta anatina (Linnaeus, 1758) 26
larva
* * * *
larva larva larva larva larva larva larva
* *
*
* * * *
*
* * * * * * * *
* *
* * *
pler. larva pler. larva larva pler. pler. larva pler.
* * * * *
* * * * * * * *
* * * * *
pler.
* * *
* *
* * *
*
* * *
cystak.
*
cystak.
* * *
gloch.
* *
*
*
* *
* *
Anodonta sp. Pseudanodonta complanata (Rossmässler, 1835) Unionidae gen. sp. Anodonta woodiana (Lea, 1834) Kmen Arthropoda, podkmen Crustacea, třída Maxillopoda, řád Copepoda Argulus foliaceus Linnaeus, 1758 Caligus sp. Ergasilus gibbus von Nordmann, 1832 Ergasilus nanus van Beneden, 1871 Ergasilus sieboldi von Nordmann, 1832 Lernaea cyprinacea Linnaeus, 1758 Paraergasilus brevidigitus Yin, 1954 Paraergasilus markevichi Titar & Chernogorenko, 1982 Kmen:Arthropoda, podkmen: Chelicerata, třída: Arachnida Unionicola sp. Kmen Anelida, podtřída Hirudinea Piscicola geometra (Linnaeus, 1758)
27
gloch. gloch. gloch. gloch.
*
* * * * *
*
* * * * * *
*
*
* *
larva
* *
1.6. Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus Motolice Bucephalus polymorphus se vyskytuje v původní i nepůvodní oblasti řozšíření hlaváče a hlavačky na širokém spektru druhů ryb. Na řece Moravě byl B. polymorphus zaznamenán s velmi vysokou prevalencí i abundancí, které dosahoval u obou druhů hlaváčovitých. Výskyt B. polymorphus nebyl v původní oblasti na hlavačce zaznamenán, zatímco na hlaváči se běžně vyskytuje v nepůvodní oblasti (MÜHLEGGER et al., 2009, 2010). Proto byl proveden experiment, který by zjistil, zda jsou hlaváčovité druhy ryb vnímavější k infekci touto motolicí než jiné druhy ryb, které motolice B. polymorphus přirozeně využívá. Dalším cílem experimentu bylo zjistit vliv hlaváčovitých druhů ryb na motolice B. polymorphus, zda je pro ně využití nepůvodního druhu výhodnější, či nikoli. Nejprve bylo zjištěno ve kterých druzích ryb na řece Moravě se metacerkárie B. polymorphus přirozeně vyskytují a jaká je u nich intenzita infekce. Poté byl vybrán druh, který je v dané oblasti nejhojnější. Následoval experiment, který spočíval v umělém infikování definitivního hostitele metacerkáriemi z hlaváčovitých druhů ryb a jednoho místního druhu. Cílem experimentu bylo zjistit schopnost motolic pocházejících z různých mezihostitelů uchytit se, dospět v definitivním hostiteli a produkovat kvalitní vajíčka.
28
1.6.1. Modelový hostitelský organismus candát obecný (Sander lucioperca) Charakteristika vychází z publikace BARUŠ & OLIVA (1995). Candát obecný (Sander lucioperca) (Obr. 1.3) je typická dravá ryba českých řek a stojatých vod. Patří do čeledi okounovití (Percidae). Tato ryba obvykle dorůstá 40-50 cm a váží 2-3 kilogramy. Candát má velmi úzký jícen, žaludek má 4-8 pylorických přívěsků a je velmi krátký, proto nedovoluje pozření větší kořisti. Častým střevním parazitem je Bucephalus polymorphus (MORAVEC 2001). Candát se nejčastěji vyskytuje na písčitém dně s dostatkem úkrytů. Candáti se živí bezobratlými a drobnými rybami, s vyšším věkem a velikosti si troufnou i na větší ryby.
Obrázek 1.3: Candát obecný (zdroj: www.mujlov.cz)
1.6.2. Modelový parazitický organismus motolice Bucephalus polymorphus Původ tohoto druhu je z východní Evropy, vyskytuje se v tocích Baltského, Černého a Kaspického moře (NIEWIADOMSKA, 2003). Motolice Bucephalus polymorphus je také běžný druh v České republice. Vyskytuje na řece Dyji, Svratce, Rokytné, v okolí Komárna (MORAVEC, 2001). Do České republiky se pravděpodobně dostal ze Slovenského Dunaje (MORAVEC, 2001). Vzhled motolice je charakteristický jednoduchým střevem, které není propojené s hlavovou částí, ale jen s břišní přísavkou (Obr. 1.6) Motolice má prstovité výběžky kolem netypické ústní přísavky. Délka těla dospělých motolic je 642-774 μm, šířka 125-163 μm. Motolice má ovária sférického tvaru, která jsou umístěna před kulatými semeníky. Vitelária bývají obvykle po osmi váčcích, ale bylo zaznamenáno i větší množství. Děloha je umístěna v blízkosti vitelárií a má několik záhybů. Vajíčka mají nažloutlou barvu a jsou velká 21-27 x 13-23 μm (NIEWIADOMSKA, 2003). Motolice Bucephalus polymorphus se vyznačuje širokou hostitelskou specifitou. Životní cyklus tohoto parazita má několik mezihostitelů. Miracídium, které se uvolní z vajíčka proniká do prvního mezihostitele, kterým jsou sladkovodní mlži rodu Anodonta, Unio, Dreissena (DAWES, 29
2011). V mlžích se množí asexuálně, tvoří se další stádium rédie z kterých se vyvíjí cerkárie. Cerkárie se uvolňují z mlžů a penetrují přes povrch těla do druhého mezihostitele ryb (VOLF & HORÁK, 2007). U mladých ryb byl pozorován škodlivý vliv cerkárií penetrací byla poškozena kůže, což následně způsobilo úhyn ryb. V těle mezihostitele, bývají metacerkárie umístěny v ploutvích, žábrech, pod kůží na hlavě, svalovině těla a dokonce i v rohovce očí, zde mohou způsobit poškození rohovky a slepotu ryb (BATURO, 1978). Velikost metacerkárií bývá 328-480 x 280-380 μm, cysta je průhledná s tenkou stěnou (Obr. 1.4.). Volné metacerkárie se vzhledem od dospělých motolic moc neliší (NIEWIADOMSKA, 2003) (Obr. 1.5). Metacerkárie byly nalezeny v různých druzích ryb. MORAVEC (2001) uvádí výskyt metacerkárií jedenácti druzích ryb: Abramis ballerus, A. bjoerkna, A. brama, Alburnus alburnus Gobio gobio, Leuciscus cephalus, Pelecus cultratus, Rutilus rutilus, Scardinius erythophtalmus, Sander lucioperca, Tinca tinca. Pozřením druhého mezihostitele se nakazí definitivní hostitel a dospělá motolice se usadí ve střevě. Jako definitivní hostitel B. polymorphus slouží dravé ryby (NIEWIADOMSKA, 2003). V českých a slovenských vodách byly dospělé motolice nalezeny ve více druzích ryb: Esox lucius, Perca fluviatilis, Sander lucioperca, S. volgensis, Zingel zingel (MORAVEC, 2001).
200 μm
Obr. 1.4
100 μm
Obr. 1.5
200 μm
Obr. 1.6
Obrázek 1.4: Metacerkárie motolice Bucephalus polymorphus ze svaloviny (fixované GAPem) Obrázek 1.5: Metacerkárie B. polymorphus uvolněná z cysty (fixované GAPem) Obrázek 1.6: Dospělá motolice B. polymorphus (fixované GAPem)
30
1.7. Cíle práce Cílem práce bylo získaní a zpracování parazitologického materiálu z nepůvodní oblasti rozšíření hlaváče černoústého a hlavačky mramorované. Sběr materiálu proběhnul v letech 2010-2011 v jarní, letní a podzimní sezóně na řece Moravě a Dyji, a v jarní a podzimní sezóně na řece Rýn. Dále byla provedena epidemiologická analýza, klasifikace nalezených parazitů a srovnání diverzity společenstev mezi lokalitami. Předpokládá se různá diverzita společenstev parazitů na lokalitách s nízkou prevalencí a abundancí druhů. Dále bylo provedeno srovnání kondice vyšetřených ryb mezi lokalitami a následné zjištění vlivu abundance parazitů na kondici hlaváčovitých ryb. Předpokládá se, že do těchto nepůvodní oblastí hlaváčovité ryby s sebou přinesly nepůvodní druhy parazitů a také, že mohly přejat místní druhy parazitů. Dalším cílem bylo zjistit patologické změny způsobené vybranými dominantními druhy parazitů pomocí histologického vyšetření. Dalším cílem práce bylo porovnání vnímavosti hlaváčovitých ryb a místních druhů juvenilních ryb k infekci vybraného parazita, který se přirozeně vyskytuje ve studované oblasti a také experimentální vyhodnocení vlivu hlavačovitých ryb jako hostitele na místního parazita. Předpokládá, že hlavačka mramorovaná bude vnímavější k parazitární infekci než hlaváč černoústý, protože se ve zkoumaných oblastech vyskytovala dříve.
31
2. MATERIÁL A METODIKA 2.1. Popis lokalit Výzkum parazitofauny hlaváče černoústého a hlavačky mramorované byl proveden v nepůvodní oblasti jejich rozšíření. V České republice se jednalo o řeky Moravu a Dyji, v Německu o řeku Rýn. Ryby byly na řece Moravě odebrány v úseku 72-74 ř. km (Obr. 2.1 a Obr. 2.2). Jednalo se zde o lokalitu s kamenitým záhozem pod 1. jezem, s velikostí kamenů 30-80 cm. Na Dyji byly ryby odebrány na úseku mezi 23,5 a 24,3 ř. km poblíž Břeclavi (Obr. 2.1 a Obr. 2.3). Na této lokalitě se nacházel kamenný zához o velikosti kamenů 15-25 cm. Jedinci hlavačky byli loveni na řece Rýn na 845. ř. km v lagunách a přítokových kanálech (Obr. 2.4 a Obr. 2.5). Na této lokalitě bylo vysychající bahno s nánosy, písek a kamenný zához. Na řece Rýn byli hlaváči loveni v hlavním korytu řeky (836-845 ř. km) (Obr. 2.4 a Obr. 2.6) poblíž německého města Rees. Na této lokalitě se vyskytovaly malé písečné pláže a kamenný zához. Na všech lokalitách byly ryby loveny při břehu.
Obrázek 2.1: Mapa lokalit v České republice
Obrázek 2.2: Lokalita na Moravě (foto Z. Valová)
Obrázek 2.3: Dyje poblíž Břeclavi (foto Z. Valová)
32
Obrázek 2.4: Mapa lokality na řece Rýn
Obrázek 2.5: Lokalita na Rýnu - přítokový
Obrázek 2.6: Hlavní koryto Rýnu (foto Z. Valová)
kanál (foto Z. Valová)
33
2.2. Odlov ryb a zpracování před pitvou Odlovy byly provedeny v roce 2010 a 2011. Na Moravě a Dyji byly ryby loveny ve třech sezónách, na jaře, v létě a na podzim. V německém Rýnu byly sledována dvě sezóny, jaro a podzim. Odlov ryb byl proveden pomocí elektrického agregátu typ LENA. Na Moravě bylo odloveno celkem 55 jedinců hlavačky mramorované a 60 jedinců hlaváče černoústého. Na Dyji taktéž 60 jedinců hlaváče a 60 jedinců hlavačky. V každém sledovaném období bylo vyšetřeno dvacet jedinců, výjimkou byla jarní sezóna, kdy se podařilo na Moravě nalovit pouze 15 hlavaček. Na Rýnu bylo uloveno celkem 40 jedinců hlaváče, v obou sezónách po dvaceti jedincích. Hlavaček bylo uloveno 57, na jaře 26 a na podzim 31 kusů. Na každé lokalitě byla změřena teplota vody (Tab. 2.1). Ihned po odlovení byly ryby převezeny v barelech na pitevnu, kde byly zpracovány. Voda v barelech byla provzdušněná a pocházela z daných lokalit. Ryby byly nejprve standardně usmrceny přestřihnutím páteře. Po té byla změřena standardní délka těla (SL), celková délka (TL) a hmotnost (m). Následně byly vyjmuty vnitřní orgány a zváženo tělo bez vnitřností. Dále byly zváženy játra a bylo určeno pohlaví ryb.
Tabulka 2.1: Teploty vody změřené na všech lokalitách v roce 2010-2011
lokalita
sezóna jaro Morava léto podzim jaro Dyje léto podzim Rýn jaro podzim
Hlaváč černoústý tvody (ºC) 14,8 a 17,8 19,7 6,1 a 13 1,4 a 12,8 22,2 9,8 14,6 12,7 a 13,5
Hlavačka mramorovaná tvody (ºC) 14,8 a 17,8 19,7 6,1 a 16,2 1,4 a 12,8 22,3 9,8 12,9 a 14,7 12,5 a 14
2.3. Parazitologická pitva Parazitologická pitva byla provedena standardním způsobem podle ERGENSE & LOMA (1970). Pitva zahrnovala prohlížení vnějších a vnitřních orgánů, přičemž byli hledáni mnohobuněční paraziti. Orgány byly prohlíženy v preparačním stereomikroskopu s maximálním zvětšením 25x. Zvětšení bylo voleno podle velikosti parazitů. Nalezení cizopasníci byli opatrně izolováni a dále fixováni, později barveni. V některých případech byly části jaterní tkáně a svaloviny fixovány ve 4% formaldehydu a později použity ke zhotovení histologických řezů.
34
U ryb byl nejprve prohlížen povrch těla, dále jednotlivé ploutve. Poté byly prohlíženy žaberní oblouky, žaberní a ústní dutina. Vnitřní orgány byly vyšetřeny kompresorickou metodou. Z hlavy byly dále prohlíženy oči, poté byla svalovina hlavy vyšetřena kompresorickou metodou. Nakonec byla vyšetřena svalovina celého těla opět kompresorickou metodou.
2.4. Zpracování parazitů a jejich determinace Paraziti byli odděleni od hostitelské tkáně a fixováni, aby byli zachováni k pozdější determinaci. Zpracování parazitů se lišilo podle taxonomických skupin.
Cestoda, Trematoda, Acanthocephala Paraziti byli nejprve očištěni od nečistot, poté fixováni za mírného tlaku pomocí krycího sklíčka a mírného zatížení. K fixaci byl použit 4% formaldehyd a 70% alkohol. Paraziti malých rozměrů byli fixováni GAPem (glycerin-amonium-pikrát).
Nematoda Hlístice byly izolovány a opatrně očištěny. Potom byly fixovány za použití směsi 70% alkoholu a glycerinu v poměru 9:1. Hlístice mohou být před prohlížením projasňovány v glycerinu nebo v kyselině mléčné.
Determinace Determinace cizopasníků byla provedena pomocí světelného mikroskopu Olympus BX51, za použití analýzy obrazu Micro Image 4.0.0.13 pro Windows. K determinaci byla využita tato literatura: ERGENS & LOM (1970), BAUER (1987), MORAVEC (1994), PEKKARINEN & ENGLUND (1995), HOGGARTH (1999), NIEWIADOMSKA (2003).
2.4.1. Zhotovení histologických řezů a jejich barvení Odebraná tkáň byla při pitvě fixována formaldehydem, který velmi jemně denaturuje proteinové složky. Fixovaná tkáň byla nejprve odvodněna ve stoupající alkoholové řadě (70%, 80%, 90%, 96%, 100% alkohol), poté prosycena rozpouštědlem zalévacího media toluenem. Takto připravená tkáň byla zalita parafinem o vyšší teplotě (60 °C) do bločků. Po ztuhnutí parafinu byly bločky krájeny na mikrotonu (typ HM 360 Zeiss). Tloušťka řezu byla 7-8 μm. Každý řez po odkrojení z bločku byl přenesen na podložní sklíčko, kde byl napnut na kapce vody. K nalepení parafinových řezů byla použita směs vaječného bílku s glycerinem. Po nalepení a usušení byly řezy přendány do xylenu, po té byl odstraněn parafin pomocí 100% alkoholu, pak byly řezy ponořeny do 96% alkoholu. Nakonec byly řezy převedeny do destilované vody. V této fázi byly připraveny k barvení. 35
Řezy byly barveny hematoxylin-eosinem. Toto jednoduché barvení se skládá z několika fází. Nejprve byly řezy ponořeny do Ehrlichova hematoxylinu, poté opláchnuty tekoucí vodovodní vodou, dále ponořeny do 0,1% roztoku eosinu a přeneseny do destilované vody. Nyní byly řezy odvodněny v alkoholové řadě (80%, 96%, 100% alkohol). Dále ponořeny do karbo-xylolu a poté kvůli projasnění preparátu do xylenu. V této fázi bylo barvení hotové a řezy mohly být uzavřeny (zamontovány) do uzavírajícího media kanadského balzámu (Damara). Po zatuhnutí média byly preparáty připraveny k pozorování. Díky tomuto barvivu se jádra buněk barví tmavě modře, kolagenní vazivo růžově, svalovina červeně a chrupavka modře.
2.5. Analýza dat 2.5.1. Základní epidemiologické charakteristiky Základní epidemiologické pojmy byly zpracovány podle BUSH et al. (1997), MARGOLIS et al. (1982). Prevalence - podíl počtu jedinců hostitelského druhu infikovaného konkrétním parazitem a počtu vyšetřených jedinců, vynásobený stem, tedy vyjádřený v procentech Abundance - počet určitého druhu parazita na lokalitě nebo ve vzorku vztažený na celkový počet studovaných jedinců hostitele (infikovaných i neinfikovaných) Průměrná abundance - průměrný počet parazitů nalezený na jednom hostiteli (infikovaném i neinfikovaném) Intenzita infekce - počet jedinců parazita určitého druhu připadající na jednoho hostitele Průměrná intenzita infekce - průměr počtu jedinců parazita určitého druhu na všechny nakažené jedince.
Podle hodnot prevalence mohou být druhy rozděleny do tří skupin (ESCH & FERNÁNDEZ, 1993): Satelitní druhy (satelite species) - hodnota prevalence těchto parazitů je menší než 10% Střední druhy (intermediate species) - prevalence dosahuje hodnot v rozmezí 10% až 50% Dominantní druhy (core species) - hodnota prevalence je vyšší než 50%
2.5.2. Členění hostitelů podle funkce v životním cyklu parazita Rozdělení bylo sepsáno podle BEGON et al (1997), VOLF & HORÁK (2007): Mezihostitel - hostitel, ve kterém se parazit vyvíjí jako larvální stádium nebo se nepohlavně množí
36
Paradefinitivní hostitel - fakultativní hostitel, který nahrazuje definitivního hostitele, ale parazit zde dosahuje pouze subadultního stádia, tedy nedochází k tvorbě vajíček, larev Paratenický (rezervoární) hostitel - hostitel, který nepatří do životního cyklu parazita, parazit se v tomto hostiteli nijak nevyvíjí, hostitel slouží jako zdroj infekce a ochrana před nepříznivými vlivy Definitivní hostitel - hostitel ve kterém parazit dospívá a pohlavně se rozmnožuje
2.5.3. Rozdělení parazitů podle jejich ekologie Rozdělení parazitů lokalizace na hostiteli Rozdělení vychází z BEGON et al. (1997), VOLF & HORÁK (2007). Ektoparazit - parazit žijící na povrchu hostitele (např.: na kůži, žábrech, ploutvích) Endoparazit - parazit žijící uvnitř těla hostitele (např.: vnitřní orgány, svalovina, játra, střevo)
Rozdělení parazitů podle hostitelské specifity Podle počtu hostitelů, které parazit využívá rozlišujeme dvě skupiny (BEGON et al., 1997; VOLF & HORÁK, 2007): Euryxenní parazit (generalista) - má široké spektrum hostitelů Stenoxenní parazit (specialista) - má jednoho hostitele nebo jen velmi úzký okruh hostitelů
2.5.4. Hodnocení diverzity společenstva parazitů Hodnocení diverzity parazitů bylo provedeno na základě těchto indexů (STILING, 1996): Shannonův index- výpočet indexu je založený na poměrné početnosti druhu a počítá s rovnoměrným zastoupením druhu a jeho druhovou diverzitou. Vyjadřuje jistotu se kterou je možné předpovědět k jakému druhu bude patřit náhodně vybraný jedinec ze vzorku. Nejistota klesá s klesajícím počtem druhů a klesající vyrovnaností společenstva. Maximální hodnoty index dosahuje, jestliže mají všechny druhy stejnou relativní abundanci (početnost). H’ = -Σ piln(pi)
pi- relativní abundance druhu S- počet druhů
Simpsonův index- vyjadřuje pravděpodobnost, s jakou budou dva náhodně vybraní jedinci patřit ke stejnému druhu. Se zvyšující se diverzitou hodnota indexu klesá. Zdůrazňuje dominanci druhu. Větší váhu dává běžným druhům na úkor druhům vzácným. Jestliže je index 0, znamená to absolutní dominanci jednoho druhu. Maximální hodnota indexu je 1 a vyjadřuje rovnoměrné zastoupení druhů. D = Σ pi2
pi- relativní abundance druhu i 37
Ekvitabilita společenstva- vyjadřuje vyrovnanost rozložení jedinců mezi druhy přítomnými ve společenstvu. Lze ji vyjádřit pomocí předchozích indexů diverzity
2.5.5. Hodnocení kondice hostitele Podle SCHRECK & MOYLE (1990) byly použity následující koeficienty pro hodnocení kondice ryb: Fultonův koeficient kondice (K)- vyjadřuje intenzitu růstu jedince, je ukazatelem vyšší hmotnosti než je u jedinců běžné stejné délky běžné K = (hmotnost těla (g)/ délka těla (mm)3) * 100000
Hepatosomatický index (LSI)- udává relativní hmotnost jater, procentuální podíl hmotnosti jater z celkové hmotnosti jedince, je ukazatelem kvality výživy, protože v játrech se ukládá přebytečná energie v podobě glykogenu LSI = (hmotnost jater (g)/ hmotnost těla (g)) * 100
2.5.6. Statistické zpracování dat Zpracování dat bylo provedeno pomocí standardního vybavení Microsoft Office for Windows. Statistické analýzy byly provedeny v programu STATISTICA 10. K hodnocení diverzity společenstva parazitů byl využit program PAST (HAMMER et al., 2001). Základní údaje o všech vyšetřených jedincích hlaváče černoústého (NM) a hlavačky mramorované (PS) jsou v tabulce jsou v Tabulce 2.2. a 2.3. Všechny základní údaje vyšetřených hlaváček mramorovaných (PS) jsou uvedeny v Tabulce 2.3. Srovnání diverzity společenstev parazitů mezi lokalitami bylo provedeno pomocí Permutačního testu. K porovnání Fultonova koeficientu kondice a hepatosomatického indexu dospělých ryb ze všech sezón mezi lokalitami byla použita Kruskal-Wallis ANOVA, jednotlivé rozdíly by zjištěny Vícenásobným porovnáním p hodnot. Data k analýze Fultonova koeficientu kondice a hepatosomatického indexu jsou v Tab. 2.4. a Tab. 2.5. K hodnocení vztahu mezi celkovou abundancí, příp. abundancí dominantních druhů parazitů a kondičními faktory hostitele (K, LSI) byly podle rozložení dat použity Pearsonova parametrická korelace a Spearmanova neparametrická korelace. Počet parazitů byl transformován přirozeným logaritmem. Data k výpočtu kondičních koeficientů použitých v korelaci jsou v Tab. 2.6.
38
Tabulka 2.2: Základní údaje pro všechny pitvané jedince hlavačky mramorované v letech 20102011 Hlavačka mramorovaná sezóna
průměrná SL (mm) ±SD
průměrná TL (mm) ± SD
průměrná hmotnost (g) ± SD
počet samců
jaro Morava léto podzim jaro Dyje léto podzim jaro Rýn podzim
51,18 ± 6,56 44,81 ± 6,20 52,10 ± 3,36 58,55 ± 13,15 77,35 ± 23,55 81,63 ± 13,02 50,46 ± 4,58 47,15 ± 6,22
61,37 ± 8,05 53,37 ± 7,77 62,74 ± 4,09 69,47 ± 15,77 94,30 ± 26,88 94,91 ± 14,37 60,87 ± 5,49 57,06 ± 7,18
2,84 ± 1,35 1,71 ± 0,86 2,70 ± 0,61 4,92 ± 4,32 13,87 ± 11,60 12,45 ± 4,81 2,37 ± 0,73 2,31 ± 1,03
1 2 17 8 4 14 6 22
lokalita
počet celkový počet juvenilních počet samic stádií ryb 14 2 3 12 16 6 25 4
0 16 0 0 0 0 0 0
15 20 20 20 20 20 31 26
Tabulka 2.3.: Základní údaje pro všechny pitvané jedince hlaváče černoústého v letech 2010-2011 Hlaváč černoústý sezóna
průměrná SL (mm) ±SD
průměrná TL (mm) ± SD
jaro Morava léto podzim jaro Dyje léto podzim jaro Rýn podzim
52,33 ± 7,47 51,28 ± 6,91 49,38 ± 8,13 61,94 ± 23,21 75,97 ± 8,51 64,32 ± 14,88 101,18 ± 6,22 99,42 ± 9,79
62,81 ± 9,02 61,24 ± 7,96 59,27 ± 9,40 72,79 ± 26,93 88,67 ± 9,58 76,09 ± 17,46 113,56 ± 25,15 116,90 ± 11,36
lokalita
průměrná hmotnost (g) ± SD 3,33 ± 1,79 2,78 ± 1,45 2,75 ± 1,83 7,24 ± 7,92 10,21 ± 3,15 6,76 ± 5,14 22,68 ± 4,80 23,38 ± 7,52
počet samců 15 7 12 7 7 10 16 11
počet celkový počet juvenilních počet samic stádií ryb 5 0 20 10 3 20 8 0 20 13 0 20 13 0 20 10 0 20 4 0 20 9 0 20
Tabulka 2.4.: Základní údaje pro výpočet koeficientu kondice za všechny sezóny (PS- hlavačka mramorovaná; NM- hlaváč černoústý) druh
PS
NM
lokalita
průměrná SL (mm) ±SD
Morava Dyje Rýn Morava Dyje Rýn
51,92 ± 4,92 50,99 ± 7,49 48,66 ± 5,72 79,9 ± 17,02 72,49 ± 14,35 100,30 ± 8,14
39
průměrná hmotnost (g) ± SD 2,79 ± 4,92 2,95 ± 1,70 2,33 ± 0,04 13,02 ± 8,31 9,41 ± 5,50 23,03 ± 6,24
celkový počet ryb 39 60 57 45 50 40
Tabulka 2.5.: Základní údaje pro výpočet hepatosomatického indexu za všechny sezóny (PShlavačka mramorovaná; NM- hlaváč černoústý) druh
PS
NM
lokalita
průměrná SL (mm) ±SD
Morava Dyje Rýn Morava Dyje Rýn
51,24 ± 4,19 49,01 ± 6,19 48,43 ± 5,51 81,28 ± 16,57 73,48 ± 13,02 100,30 ± 8,14
průměrná hmotnost (g) ± SD 2,64 ± 0,80 2,51 ± 1,21 2,29 ± 0,84 13,5 ± 8,33 9,61 ± 5,16 23,03 ± 6,24
průměrná hmotnost jater (g) ±SD 0,09 ± 0,06 0,13 ± 0,11 0,10 ± 0,04 0,50 ± 0,38 0,34 ± 0,22 0,12 ± 0,08
celkový počet ryb 30 49 56 41 45 40
Tabulka 2.6: Základní údaje použité pro korelaci kondičních koeficientů a abundace parazitů (PShlavačka mramorovaná; NM- hlaváč černoústý) lokalita
sezóna
jaro Morava léto podzim PS jaro Dyje léto podzim Rýn jaro podzim jaro Morava léto NM podzim jaro Dyje léto podzim Rýn jaro podzim
průměrná SL (mm) ±SD
průměrná TL (mm) ± SD
51,18 ± 6,56 61,37 ± 8,05 44,81 ± 6,20 53,37 ± 7,77 52,10 ± 3,36 62,74 ± 4,09 58,55 ± 13,15 69,47 ± 15,77 77,35 ± 23,55 94,30 ± 26,88 81,63 ± 13,02 94,91 ± 14,37 47,15 ± 6,22 57,06 ± 7,20 50,46 ± 4,58 60,87 ± 5,49 52,33 ± 7,47 62,81 ± 9,02 51,28 ± 6,91 61,24 ± 7,96 49,38 ± 8,13 59,27 ± 9,40 61,94 ± 23,21 72,79 ± 26,93 75,97 ± 8,51 88,67 ± 9,58 64,32 ± 14,88 76,09 ± 17,46 101,18 ± 6,22 113,56 ± 25,15 99,42 ± 9,78 116,90 ± 11,36
40
průměrná hmotnost (g) ± SD 2,84 ± 1,35 1,71 ± 0,86 2,70 ± 0,61 4,92 ± 4,32 13,87 ± 11,60 12,45 ± 4,81 2,31 ± 1,03 2,37 ± 0,73 3,33 ± 1,79 2,78 ± 1,45 2,75 ± 1,83 7,24 ± 7,92 10,21 ± 3,15 6,76 ± 5,14 22,68 ± 4,80 23,38 ± 7,52
průměrná hmotnost jater (g) ±SD 0,12 ± 0,08 0,05 ± 0,02 0,08 ± 0,04 0,17 ± 0,16 0,15 ± 0,09 0,05 ± 0,03 0,16 ± 0,16 0,11 ± 0,05 0,09 ± 0,03 0,46 ± 0,52 0,57 ± 0,19 0,34 ± 0,34 0,33 ± 1,01 0,21 ± 0,08 0,77 ± 0,35 1,58 ± 0,85
celkový počet ryb 15 20 20 20 20 20 31 26 20 20 20 20 20 20 20 20
2.6. Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus 2.6.1. Vyhodnocení infekce B. polymorphus ve společenstvu juvenilních ryb na řece Moravě Na řece Moravě bylo odloveno 8 úseků v celkové délce 410 m, jednalo se o 6 úseků dlouhých 50 metrů a dva úseky dlouhé 40 a 70 metrů. Lokalita se nacházela na řece Moravě na 74. ř. km. Jednalo se o lokalitu s kamenným záhozem s velikostí kamenů 30-80 cm. Bylo vyhodnoceno složení společenstva nalovených ryb a početnost pomocí CPUE (počet odchycených ryb na 100m proloveného úseku). Následně byly vybrány druhy ryb s relativně vysokou početností a hlaváčovité ryby k parazitologickému vyšetření (Tab. 2.7). Ryby byly vyšetřeny pod stereomikroskopem standardním způsobem podle ERGENSE a LOMA (1970) se zaměřením na metacerkárie. Nalezené metacerkárie byly spočítány, podle jejich stavu klasifikovány na mrtvé a živé a fixovány v GAPu kvůli následné determinaci. Pro další využití v experimentu byl vybrán druh Abramis bjoerkna, protože se vyskytoval s relativně vysokou početností, předběžná pitva ukázala, že je vhodným hostitelem pro sledovaný druh motolice, a je běžným druhem vyskytujícím se na mnoha lokalitách.
Tabulka 2.7: Seznam, velikost a počet vyšetřených ryb, a jejich početnost (v CPUE) na sledované lokalitě Druh Gobiidae Neogobius melanostomus Proterorhinus semilunaris Cyprinidae Abramis bjoerkna Aspius aspius Barbus barbus Leuciscius cephalus
SL ± SD
Počet ryb
CPUE-počet ryb/100m
33,6 ± 2,42 29,3 ± 1,7
10 10
2.68 10.49
42,3 ± 4,16 46,5 ± 5,58 41,9 ± 3,96 50,5 ± 4,48
10 10 10 10
16.34 2.2 9.51 4.63
2.6.2. Experimentální infekce motolicí Bucephalus polymorphus Původ modelových organismů Pro experiment byli jako definitivní hostitel použiti juvenilní jedinci candáta obecného (Sander lucioperca) získáni ze sádek MH Vodňany. Celkem bylo použito 234 candátů, velikost candátů je uvedena v Tab. 2.8. Candáti pocházeli z venkovních sádek, byli krmeni granulovanou stravou. Před začátkem pokusu byli umístěni tři dny ve venkovních kádích UBO AVČR a krmeni živými larvami pakomárů. Metacerkárie motolice Bucephalus polymorphus pocházely ze svaloviny invazních druhů hlavačky mramorované a hlaváče černoústého a z původního druhu cejnka malého (Abramis bjoerkna). Tyto ryby byly získány při odlovu na řece Moravě (viz. Kapitola 2.1.1.). 41
Provedení experimentu Pokus probíhal v laboratorních a polopřirozených podmínkách v areálu Ústavu biologie obratlovců AVČR v Brně. Laboratorní pokus probíhal v akváriích (75 (délka) × 40 (šířka) × 38 (výška) cm) s konstantními světelnými (12 hodin - světlo) a teplotními (21° - 21,5°C) podmínkami. Pokus v polopřirozených podmínkách probíhal v plastových kádích (130 (délka) × 130 (šířka) × 60 (výška) cm) na zahradě ÚBO s přirozeným světelným i teplotním (15°- 23°C) režimem. Teplota vody byla měřena data-logery (HOBO Water Temp Pro v2) v tříhodinových intervalech. Experiment trval od 26. července do 22. srpna, šestnáct dní v laboratorních podmínkách a dvacet jedna dní v polopřirozených podmínkách. V akváriích i kádích byly během pokusu umístěny umělé rostliny, které rybám sloužily jako úkryty. Ryby byly během pokusu krmeny ad libitum živými larvami pakomárů. Rozdělení ryb do akvárií a kádí bylo náhodné. Schéma experimentu bylo stejné v laboratorních (akvária) i polopřirozených (kádě) podmínkách.
Tabulka 2.8: Délka těla ryb a jejich počet použitých v experimentu (BJ - ryby krmené svalovinou z cejnka obecného, NM - ryby krmené svalovinou z hlaváče černoústého, PM - ryby krmené svalovinou z hlavačky mramorované, č. sv. – svalovina bez metacerkárií) RYBY kontrola - parazitace dohromady kontrola - krmené č. sv. kontrola - krmené č. sv. z BJ kontrola - krmené č. sv. z NM kontrola - krmené č. sv. z PM kontrola - nekrmenné
všechny infikované ryby BJ NM PM
počet ryb SL (mm) ± SD 14 50,19 ± 3,3 18 52,93 ± 3,46 6 51,37 ± 2,49 6 51,12 ± 4,46 6 52,34 ± 3,73 16 56,52 ± 4,28 AKVÁRIUM počet ryb SL (mm) ± SD 93 56,42 ± 3,31 31 56,00 ± 4,16 30 56,30 ± 3,78 32 54,97 ± 2,38
počet ryb 93 32 31 30
KÁĎ SL (mm) ± SD 56,42 ± 3,27 56,13 ± 2,85 56,87 ± 3,23 56,37 ± 2,11
Způsob infekce Nejdříve bylo vyšetřeno 14 candátů, zda nemají střevní parazity ze sádek. Ani jeden z vyšetřených candátů nebyl parazitován. Nejpřirozenějším způsobem infekce bylo zkrmení svaloviny s metacerkáriemi definitivním hostitelem. Způsob podání svaloviny byl nejprve vyzkoušen na 33 kontrolních jedincích před začátkem pokusu. Osmnácti candátům byla podána čistá svalovina, 16 candátů nebylo krmeno vůbec. Svalovina bez metacerkárií pocházela z jednotlivých mezihostitelů (hlavačka, hlaváč, cejnek). Ihned po zkrmení byli candáti pozorováni a byla stanovena doba izolace krmeného candáta na deset minut, po této době už žádný z candátů nevyvrhoval
krmnou
dávku.
Ryby
byly
izolovány 42
v plastových
miskách
s původní
provzdušňovanou vodou. Ryby byly umístěny v kádích až do konce pokusu. Všechny kontrolní ryby přežily, vliv způsobu krmení na mortalitu ryb byl tedy vyloučen. Z každého mezihostitele (hlavačka, hlaváč, cejnek) byla získána svalovina s živými metacerkáriemi. Každý candát byl nejprve změřen, poté mu byla podána svalovina s přesným počtem metacerkárií. Krmná dávka byla stanovena na 10 živých metacerkárií na jedince. Candát byl umístěn v izolaci, aby bylo zjištěno případné vyplivnutí svaloviny. Po uplynutí deseti minut byl přemístěn k dalším již infikovaným jedincům ze stejné skupiny. Ryby byly během krmení umístěny v kbelících s provzdušňovanou vodou. Přemísťování ryb zpět do akvárií a kádí probíhalo s ohledem na změny teplot vody. Během experimentu byl dáván důraz na co největší opatrnost a minimalizování stresu působícího na ryby. Jako kontrola byla vždy použita skupina ryb krmených svalovinou bez metacerkárií. Po infekci byly ryby umístěny v šesti akváriích/kádích. Infikovaní candáti byli rozděleni do tří skupin podle původu metacerkárií: Abramis bjoerkna, Proterorhinus semilunaris a Neogobius melanostomus. Ryby z každé skupiny byly umístěny ve dvou akváriích/kádích. V každém akváriu i kádi bylo 16 jedinců. Velikosti a počty vstupních ryb jsou uvedeny v Tab. 5.8. Candáti byli kontrolováni během pokusu dvakrát denně, pokud byli zaznamenáni uhynulí jedinci, byli neprodleně odstraněni.
Vyhodnocení infekce B. polymorphus Ryby byly vyšetřeny po 8 a 16 (akvária) nebo 21 (kádě) dnech po infekci. U kádí byla doba prodloužena z důvodu neobvykle chladného počasí, které způsobilo pomalejší zrání motolic v definitivním hostiteli. Doba, kdy byly ryby vypitvány byla stanovena na základě předběžné studie, ve které byl postupně zjištěn vývoj motolice ve střevě. Po osmi dnech po infekci (DPI) bylo vyšetřeno 8 candátů z každé kádě a akvária. Ryby byly usmrceny přestřihnutím páteře a změřeny. Byla provedena parazitologická pitva podle ERGENSE a LOMA (1970), zaměřená pouze na trávící soustavu, kde jsou motolice lokalizovány. Počet úspěšně uchycených motolic byl z každého candáta spočítán a motolice byly fixovány pomocí GAPu. Po 16/21 dnech byly vyšetřeny zbývající ryby. Pitva proběhla stejně. Motolice byly opět z každého candáta spočítány. Nalezené živé motolice byly přemístěny na Petriho misky do fyziologického roztoku. Zde bylo pomocí stereomikroskopu sledováno množství vajíček, které za stejnou dobu (cca. 30 minut) uvolnily jednotlivé motolice. Množství uvolněných vajíček bylo rozděleno do 4 kategorií: 0 – žádná vajíčka, 1 – 1-20 vajíček, 2 – 20-50 vajíček, 3 – 50 vajíček a více. Dále bylo zaznamenáno, zda jsou mezi nimi přítomna poškozená vajíčka. Počet uvolněných vajíček byl u každé motolice zaznamenán a motolice byly fixovány pomocí GAPu. Na konci pokusu byly vyšetřeny i kontrolní ryby. 43
Vyhodnocení motolic U fixovaných motolic byla sledována zralost vajíček, jejich počet a kvalita. Analýza motolic byla provedena pomocí světelného mikroskopu Olympus BX51, za použití analýzy obrazu Micro Image 4.0.0.13 pro Windows. K určení počtu vajíček byla využita analýza obrazu LUCIA 5.20. U motolic získaných po 8 dpi bylo sledováno, zda se v motolicích již vyskytují vajíčka a jejich stupeň zralosti. Motolice byly rozděleny do tří kategorií: 1. kategorie - motolice s vajíčky nezralými i zralými, 2. kategorie - motolice s nezralými vajíčky, 3. kategorie - motolice bez vajíček. Motolice získané po 16/21 dpi byly rozděleny do čtyř kategorií: 1. kategorie - motolice pouze se zralými vajíčky, 2. kategorie - motolice se zralými i nezralými vajíčky, 3. kategorie - motolice s nezralými vajíčky, 4. kategorie - motolice bez vajíček nebo s nevyvinutými vajíčky, poloviční velikosti. Dále bylo spočítáno množství vajíček u 20 až 22 zcela dospělých motolic (16/21 dpi) z každé skupiny candátů. Vajíčka byla podle tvaru rozdělena do čtyř skupin: 1. skupina pravidelného tvaru nepoškozená vajíčka, 2. skupina - vajíčka promáčklá, 3. skupina - vajíčka silně poškozená, 4. skupina - vajíčka nevyvinutá, poloviční velikosti.
2.6.3. Statistické zpracování dat Zpracování dat bylo provedeno pomocí standardního vybavení Microsoft Office for Windows. Statistické analýzy byly provedeny v programu STATISTICA 10 for Windows. K porovnání vnímavosti mezi hlaváčovitými a původními druhy byla použita Analýza kovariance (ANCOVA), protože počet parazitů může záviset i na velikosti ryby (SL). Velikost ryb byla použita v analýze jako kovariáta. Dílčí rozdíly mezi druhy byly zjištěny Tukey post-hoc testem. Pro jednotlivé skupiny candátů v laboratorních a polopřirozených podmínkách byly použity zkratky: BJ - candáti infikovaní svalovinou z cejnka, NM – candáti infikovaní svalovinou z hlaváče, PM – candáti infikovaní svalovinou z hlavačky. Mortalita jedinců během pokusu v kádích a akváriích podle skupin byla vyhodnocena Kaplan-Meierovou analýzou. Log-Rank testem byla srovnána mortalita mezi káděmi a akvárii. Ke srovnání velikostí candátů mezi akvárii a káděmi byl použit Studentův t-test (dále jen t-test). Velikost candátů mezi káděmi a akvárii se nelišila (t-test, t184=0,025, p>0,05). Dále byla použita ANOVA ke zjištění rozdílu velikosti candátů mezi skupinami v akváriích a kádích. Mezi káděmi se velikosti ryb nelišily (ANOVA, F(2,89)=0,55, P= 0,58). Mezi akvárii byl zjištěn větší rozptyl velikostí ryb pomocí Levenova testu (F(2,91)= 3,87, p=0,024). Velikost candátů se mezi skupinami lišila pouze v laboratorním experimentu (KruskalWallis ANOVA, H(2, N=94)=15,32, p<0,001), proto byla v následujících analýzách použita délka těla jako kovariáta. Při analýze počtu uchycených motolic z různých mezihostitelů v candátech byla použita v případě kádí ANOVA, u akvárií ANCOVA. Jednotlivé rozdíly mezi skupinami byly 44
zjištěny Tukey post-hoc testem. Změna mezi počtem nalezených motolic v candátech po 8 dpi a 16/21 dpi byla vyhodnocena t-testem. Porovnání kategorií množství uvolněných vajíček z motolic bylo vyhodnoceno Kruskal-Wallis ANOVOU. Rozdíly mezi jednotlivými skupinami byly vyhodnoceny pomocí vicenásobného porovnání p hodnot (Multiple comparison test). Kvůli vyloučení možného vztahu mezi počtem motolic ve střevě a počtem uvolněných vajíček byla použita neparametrická Spearmanova korelace. Přítomnost životaschopných (nepoškozených) uvolněných vajíček byla vyhodnocena pomocí zobecněných lineárních modelů s binomickým rozložením (GLZ). K porovnání kategorií, do kterých byly motolice podle zralosti a přítomnosti vajíček zařazeny, byly použity zobecněné lineární modely s binomickým rozložením (GLZ). Počet všech vajíček dospělých motolic byl logaritmicky transformován. Počet vajíček v jednotlivých sledovaných kategoriích byl převeden na podíl počtu jednotlivých vajíček z celkového počtu vajíček a upraven na normální rozložení pomocí angulární (arcsin) transformace. Počty všech vajíček a transformované podíly vajíček byly v každé kategorii porovnány mezi skupinami candátů ANOVOU. Jednotlivé rozdíly mezi skupinami candátů byly zjištěny Tukey post-hoc testem.
45
3. VÝSLEDKY 3.1. Parazitofauna hlaváčovitých ryb 3.1.1. Parazitofauna hlavačky mramorované Seznam všech nalezených parazitů hlavačky mramorované a hodnoty jejich prevalence a průměrné abundance ve všech zkoumaných sezónách a na všech lokalitách jsou uvedeny v Tabulce 3.1. Celkem bylo nalezeno 21734 mnohobuněčných parazitů na všech lokalitách. Tito paraziti patřili do pěti taxonomických skupin: Monogenea, Trematoda, Acanthocephala, Nematoda a Bivalvia. Přesně se podařilo určit 14 druhů, ostatní paraziti byli určeni do rodu nebo nejnižší možné taxonomické jednotky. Společenstvo parazitů bylo charakteristické převahou satelitních a středních druhů. Ve společenstvu se vyskytovaly i druhy parazitů, které byly na hlavačce nalezeny poprvé. Bylo zaznamenáno šest druhů, které byly přítomny na všech lokalitách. Většina parazitů byla endoparaziti a hlavačku využívali jako mezihostitele. Vývojová stádia nalezených parazitů a jejich lokalizace jsou uvedena v Tabulce 3.2. V následujícím textu je charakterizována parazitofauna hlavačky mramorované nalezena na jednotlivých lokalitách v dané zkoumané sezóně.
Morava Na všech 55 rybách nalovených v řece Moravě bylo nalezeno celkem 10343 mnohobuněčných parazitů, kteří patřili do 8 různých druhů a jednoho odlišného rodu. Společenstvo bylo charakteristické přítomností dominantního druhu motolice Bucephalus polymorphus. Tento druh byl na hlavačce zaznamenán poprvé a dosahoval extrémně vysokých abundancí. Vysoká intenzita infekce metacerkáriemi mohla být příčinnou patologických změn ve svalovině, proto bylo provedeno i histologické vyšetření. Ve společenstvu byl přítomen typický specialista hlavačky mramorované ektoparazit Gyrodactylus proterorhini, který byl v České republice nalezen poprvé. Dalšími nově zaregistrovanými druhy na hlavačce byly glochidie Anodonta anatina a Unio tumidus, hlístice Rhabdochona denudata a vrtejši Pomphorhynchus laevis. Na jaře bylo nalezeno 3120 parazitů, kteří patřili do 6 druhů. Druhy byly podle hodnoty prevalence rozděleny na druhy dominantní, kam patřily glochidie Anodonta anatina a Unio tumidus, monogenea Gyrodactylus proterorhini a metacerkárie motolice Bucephalus polymorphus. Glochidie byly nalezeny hlavně na žábrech i ploutvích. Metacerkárie se vyskytovaly převážně ve svalovině těla a hlavy. Mezi střední druhy byly zařazeni vrtejši Pomporhynchus laevis a hlístice Raphidascaris acus. Vrtejši a larvy hlístice byli nejčastěji nalezeni na povrchu střeva. Nejpočetnějším druhem byla motolice Bucephalus polymorphus, jejíž metacerkárie byly nalezeny na všech rybách v počtu 2275, s průměrnou abundancí 151,7 metacerkárií. Maximální intenzita infekce byla 258 metacerkárií. 46
V létě bylo nalezeno 3625 parazitů. Byli zařazeni do sedmi druhů. Mezi dominantní druhy patřily metacerkárie motolice B. polymorphus a monogenea G. proterorhini. Střední druhy byly zastoupeny glochidiemi A. anatina a U. tumidus, hlísticí Rhabdochona denudata. Glochidie byly opět nalezeny na žábrách i ploutvích, monogenea pouze na ploutvích. Dospělé hlístice byly nalezeny ve střevě. Vyskytovaly se zde také satelitní druhy, vrtejši P. laevis, hlístice R. acus a metacerkárie motolice Apatemon cobitis proterorhini. Také byla nalezena pouze jedna larva hlístice Nematoda spp. v játrech, pravděpodobně se jednalo o Raphidascaris acus, ale nebylo to možné zcela jednoznačně potvrdit. Nejpočetnějším druhem byla opět motolice B. polymorphus s 3308 metacerkáriemi na všech rybách. Průměrná abundance byla 165,4 metacerkárií na jednu rybu. Nejvyšší intenzita infekce byla 635 metacerkárií. Metacerkárie se vyskytovaly převážně ve svalovině hlavy a těla. Na podzim bylo nalezeno 3594 parazitů, patřících do šesti druhů a jednoho odlišného rodu. Glochidie A. anatina, metacerkárie motolice B. polymorphus a monogenea G. proterorhini patřily mezi dominantní druhy. Se středními hodnotami prevalence se zde vyskytovali vrtejši P. laevis a glochidie U. tumidus. Nejpočetnějším druhem v tomto období byl opět B. polymorphus s abundancí 166,7 metacerkárií a nejvyšším nalezeným množstvím 505 metacerkárií na jedné rybě. Lokalizace všech parazitů byla stejná jako v předchozích obdobích.
Dyje Na Dyji bylo nalezeno celkem 3629 mnohobuněčných parazitů na 60 rybách. Tito paraziti byli zařazeni do 11 různých druhů a jednoho odlišného rodu. Společenstvo parazitů bylo tvořeno převážně středními a satelitními druhy. Stejně jako na řece Moravě se zde vyskytovali specialisti hlavačky, monogenea Gyrodactylus proterorhini, a navíc i stenoxenní metacerkárie motolice Apatemon cobitis proterorhini. Ostatní zaznamenané druhy byly generalisti a využívaly hlavačku nejčastěji jako mezihostitele. Poprvé byl na hlavačce zaznamenán druh hlístice Schumanella petruschewskii. Tato hlístice se vyskytovala s vysokou intenzitou infekce v játrech, kvůli možným patologickým změnám bylo provedeno i histologické vyšetření. Na jaře bylo nalezeno 1036 parazitů, kteří patřili do 7 druhů a jednoho odlišného rodu. V tomto období byl nalezen jeden dominantní druh glochidie Anodonta anatina. Glochidie se vyskytovaly převážně na ploutvích a žábrách. Většina druhů, Acanthocephalus anguillae, Apatemon cobitis proterorhini, Bucephalus polymorphus, Diplostomum sp., Schulmanella petruschewskii a Unio tumidus, nabývala středních hodnot prevalence. Vrtejši byli nalezeni nejčastěji na povrchu střeva. Metacerkárie A. cobitis proterorhini byly nalezeny hlavně na povrchu gonád. Metacerkárie B. polymorphus se vyskytovaly nejvíce ve svalovině hlavy. Jediným satelitním parazitem byla metacerkárie čeledi Cyathocotylidae, která byla zaznamenána ve svalovině hlavy pouze jedenkrát. 47
Nejpočetnějším druhem ve společenstvu byl Unio tumidus, s průměrnou abundancí 22,4 glochidií na jednu rybu. Nejvyšší intenzita infekce byla 99 glochidií. V létě bylo nalezeno 1943 parazitů, kteří patřili do 8 druhů a jednoho odlišného rodu. Mezi dominantní druhy patřily glochidie A. anatina a U. tumidus, monogenea G. proterorhini a hlístice S. petruschewskii. Glochidie A. anatina byly nalezeny převážně na ploutvích, zatímco glochidie U. tumidus na žábrách. Se střední hodnotou prevalence byly nalezeny metacerkárie A. cobitis proterorhini, Diplostomum sp. a B. polymorphus. Vyskytoval se zde satelitní druh hlístice Rhabdochona denudata, která
byla jediná dospělá střevní hlístice nalezená na hlavačce.
Nejpočetnějším druhem zde byl U. tumidus, s průměrnou abundancí 32,7 glochidií na rybu. Nejvyšší intenzita infekce byla 94 glochidií. Glochidie byly nalezeny převážně na žábrách. Na podzim bylo nalezeno 650 parazitů patřících do 9 druhů a jednoho odlišného rodu. Glochidie A. anatina, metacerkárie A. cobitis proterorhini a B. polymorphus patřily mezi dominantní druhy. Mezi střední druhy byly zařazeny monogenea G. proterorhini, hlístice S. petruschewskii, metacerkárie Tylodelphys clavata a rodu Diplostomum. S nízkou prevalencí zde byly nalezeny dva druhy vrtejšů Acanthocephalus anguillae, Pomphorhynchus laevis a glochidie U. tumidus. Vrtejši byli nalezeni nejčastěji na povrchu střeva. Nejpočetnějším druhem byla hlístice S. petruschewskii s celkovým počtem 294 dospělců hlístice na dvou rybách a s průměrnou abundancí 14,7. Nejvyšší zaznamenaná intenzita infekce byla 156 dospělých hlístic, které byly nalezeny nejvíce v játrech.
Rýn Na řece Rýn bylo nalezeno 7604 mnohobuněčných parazitů na 54 rybách. Tito paraziti náleželi do 10 druhů, 3 odlišných rodů a jedné podtřídy. Ve společenstvu se vyskytovaly převážně satelitní druhy. Stejně jako na předchozích lokalitách byl nalezen typický specialista druh Gyrodactylus proterorhini, který se vyskytoval hlavně na ploutvích. Většina parazitů využívala hlavačku jako mezihostitele. Poprvé byl na hlavačce nalezen druh motolice Paryphostomum radiatum. Dalšími nově zaznamenanými parazity na hlavačce byly glochidie rodu Anodonta. V jarním období bylo nalezeno 2288 parazitů, kteří patřili do 9 druhů a 3 rodů. Mezi dominantní druhy byly zařazeny glochidie Unio tumidus, metacerkárie Apatemon cobitis proterorhini, monogenea Gyrodactylus proterorhini a glochidie rodu Anodonta. Metacerkárie Tylodelphys clavata, hlístice Anguillicoloides crassus a metacerkárie rodu Diplostomum patřily mezi střední druhy. Ostatní paraziti, metacerkárie Paryphostomum radiatum, hlístice rodu Camallanus, vrtejši Pomporhynchus laevis, hlístice Raphidascaris acus a Streptocara crassicauda, patřily mezi satelitní druhy. Všechny hlístice byly ve stádiu larvy a vyskytovaly se převážně ve střevě. Metacerkárie P. radiatum byly nejčastěji zaznamenány ve svalovině hlavy. Nejpočetnějším druhem byly glochidie rodu Anodonta, bylo jich nalezeno 1001. Většina glochidií byla na ploutvích a žábrách. 48
Na podzim bylo nalezeno 5467 parazitů, patřících do 5 druhů a 2 rodů. Mezi dominantní druhy patřily metacerkárie A. cobitis proterorhini, monogenea G. proterorhini, metacerkárie P. radiatum a rodu Diplostomum. Metacerkárie Tylodelphys clavata a glochidie rodu Anodonta patřily mezi satelitní druhy. Nejpočetnějším druhem byla motolice Apatemon cobitis proterorhini, celkový počet nalezených metacerkárií byl 3921, s průměrnou abundancí 150,8 metacerkárií. Nejvyšší intenzita infekce byla 629 metacerkárií. Metacerkárie se vyskytovaly převážně na povrchu střeva.
Tabulka 3.1: Nalezení paraziti hlavačky mramorované a jejich hodnoty prevalence (P) a průměrné abundance (A), druhy barevně označeny podle hodnoty prevalence: střední druhy,
dominantní druhy,
satelitní druhy (prázdná políčka- druh nebyl nalezen; červeně zvýrazněný název-
druh byl na tomto hostiteli nalezen poprvé) Hlavačka mramorovaná PARAZITI Monogenea Gyrodactylus proterorhini Ergens 1967
OBDOBÍ
MORAVA P(%)
A
JARO LETO PODZIM CELKEM
100 80 70 81,8
18,9 3,8 2,85 7,58
DYJE P(%)
A
RÝN P(%)
A
67,7
2,8
84,6 75,4
2,8 2,8
85 25 36,7
30,4 0,25 10,2
15 15 70
1,1 1,8 2,7
61,3
8,3
92,3
150,8
33,3 15 15 65 31,7 5
1,9 0,15 0,25 6,4 2,3 0,05
75,4
73,3
1,7
0,02 3,2
0,03
1,8 57,7
0,02 6,4
80,7 70,2 3,2
42 25,8 0,03
57,7 28,1 41,9
6,2 2,9 3,6
7,7 26,3
0,1 2
Trematoda Apatemon cobitis proterorhini Vojtek 1964
JARO LETO PODZIM
CELKEM JARO Bucephalus LETO polymorphus Baer, 1827 PODZIM CELKEM JARO LETO Cyathocotylidae spp. PODZIM CELKEM JARO Digenea spp. LETO PODZIM CELKEM JARO Diplostomum sp. LETO PODZIM CELKEM JARO Paryphostomum radiatum (Dujardin, LETO 1845) PODZIM CELKEM JARO Tylodelphys clavata LETO (von Nordmann, 1832) PODZIM CELKEM
5
0,05
1,8 100 100 100 100
0,02 151,7 165,4 166,7 162,1
5 1,8
0,05 0,02
10 10 15 11,7
5 10 5
49
0,1 0,1 0,3 0,17
0,05 0,1 0,05
Acanthocephala JARO Acanthocephalus LETO anguillae (Müller, 1780) PODZIM CELKEM JARO Pomphorhynchus laevis LETO (Zoega in Muller, 1776) PODZIM CELKEM Nematoda JARO Anguillicoloides crassus LETO Kuwahara, Niimi & PODZIM Itagaki, 1974 CELKEM JARO Camallanus sp. LETO PODZIM CELKEM JARO Nematoda spp. LETO PODZIM CELKEM JARO Raphidascaris acus LETO (Bloch,1779) PODZIM CELKEM JARO Rhabdochona denudata LETO (Dujardin, 1845) PODZIM CELKEM JARO Schulmanella LETO petruschewskii PODZIM (Schulman, 1948) CELKEM JARO Streptocara crassicauda LETO (Creplin 1829) PODZIM CELKEM Molusca JARO Anodonta anatina LETO (Linnaeus, 1758) PODZIM CELKEM JARO LETO Anodonta sp. PODZIM CELKEM JARO Unio tumidus LETO Phillipsson, 1788 PODZIM CELKEM
33,3 5 25 20
0,4 0.15 0.45 0.33
25
0,3
5 10
0,6 0,3
5 1,7
0,05 0,02
5
0,25
1,8 20 5 5 9,1
0,09 0,2 0,05 0,05 0,09
15
0,15
5
0,05
3,6
0,02
1,7 45 95 10
0,02 11,8 10,1 14,7
50
12,2
53,3 25 95 58,2
3,3 2,7 9,2 5,2
80 25 10 34,6
33,5 8,9 0,5 12,5
50
100 100 100 100
40 95 5 46,7
3,2
0,03
1,8
0,02
12,9
0,16
7 3,2
0,09 0,03
1,8
0,02
9,7
0,19
5,3
0,11
9,7
0,10
3,9 7
0,04 0,07
100
38,5
6,5 94,7 67,7
0,19 17,7 21,3
36,8
11,6
15,9 21,8 7,4 15
22,5 32,7 0,05 18,4
Tabulka 3.2: Přehled stádií a lokalizace nalezených parazitů hlavačky mramorované (met.metacerkárie, L-larva, L3- larva třetího stádia)
Hlavačka mramorovaná PARAZIT STÁDIUM Monogenea Gyrodactylus proterorhini adult Trematoda Apatemon cobitis proterorhini
met.
LOKALIZACE PARAZITŮ MORAVA ploutve
játra peritoneum, svalovina celého těla, ploutve, žábra, povrch střeva, játra
DYJE
RÝN
ploutve, skřele
hlava, ploutve
hlava, střevo, povrch gonád, játra, peritoneum peritoneum, svalovina celého těla, ploutve, žábra, povrch střeva, játra svalovina těla
gonády, hlava, játra, peritoneum, slezina, střevo
oční čočka žábra, skřele, ploutve, hlava, střevo sklivec
Bucephalus polymorphus Cyathocotylidae spp. Digenea spp. Diplostomum sp.
met. met. met.
oční čočka
oční čočka
Paryphostomum radiatum Tylodelphys clavata Acanthocephala Acanthocephalus anguillae
met. met.
sklivec
sklivec
Pomphorhynchus laevis Nematoda
adult
Anguillicoloides crassus Camallanus sp. Nematoda spp. Raphidascaris acus Rhabdochona denudata Schulmanella petruschewskii Streptocara crassicauda Molusca
L3 L3 L L3 adult
Anodonta anatina Anodonta sp.
glochidium glochidium
Unio tumidus
povrch gonád, játra, střevo
adult povrch gonád, peritoneum, povrch střeva
povrch střeva
povrch střeva peritoneum, stěna střeva střevo
játra játra, stěna střeva střevo
adult L
glochidium
svalovina hlavy
játra střevo játra, peritoneum, povrch střeva střevo
ploutve, žábra, žaberní dutina, skřele
ploutve, skřele, žábra, ústa
ploutve, žábra, žaberní dutina, skřele
ploutve, žábra, žaberní dutina, skřele, ústa
ploutve, žábra, skřele
51
ploutve, skřele, žábra
3.1.2. Parazitofauna hlaváče černoústého Všichni nalezení paraziti, jejich prevalence a abundance ve všech sezónách na jednotlivých lokalitách jsou uvedeni v Tab. 3.3. Bylo nalezeno 23614 mnohobuněčných parazitů. Tito paraziti patřili do čtyř vyšších taxonů: Trematoda, Nematoda, Acanthocephala a Bivalvia. Přesně se podařilo určit 12 druhů a jeden odlišný rod. Nejpočetnější společenstvo bylo na řece Moravě, kde převládal jeden dominantní druh. Společenstvo parazitů bylo charakteristické přítomností převážně středních a satelitních druhů. Poprvé bylo na hlaváči zaznamenáno pět druhů, vrtejši Acanthocephalus anguillae, glochidie Unio tumidus, metacerkárie Rhipidocotyle campanula, hlístice Schulmanella petruschewskii a Rhabdochona denudata. Většina nalezených parazitů patřila mezi generalisty a využívali hlaváče hlavně jako mezihostitele. Největší zastoupení měli stejně jako u hlavačky endoparaziti. Stádia a umístění nalezených parazitů jsou uvedeny v Tabulce 3.4. V následujícím textu je charakterizována parazitofauna na jednotlivých lokalitách ve všech sledovaných sezónách.
Morava Na 59 hlaváčích bylo nalezeno 20337 mnohobuněčných parazitů. Společenstvo parazitů na řece Moravě bylo převážně tvořeno jedním dominatním druhem Bucephalus polymorphus, který se vyznačoval vysokou intenzitou infekce. Zbytek společenstva byl tvořen převážně středními druhy. Na jaře bylo nalezeno 2481 parazitů, kteří patřili do 6 druhů. Vyskytoval se zde pouze jeden dominantní druh motolice Bucephalus polymorphus. Metacerkárie této motolice byly převážně v ploutvích. Mezi střední druhy patřily glochidie Anodonta anatina a Unio tumidus, nalezené na ploutvích a žábrách. Vrtejši Pomphorhynchus laevis, hlístice Rhabdochona denudata a Raphidascaris acus patřili mezi satelitní druhy. Jediná zaznamenaná dospělá hlístice byla R. denudata, která se vyskytovala ve střevě. Motolice Bucephalus polymorphus měla abundaci 2442 metacerkárií. Průměrná abundance byla 122,1 metacerkárií, nejvyšší intenzita infekce byla 832 metacerkárií. V letě bylo nalezeno 9737 parazitů, kteří patřili do 5 druhů a jednoho odlišného rodu. Dominantní druhy byly zastoupeny motolicí B. polymorphus, glochidiemi A. anatina a Unio tumidus. Mezi střední druhy byli zařazeni vrtejši P. laevis a hlístice R. denudata. Pouze jedenkrát zde byla nalezena larva hlístice rodu Pseudocapillaria, která byla zařazena mezi satelitní druhy. Motolice B. polymorphus se v tomto období vyskytovala extrémě vysokou abundancí 9255 metacerkárií, průměrná abundance byla 462,8 metacerkárií. Nejvyšší zaznamenaná intenzita infekce byla 1728 metacerkarií. Většina metacerkárií byla nalezena v ploutvích. Na podzim bylo nalezeno 8119 parazitů, kteří patřili do 6 druhů a jednoho odlišného rodu. Mezi dominantní druhy v tomto období byly zařazeny metacerkárie B. polymorphus a glochidie A. 52
anatina. Ke středním druhům patřily metacerkárie rodu Diplostomum a hlístice R. acus. Vrtejši P. laevis, hlístice R. denudata a metacerkárie Rhipidocotyle campanula patřili mezi satelitní druhy. Druhem s nejvyšší abundancí byla opět motolice B. polymorphus, s celkovým počtem 7936 metacerkárií, průměrnou abundancí 396,8 metacerkárií a nejvyšším intenzitou infekce 1329 metacerkárií. Metacerkárie byly opět nalezeny převážně v ploutvích.
Dyje Na řece Dyji bylo na 52 rybách nalezeno celkem 2409 mnohobuněčných parazitů, kteří patřili do 8 druhů a jednoho odlišného rodu. Ve společenstvu se vyskytovaly převážně střední a satelitní druhy parazitů. Všichni paraziti byli generalisti, většina z nich využívala hlaváče jako mezihostitele. V jarním období bylo nalezeno 113 parazitů, kteří patřili do 4 druhů a jednoho odlišného rodu. Byl zde nalezen jeden dominantní druh glochidie Anodonta anatina. Vrtejši Acanthocephalus anguillae, glochidie Unio tumidus a metacerkárie rodu Diplostomum byli zařazeni mezi střední druhy. Vrtejši byli zaznamenáni pouze na povrchu střeva. Mezi satelitní druhy byla zařazena larva hlístice Raphidascaris acus, která byla nalezena pouze jedenkrát ve stěně střeva. Nejpočetnějším druhem byla Anodonta anatina s abundancí 93 glochidií, průměrnou abundancí 4,65 a nejvyšší intenzitou infekce 21 glochidií. Glochidie byly nalezeny hlavně na žábrách a ploutvích. V létě bylo nalezeno 1858 parazitů, kteří patřili do 5 druhů a jednoho odlišného rodu. Dominantní druhy zde zastupovaly glochidie A. anatina a U. tumidus. Vrtejš A. anguillae patřil mezi střední druhy a byl zaznamenán na povrchu střeva. Metacerkárie rodu Diplostomum, hlístice Rhabdochona denudata a Schulmanella petruschewskii byly zařazeny mezi satelitní druhy. Hlístice S. petruschewskii byla nalezena v játrech a R. denudata ve střevě. Nejpočetnějším druhem byla A. anatina s abundancí 1572 glochidií, průměrná abundance byla 78,6 glochidií a nejvyšší intenzita infekce 179 glochidií. Na podzim bylo nalezeno 438 parazitů, kteří byli zařazeni do 6 druhů a jednoho odlišného rodu. Dominantní druhy byly zastoupeny glochidiemi A. anatina a metacerkáriemi Bucephalus polymorphus. Mezi střední druhy byly zařazeny metacerkárie rodu Diplostomum a hlístice R. acus. Mezi satelitní druhy patřili vrtejši A. anguillae a Pomphorhynchus laevis. Oba vrtejši byli nalezeni na povrchu střeva. Nejpočetnější druh byl Bucephalus polymorphus, s celkovým počtem 309 metacerkárií, abundancí 15,45 a nejvyšším nalezeným počtem 66 metacerkárií na rybě.
Rýn Celkem bylo na 39 rybách nalezeno 868 mnohobuněčných parazitů, kteří patřili do 5 druhů. Jednalo se o nejchudší společenstvo parazitů tvořené převážně dvěma dominantními druhy.
53
Na jaře bylo nalezeno celkem 331 parazitů patřících do 4 druhů. Mezi dominantní druhy patřili vrtejši Pomporhynchus laevis a hlístice Raphidascaris acus. Vrtejši byli nalezeni převážně v peritoneu. Hlístice Pseudocapillaria tomentosa a Streptocara crassicauda patřily mezi satelitní druhy. Dospělá hlístice P. tomentosa byla nalezena ve střevě. Larva S. crassicauda se nacházela ve stěně střeva. Nejpočetnější byl P. laevis s průměrnou abundancí 14,6 vrtejšů a nejvyšší intenzitou infekce 35 vrtejšů. Na podzim bylo nalezeno celkem 537 parazitů, kteří byli zařazeni do 3 druhů. Společenstvo bylo tvořeno dvěma dominantními druhy Pomporhynchus laevis a hlísticí Raphidascaris acus. Larvy hlístice byly nejčastěji nalezeny v játrech. Třetím druhem se středními hodnotami prevalence byla hlístice Anguillicoloides crassus, jejíž larvy byly zaznamenány většinou ve stěně střeva. Nejvíce parazitů bylo druhu P. laevis s abundancí 459 vrtejšů, s průměrnou abundancí 22,95 a nejvyšším nalezeným počtem 65 vrtejšů na rybě.
Tabulka 3.3: Nalezení paraziti hlaváče černoústého a jejich hodnoty prevalence (P) a abundance (A), druhy barevně označeny podle hodnoty prevalence:
dominantní druhy,
střední
druhy,
satelitní druhy (prázdná políčka- druh nebyl nalezen; červeně zvýrazněn název- druh byl na tomto hostiteli nalezen poprvé) Hlaváč černoústý PARAZITI Trematoda Bucephalus polymorphus Baer, 1827
Diplostomum sp.
Rhipidocotyle campanula (Dujardin, 1845)
OBDOBÍ JARO LETO PODZIM CELKEM JARO LETO PODZIM CELKEM JARO LETO PODZIM CELKEM
MORAVA P(%)
A
95 100 100 98,3
122,1 462,8 396,8 327,2
15 5
0,3 0,1
5 1.67
0,05 0,02
DYJE P(%)
A
70 23,3 20 5 25 16,7
15,5 5,2 0,25 0,05 0,65 0,32
10 10 5 8,3
0,1 0,1 0,05 0,08
RÝN P(%)
A
95
14,6
Acanthocephala Acanthocephalus anguillae (Müller, 1780)
Pomphorhynchus laevis (Müller, 1776)
Nematoda Anguillicoloides crassus Kuwahara, Niimi & Itagaki, 1974
JARO LETO PODZIM CELKEM JARO LETO PODZIM
5 20 5
0,05 0,5 0,05
5
0,05
100
23
CELKEM
10
0,2
1,7
0,02
97,5
18,8
10
0,15
JARO LETO PODZIM
54
CELKEM JARO Pseudocapillaria sp. LETO PODZIM CELKEM JARO Pseudocapillaria tomentosa LETO (Dujardin, 1843) PODZIM CELKEM JARO Raphidascaris acus LETO (Bloch, 1779) PODZIM CELKEM JARO Rhabdochona denudata LETO (Dujardin, 1845) PODZIM CELKEM JARO Schulmanella petruschewskii LETO (Schulman, 1948) PODZIM CELKEM JARO Streptocara crassicauda LETO (Creplin 1829) PODZIM CELKEM Bivalvia JARO Anodonta anatina LETO (Linnaeus, 1758) PODZIM CELKEM JARO Unio tumidus Philipsson, LETO 1788 PODZIM CELKEM
5
0,05
1,7
0,02
5
0,05
10 5 5 15 5 8,3
0,1 0,05 0,1 0,4 0,05 0,18
0,08
5
0,05
5
0,05
2,5 60
0,03 1,9
8,3
0,1
85 72,5
3,8 2,8
5 20 1,7
0,1 0,25 0,03
5
0,9
1,7
0,28 5
0,05
2,5
0,03
30 85 85 66,7 20 55
1,3 8,1 8,6 6 0,5 15,1
55 100 70 75 25 95 5
4,6 78,6 5,4 29,5 0,6 13,2 0,1
25
5,2
41,7
4,6
55
5
Tabulka 3.4: Přehled stádií a lokalizace nalezených parazitů hlaváče černoústého (met.metacerkárie, L-larva, L3- larva třetího stádia)
Hlaváč černoústý PARAZITI Trematoda Bucephalus polymorphus Diplostomum sp. Rhipidocotyle illense Acanthocephala Acanthocephalus anguillae Pomphorhynchus laevis Nematoda
STÁDIUM
MORAVA
met. met.
svalovina celého těla, ploutve, žábra, skřele oční čočka
met.
stěna střeva
adult
adult
Anguillicola crassus L Pseudocapillaria sp. adult Pseudocapillaria tomentosa adult Raphidascaris acus Rhabdochona denudata Schulmanella petruschewskii Streptocara crassicauda Bivalvia Anodonta anatina Anodonta sp. Unio tumidus
LOKALIZACE PARAZITŮ DYJE svalovina celého těla, ploutve, žábra, skřele oční čočka
povrch střeva
povrch gonád, játra, střevo
střevo
povrch střeva, játra, peritoneum, povrch gonád stěna střeva, peritoneum
játra
L3
játra, střevo
játra, střevo
adult
střevo
střevo
adult
střevo játra, peritoneum, střevo
játra
L glochidium glochidium glochidium
RÝN
střevo ploutve, žábra
ploutve, skřele, tělo, žábra
ploutve, žábra
ploutve, žábra
56
3.1.3. Patologické změny způsobené vybranými dominantními druhy parazitů Patologické změny způsobené hlísticí Schulmanella petruschewskii Schulmanella petruschewskii je jedním z dominantních druhů parazitů zjištěných u populací hlavačky mramorované z řeky Dyje (viz kapitola 3.1.1.). Při pitvě velkého počtu jedinců byly zjištěny makroskopické změny na játrech. Pouhým okem bylo patrné, že játra jsou zvětšená a mají změněnou barvu. Struktura (patrná na řezu) a konzistence jater se rovněž nápadně lišila od zdravých jedinců. V kompresních preparátech z jaterního parenchymu byl nalezen velký počet dospělých hlístic i vajíček. Histologické vyšetření prokázalo rozsáhlé patologické změny postihující celý orgán. Změny vyvolala lokalizace hlístic v jaterním parenchymu, produkce vajíček a intenzivní reakce hostitele. Atrofie jaterního parenchymu byla patrná v místech lokalizace dospělých hlístic (Tabule 1, obr. A). V okolí četných shluků vajíček (Tabule 1, obr. B), která způsobila nekrotické změny, byla patrná zánětlivá reakce hostitele. V tkáni se vyskytovala nevyvinutá (Tabule 1, obr. C) i plně vyvinutá vajíčka s jasně rozeznatelnou larvou (Tabule 1, obr. D). Proliferativní zánět se projevil zmnožením pojivové tkáně na úkor hepatocytů a změnil strukturu celého orgánu (Tabule 1, obr. E). U intenzivních infekcí s maximálním rozsahem histopatologických změn byla zjevně narušena funkce jater.
Patologické změny způsobené motolicí Bucephalus polymorphus Dalším dominantním druhem nalezeným u hlaváčovitých ryb s vysokou intezitou infekce byla motolice Bucephalus polymorphus. Bylo nalezeno obrovské množství metacerkárií (viz kapitoly 3.1.1. a 3.1.2.). Při pitvě byly pozorovány metacerkárie lokalizované hlavně ve svalovině. Histologické vyšetření prokázalo patologické změny v napadené kosterní svalovině. Metacerkárie vyskytující se často v početných skupinách (Tabule 2, obr. A) působily v počáteční fázi vývoje tlakovou atrofii snopců svalových vláken, s níž souvisel vznik nevýrazného opouzdření z vaziva intermysia (Tabule 2, obr. B). V průběhu dalšího vývoje patologického procesu bylo možné pozorovat v okolí metacerkarií přítomnost zánětlivého infiltrátu (Tabule 2, obr. C a D). Metacerkarie byly odděleny od hostitelské tkáně dvěma vrstvami. Vnitřní vrstva byla tvořená nebuněčnou viskózní hmotou, kterou vyprodukovala metacerkárie pro svou ochranu, vnější vrstvu vytvořil hostitel z fibroblastů (Tabule 2, obr. D). Ve svalové tkáni byla viditelná různá stádia intenzity reakce hostitele na tuto infekci. Přes mimořádný počet metacerkarií lokalizovaných ve svalovině nebyla zřejmě funkce kosterní svaloviny zásadně narušena.
57
A
C
50μm
50μm
50μm
B
50μm
D
50μm
E
Tabule 1: Patologické změny způsobené infekcí Schulmanella petruschewskii v játrech hlavačky mramorované (histologické řezy barvené hematoxylinem a eosinem, měřítka = 50μm). A. Průřezy dospělými hlísticemi s tlakovou atrofií jaterní tkáně v jejich okolí. B. Shluk vajíček v nekrotické jaterní tkáni a zánětlivá infiltrace na periferii. C. Vajíčka v časné fázi vývoje. D. Vajíčka s vyvinutou larvou. E. Zmnožení pojivové tkáně v játrech infikovaného jedince.
58
A
200μm
100μm
B
b
a
C
D
100μm
100μm
Tabule 2: Patologické změny kosterní svaloviny napadené metacerkáriemi Bucephalus polymorphus (histologické řezy barvené hematoxylinem a eosinem). A. Masivní infekce metacerkárií a tlaková atrofie snopců svalových vláken; B. Časné stádium vývoje patologických změn; C. Encystovaná metacerkárie obklopená buňkami zánětlivého infiltrátu; D. Metacerkárie obklopená mohutnou nebuněčnou vrstvou (a) a vnější celulizovanou vrstvou z fibrocytů a infiltrujících buněk hostitele.
59
3.2. Druhová diverzita společenstva parazitů hlaváčovitých ryb 3.2.1. Druhová diverzita společenstva parazitů hlavačky mramorované Nejvíce druhů bylo nalezeno na řece Rýn, což také ukazuje nejvyšší hodnota Shannonova indexu. Na řece Moravě byla zaznamenána nejnižší hodnota Simpsonova indexu, protože se zde vyskytoval dominantní druh Bucephalus polymorphus s vysokou abundancí (viz Kapitola 3.1.2). Nejvíce vyrovnané společenstvo bylo na řece Dyji, svědčí o tom nejvyšší hodnota ekvitability. Hodnoty indexů diverzity za všechny sezóny jsou uvedeny v Tab. 3.5. Nejvyšší druhová diverzita byla zaznamenána na řece Rýn v jarní sezóně. Nejnižší druhová bohatost byla na podzim na řece Moravě. Vyrovnanost společenstva byla v jednotlivých sezónách různá. Nejméně vyrovnané společenstvo bylo v podzimní sezóně na řece Moravě, naopak nejvíce vyrovnané společenstvo bylo v létě na Dyji. Všechny hodnoty indexů diverzity v jednotlivých obdobích jsou uvedeny v Tab. 3.6. Společenstva parazitů na jednotlivých lokalitách byla zcela odlišná, což dokládají hodnoty Permutačního testu (Tab. 3.7). Rozdílnost společenstev parazitů mezi lokalitami byla potvrzena i v jednotlivých sezónách (Tab 3.8). Pouze ekvitabilita společenstev byla na jaře podobná mezi Dyjí a Rýnem.
Tabulka 3.5: Indexy diverzity na všech lokalitách hlavačky mramorované, dohromady všechny sledované sezóny všechny sledované sezóny INDEXY DIVERZITY počet druhů ve společenstvu Shannonův index Simpsonův index Ekvitabilita
lokalita MORAVA
DYJE 9 0,55 0,25 0,25
12 1,62 0,77 0,65
RÝN 15 1,39 0,65 0,51
Tabulka 3.6: Indexy diverzity v jednotlivých sezónách INDEXY DIVERZITY počet druhů ve společenstvu Shannonův index Simpsonův index Ekvitabilita
JARO 6 0,83 0,43 0,46
MORAVA DYJE RÝN LÉTO PODZIM JARO LÉTO PODZIM JARO PODZIM 8 7 8 9 10 13 7 0,39 0,32 1,21 1,40 1,41 1,47 0,75 0,16 0,14 0,67 0,73 0,70 0,70 0,43 0,19 0,17 0,58 0,64 0,61 0,57 0,39
60
Tabulka 3.7: Srovnání indexů diverzity v jednotlivých sezónách mezi lokalitami (Permutační test) (M- Morava, D- Dyje, R- Rýn) všechny sledované sezóny Shannonův index diverzity Simpsonův index diverzity Ekvitabilita
lokalita MxD MxR DxR p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,004
Tabulka 3.8: Srovnání druhové diverzity v jednotlivých sezónách mezi lokalitami (Permutační test) (M- Morava, D- Dyje, R- Rýn) PS lokalita Shannonův index diverzity Simpsonův index diverzity Ekvitabilita
JARO LÉTO PODZIM MxD MxR DxR MxD MxD MxR DxR p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,019 p<0,001 p=0,897 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001
3.2.2. Druhová diverzita společenstva parazitů hlaváče černoústého Nejméně druhů bylo nalezeno na Rýnu. Nejnižší hodnoty Shannonova i Simpsonova indexu byly zaznamenány na Moravě, což bylo způsobenou obrovskou abundancí dominantního druhu Bucephalus polymorphus (viz Kapitola 3.1.2). Hodnoty indexů jsou uvedeny v Tab. 3.9. Společenstvo parazitů na řece Dyji se vyznačovalo největší vyrovnaností, naopak na řece Moravě byla hodnota ekvitability velmi nízká. Nejvíce druhů bylo nalezeno v podzimní sezóně na Moravě. Hodnoty indexů v jednotlivých sezonách byly opět nejnižší na řece Moravě. Nejvyrovnanější společenstvo bylo v podzimní sezóně na Dyji a na Rýnu, naopak na řece Moravě v jarní sezóně byla hodnota ekvitability blízká 0. Hodnoty indexů v jednotlivých obdobích jsou uvedeny v Tab. 3.10. Diverzita společenstva parazitů byla na jednotlivých lokalitách významně odlišná, což dokládají hodnoty Permutačního testu v Tabulce 3.11. Podrobnější srovnání indexů diverzity a ekvitability mezi lokalitami v jednotlivých sezónách také potvrdilo, že společenstva mají na jednotlivých lokalitách odlišný charakter (Tab. 3.12). Pouze v jarním období se společenstva z Dyje a Rýnu podobala zastoupením dominantních druhů. Vyrovnanost společenstev byla podobná pouze v jarním a podzimním období mezi Rýnem a Dyjí.
61
Tabulka 3.9: Indexy diverzity za všechny sezóny na jednotlivých sledovaných lokalitách všechny sledované sezóny
lokalita MORAVA
INDEXY DIVERZITY počet druhů ve společenstvu Shannonův index Simpsonův index Ekvitabilita
9 0,18 0,07 0,08
DYJE 9 0,85 0,43 0,39
RÝN 5 0,42 0,23 0,26
Tabulka 3.10: Indexy diverzity v jednotlivých sezónách na jednotlivých lokalitách INDEXY DIVERZITY počet druhů ve společenstvu Shannonův index Simpsonův index Ekvitabilita
MORAVA DYJE RÝN JARO LÉTO PODZIM JARO LÉTO PODZIM JARO PODZIM 6 6 8 5 6 7 4 3 0,10 0,24 0,12 0,65 0,48 0,80 0,39 0,44 0,03 0,10 0,04 0,31 0,26 0,44 0,21 0,25 0,05 0,13 0,06 0,40 0,27 0,41 0,28 0,40
Tabulka 3.11: Srovnání druhové diverzity mezi jednotlivými lokalitami (Permutační test) (M- Morava, D- Dyje, R- Rýn) NM všechny sledované sezóny Shannonův index diverzity Simpsonův index diverzity Ekvitabilita
lokality MxD MxR DxR p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,028
Tabulka 3.12: Srovnání druhové diverzity v jednotlivých sezónách mezi lokalitami (Permutační test) (M- Morava, D- Dyje, R- Rýn) NM lokality Shannonův index diverzity Simpsonův index diverzity Ekvitabilita
JARO LETO PODZIM MxD MxR DxR MxD MxD MxR DxR p<0,001 p<0,001 p=0,017 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,056 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p<0,001 p=0,002 p<0,001 p=0,206 p=0,022 p<0,001 p<0,001 p=0,861
62
3.3. Kondice zkoumaných ryb 3.3.1 Srovnání kondičních koeficientů hlavačky mramorované Srovnáním Fultonova koeficientů kondice dospělých jedinců hlavačky mramorované mezi lokalitami za všechny sezóny bylo zjištěno, že se mezi sebou významně statisticky nelišily (Kruskal-Wallis test, H(2,156)=3,58, p=0,17) (Graf 1). Hodnoty hepatosomatického indexu se mezi lokalitami lišily (Kruskal-Wallis test, H(2,135)=7,08, p=0,03) (Graf 2). Vícenásobným porovnáním byl zjištěn statisticky významný rozdíl mezi Moravou a Rýnem (p<0,05), kdy hodnoty LSI byly vyšší u hlavaček z Rýna.
2.14
6.0
AB
2.12 2.10
5.5
2.08 2.06
B
5.0
2.04 4.5 LSI
K
2.02 2.00 1.98
A 4.0
1.96 1.94
3.5
1.92 1.90
3.0
1.88 1.86
2.5 Dyje
Morava
Ryn
lokalita
Graf
1:
Porovnání
K
Dyje
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl.
Morava lokalita
dospělých
Ryn
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl.
Graf 2: Porovnání LSI dospělých hlavaček za
hlavaček za všechny sledované sezóny
všechny sledované sezóny mezi lokalitami
mezi lokalitami (Kruskal-Wallis test, H(2,
(Kruskal-Wallis test, H(2, N=135)=7,08,
N=156)=3,58,
p=0,03;odlišná písmena značí signifikantní
p=0,17)
vztah)
63
3.3.2 Srovnání kondičních koeficientů hlaváče černoústého Srovnáním Fultonva koeficientu kondice (K) a hepatosomatického indexu (LSI) dospělých hlaváčů černoústých za všechny sezóny mezi lokalitami nebyl zjištěn statisticky významný rozdíl mezi lokalitami (Kruskal-Wallis test, H(2,135)=5,22, p=0,07 a H(2,126)=4,89, p=0,09) (Graf 3 a 4).
2.36
6.5
2.34 2.32
6.0
2.30 2.28
5.5
2.26 5.0 LSI
K
2.24 2.22 2.20
4.5
2.18 2.16
4.0
2.14 2.12
3.5
2.10 2.08
3.0
Dyje
Morava
Ryn
lokalita
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl.
Graf 3: Porovnání K dospělých hlaváčů za
všechny
lokalitami
sledované
sezóny
(Kruskal-Wallis
Dyje
Morava lokalita
Ryn
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl.
Graf 4: Porovnání LSI dospělých hlaváčů za
mezi
všechny sledované sezóny mezi lokalitami
test,
(Kruskal-Wallis test, H(2,N=126)=4,89, p=0,09).
H(2,N=135)=5,22, p=0,07).
64
3.4. Vztah mezi kondicí hostitele a abundancí parazitů 3.4.1. Vztah mezi koeficientem kondice a abundancí parazitů hlavačky mramorované Hodnoty korelačních koeficientů mezi abundancí všech parazitů a Fultonovým kondičním koeficientem (K) jsou uvedeny v Tabulce 3.15. Mezi abundancí parazitů a kondičním koeficientem byl statisticky významný pozitivní vztah zjištěn pouze v jarní sezóně na řece Dyji. V ostatních sezónách převládal nesignifikantní pozitivní vztah. Na ostatních lokalitách nebyl žádný vztah (Tab. 3.15). Hodnoty korelace abundance dominantních druhů s K jsou uvedeny v Tabulce 3.16. Negativní statistický významný vztah mezi počtem metacerkárií motolice Bucephalus polymorphus a kondičním koeficientem byl dokázán v jarní sezóně na řece Moravě. Dalším druhem se signifikantním negativním vztahem s K byl Apatemon cobitis proterorhini v jarním období na řece Rýn. Statisticky významný pozitivní vztah byl prokázán u druhu Gyrodactylus proterorhini.
Tabulka 3.15: Hodnoty korelačních koeficientů mezi kondicí hlavačky a celkovou abundancí parazitů ve sledovaných sezónách. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05) PS lokalita období počet parazitů
JARO
DYJE LÉTO
PODZIM
N=20 rs=0,53*
N=20 rp=0,07
N=20 rs=0,32
KONDICE MORAVA JARO LÉTO
N=15 rp=-0,39
N=20 rs=0,19
PODZIM
N=20 rp=-0,37
RÝN JARO PODZIM
N=28 rs=-0,34
N=26 rs=0,17
Tabulka 3.16: Hodnoty korelačních koeficientů mezi kondicí hlavačky a celkovou abundancí dominantních parazitů ve sledované sezóně. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05); (A - Anodonta sp., AA - Anodonta anatina, AC - Apatemon cobitis proterorhini, BP - Bucephalus polymorphus, D - Diplostomum sp., GP -Gyrodactylus proterorhini, PR Paryphostomum radiatum, SP -Schulmanella petruschewski, UT -Unio tumidus)
PS abundance parazitů
lokalita období
JARO
DYJE LÉTO
PODZIM
N=17 rs=0,01 N=19 rs=-0,20
GP SP
KONDICE MORAVA JARO LÉTO
N=15 rp=-0,002
N=16 rs=0,06
PODZIM
N=14 rs=0,44
UT
N=21 rs=0,19
N=26 rs=-0,16
A AA
RÝN JARO PODZIM
N=20 rs=0,14
N=20 rp=-0,10
N=20 rp=0,16
N=8 rp=-0,36
N=19
N=12
65
N=19 rp=-0,07 N=21
N=22 rp=0,42*
rp=0,37 N=13 rs=0,29 N=15 rs=-0,31
BP AC
rs=-0,44 N=15 rs=-0,52*
rs=0,05 N=20 rs=0,15
N=20 rp=-0,38 N=19 rp=-0,50*
PR
N=15 rp=0,13
D
N=24 rp=0,39 N=15 rp=0,27 N=25 rp=-0,09
3.4.2. Vztah mezi koeficientem kondice a abundancí parazitů hlaváče černoústého Hodnoty korelace mezi celkovým počtem všech parazitů a koeficientem kondice jsou uvedeny v Tabulce 3.17. Statisticky významný pozitivní vztah byl zaznamenán v jarní sezóně na řece Moravě. Na ostatních lokalitách v daných obdobích nebyl žádný vztah. Hodnoty korelace mezi dominantními druhy a K jsou uvedeny v Tabulce 3.18. Jediný statistický negativní vztah byl zaznamenán v jarním období na řece Rýn s výskytem hlístice Raphidascaris acus.
Tabulka 3.17: Hodnoty korelačních koeficientů mezi kondicí hlaváče a celkovou abundancí parazitů ve sledovaných sezónách. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05) NM lokalita období počet parazitů
JARO
DYJE LETO
PODZIM
N=12 rs=0,21
N=20 rp=0,16
N=20 rs=0,35
KONDICE MORAVA JARO LETO
N=19 rs=0,50*
N=20 rs=0,13
PODZIM
N=20 rs=0,15
RÝN JARO PODZIM
N=19 rp=-0,34
N=20 rs=0,22
Tabulka 3.18: Hodnoty korelačních koeficientů mezi kondicí hlaváče a celkovou abundancí dominantních parazitů ve sledované sezóně. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty r jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05); (AA - Anodonta anatina, BP - Bucephalus polymorphus, PL Pomphorhynchus laevis, RA - Raphidascaris acus, UT - Unio tumidus) KONDICE
NM lokalita období abundance parazitů
AA
JARO
DYJE LÉTO
PODZIM
N=11 rs=0,13
N=20 rp=0,06
N=14 rs=0,27
JARO
MORAVA LÉTO PODZIM
N=17 rs=-0,11
N=17 rs=0,02 N=12 N=17 rs=-0,64* rs=-0,25
RA BP
RÝN JARO PODZIM
N=14 rs=0,24
N=19 rs=0,22
66
N=20 rs=0,07
N=20 rs=0,16
N=19 rs=-0,14
PL
N=19 rp=0,34
UT
N=20 rs=0,34
N=11 rs=0,43
3.4.3. Vztah mezi hepatosomatickým indexem a abundancí parazitů hlavačky mramorované Hodnoty korelace mezi hepatosomatickým indexem (LSI) a počty všech parazitů jsou uvedeny v Tabulce 3.19. Nebyl prokázán žádný statisticky významný vztah. Hodnoty korelace mezi LSI a dominantním druhem jsou uvedeny v Tabulce 3.20. Na řece Dyji byl dokázán statistický významný pozitivní vztah s počty hlístice Schulmanella petruschewskii v jarní sezóně a negativní s glochidiemi Unio tumidus v letní sezóně. Statisticky významný negativní vztah byl zaznamenán na řece Moravě, v jarním sezóně s glochidiemi Anodonta anatina a v letní sezóně s druhem Gyrodactylus proterorhini. Na řece Rýn měly statisticky významný vztah s LSI metacerkárie motolice rodu Diplostomum. Tabulka 3.19: Hodnoty korelačních koeficientů mezi LSI hlavačky a celkovou abundancí parazitů ve sledovaných sezónách.. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05) PS lokalita období počet parazitů
JARO
DYJE LÉTO
PODZIM
N=14 rp=0,52
N=20 rp=-0,11
N=15 rs=0,11
LSI MORAVA JARO LÉTO PODZIM
N=12 rp=0,32
N=20 rs=-0,04
N=14 rp=0,20
JARO
RÝN PODZIM
N=28 rp=0,23
N=25 rp=-0,15
Tabulka 3.20: Hodnoty korelačních koeficientů mezi LSI hlavačky a celkovou abundancí dominantních parazitů ve sledované sezóně. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05); (A - Anodonta sp., AA- Anodonta anatina, AC - Apatemon cobitis proterorhini, BP - Bucephalus polymorphus, D - Diplostomum sp., GP -Gyrodactylus proterorhini, PR Paryphostomum radiatum, SP -Schulmanella petruschewski, UT -Unio tumidus) LSI
PS lokalita období abundance parazitů
JARO
N=17 rs=-0,32
GP SP
DYJE LÉTO
PODZIM
JARO
N=12 rp=-0,19
MORAVA LÉTO
N=16 rs=-0,67*
PODZIM
N=8 rs=0,40
RÝN JARO PODZIM
N=21 rs=-0,18
N=19 rs=0,56* N=26 rs=-0,16
A
67
N=22 rp=-0,04
N=14 rp=0,006
AA UT
N=20 rp=-0,09 N=19 rp=-0,53*
N=15 rs=0,19
N=5 rs=-0,90* N=12 rs=-0,35 N=12 rs=-0,11
N=10 rp=-0,47 N=9 rs=0,47
BP AC
N=13 rp=-0,10 N=21 rs=0,40 N=20 rs=-0,21
N=14 rp=0,30 N=19 rs=-0,19
PR
N=15 rs=-0,62*
D
N=24 rs=-0,03 N=14 rp=-0,11 N=24 rp=-0,09
3.4.4. Vztah mezi hepatosomatickým indexem a abundancí parazitů hlaváče černoústého Hodnoty korelace mezi hepatomatickým indexem (LSI) a celkovým počtem parazitů v jednotlivých obdobích jsou uvedeny v Tabulce 3.21. Nebyl nalezen žádný statisticky významný vztah. Hodnoty korelace mezi LSI a dominantními druhy jsou uvedeny v Tabulce 3.22. Negativní statisticky významný vztah byl prokázán s počty glochidií Anodonta anatina v letním období na řece Dyji. Na jaře na řece Rýn byl zaznamenán signifikantní vztah s výskytem hlístice Raphidascaris acus. Tabulka 3.21: Hodnoty korelačních koeficientů mezi LSI hlaváče a celkovou abundancí parazitů ve sledovaných sezónách. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05) NM lokalita období počet parazitů
LSI MORAVA JARO LÉTO PODZIM
JARO
DYJE LÉTO
N=9
N=15
N=15
N=7
N=12
N=17
N=20
N=20
rs=-0,08
rs=-0,30
rs=0,14
rp=-0,49
rs=-0,03
rs=0,12
rp=-0,32
rp=-0,17
PODZIM
RÝN JARO PODZIM
Tabulka 3.22: Hodnoty korelačních koeficientů mezi LSI hlaváče a celkovou abundancí dominantních parazitů ve sledované sezóně. (N-počet jedinců, rp= Pearsonova parametrická korelace, rs= Spearmanova neparametrická korelace, hodnoty jsou uvedeny na hladině významnosti p<0,05; červeně vyznačené hodnoty ukazují signifikantní vztah * p<0,05); (AA - Anodonta anatina, BP - Bucephalus polymorphus, PL Pomphorhynchus laevis, RA - Raphidascaris acus, UT - Unio tumidus) LSI
NM
počet parazitů
lokalita období AA
JARO
DYJE LÉTO
PODZIM
N=8
N=20
N=10
JARO
MORAVA LÉTO PODZIM
N=17
68
N=14
JARO
RÝN PODZIM
rs=0,33
rs=-0,45*
rp=-0,25
rp=-0,14
rs=0,30
RA BP
N=11
N=17
N=20
N=17
rp=-0,28
rs=-0,13
rs=0,06
rs=0,11
PL UT
N=19
N=11
rs=-0,12
rs=0,07
69
N=12
N=17
rs=-0,63*
rp=-0,11
N=19
N=20
rp=-0,25
rp=-0,06
3.5. Experiment: Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus 3.5.1. Vyhodnocení infekce B. polymorphus ve společenstvu juvenilních ryb v řece Moravě Metacerkárie B. polymorphus byly nalezeny u všech vyšetřených ryb, které pocházely z lokality Morava. Průměrná abundance metacerkárií motolice Bucephalus polymorphus se u všech vyšetřených druhů ryb lišila (ANCOVA, F(5,53)= 11,36, p<0,001). Parametry vyšetřených ryb a počty nalezených metacerkáriií jsou uvedeny v Tabulce 1A. Tukey post-hoc testem bylo zjištěno, že mezi dvěma vyšetřenými hlaváčovitými druhy ryb (t. j. mezi N. melanostomus a P. semilunaris) se počet metacerkárií významně nelišil (p>0,05). Srovnání abundance metacerkárií mezi hlaváčovitými a ostatními druhy ryb na lokalitě přineslo pouze dva statisticky významné rozdíly (p<0,05): infekce N. melanostomus byla významně nižší než infekce L. cephalus a infekce P. semilunaris byla významně vyšší než infekce A. bjoerkna. Infekce L. cephalus a A. bjoerkna byla významně vyšší, respektive nižší než infekce většiny ostatních druhů ryb na lokalitě (p<0,05). Výsledky srovnání abundance metacerkárií mezi všemi hostitelskými druhy jsou uvedeny v Grafu 1A. Podíl mrtvých metacerkárií z celkového počtu metacerkárií se mezi hostitelskými druhy také lišil (ANCOVA, F(5,53)= 10,71, p<0,001). Nebyl zjištěn rozdíl mezi hlaváčovitými druhy ryb (Tukey post-hoc test, p>0,05). U druhu A. aspius byl podíl mrtvých metacerkárií významně nižší než u většiny ostatních druhů ryb, včetně P. semilunaris. U L. cephalus byl podíl mrtvých metacerkárií naopak vyšší ve srovnání s většinou ostatních druhů ryb, včetně obou hlaváčovitých druhů (Tukey post-hoc test, p<0,05). Výsledky srovnání podílu mrtvých metacerkárií mezi všemi hostitelskými druhy ryb jsou uvedeny v Grafu 1B.
Tabulka 1A: Parametry vyšetřených ryb, celkové počty metacerkárií v jednotlivých kategoriích a průměrná abundance (A) Velikosti vyšetřených ryb Gobiidae Neogobius melanostomus Proterorhinus semilunaris Cyprinidae Abramis bjoerkna Aspius aspius Barbus barbus Leuciscius cephalus
SL (mm) ± SD
počet počet živých ryb mtc
počet mrtvých mtc
33,6 ± 2,42 29,3 ± 1,7
10 10
345 452
37 127
42,3 ± 4,16 46,5 ± 5,58 41,9 ± 3,96 50,5 ± 4,48
10 10 10 10
138 298 379 407
59 30 152 815
70
celkem mtc A 382 579
38,2 57,9
197 19,7 328 32,8 531 53,1 1222 122,2
ABUNDANCE METACERKARII
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl. 2.4
C
2.2 2.0
AB
AC AB
1.8 1.6
AC
B
1.4 1.2 1.0 0.8 Neogobius melanostomus Abramis bjoerkna Barbus barbus Proterorhinus semilunaris Aspius aspius Leuciscus cephalus DRUH RYBY
Graf 1A: Abundance metacerkárií B. polymorphus u přirozeně infikovaných ryb (hlaváčovitých druhů a původních druhů ryb) na lokalitě Morava (ANCOVA, F(5,53)= 11,36, p<0,001; pomocí písmen A, B, C jsou vyjádřeny výsledky testování rozdílů Tukey post-hoc testem – odlišná písmena
PODIL MRTVYCH METACERKARII
značí signifikantní rozdíl; logaritmická transformace abundance metacerkárií)
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl. 0.9
C
0.8
BC
0.7 0.6
B
BC
AB
0.5
A
0.4 0.3 0.2 0.1
0.0 Neogobius melanostomus Abramis bjoerkna Barbus barbus Proterorhinus semilunaris Aspius aspius Leuciscus cephalus DRUH RYBY
Graf 1B: Srovnání podílu mrtvých metacerkárií B. polymorphus u hlaváčovitých a původních druhů ryb (ANCOVA, F(5,53)= 10,71, p<0,001; pomocí písmen A, B, C jsou vyjádřeny výsledky testování rozdílů Tukey post-hoc testem – odlišná písmena značí signifikantní rozdíl; angulární transformace podílu metacerkárií)
71
3.5.2. Experimentální infekce motolicí Bucephalus polymorphus Přežívání candátů se mezi skupinami nelišilo v laboratorních ani polopřirozených podmínkách (Kaplan-Meier analýza, p=0,16 a p=0,80). Také nebyl zjištěn rozdíl v mortalitě mezi káděmi a akvárii (Log-Rank test, p=0,26). Velikost candátů byla mezi skupinami v laboratorních podmínkách odlišná (ANOVA, F(2,91)=9,54, p=0,0002), proto byla v následujících analýzách použita délka těla jako kovariáta. Velikosti candátů mezi skupinami v polopřirozených podmínkách byly podobné (ANOVA, F(2,89)=0,55, p=0,58).
Schopnost motolice B. polymorphus uchytit se v definitivním hostiteli Počet úspěšně uchycených motolic v laboratorních podmínkách se mezi skupinami candátů signifikantně lišil (ANCOVA, F(2,90)=5,97, p=0,0037) (Graf 2A). Nejvíce se uchytilo motolic z hlaváče (Tukey post-hoc test, p<0,01), počet uchycených motolic z hlavačky a cejnka se nelišil (Tukey post-hoc test, p>0,05). Rozdíl v počtu uchycených motolic byl zaznamenán i v polopřirozených podmínkách (ANOVA, F(2,89)=5,12, p=0,0078) (Graf 2B). Nejméně uchycených motolic bylo z hlavačky (Tukey post-hoc test, p<0,05). Mezi počtem uchycených motolic z hlaváče a cejnka nebyl rozdíl (Tukey post-hoc test, p>0,05). Rozdíly v počtu uchycených motolic 8 dpi a 16 dpi v laboratorních podmínkách byly statisticky významné pouze u motolic z hlavačky (t-test, t30=2,07, p=0,046), došlo zde k poklesu počtu uchycených motolic (Graf 2C). Pokles v počtu uchycených motolic mezi 8 dpi a 21 dpi v polopřirozených podmínkách byl zjištěn opět pouze u motolic z hlavačky (t-test, t28=3,61, p=0,001) (Graf 2D).
Prům. spoj. nez. prom.: A_SL: 56,42553
A_MH; Průměry MNČ Současný efekt: F(2, 90)=5,9691, p=,00368 (Vypočteno pro průměry spoj. nezáv. prom.) Vertikály označují 0,95 intervaly spolehlivosti
9.0
B
POCET UCHYCENYCH MOTOLIC
8.5 8.0 7.5 7.0 6.5
A
A
6.0 5.5 5.0 4.5 4.0 BJ
NM
PM
SKUPINA CANDATU
Graf 2A: Počet uchycených motolic z jednotlivých skupin candátů v laboratorních podmínkách (ANCOVA, Tukey post hoc test, A, B - odlišná písmena značí signifikantní rozdíl)
72
K_MH; Průměry MNČ Současný efekt: F(2, 89)=5.1248, p=.00782 Dekompozice efektivní hypotézy Vertikály označují 0.95 intervaly spolehlivosti 8.5
A
POCET UVOLNENYCH MOTOLIC
8.0
A
7.5 7.0 6.5
B
6.0 5.5 5.0 4.5 4.0 3.5 BJ
PM
NM
SKUPINA CANDATU
Graf 2B: Počet uchycených motolic z jednotlivých skupin candátů v polopřirozených podmínkách (ANOVA, Tukey post hoc test, A, B - odlišná písmena značí signifikantní rozdíl)
14
POCET UCHYCENYCH MOTOLIC
12
*
10
8
6
4
2
0
-2 BJ-SAD
BJ-AD
NM-SAD
NM-AD
PM-SAD
SKUPINA CANDATU - DPI
PM-AD
Průměr Průměr±2*SmOdch Rozsah neodleh.
Graf 2C: Porovnání počtu uchycených motolic po 8 dpi (SAD) a po 16 dpi (AD) mezi jednotlivými skupinami candátů v laboratorních podmínkách (t-test, * p<0,05)
73
14
*
12
POCET UCHYCENYCH MOTOLIC
10 8 6 4 2 0 -2 -4 BJ-SAD
BJ-AD
NM-SAD
NM-AD
PM-SAD
SKUPINA CANDATU - DPI
PM-AD
Průměr Průměr±2*SmOdch Rozsah neodleh.
Graf 2D: Porovnání počtu uchycených motolic po 8 dpi (SAD) a po 21 dpi (AD) mezi skupinami candátů v polopřirozených podmínkách (t-test, * p<0,05)
Vyhodnocení uvolňování vajíček Nebyl zjištěn žádný vztah mezi počtem nalezených motolic v rybě a množstvím uvolněných vajíček (Tab. 2A). Laboratorní podmínky Množství vajíček uvolněných z motolic odchovaných v laboratorních podmínkách se mezi jednotlivými skupinami lišilo (Kruskal-Wallis test, H(2,
N=230)=21,67,
p<0,001) (Graf 3A).
Vícenásobným porovnáním hodnot bylo zjištěno, že s nejméně uvolněných vajíček bylo u motolic z hlaváče (p<0,05) a motolice z hlavačky a cejnka se nelišily (p>0,05) (Graf 3A). Dále byl prokázán rozdíl v uvolňování poškozených a normálních vajíček. Nejvíce často byla životaschopná vajíčka uvolňována motolicemi z hlavačky (GLZ, p<0,05), motolice z cejnka a hlaváče se nelišily (GLZ, p>0,05) (Graf 3C).
Polopřirozené podmínky V polopřirozených podmínkách se uvolňování vajíček mezi skupinami také lišilo (KruskalWallis test, H(2,
N=121)=24,91,
p<0,001) (Graf 3B). Vícenásobné porovnání hodnot ukázalo, že
nejvíce vajíček uvolnily motolice z cejnka (p<0,01), nejméně motolice z hlaváče a hlavačky, mezi kterými nebyl statisticky významný rozdíl (p>0,05). Nejčastěji byla životaschopná (nepoškozená) vajíčka přítomna u motolic pocházejících z cejnka (GLZ, p<0,01) (Graf 3D). 74
3.4
3.2
A
A
3.2
A
3.0
3.0
B
2.8
KATEGORIE POCTU UVOLNENYCH VAJICEK
KATEGORIE POCTU UVOLNENYCH VAJICEK
3.4
2.6 2.4 2.2 2.0 1.8 1.6 1.4 1.2
B
2.8 2.6
B
2.4 2.2 2.0 1.8 1.6 1.4 1.2 1.0 0.8
1.0
0.6
0.8 BJ
NM
0.4
Průměr Průměr±SmCh Průměr±SmOdch
PM
SKUPINA CANDATU
BJ
NM
PM
SKUPINA CANDATU
Průměr Průměr±SmCh Průměr±SmOdch
Graf 3A: Porovnání kategorií uvolněných
Graf 3B: Porovnání kategorií uvolněných
vajíček z motolic mezi skupinami candátů
vajíček z motolic mezi skupinami candátů
z laboratorních podmínek (Kruskal-Wallis
z polopřirozených
test, p<0,001; A, B - odlišná písmena značí
test, p<0,001; A, B - odlišná písmena značí
signifikantní vztah)
signifikantní vztah)
podmínek
(Kruskal-Wallis
1.1
1.02 1.00
1.0
*
0.96
PREZENCE NEPOSKOZENYCH VAJICEK
PREZENCE NEPOSKOZENYCH VAJICEK
0.98
0.94 0.92 0.90 0.88 0.86 0.84 0.82
**
0.9
0.8
0.7
0.6
0.80 0.78 BJ
NM
Graf
3C:
deformovaných/mrtvých nepoškozených
(1)
0.5
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl. Rozsah neodleh.
PM
SKUPINA CANDATU
BJ
NM
PM
SKUPINA CANDATU
Průměr Průměr±0.95 Int. spolehl. Rozsah neodleh.
Přítomnost
Graf 3D: Přítomnost deformovaných/mrtvých
(0)
(0)
vajíček
a mezi
uvolněnými vajíčky u motolic z candátů z
a
nepoškozených
(1)
vajíček
mezi
uvolněnými vajíčky u motolic z candátů z polopřirozených podmínek (GLZ **p<0,01)
laboratorních podmínek (GLZ *p<0,05)
75
Tabulka 2A: Hodnoty Spearmanova korelačního koeficientu pro vztah mezi počtem uvolněných vajíček a počtem motolic v jedné rybě umístění candátů laboratorní podmínky
polopřirozené podmínky
skupina candátů BJ NM PM BJ NM PM
N
rs
p
61 95 74 47 30 44
0,11 0,11 -0,003 0,24 0,04 -0,28
0,39 0,31 0,98 0,11 0,84 0,06
Vyhodnocení počtu vajíček v dospělých motolicích Počty vajíček z motolic po 16/21 dpi jsou uvedeny v Tabulce 3A. Laboratorní podmínky Celkový počet vajíček v motolicích, podíl vajíček s pravidelným tvarem ani podíl promáčklých vajíček se mezi jednotlivými skupinami candátů nelišil (ANOVA, F(2,59)=1,35, p=0,27; ANOVA, F(2,59)=0,25, p=0,78; ANOVA, F(2,59)=0,87, p=0,43). Lišilo se ale zastoupení malých vajíček v celkovém počtu vajíček se mezi skupinami lišilo (ANOVA, F(2,59)=6,21, p=0,004). Nejvíce malých vajíček měly motolice z cejnka (Tukey post-hoc test, p<0,01), mezi motolicemi z hlaváče a hlavačky nebyl rozdíl (Tuckey post-hoc test, p>0,05). Podíl silně deformovaných vajíček z celkového počtu vajíček se mezi skupinami candátů nelišil (ANOVA, F(2,59)=0,56, p=0,57).
Polopřirozené podmínky Počet vajíček v motolicích se mezi jednotlivými skupinami v polopřirozených podmínkách lišil (ANOVA, F(2,58)=4,07, p=0,022). Nejméně vajíček měly motolice z hlaváče (Tuckey Post-hoc test, p<0,05), motolice z hlavačky a cejnka se mezi sebou nelišily. Podíl pravidelných, promáčklých ani malých vajíček z celkového počtu vajíček se mezi skupinami nelišil (ANOVA, F (2,58)=1,96, p=0,15; ANOVA, F(2,58)=2,58, p=0,08; ANOVA, F(2,58)=1,09, p=0,34). Nebyl zjištěn ani žádný rozdíl v zastoupení deformovaných vajíček z celkového počtu vajíček (ANOVA, F(2,58)=0,20, p=0,82).
76
Tabulka 3A: Počty vajíček ± SD v jednotlivých skupinách candátů a kategoriích určených podle tvaru vajíček počet vajíček kategorie tvaru vajíček pravidelná promáčklá malá deformovaná celkem vajíček
laboratorní podmínky BJ 490,68 ± 220,02 49,68 ± 54,22 7,95 ± 10,24 20,68 ± 21,51 569 ± 219,44
PM 507,25 ± 131,85 57,55 ± 44,82 3,55 ± 3,94 17,2 ± 13,27 585,55 ± 139,45
NM 428,85 ± 130,07 60,65 ± 56,24 1,35 ± 1,69 12,5 ± 14,29 503,35 ± 116,42
polopřirozené podmínky BJ 591,1 ± 185,51 75,67 ± 55,77 6,81 ± 7,52 32,24 ± 31,17 705,81 ± 152,5
PM 615,35 ± 203,4 61,55 ± 45,99 4,35 ± 5,01 33,9 ± 26,36 715 ± 202,42
NM 447,55 ± 176,38 86,75 ± 52,68 12,85 ± 25,71 27,55 ± 24,96 574,7 ± 202,74
Vyhodnocení zralosti vajíček motolic Laboratorní podmínky Zároveň zralá i nezralá vajíčka byla po 8 dpi přítomna pouze u motolic z hlavačky. U ostatních motolic byla pouze nezralá nebo žádná vajíčka. Nejméně motolic s nezralými vajíčky bylo z hlaváče (GLZ, p<0,05), cejnek a hlavačka se nelišili (GLZ, p>0,05). Nejvíce motolic bez vajíček bylo z hlaváče (GLZ, p<0,05), u ostatních skupin jich bylo podobně (Graf 4A). Po 16 dpi byla u většiny motolic přítomna zralá vajíčka. Nejvíce motolic pouze se zralými vajíčky pocházelo z cejnka (GLZ,
p<0,05). Přítomnost nezralých vajíček mezi zralými se
statisticky významně lišila mezi všemi mezihostiteli (GLZ, p<0,001), přičemž nejvíce motolic se zralými i nezralými vajíčky pocházelo z hlavačky, nejméně z cejnka (GLZ, p<0,01). Motolic pouze s nezralými vajíčky bylo nejvíce u cejnka (GLZ, p<0,01), ostatní skupiny se nelišily (GLZ, p<0,05). Mezi skupinami nebyl rozdíl v počtu motolic pouze s malými vajíčky nebo žádnými vajíčky (GLZ, p<0,05) (Graf 4C)
Polopřirozené podmínky Po 8 dpi se u motolic nevyskytovala žádná zralá vajíčka. Proto zde byly hodnocena pouze jedna kategorie, prezence nezralých vajíček. Motolic s nezralými vajíčky bylo opět nejméně z hlaváče (GLZ, p<0,01), cejnek a hlavačka se opět statisticky významně nelišili (GLZ, p>0,05) (Grafu 4B). Po 21 dpi bylo nejvíce motolic pouze se zralými vajíčky a zároveň nejméně se zralými i nezralými vajíčky z cejnka (GLZ, p<0,001). Počet motolic pouze s nezralými vajíčky, bez vajíček nebo s polovičními vajíčky byl mezi skupinami candátů podobný (GLZ, p>0,05) (Graf 4D).
77
1.8 1.6
*
1.4
*
1.2 1.0
PRESENCE
0.8 0.6 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 -0.6 -0.8 BJ-ZN
NM-ZN PM-ZN
PM-N BJ-N
BJ-0 NM-N
NM-0 PM-0
SKUPINA CANDATU - ZRALOST VAJICEK
Průměr Průměr±SmCh Průměr±2*SmOdch
Graf 4A: Vyhodnocení motolic s přítomností (1) a absencí (0) vajíček spadajících do jednotlivých kategorií zralosti po 8 dpi mezi skupinami candátů v laboratorních podmínkách (ZN - zralá i nezralá vajíčka, N - pouze nezralá vajíčka, 0 - žádná vajíčka) (GLZ, * p<0,05)
1.8 1.6 1.4
**
**
1.2
PRESENCE
1.0 0.8 0.6 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 BJ-N
NM-N
PM-N
SKUPINA CANDATU - ZRALOST
Průměr Průměr±SmCh Průměr±2*SmOdch
Graf 4B: Vyhodnocení motolic s přítomností (1) a absencí (0) vajíček spadajících do jednotlivých kategorií zralosti vajíček po 8 dpi mezi skupinami candátů v polopřirozených podmínkách (N pouze nezralá vajíčka) (GLZ, ** p<0,01)
78
1,8 1,6 1,4 1,2
*** **
*
*
1,0
PRESENCE
0,8 0,6 0,4 0,2 0,0 -0,2 -0,4 -0,6 -0,8 BJ-ZN
NM-ZN PM-Z BJ-N NM-N PM-ZZ PM-ZN BJ-Z PM-N BJ-ZZ NM-ZZ NM-Z SKUPINA CANDATU - ZRALOST
Průměr Průměr±SmCh Průměr±2*SmOdch
Graf 4C: Vyhodnocení motolic s přítomností (1) a absencí (0) vajíček spadajících do jednotlivých kategorií zralosti po 16 dpi mezi skupinami candátů v laboratorních podmínkách (ZN – zralá i nezralá vajíčka, Z – pouze zralá vajíčka, N - pouze nezralá vajíčka, ZZ – žádná vajíčka nebo poloviční velikosti) (GLZ, * p<0,05, ** p<0,01, *** p<0,001)
1.8 1.6
***
***
1.4 1.2 1.0
PRESENCE
0.8 0.6 0.4 0.2 0.0 -0.2 -0.4 -0.6 -0.8 BJ-ZN NM-Z PM-N BJ-N NM-ZZ PM-ZN NM-ZN PM-Z BJ-Z NM-N PM-ZZ BJ-ZZ SKUPINA CANDATU - ZRALOST
Průměr Průměr±SmCh Průměr±2*SmOdch
Graf 4D: Vyhodnocení motolic s přítomností (1) a absencí (0) vajíček spadajících do jednotlivých kategorií zralosti po 21 dpi mezi skupinami candátů v polopřirozených podmínkách (ZN – zralá i nezralá vajíčka, Z – pouze zralá vajíčka, N - pouze nezralá vajíčka, ZZ – žádná vajíčka nebo poloviční velikosti) (GLZ, *** p<0,001) 79
4. Diskuze 4.1 Parazitofauna hlavačky maramorované Hlavačka byla v České republice zaznamenána poprvé v roce 1994 (LUSK & HALAČKA, 1995) a v Německu o tři roky později (VON LANDWÜST, 2006). Díky této nedávné introdukci je vhodným objektem ke zkoumání vývoje společenstev parazitů v novém prostředí. Během let 20102011 bylo nalezeno 20 druhů parazitů na všech zkoumaných lokalitách, kteří patřili do pěti taxonomických skupin. Pouze tři stejné druhy parazitů, které se vyskytovaly i v původní oblasti rozšíření (VOJTEK, 1964; ERGENS, 1967; MORAVEC, 1994, 1995; KVACH & OGUZ, 2009). Jednalo se o druhy Apatemon cobitis proterorhini, Diplostomum sp. a Gyrodactylus proterorhini. V původním prostředí bylo na hlavačce zaznamenáno celkem devět druhů parazitů. V ústí Dněstru bylo nalezeno pět druhů parazitů (KVACH & OGUZ, 2009), v Dunaji bylo zaznamenáno šest druhů (VOJTEK, 1964; ERGENS, 1970; MORAVEC, 1994, 1995). Parazitofauna hlavačky doposud nebyla v Německu a na českých řekách podrobněji zkoumána. Jediný výzkum parazitofauny hlavačky v České republice byl proveden na přehradě Mušov KOUBKOVOU & BARUŠEM (2000). V této oblasti nalezli 13 druhů parazitů hlavačky, kteří patřili ke generalistům. Jediným typickým druhem pro hlavačku byl Apatemon cobitis proterorhini. MORAVEC (2001) uvádí, že se metacerkárie tohoto druhu vyskytují i u jiných ryb jako je mřenka mramorovaná (Barbatula barbatula) a vranka obecná (Cottus gobio). VOJTEK (1976) však předpokládá, že se v druhu Apatemon cobitis ukrývají dva poddruhy, a to Apatemon cobitis proterorhini nacházející se pouze na hlavačce a A. cobitis cobitis vyskytující se na dříve zmíněné mřence a vrance. Tato domněnka ale prozatím nebyla potvrzena žádnou experimentální studií. Hlavačka si tento druh opravdu mohla přinést s sebou do nepůvodních oblastí, protože se vyskytoval na všech zkoumaných lokalitách. Navíc byl výzkum uskutečněn na dolních tocích řeky Moravy, Dyje a Rýna, kde se výše uvedené hostitelské druhy nevyskytují, jelikož se jedná o druhy pstruhového pásma (BARUŠ & OLIVA, 1995). Nejčastěji se metacerkárie vyskytují v hlavě a na povrchu vnitřních orgánů. Definitivním hostitelem této motolice jsou rybožraví ptáci, kachny a holubi (KOUBKOVÁ & BARUŠ, 2000). KOUBKOVÁ & BARUŠ (2000) při svém výzkumu zaznamenali vysokou prevalenci a abundanci těchto metacerkárii. Na nově zkoumaných lokalitách se abundance parazita lišily. Nejnižší abundance dosáhl na řece Moravě, kde se jednalo o jednu metacerkárií na rybě, parazit se tedy v tomto prostředí sice vyskytuje, ale s velmi nízkou prevalencí . Nejvyšší abundance dosáhl na řece Rýn, průměrná abundance byla trojnásobná než uvádí ve své práci KOUBKOVÁ & BARUŠ (2000). Vliv abundance metacerkárií A. cobitis proterorhini na kondici hlavaček na řece Rýn, ale nebyl dokázán.
80
Na všech sledovaných lokalitách byl poprvé zaznamenán typický specialista hlavačky Gyrodactylus proterorhini. Tento druh se běžně vyskytuje s vysokou prevalencí v původní oblasti rozšíření hlavačky (ERGENS & LOM, 1970). S jistotou lze říci, že si hlavačka tento druh s sebou přinesla. TORCHIN (2003) tvrdí, že přinesené druhy parazitů mohou mít negativní vliv na místní populace hostitelů. V případě Gyrodactylus proterorhini je tento negativní dopad na místní populace minimální, protože se jedná o stenoxenního parazita, u kterého není známo, že by infikoval jiné druhy. Tím, že se druh během introdukce zbaví svých parazitů, může zvýšit svou úspěšnost v porovnání s jeho původní oblastí (TORCHIN, 2003). Introdukce Gyrodactylus proterorhini společně s hlavačkou neovlivnila její úspěšnost. Ve většině případů monogenea v přirozených podmínkách hostitele nepoškozují. Byly zaznamenány stovky jedinců monogeneí na žábrách a nebyl zaznamenán žádný úhyn (MO, 1997). Na všech lokalitách se vyskytovala monogenea pouze na ploutvích s nejvyšší intenzitou infekce 38 mongeneí a nebyl zaznamenán negativní vztah abundance tohoto parazita a kondičních koeficientů hlavačky. Výskyt tohoto druhu na všech sledovaných lokalitách naznačuje, že druh se Gyrodactylus proterorhini se stal stálou součástí společenstva parazitů i v oblasti introdukce. V novém prostředí mohou introdukované hostitelské druhy získat nové druhy parazitů (TORCHIN, 2003). Na všech lokalitách byly na hlavačce nalezeny místní druhy parazitů, které se vyskytují běžně na místních rybách. Na Moravě bylo nalezeno 8 druhů, na Dyji 10 druhů a na Rýnu 11 druhů. Průměrný počet druhů, které hlavačka získala z nového prostředí, je tedy vyšší než předpokládá KELLY et al. (2009). Ve své studii shrnuli, že nepůvodní druhy po introdukci získají v průměru 6,3 místních druhů parazitů. Vysoký podíl místních druhů parazitů přejatých hlavačkou zaznamenali také KOUBKOVÁ & BARUŠ (2000) na Mušově a MUZZAL et al. (1995) a PRONIN et al. (1997) ve Velkých jezerech. Ve všech těchto oblastech byli místní paraziti zaznamenáni s nízkými abundancemi i prevalencemi. Oproti tomu na Moravě, Dyji a Rýnu dosahovaly místní druhy parazitů i vysokých prevalencí a abundancí, což mohlo být způsobené vyšším výskytem prvních mezihostitelů parazita, v případě glochidií vyšším výskytem mlžů na těchto lokalitách. Nejvyšších abundancí dosahovaly na všech lokalitách glochidie mlžů. Glochidie uchycené na ploutvích nebo žábrách poškozují jejích tkáň a tím iniciují vznik tkáňové cysty kolem sebe (PEKKARINEN & ENGLUND, 1995). Glochidie zůstávají v tkáni hostitele, dokud není jejich metamorfóza dokončena, doba výskytu v tkáni závisí na teplotě vody a druhu glochidie (BAUER, 1994). Bylo prokázáno, že napadené ryby glochidiemi druhu Margaritifera margaritifera, měly horší kondici než neinfikované ryby (CUNJAK & McGLADDERY, 1991). Negativní vliv abundance glochidií na kondici hlavačky byl potvrzen i na Moravě a Dyji. Dalšími druhy s vysokou abundancí a prevalencí byli Bucephalus polymorphus na Moravě, Schulmanella petruschewskii na Dyji a Diplostomum sp. a Paryphostomum radiatum na Rýnu. Motolice Bucephalus polymorphus, 81
se vyskytuje i v Dunaji (MORAVEC, 2001), ale na hlavačce doposud nebyla zaznamenána. Cerkárie této motolice mohou vážně poškodit mladé ryby, tím, že pronikají přes kůži (NIEWIADOMSKA, 2003). Metacerkárie obecně vždy poškozují tkáň hostitele, míra poškození závisí na intenzitě infekce (AHAMMED SHAREEF & ABIDI, 2012). Negativní vliv na svalovinu hlavačky byl prokázán histologickým vyšetřením, přítomnost metacerkárií způsobila tlakovou atrofií svalových vláken a také vyvolala v blízkosti i okolí metacerkárie zánět. Ale vliv abundance metacerkárií na kondici hlavačky nebyl potvrzen. Na řece Dyji byla zaznamenaná vysoká intenzita infekce hlísticí Schulmanella petruschewskii. Tato hlístice vyvolala významné patologické změny v jaterní tkáni. Pozitivní korelační vztah abundance této hlístice a hepatosomatického indexu, byl pravděpodobně způsoben velkým množstvím zánětlivého infiltrátu a proliferací pojivové tkáně infikovaných jater. Tato hlístice využívá nejen hlavačku jako definitivního hostitele, její spektrum hostitelů je široké. Dospělé hlístice nakladou vajíčka do jaterní tkáně a uhynou, někdy bývá v játrech nalezeno pouze velké množství vajíček. Vajíčka se dostanou do vnějšího prostředí buď díky úhynu a následnému rozkladu hostitele nebo pozřením hostitele a následnou cestou vajíčka přes trávící trakt rybožravého ptáka, dravé ryby nebo savce. Mezihostitel, ve kterém by se vyvíjela larva z vajíčka nebyl doposud jednoznačně určen, nebyla prokázána ani infekce definitivního hostitele tkání s vajíčky. Enormní zvětšení jater s přítomností mnoha vajíček a mrtvých hlístic bylo zaznamenáno i na amurech, kteří byli vyhublí a pomalu plavali při hladině (MORAVEC, 1994). Motolice rodu Diplostomum jsou běžným parazitem hlavačky. Byly zaznamenány v původní i nepůvodní oblasti rozšíření v Dunaji (ERGENS & LOM, 1967; MORAVEC, 2001) i v nepůvodní oblasti v přehradě Mušov (KOUBKOVÁ & BARUŠ, 2000) i na nově zkoumaných lokalitách. Tyto oční metacerkárie mají široké spektrum hostitelů, vysoká intenzita infekce v oku ryby může vést ke slepotě a následnému uhynutí ryby (NIEWIADOMSKA, 2003). U sledovaných hlavaček byl zaznamenán negativní vliv abundance toho parazita na jejich kondici. Posledním dominantním druhem byla motolice Paryphostomum radiatum, která je běžným evropským druhem, ale na hlavačce byla zaznamenána poprvé. Ve svém životním cyklu využívá vodní plže jako prvního mezihostitele, široké spektrum ryb jako druhého mezihostitele a kormorány (Phalacrocoracidae) jako definitivního hostitele (NAŠINCOVÁ et al., 1993). Vliv abundance těchto metacerkárií na kondici hlavačky nebyl prokázán. Ostatní druhy přejaté v novém prostředí (Cyathocotylidae spp., Digenea spp., Tylodeplphys clavata, Acanthocephalus anguillae, Pomporhynchus laevis, Anguillicolloides crassus, Camallanus sp., Nematoda sp., Raphidascaris acus, Rhabdochona denudata, Streptocara crassicauda) se vyskytovaly s nízkou nebo střední prevalencí, proto je možné soudit, že infekce těmito druhy byla spíše náhodná. Rozdílnost druhového složení společenstva parazitů mezi sledovanými lokalitami vyplývá pravděpodobně z odlišných abiotických podmínek na daných lokalitách a různého potravního 82
spektra. Potrava je hlavním zdrojem, pomocí kterého získávají nepůvodní druhy nové parazity (PRONIN et al., 1997). Výsledky studie na všech třech nepůvodních lokalitách dokládají postupné získávání místních druhů parazitů, které pravděpodobně bude stále pokračovat. Vliv abundance všech parazitů na kondici hlavačky nebyl dostatečně prokázán, hlavačka tedy není limitována svou původní a získanou parazitofaunou a parazitace tedy nesníží její schopnost dalšího šíření. Přestože byla v jejím nepůvodním prostředí zaznamenána vyšší vnímavost k parazitární infekci než v původní oblasti rozšíření, toto srovnání může být ovlivněno i nedostatečným prozkoumáním parazitofauny hlavačky v původní oblasti. Schopnost šíření nepůvodních druhů ryb také ovlivňuje jejich kondice (EHRLICH, 1989). Koeficient kondice a hepatosomatický index jsou hlavními ukazateli přebytečné energie ryb, kterou si ukládají do svalů a jater. Kondice nepůvodních druhů ryb bývá v novém prostředí vyšší než v původní oblasti rozšíření (FRANCOVÁ et al., 2011). Do jaké míry měly zkoumané ryby vyšší kondici v oblasti introdukce, nelze říci, protože nebyla provedena žádná studie, která by zaznamenala kondici hlavačky mramorované v původní oblasti. Ale mezi lokalitami byl zjištěn rozdíl v hodnotách hepatosomatického koeficientu dospělých hlavaček. Mezi Moravou a Dyjí nebyl významný rozdíl, ale v porovnání s hlaváči z Rýna byla jejich kondice hlavaček z Dyje nižší. Kondice hlaváčky může být ovlivněna složením potravy (POLAČIK et al., 2009). Na řece Rýn bylo složení potravy pravděpodobně kvalitnější.
4.2. Parazitofauna hlaváče černoústého Hlaváč byl zaznamenán v České republice (LUSK & HOLČÍK, 1998) a Německu (BORCHERDING et al., 2011) poprvé v roce 2008. Jeho výskyt ve zkoumaných nepůvodních oblastech je mnohem kratší v porovnání s hlavačkou. V původní oblasti rozšíření se na hlaváči vyskytuje kolem 70 druhů parazitů (NAJDENOVA, 1974; SMIRNOV, 1986; BANARESCU, 1964; KVACH, 2001, 2002a, 2002b, 2002c, 2005). Úspěšné zbavení se parazitů má vliv na úspěch introdukce do nového prostředí (TORCHIN et al., 2003). Na všech zkoumaných nepůvodních lokalitách bylo nalezeno 14 druhů parazitů. Nebyl zaznamenán žádný typický parazit hlaváče, hlaváč se tedy během své dlouhé cesty úspěšně zbavil svých parazitů. Pouze dva druhy, Raphidascaris acus a Pomphorhynchus laevis byly zaznamenány jak v původní oblasti rozšíření (NAJDENOVA, 1974; KVACH, 2004), v nepůvodní oblasti rozšíření (FRANCOVÁ et al., 2011) i na všech třech zkoumaných lokalitách. Jednalo se však o euryxenní druhy, které se vyskytují běžně na evropských rybách (MORAVEC, 2001). Tři druhy parazitů, Bucephalus polymorphus, Diplostomum sp. a Anodonta anatina, byly zaznamenány jak v původní oblasti rozšíření (NAJDENOVA, 1974; KVACH, 2004; ONDRAČKOVÁ et al., 2005; FRANCOVÁ et al., 2011), tak v nepůvodním prostředí (MÜHLEGGER et al., 2009, 2010; FRANCOVÁ et al., 2011) i na 83
zkoumaných lokalitách Morava a Dyje. Opět se jednalo o druhy, které měly širokou hostitelskou specifitu (MORAVEC, 2001). Není možné dokázat, zda si hlaváč některý z uvedených druhů z původní oblasti přinesl, protože tyto druhy se běžně vyskytují u jiných ryb na zkoumaných lokalitách. Obecně lze říci, že na hlaváči nebyly nalezeny žádné druhy parazitů, jejichž rozšíření do místní populace ryb by bylo úzce spjaté s introdukcí hlaváče. Stejně jako hlavačka získal nové druhy parazitů v nepůvodních oblastech výzkumu. Jednalo se o pět druhů, Rhipidocotyle campanula, Acanthocephalus anguillae, Rhabdochona denudata, Schulmanella petruschewskii a Unio tumidus. Tyto druhy se vyskytovaly s nízkou prevalencí i abundancí, proto lze říci, že jde pravděpodobně o náhodnou infekci. Žádný zaznamenaný druh nebyl dominantní zároveň na všech zkoumaných lokalitách. Na řece Rýn se vyskytovaly dva druhy s vysokou prevalencí, Pomphorhynchus laevis a Raphidascaris acus. Oba druhy patří mezi generalisty (ERGENS & LOM, 1970; MORAVEC, 1994). Vrtejš P. laevis využívá jako mezihostitele různonožce (Ampipoda) a jeho definitivním hostitelem jsou dravé ryby (VOLF & HORÁK, 2007). Jeho patogenita spočívá v mechanickém poškození stěny a sliznice střeva (ERGENS & LOM, 1970). Vliv abundance vrtejšů na kondici hlaváče nebyl na řece Rýn potvrzen. Na Dunaji, kde dosahoval tento druh vrtejše mnohem vyšších abundancí než na Rýnu, také nebyl zjištěn vliv na kondici ryb (ONDRAČKOVÁ et al., 2010). Jediným endoparazitem s prokázaným negativním vlivem na kondici hlaváčů byla na řece Rýn hlístice Raphidascaris acus. Larvy prvního stádia se vyvíjí v mnohoštětinatcích a larvách dvoukřídlých, které jsou součástí potravy hlaváče (POLAČIK et al., 2009). Dále využívá široké spektrum ryb jako druhého mezihostitele i definitivniho a paradefinitivního hostitele. Paradefinitivní hostitel i mezihostitel obvykle bouřlivě reagují na larvu R. acus a obalují ji tkáňovou cystou (MORAVEC, 1995). U hlaváče byly také tyto tkáňové cysty nalezeny na všech infikovaných rybách. Na Moravě i Dyji se vyskytovaly tři dominantní druhy Bucephalus polymorphus, Anodonta anatina a Unio tumidus. Druhem s nejvyšší abundancí a intenzitou infekce byl Bucephalus polymorphus. Tento druh byl na hlaváči již zaznamenán v původní (NAJDENOVA, 1974) i nepůvodní (MÜHLEGGER et al., 2010) oblasti rozšíření. V rakouském úseku Dunaje byly metacerkárie zaznamenány s 78,3 % prevalencí a nejvyšší intenzitou infekce 54 metacerkárií, autor si tuto vysokou intenzitu infekce vysvětluje hojným výskytem mlže Dreissena polymorpha, který je prvním mezihostitelem B. polymorphus (MÜHLEGGER et al., 2010). V porovnání s Dunajem byla na Moravě zaznamenána opravdu masivní infekce B. polymorphus, s prevalencí 100% a intenzitou infekce až 1329 metacerkárií, které byly většinou umístěny ve tkáni ploutví. Vliv abundance metacerkárií B. polymorphus byl na kondici hlaváče potvrzen. Byly zjištěny i patologické změny, infekce metacerkáriemi způsobovala tlakovou atrofii v kosterní svalovině. Vysoká abundance tohoto parazita na řece Moravě je také pravděpodobně způsobená přítomností prvního 84
mezihostitele, mlžů Anodonta anatina a Unio tumidus, jejichž larvy také dosahovaly prevalence na hlaváči až 100%. U obou těchto druhů glochidií byl zaznamená negativní vliv jejich abundance na hepatososmatický index. Nižší počet druhů parazitů ukazuje menší vnímavost hlaváče k parazitární infekci než byla zaznamenána na stejných lokalitách u hlavačky mramorované. ONDRAČKOVÁ et al. (2010) zjistili menší vnímavost hlaváče černoústého v nepůvodní oblasti v porovnání s hlaváčem Neogobius kessleri . Odlišná diverzita společenstev parazitů na všech nově zkoumaných lokalitách je pravděpodobně způsobená různými druhy stanovišť, které hlaváč využívá (NAIDENOVA, 1974), prostředím na lokalitách a širokým potravním spektrem (POLAČIK et al., 2009). ONDRAČKOVÁ et al. (2010) dokázali, že hlaváči mají lepší kondici v nepůvodní oblasti, ale nezjistili žádný vztah mezi kondicí v původní a nepůvodní oblasti a abundancí parazitů. Mezi Moravou, Dyjí a Rýnem nebyly zjištěny významné rozdíly v kondici ryb, i když kondice hlaváčů může být ovlivněna složením potravy (POLAČIK et al., 2009). Negativní vliv abundance všech parazitů na kondici hlaváčů na jednotlivých lokalitách nebyl potvrzen. Lze předpokládat, že parazitace hlaváče nebude limitovat v dalším šíření. I když proces získávání místních parazitů není pravděpodobně dokončen, v budoucnu je možné očekávat infekci dalšími parazity, pro které je hlaváč potenciálně vnímavým hostitelem. Jaký dopad bude mít inrodukce hlaváče na místní populace ryb prozatím, nelze říci, ale obecně je hlaváč považován za druh, který může mít díky kompetici negativní vliv na místní druhy ryb (JUDE et al., 1995).
4.3 Vnímavost nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb k infekci motolicí Bucephalus polymorphus Při parazitologickém vyšetření hlaváčovitých druhů ryb byly zjištěny vysoké abundance a prevalence metacerkárií Bucephalus polymorphus. Podle DASZAK et al. (2000) mohou nově introdukované druhy zesílit infekci místními parazity, protože se stanou jejich vhodnými hostiteli. Introdukované druhy tedy mohou přímo i nepřímo měnit abundanci místních hostitelů tím, že podpoří přenos parazitů (POULIN et al., 2011). Na zkoumaném úseku řeky Moravy byl výskyt metacerkárií B. polymorphus zaznamenán u všech šesti vyšetřených druhů ryb, přičemž hlavačka jako jeden z nejpočetnějších druhů ve společenstvu ryb patřila mezi druhy se střední spíše vyšší intenzitou infekce. Hlaváč černoústý (Neogobius melanostomus), jehož populační hustota na řece Moravě byla poměrně nízká, patřil k druhům společenstva ryb se střední, spíše nižší intenzitou infekce metacerkáriemi. Nejpočetnější druh plůdkového společenstva ryb na sledované lokalitě, cejnek obecný, byl překvapivě parazitován metacerkáriemi nejméně, přestože předběžný průzkum 85
ukázal u tohoto druhu poměrně vysoké hodnoty infekce. Vnímavost hlavačovitých druhů byla tedy podobná jako u přirozeně se vyskytujících druhů ryb s tímto parazitem, přičemž nebyl zjištěn rozdíl ve vnímavosti mezi hlavačkou a hlaváčem. Intenzita infekce tímto parazitem, může záviset na životních strategiích ryby. Druhy ryb, které se vyskytují převážně u dna a při břehu v okolí mlžů, kteří slouží B. polymorphus jako první mezihostitel (NIEWIADOMSKA, 2003), mohou být více vystaveny uvolněným cerkáriím. Mezihostitel se po napadení motolicí brání imunitní reakcí, která může metacerkárie zahubit (OLSON & PIERCE, 1991). Imunitní odpověď hostitele, jak bylo prokázáno v pokusu s evropskými a japonskými úhoři a hlísticí Anguillicoloides crassus, je silnější, pokud se s daným parazitem hostitel již setkal (MOLNÁR, 1994; KNOPF & MAHNKE, 2004). Nepůvodní druh hostitele se tedy může stát pro místní druh parazita výhodnější, než místní hostitel, který už má vybudovanou obranu proti tomuto parazitovi. Podíl mrtvých metacerkárií B. polymorphus se u hlavačky nelišil od místních druhů. Hlaváč patřil k druhům s nejmenším podílem mrtvých metacerkárií, proto mohl být pro motolici B. polymorphus vhodnějším hostitelem, než většina místních druhů. Vyšší zastoupení hlaváčovitých druhů ryb v místním společenstvu a jejich vysoká infekce metacerkáriemi by mohly mít za následek vyšší abundanci i prevalenci motolice B. polymorphus v místních mezihostitelích i definitivních hostitelích patřících do životního cyklu této motolice. Ovšem u definitivního hostitele, dravých ryb, by se musely hlaváčovité ryby stát vyhledávanější kořistí než původní druhy. Negativní vliv na místní společenstvo ryb by mohla mít zvýšená produkce cerkárií B. polymorphus mlži, jejichž následná penetrace by mohla poškodit rybí potěr nebo způsobit úhyny juvenilních ryb (BATURO, 1980; NIEWIADOMSKA, 2003). Z mnoha studií vyplývá, že nepůvodní druhy hostitelů nemusí být pro místní druhy parazitů jen vhodné, ale mohou být dokonce lepším hostitelem než místní hostitelské druhy. Noví parazité nepůvodních druhů mohou mít vyšší nebo stejnou abundanci a někdy dokonce i vyšší plodnost než na místních druzích ryb (KENNEDY et al., 1991; RAUQUE et al., 2003). Plodnost parazita může být v rámci jednoho druhu ovlivněna faktory souvisejícími s hostitelem i jeho prostředím (POULIN, 2007). Infekcí definitivního hostitele candáta obecného (Sander lucioperca), který by mohl být potencionálním definitivním hostitelem metacerkárií z hlaváčovitých i ostatních druhů ryb B. polymorphus na řece Moravě, mělo být zjištěno, jaký je rozdíl mezi motolicemi B. polymorphus z místního hojného druhu (Abramis bjoerkna) a nepůvodních hlaváčovitých druhů ryb. Cejnek obecný je běžným mezihostitelem B. polymorphus. Hlaváč černoústý se již s B. polymorphus setkal v nepůvodní oblasti Dunaje, v této oblasti na něm dosahoval vysokých abundancí i prevalencí (MÜHLEGGER et al., 2009), ale hodnoty byly nižších než na řece Moravě. Hlavačka byla poprvé jako hostitel B. polymorphus zaznamenána na Moravě. Vybrané modelové organismy byly tedy pro experimentální srovnání plodnosti B. polymorphus ideální. Experiment probíhal v laboratorních a polopřirozených podmínkách, v obou případech stejně, aby bylo možné 86
závěry jednoznačně prokázat a vyloučit vliv vnějšího prostředí. Nejprve byla zkoumána schopnost metacerkárií B. polymorphus uchytit se v definitivní hostiteli. Nejlepší schopnost uchytit se ve střevě candáta měly metacerkárie z hlaváče v obou prostředích a v polopřirozených podmínkách také metacerkárie z cejnka. Rozdíl uchycených metacerkárií po 8 dpi a 16/21 dpi se v laboratorních i polopřirozených podmínkách lišil pouze u hlavačky, kde došlo k signifikantnímu poklesu počtu uchycených motolic. Z těchto výsledků je možné usoudit, že motolice, které pochází z hlavačky mají sníženou schopnost se v definitivním hostiteli uchytit, a také u nich pravděpodobně dochází k úhynu. Proto je pro parazita v tomto ohledu hlavačka ze zkoumaných druhů nejméně výhodná. Dospělé motolice uvolňují ve střevě definitivního hostitele vajíčka, která se dostávají s trusem do vnějšího prostředí (NIEWIADOMSKA, 2003). Přenesením živých dospělých motolic do fyziologického roztoku bylo napodobeno přirozené prostředí střeva a po určitém čase zjištěno množství uvolněných vajíček a jejich kvalita. Podle toho měla být zjištěna schopnost dospělých motolic produkovat kvalitní vajíčka a tedy i kvalitní potomstvo (POULIN, 2007). V laboratorních i polopřirozených podmínkách bylo shodně zjištěno, že motolice z hlaváče uvolňují nejméně vajíček, a také vždy patřily k motolicím, které nejméně uvolňovaly životaschopná vajíčka. V tomto případě lze tedy usoudit, že nejméně kvalitního potomstva vyprodukují motolice z hlaváče. Počet vajíček určuje také úspěšnost parazita, protože čím více vajíček parazit vyprodukuje, tím se zvyšuje pravděpodobnost, že přežije alespoň část potomstva (PRIZE, 1974). Počet vajíček se mezi motolicemi v laboratorních podmínkách nelišil, ale nejvíce vajíček poloviční velikosti bylo u motolic z cejnka. V polopřirozených podmínkách měly nejvíce vajíček motolice z hlaváče, ostatní motolice se nelišily. Rychlost dospívání motolic byla u skupin candátů různá. Nejpozději se vytvářela vajíčka u motolic z hlaváče, protože po 8 dpi bylo nalezeno nejvíce motolic bez vajíček. Nejdříve dozrávala vajíčka motolicím z cejnka, které jako jediné měly i zralá vajíčka. Po 16/21 dpi se motolice z hlaváčovitých ryb nelišily, u cejnka bylo nejvíce motolic se zralými vajíčky a také nejvíce motolic pouze s nezralými vajíčky. Sice zde byly zaznamenány rozdíly mezi motolicemi z různých mezihostitelů ve vytváření a dozrávání vajíček, ale většina motolic by pravděpodobně dospěla. Hlavačka je tedy výborným novým mezihostitelem motolice B. polymorphus, jednak se vyskytuje hojně v místním společenstvu ryb, ale také motolice v definitivním mezihostiteli dospívají poměrně rychle, navíc motolice uvolňují většinou životaschopná vajíčka. Jedinou nevýhodou tohoto mezihostitele je horší schopnost metacerkárií uchytit se ve střevě definitivního hostitele, což ale může být vykompenzováno vyšší intenzitou infekce hlavačky metacerkáriemi. U motolic z hlaváče byl sice prokázán nejvyšší počet vajíček, ale produkují většinou poškozená vajíčka. Navíc se hlaváč ve společenstvu místních ryb nevyskytuje s vysokou početností a abundance metacerkárií v juvenilních rybách byla průměrná. Vzhledem k vysokým prevalencím a 87
abundancím B. polymorphus a schopnosti motolic pocházejících z hlaváčovitých druhů ryb úspěšně dospět a produkovat potomstvo, lze předpokládat, že tyto nepůvodní druhy ryb mohou ovlivnit populační dynamiku B. polymorphus na řece Moravě. Důležitou roli v životním cyklu tohoto parazita ale bude hrát také zastoupení hlaváčovitých ryb v potravě místních ryb, které doposud nebylo zkoumáno. Výzkum parazitofauny hlaváčovitých ryb a jejich vnímavosti k parazitární infekci přinesl nové poznatky a dopomohl k lepšímu pochopení jakou roli hrají paraziti v procesu invaze. Také přinesl nové poznatky o vlivu hlaváčovitých ryb na místní druh parazita a nastínil jeho možný dopad na místní společenstvo ryb.
88
5. POUŽITÁ LITERATURA ADÁMEK Z., JURAJDA P., PRÁŠEK V. & SOUKUP I. 2010: Seasonal diet pattern of non-native tubenose goby (Proterorhinus semilunaris) in a lowland reservoir (Mušov, Czech Republic). Knowledge and Management Aquatic Ecosystems 397: 02. AHAMMED SHAREEF P.A. & ABIDI S.M.A. 2012: Incidence and histopathology of encysted progenetic metacercaria of Clinostomum complanatum (Digenea: Clinostomidae) in Channa punctatus and its development in experimental host. Asian Pacific Journal of Tropical Biomedicine (2012): 421-426. AHNELT H. 1988: Zurn Vorkomnlen der Marmorierten Grundel (Proterorhinus marmoratus (Pallas), Pisces: Gobiidae) in Österreich. Annalen des Naturhistorischen Museums in Wien 90: 31- 42. AHNELT H., BANARESCU P., SPOLWIND R., HARKA A. & WAIDBACHER H. 1998: Occurrence and distribution of three gobiid species (Pisces, Gobiidae) in the middle and upper Danube region – examples of different dispersal pattern? Biologia (Bratislava) 53: 665–678. ANDERSON R.M. & MAY R.M. 1986: The invasion, persistence and spread of infectious diseases within animal and plant communities. Philosophical Transactions of the Royal Society London B 314: 533–570. ANDERSON R.M. & MAY R.M. 1992: Infectious Diseases of Humans. Dynamics and Control. Oxford University Press, New York. BAILEY S.A., DUGGAN I.C., van OVERDIJK C.D.A., JENKINS P.T. & MacISAAC H.J. 2003: Viability of invertebrate diapausing eggs collected from residual ballast sediment. Limnology and Oceanography 48: 1701–1710. BALON E.K. 1967: Vývoj ichtyofauny Dunaja, jej súčasný stav a pokus o prognózu dalších zmien po výstavbe vodných diel. Biologické práce 13.1. 3 - 121. BALON E.K. 1975: Reproductive guilds of fishes: a proposal and definitions. Journal of the Fisheries Research Board of Canada 32: 821 – 864. BANĂRESCU P. 1964: Pestii Ganoizi si Ososii. Fauna Republicii Populare Romîne 13. Akademia Republicii Populare Romine, Bucharest. BATURO B. 1980: Pathological changes in cyprinid fry infected by Bucephalus polymorphus Baer, 1827 and Rhipidocotyle illense (Ziegler 1883) metacercariae (Trematoda, Bucephallidae). Acta Parasitologica Polonica 27: 241–246. BARUŠ V. & OLIVA O. 1995: Fauna ČR a SR: Mihulovci (Petromyzontes) a ryby (Osteichthyes) 2. Academia, Praha. BAUER O.N. 1987: Opredelitel parazitov presnovodnych ryb SSSR. Izdatelstvo Nauka, Leningrad.
89
BERINKEY
L.
1972:
Magyarország
és
a
szomszédos
területek
édesvízi
halai
a
Természettudományi Múzeum gyűjteményében. Vertebrata Hungarica 13: 3 - 24. van BEEK G.C.W. 2006: The round goby Neogobius melanostomus first recorded in the Netherlands. Aquatic Invasion 1: 42–43. BEGON M., HARPER J.L. & TOWNSEND C.R. 1992: Ekologie - jedinci, populace a společenstva. Vydavatelství Univerzity Palackého, Olomouc. BJÖRKLUND M. & ALMQUIST G. 2010: Rapid spatial genetic differentiation in an invasive species, the round goby Neogobius melanostomus in the Baltic Sea. Biological Invasions 12: 2609–2618. BLOSSEY B. & NOTZOLD R. 1995: Evolution of increased competitive ability in invasive nonindigenous plants - a hypothesis. Journal of Ecology 83: 887–889. BORCHERDING J., STASS S., KRÜGER S., ONDRÁČKOVÁ M, ŠLAPANSKÝ L. & JURAJDA P. 2011: Non-native Gobiid species in the lower River Rhine (Germany): recent range extensions and densities. Journal of Applied Ichthyology 27(1): 153–155. BRONNENHUBER J.E., DUFOUR B.A., HIGGS D.M. & HEATH D.D. 2011: Dispersal strategies, secondary range expansion and invasion genetics of the nonindigenous round goby, Neogobius melanostomus, in Great Lakes tributaries. Molecular Ecology 20: 1845–1859. BUSH A.O., LAFFERTY K.D., LOTZ J.M. & SHOSTAK A.W. 1997: Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. Revisited. The Journal of Parasitology 83: 575-583. CALLAWAY R.M. & ASCHENHOUG E.T. 2000: Invasive plants versus their new and old neighbors: a mechanism for exotic invasion. Science 290: 521-23. CAMMAERTS R., SPIKMANS F., van KESSEL N., VERREYCKEN H., CHÉROT F., DEMOL T. & RICHEZ S. 2012: Colonization of the Border Meuse area (The Netherlands and Belgium) by the non-native western tubenose goby Proterorhinus semilunaris (Heckel, 1837) (Teleostei, Gobiidae). Aquatic Invasions 7(2): 251–258. CAMP J.W., BLANEY L.M. & BARNES D.K. 1999: Helminths of the round goby, Neogobius melanostomus (Perciformes: Gobiidae), from southern Lake Michigan, Indiana. Journal of thehelmintological society of Washington 66: 70–72. CARLTON J.T. 1985: Transoceanic and interoceanic dispersal of coastal marine organisms: the biology of ballast water. Oceanography and Marine Biology Annual Review 23: 313-371. CARLTON J.T. 1996: Pattern, process, and prediction in marine invasion ecology. Biological Conservation 78: 97-106. CARLTON J.T. & GELLER J.B. 1993: Ecological roulette - the global transport of nonindigenous marine organisms. Science 261: 78–82.
90
COHEN A.N. & CARLTON J.T. 1995: Nonindigenous aquatic species in a United States estuary: a case study of the biological invasions of the San Francisco Bay and Delta. United States Fish and Wildlife Service, Washington D.C. COLAUTTI R.I. & MacISAAC H.J. 2004: A neutral terminology to define ‘invasive’ species. Diversity and Distribution 10: 135–141. CONE D., EURELL T. & BEASLEY V. 1994: A report of Dactylogyrus amphibothrium (Monogenea) on the gills of European ruffe in western Lake Superior. Journal of Parasitology 80: 476–478. COPP G.H., BIANCO P.G., BOGUTSKAYA N., ERÖS T., FALKA I., FERRIRA M.T., FOX M. G., FREYHOF J., GOZLAN R.E., GRABOWSKA J., KOVÁČ V., MORENO-AMICH R., NASEKA A., PEŇÁZ M., POVŽ M., PRZBYLSKI M., ROBILLARD M., RUSSELL I.C., STAKENAS S., ŠUMER S., VILA-GISPERT A. & WIESNER C. 2005: To be, or not to be, a non-native freshwater fish? Journal of Applied Ichthyology 21: 242–262. CORKUM L.D., SAPOTA M.R. & SKÓRA K.E. 2004: The round goby, Neogobius melanostomus, a fish invader on both sides of the Atlantic Ocean. Biological Invasions 6: 173–181. CUNJAK R.A. & McGLADDERY S.E. 1991: The parasite-host relationship of glochidia (Mollusca: Margaritiferidae) on the gills of young-of-the-year Atlantic salmon (Salmo salar). Canadian Journal of Zoology 69 (2): 353–358. CZUGAŁA A. & WOŹNICZKA A. 2010: The River Odra estuary - another Baltic Sea area colonized by the round goby Neogobius melanostomus Pallas, 1811. Aquatic Invasions 5: S61– S65. DASZAK P., CUNNINGHAM A.A. & HYATT A.D. 2000: Emerging infectious diseases of wildlife - threats to biodiversity and human health. Science 287: 443–449. DAWES B. 2011: The Trematoda. With Special Reference to British and European Forms. Cambridge University Press, UnitedKingdom. DE CASTRO F. & BOLKER B. 2005: Mechanisms of disease induced extinction. Ecology Letters 8: 117–126. DE SILVA S.S., NGUYEN T.T.T., ABERY N.W. & AMARASINGHE U.S. 2005: An evaluation of the role and impacts of alien finfish in Asian inland aquaculture. Aquaculture Research 37: 117. DIGGINS T.P., KAUER J., CHAKRABORTI R.K. & DePINTO J.V. 2002: Diet choice by the exotic round goby (Neogobius melanostomus) as influenced by prey motility and environmental complexity. Journal of Great Lakes Research 28: 411–420.
91
DÖNNI W. & FREYHOF J. 2002: Einwanderungen von Fischarten in die Schweiz, Rheineinzugsgebiet. Mitteilungen zur Fischerei 72, Bundesamt für Umwelt, Wald und Landschaft. DRAKE J.M. 2003: The paradox of the parasites: implications for biological invasion. Proceedings of the Royal Society of London B 270: S133-S135. DYBDAHL M.F. & LIVELY C.M. 1995: Host–parasite interactions: Infection of common clones in natural populations of a freshwater snail. Proceedings of the Royal Society of London B 260: 99–103. EHRLICH P.R. 1984: Which animal will invade? In: MOONEY H.A & DRAKE J.A. (eds): Ecology of biological invasions of North America and Hawaii. Springer-Verlag, New York. pp. 79–95. EHRLICH P.R. 1989: Attributes of invaders and the invading processes: vertebrates. In: DRAKE J. A., MOONEY H. A., DI CASTRI F., GROVES R. H., KRUGER F. J., REJMÁNEK M & WILLIAMSON M. (eds): Biological invasions: a global perspective. Chichester, John Wiley & Sons Ltd., pp. 315-328. EMTYĽ M.K., PLOTNIKOV G.K., LOKHMAN Y.V. & AGEVEV P.A. 1993: Preliminary data on fish fauna of left-hand tributaries of River Kuban. In: Actual problems of ecology and protection of nature in piedmount ecosystems, Part 1. Kuban State University, Krasnodar, pp. 96–99. (in Russian) ERGENS R. & LOM J. 1970: Původci parasitárních nemocí ryb. Academia Praha, 384 pp. ERŐS T, SEVCSIK A & TÓTH B 2005: Abundance and night-time habitat use patterns of PontoCaspian gobiid species (Pisces, Gobiidae) in the littoral zone of the River Danube, Hungary. Journal of Applied Ichthyology 21: 350–357. ESCH G. W. & FERNÁNDEZ C. 1993: A functional biology of parasitism. Chapman and Hall, London. FLECKER A. S. & TOWNSEND C. R. 1994: Community - wide consequences of trout introduction in New Zealand streams. Ecological Applications 4: 798 – 807. FRANCOVÁ K., ONDRAČKOVÁ M., POLAČIK M., & JURAJDA P. 2011: Parasite fauna of native and non-native populations of Neogobius melanostomus (Pallas, 1814) (Gobiidae) in the longitudinal profile of the Danube River. Journal of Applied Ichthyology 27: 879–886. GALIL B. & ZENETOS A. 2002: A sea change — exotics in the Eastern Mediterranean Sea. In: LEPPAKOSKI E., GOLLASCH S., OLENIN S. (eds): Invasive Aquatic Species in Europe. Distribution, Impacts and Management. Dordrecht: Kluwer Academic Publishers, pp. 325–336.
92
GANDON S. & MICHALAKIS Y. 2002: Local adaptation, evolutionary potential and host – parasite coevolution: Interactions between migration, mutation, population size and generation time. Journal of Evolutionary Biology 15: 451–462. GETCHELL R.G. & BOWSER P.R. 2006: Ecology of Type E botulism within Dreissena mussel beds. Aquatic Invaders 17: 1–8. GOZLAN R.E. 2008: Introduction of non-native freshwater fish: is it all bad? Fish and Fisheries 9: 106-115. GRABOWSKA J., PIETRASZEWSKI D. & ONDRAČKOVÁ M. 2008: Tubenose goby Proterorhinus marmoratus (Pallas, 1814) has joined three other Ponto-Caspian gobies in the Vistula River (Poland). Aquatic Invasions 3(2): 261-265. GRIGOROVICH I.A., COLAUTTI R.I., MILLS E.L., HOLECK K., BALLERT A.G. & MacISSAC H. J. 2003: Ballast-mediated animal introductions in the Laurentian Great Lakes: retrospective and prospective analyses. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 60: 740–756. GUTI G., ERŐS T., SZÁLOKY Z. & TÓTH B. 2003: Round goby, Neogobius melanostomus (Pallas, 1811) in the Hungarian section of the Danube. Halászat 96: 116-119. HAMMER R., HARPER D.A.T. & RYAN P.D. 2001: PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Paleontologia Electronica 4 (1), 9 pp. HÄNFLING B., BOLTON P., HARLEY M. & CARHALHO G.R. 2005: A molecular approach to detect hybridisation between crucian carp (Carassius carassius) and non indigenous carp species (Carassius spp. and Cyprinus carpio). Freshwater Biology 50: 403–417. HANKO B. 1931: Ursprung und Verbreitung der Fischfauna Ungarns. Archiv für Hydrobiologie 23: 520 – 556. HARKA A. 1998: A tarka géb (Proterorhinus marmoratus) terjeszkedése és keletmagyarországi megjelenése. Halászat 34 (81): 94 - 95. HARKA A., Z. SALLAI, Z. SZEPESI S. & WILHELM. 2006. The spread of the Tubenose goby (Proterorhinus marmoratus) and Monkey goby (Neogobius fluviatilis) in the basin of River Tisa and Central Europe. Acta Ichtiologica Romanica I: 129-140. HARRIS J. & BIRD D.J. 2000: Modulation of the fish immune system by hormones. Veterinary Immunology and Immunopathology 77: 163–176. HOLDICH D.M. & REEVE I.D. 1991: Distribution of freshwater crayfish in the British Isles, with particular reference to crayfish plague, alien introductions and water quality. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 1: 139–158.
93
HOLECK K.T., MILLS E.L., MacISAAC H.J., DOCHODA M.R., COLAUTTI R.I. & RICCIARDI A. 2004: Bridging troubled waters: biological invasions, transoceanic shipping, and the Laurentian Great Lakes. BioScience 54: 919–929. HOGGARTH M. A. 1999: Descriptions of some of the glochidia of the Unionidae (Mollusca: Bivalvia). Malacologia 41: 1-118.
GRABOWSKA J., PIETRASZEWSKI D. & ONDRAČKOVÁ M. 2008: Tubenose goby Proterorhinus marmoratus (Pallas, 1814) has joined three other Ponto-Caspian gobies in the Vistula River (Poland). Aquatic Invasions 3(2): 261-265. GANDON S. & MICHALAKIS Y. 2002: Local adaptation, evolutionary potential and host– parasite coevolution: Interactions between migration, mutation, population size and generation time. Journal of Evolutionary Biology 15: 451–462. JUDE D. J., REIDER R. H. & SMITH G. R. 1992: Establishment of Gobiidae in the Great Lakes basin. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Science 49: 416-421. JUDE D. J., JANSSEN J. & CRAWFORD G. 1995: Ecology, distribution, and impact of the newly introduced round & tubenose gobies on the biota of the St. Clair & Detroit Rivers. In: MUNAWAR M., EDSALL T. & LEACH J. (eds.): The Lake Huron ecosystem: Ecology, Fisheries and Management. SPB Academic Publishing, Amsterdam, pp 447-460. JURAJDA P., ČERNÝ J., POLAČIK M., VALOVÁ Z., JANÁČ M., BLAŽEK R. & ONDRAČKOVÁ M. 2005: The recent distribution and abundace of non-native Neogobius fishes in the Slovak section of the river Danube. Journal of Applied Ichthyology 21: 319-323. KEANE R.M. & CRAWLEY M. J. 2002: Exotic plant invasions and the enemy release hypothesis. Trends in Ecology and Evolution 17: 164-170. KEESING F., HOLT R. D. & OSTFELD R.S. 2006: Effects of species diversity on disease risk. Ecology Letters 9: 485–498. KELLY J.M. 1993: Ballast water and sediments as mechanisms for unwanted species introduction into Washington state. Journal of Shellfish Research 12: 405-412. KELLY D.W., PATERSON R.A., TOWNSEND C.R., POULIN R. & TOMPKINS D.M. 2009: Parasite spillback: a neglected concept in invasion ecology? Ecology 90: 2047–2056. KENNEDY A. & BUSH. O. 1994: The relationship between pattern and scale in parasite communities: A stranger in a stranger land. Parasitology 109: 187–196. KENNEDY C. R., HARTVIGSEN R. & HALVORSEN O. 1991: The importance of fish stocking in the dissemination of parasites throughout a group of reservoirs. Journal of Fish Biology 38: 541–552.
94
KNOPF K. & MAHNKE M. 2004: Differences in susceptibility of the European eel (Anguilla anguilla) and the Japanese eel (Anguilla japonica) to the swimbladder nematode Anguillicola crassus. Parasitology 129: 491-496. KOELBEL C. 1874: Über die Idcntität der Gobius semilunaris Heck. und G. rubromaculatus Kricsch mit G. marmoratus Pallas. Verh. K.-k. zool.-bot. Ges. Wien 24 (2): 569 - 574. KORNIS M.S., MERCADO-SILVA N. & VANDER ZANDEN M.J. 2012: Twenty years of invasion: a review of round goby Neogobius melanostomus biology, spread and ecological implications. Journal of Fish Biology 80: 235–285. KOSTRZEWA J., GRABOWSKI M. & ZIĘBA G. 2004: Nowe inwazyjne gatunki ryb w wodach Polski. Archives of Polish Fisheries 12: 21–34. KOTTELAT M. & FREYHOF J. 2007: Handbook of European freshwater fishes. Publications Kottelat, Switzerland. KOUBKOVÁ B. & BARUŠ V. 2000: Metazoan parasites of the recently established tubenose goby (Proterorhinus marmoratus) population from the Southern Moravian reservoir, Czech Republic. Helminthologia 37: 89–95. KOZUBIKOVA E., FILIPOVA L., KOZAK P., DURIS Z., MARTIN M.P., DIEGUEZURIBEONDO J., OIDTMANN B. & PETRUSEK A. 2009: Prevalence of the crayfish plague pathogen Aphanomyces astaci in invasive American crayfishes in the Czech Republic. Conservation Biology 23: 1204–1213. KRIESCH J. 1873: Ein neuer Gobius. - Verh. zoo1.-bot. Ges. Wien 23: 369 - 376. KRUŽÍKOVÁ L., JURAJDA. & PRÁŠEK V. 2003: Průchod 0+ juvenilních ryb turbínami MVE vodního díla Nové Mlýny. In: BRYJA J. & ZUKAL J. (eds): Zoologické dny Brno: pp. 114-115. KVACH Y. 2001: Helminthes of gobies from the Tuzly’s lagoons (the north-western part of the Black Sea). Oceanological Studie 30: 103-113. KVACH Y. 2002a: The round goby’s parasites in native habitats and in a place of invasion. Oceanological Studies 31: 51-57. KVACH Y. 2002b: Helminthes parasitising gobies and other fishes in the Budaksky Lagoon (Black Sea, Ukraine). Oceanological Studies 31: 59-65. KVACH Y. 2002c: Helminthes of goby fish of the Hryhoryivsky Estuary (Black Sea, Ukraine). Vestnik zoologii 36: 71-76. KVACH Y. 2004: The metazoa parasites of gobiids in the Dniester Estuary (Black Sea) depending on water salinity. Oceanological and Hydrobiological Studies 13 (3): 47-56. KVACH Y. 2005: A comparative analysis of helminth faunas and infection parameters of ten species of gobiid fishes (Actinopterygii: Gobiidae) from the north-western Black Sea. Acta Ichthyologica et Piscatoria 35 (2): 103-110. 95
KVACH Y. & OĞUZ M.C. 2009: Communities of metazoan parasites of fishes of Proterorhinus genus (Actinopterygii: Gobiidae). Helminthologia 46 (3): 168 – 176. KVACH Y. & SKÓRA K.E. 2007: Metazoa parasites of the invasive round goby Apollonia melanostoma (Neogobius melanostomus) (Pallas) (Gobiidae: Osteichthyes) in the Gulf of Gdańsk, Baltic Sea, Poland: a comparison with the Black Sea. Parasitological Research 100: 767-774. KVACH Y. & STEPIEN C.A. 2008: Metazoan parasites of introduced round and tubenose gobies in the Great Lakes: support for the “Enemy release hypothesis”. Journal of Great Lakes Research 34: 23–35. KVACH Y. & WINKLER H.M. 2011: The colonization of the invasive round goby Neogobius melanostomus by parasites in new localities in the southwestern Baltic Sea. Parasitology Research 109 (3): 769-80. LAFFERTY K.D. & KURIS A.M. 1996: Biological control of marine pests. Ecology 77: 1989– 2000. LAFFERTY K.D. 1999: The evolution of trophic transmission. Parasitology Today 15: 111-115. LANDRUM P.F. & FISHER S.W. 1998: Influence of lipids on bioaccumulation and trophic transfer of organic contaminants in aquatic organisms. In: ARTS M. & WAINMAN B. (eds) Lipids in Freshwater Ecosystems. Springer-Verlag, New York, NY, pp. 203–234. von LANDWÜST C. 2006: Expansion of Proterorhinus marmoratus (Teleostei, Gobiidae) into the River Moselle (Germany). Folia Zoologica 55: 107–111. LAVOIE D.M., SMITH L. D. & RUIZ G.M. 1999: The potential for intracoastal transfer of nonindigenous species in the ballast water of ships. Estuarine, Coastal and Shelf Science 48: 551564. LELEK A. 1987: The Freshwater Fishes of Europe. Treatened Fishes of Europe. vo1.9. Aula. Verlag, Wiesbaden. LOCKE A.D., REID M., VAN LEEUWEN H.C., SPRULES W.G. & CARLTON J.T. 1993: Ballast water exchange as a means of controlling dispersal of freshwater organisms by ships. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 50: 2086–2093. LOCKWOOD J.L., HOOPES M.F. & MARCHETI M.P. 2007: Invasion ecology, Blackwell, United Kingdom. LODGE D.M. 1993: Biological invasions: lessons for ecology. Trends in Ecology & Evolution 8: 133–137. LODGE D.M. 2001: Lakes. In: CHAPIN III F.S., SALA O.E., HUBER-SANNWALD E. (eds): Future Scenarios of Global Biodiversity. Springer-Verlag, New York.
96
LOWE-McCONNELL R.H. 1993: Fish faunas of the African Great Lakes: Origins, diversity and vulnerability. Conservation Biology 7: 634-643. LUSK S. & HALAČKA K. 1995: The first finding of the tubenose goby, Proterorhinus marmoratus, in the Czech Republic. Folia Zoologica 44 (1): 90 – 92. LUSK S. & HOLČÍK J. 1998: Význam bezbariérového spojení říčního systému Moravy a Dyje na území České republiky Dunajem. Biodiverzita ichtyofauny ČR (II): 69-83. LUSK S., LUSKOVÁ V., HALAČKA K. & LOJKÁSEK B. 2000: Změny v druhové skladbě ichtyofauny na území České republiky po roce 1990. In: LUSK S. & HALAČKA K. (eds): Biodiverzita ichtyofauny České republiky 3, UBO AV ČR, Brno, pp. 21–28. LUSK S., LUSKOVÁ V. & HANEL L. 2010: Alien fish species in the Czech Republic and their impact on the native fish fauna. Folia Zoologica 59 (1): 57 – 72. LUSK S., KLÍMA O., BARTOŇOVÁ E. & LUSKOVÁ V. 2009: Hlaváč černoústý - nový nepůvodní druh v oblasti soutoku Moravy a Dyje (Česká republika). 60 let výuky rybářské specializace na Mendelově zemědělské a lesnické univerzitě v Brně. Brno, pp. 51-58. LUSK S., VETEŠNÍK L., HALAČKA K., LUSKOVÁ V., PEKÁRIK L. & TOMEČEK J. 2008: První záznam o průniku hlaváče černoústého Neogobius (Apollonia) melanostomus do oblasti soutoku Moravy a Dyje (Česká republika). Biodiverzita ichtyofauny ČR (VII): 114-118. MACHKEVSKY V.K., MORDVINOVA T.N. & PARUKHIN A.M. 1990: Helminthofauna of bullheads in Egorlytsian Bay and Lake Donuzlav, places for arrangement of mussel farms. Ekologia Morya No. 36: 69-75. (in Russian) MAITLAND P.S. 2000: Guide to Freshwater Fish of Britain and Europe. Octopus Publishing Group limited, London. MANNÉ S. & POULET N. 2008: First record of the western tubenose goby Proterorhinus semilunaris (Heckel, 1837) in France. Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems 389: 03p1 – 03p5. MARGOLIS L., ESCH G.W., HOLMES J.C., KURIS A.M. & SCHAD G.A. 1982: The use of ecological terms in parasitology (report of an ad hoc commitee of the American Society of Parasitologists). The Journal of Parasitology 68: 131-133. MILLS E.L., LEACH J.H., CARLTON J.T. & SECOR C.L. 1993: Exotic species in the Great Lakes: a history of biotic crises and anthropogenic introductions. Journal of Great Lakes Research 19: 1–54. MIKA F. & BREUER G. 1928: Die Fische und Fischerei des ungarischen Fertő (Neusiedlersees). Arch. Balaton. (Tihany) 2: 116 – 131.
97
MILLER P. J. 2003: The freshwater fishes of Europe. Vol. 8/I Gobiidae 1. AULA-Verlag, Wiebelsheim. MILLER P. J. 2004: The Freshwater Fishes of Europe. Vol. 8/II Gobiidae 2. Aula-Verlag, Wiesbaden. MLÍKOVSKÝ J. & STÝBLO P. 2006: Nepůvodní druhy fauny a flóry České Republiky. ČSOP, Praha. MO T.A. 1997: Seasonal occurrence of Gyrodactylus derjavini (Monogenea) on brown trout, Salmo trutta, and Atlantic salmon, S. salar, in the Sandvikselva river, Norway. The Journal of Parasitology 83 (6): 1025-1029. MOLNÁR K. 1994: Formation of parasitic nodules in the swimbladder and intestinal walls of the eel Anguilla anguilla due to infections with larval stages of Anguillicola crassus, Diseases of Aquatic Organisms 20: 163-170. MOLNÁR K. 2006: Some remarks on parasitic infections of the invasive Neogobius spp. (Pisces) in the Hungarian reaches of the Danube River, with a description of Goussia szekelyi sp. n. (Apicomplexa: Eimeriidae).Journal of Applied Ichthyology 22 (5): 395–400. MOONEY H.A. & CLELAND E.E. 2001: The evolutionary impact of invasive species. Proceedings of the National Academy of Sciences 98: 5446–5451. MORAVEC F. 1994: Parasitic nematodes of freshwater fishes of Europe. Academia, Praha. MORAVEC F. 1995: 1. species Proterorhinus marmoratus (Pallas, 1814). Parasites. In: BARUŠ F., OLIVA O. (eds): Lampreys – Petromyzontes and fishes – Osteichthyes. Academia, Praha. MORAVEC F. 2001: Checklist of the metazoan parasites of fishes of the Czech Republic and the Slovak Republic (1873–2000). Academia, Praha. MOSKAĽKOVA K. I. 1996: Ecological and morphophysiological prerequisites to range extension in the round goby Neogobius melanostomus under conditions of anthropogenic pollution. Journal of Ichthyology 36: 584–590. MOVCHAN Y. V., MANILO L. G., SMIRNOV A. I. & SCHERBUKHA A. Y. 2003: Catalogue of collections of Zoological Museum of National Natural History Museum of National Academy of Sciences of Ukraine. Cyclostomata and fishes. Zoological Museum, Kiev. (in Russian). MOYLE P. B. 1986: Fish introduction into North America: Patterns and ecological impact. In: MOONEY H.A. & DRAKE J.A. (eds) Ecology of Biological Invasions of North America and Hawaii. Springer-Verlag, New York, pp. 27-43. MÜHLEGGER J. M, JIRSA F., KONECNY R., SATTMANN H. & FRANK C. 2009: Bucephalus polymorphus Baer, 1827 - a new fish parasite in Austria? Wien Klin Wochenschr 21(3): 50–52.
98
MÜHLEGGER J.M., JIRSA F., KONECNY R. & FRANK C. 2010: Parasites of Apollonia melanostoma (Pallas 1814) and Neogobius kessleri (Guenther 1861) (Osteichthyes, Gobiidae) from the Danube River in Austria. Journal of Helminthology 84: 87–92. MUZZALL P.M., PEEBLES C.R. & THOMAS M.V. 1995: Parasites of the round goby, Neogobius melanostomus, and tubenose goby, Proterorhinus marmoratus (Perciformes: Gobiidae), from the St. Clair River and Lake St. Clair, Michigan. Journal of the Helminthological Society of Washington 62 (2): 226–228. NAJDENOVA N.N. 1974: Parasite fauna of fishes of the goby family from the Black and Azov seas. Naukova Dumka, Kiev, pp. 180. (in Russian) NASEKA A.M., BOLDYREV V.S., BOGUTSAYA N.G. & DELITSYN V.V. 2005: New data on the historical and expanded range of Proterorhinus marmoratus (Pallas, 1814) (Teleostei: Gobiidae) in eastern Europe. Journal of Applied Ichthyology 21: 300–305. NAŠINCOVÁ V., SCHOLZ T. & MORAVEC F. 1993: The life cycle of Paryphostomum radiatum (Dujardin, 1845) (Trematoda: Echinostomatidae), a parasite of cormorants. Folia Parasitologica 40: 193-201. NIEWIADOMSKA K. 2003: Pasozyty ryb polski (klucze do oznaczania), Przywry – Digenea. Warszawa, Polskie Towarzystwo Parazitologiczne. NEILSON M.E. & STEPIEN C.A. 2009: Evolution and phylogeography of the tubenose goby genus Proterorhinus (Gobiidae: Teleostei): evidence for new cryptic species. Biological Journal of the Linnean Society 96: 664–684. NEILSON M.E. & STEPIEN C.A. 2011: Historic speciation and recent colonization of Eurasian monkey gobies (Neogobius fluviatilis and N. pallasi ) revealed by DNA sequences, microsatellites, and morphology. Diversity and Distributions 17: 688–702. OJAVEER H. 2006: The round goby Neogobius malanostomus is colonizing the NE Baltic sea. Aquatic Invasions 1: 44–45. OLIVA O., HRABĚ S. & LÁC J. 1968: Stavovce Slovenska I. Ryby, obojživelníky a plazy. Slovenská akadémia vied, Bratislava. OLROYD B. P. 1999: Coevolution while you wait: Varroa jacobsoni, a new parasite of western honeybees. Trends in Ecology and Evolution 14: 312-315. OLSON R. E. & PIERCE J. R. 1991: Histopathology of the Trematode Stephanostomum sp. in Rex Sole, Glyptocephalus zachirus. Transaction of the American Microscopical Society 110 (1): 75-79. ONDRAČKOVÁ M., FRANCOVÁ K., DÁVIDOVÁ M. & POLAČIK M. 2010: Condition status and parasite infection of Neogobius kessleri and N. melanostomus (Gobiidae) in their native and non-native area of distribution of the Danube River. Ecological Research 25: 857–866. 99
PEKKARINEN M. & ENGLUND V.P.M. 1995: Description of Unionid glochidia in Finland, with a table aiding in their identification. Archiv für Hydrobiologie 134 (4): 515–531. PINCHUK V.I., SMIRNOV A.I., KOVAL N.V.S. & SHEVCHENKO P.G. 1985: On recent distribution of the gobiid fishes (Gobiidae) in the Dnieper River basin. In Hydrobiological investigations of fresh waters. Naukova Dumka, Kiev, pp. 121 – 130. (in Russian) PIRIA M, ŠPREM N., JAKOVLIĆ I., TOMLJANOVIĆ T., MATULIĆ D., TREER T., ANIČIĆ I. & SAFNER R. 2011: First record of round goby, Neogobius melanostomus (Pallas, 1814) in the Sava River, Croatia. Aquatic Invasions 6: S153–S157. POLAČIK M., JANÁČ M., JURAJDA P., ADÁMEK Z., ONDRAČKOVÁ M., TRICHKOVA T. & VASSILEV M. 2009: Invasive Gobies in the Danube: invasion success facilitated by availability and selection of superior food resources. Ecology of Freshwater Fish 18: 640-649. POLAČIK M., JANÁČ M., TRICHKOVA T., VASSILEV M., KECKEIS H. & JURAJDA P. 2008: The distribution and abundance of the Neogobius fishes in their native range (Bulgaria) with notes on the non-native range in the Danube River. Archives of Hydrobiology, Supplement Large Rivers 18: 193–208. POULIN R. 1995: ‘Adaptive’ changes in the behaviour of parasitised animals: a critical review. International Journal for Parasitology 25: 1371–1383. POULIN R. 1998: Evolution and phylogeny of behavioural manipulation of insect hosts by parasites. Parasitology 116: S3 – S11. POULIN R. 2007: Evolutionary Ecology of Parasites. Princeton University Press, Princeton, New Jersey. POULIN R. & MOUILLOT D. 2003: Host introductions and the geography of parasite taxonomic diversity. Journal of Biogeography 30: 837–845. POULIN R., PATERSON R.A., TOWNSEND C.R., TOMPKINS D.M. & KELLY D.W. 2011: Biological invasions and the dynamics of endemic diseases in freshwater ecosystems. Freshwater Biology 56: 676–688. PRÁŠEK V. & JURAJDA P. 2000: Šírení hlavačky mramorované (Proterorhinus marmoratus) v České republice. Biodiverzita ichtyofauny ČR 3: 127 – 129. PRÁŠEK V. & JURAJDA P. 2005: Expansion of Proterorhinus marmoratus in the Morava River basin (Czech Republic, Danube R. watershed). Folia Zoologica 54 (1–2): 189–192. PRENTER J., MacNEIL C., DICK J.T.A. & DUNN A.M. 2004: Roles of parasites in animal invasions. Trends in Ecology and Evolution 19: 385–390. PRONIN N.M., FLEISCHER G.W., BALDANOVA D.R. & PRONINA S.V. 1997a: Parasites of the recently established round goby (Neogobius melanostomus) and tubenose goby 100
(Proterorhinus marmoratus) (Cottidae) from the St. Clair River and Lake St. Clair, Michigan, USA. Folia Parasitologica 44: 1-6. PRONIN N.M., SELGEBY J.H., PRONINA S.V. & DARLEN T. 1997b: Effect of parasites on resistance to oxygen starvation in the ruff (Gymnocephalus cernuus). Russian Journal of Ecology 28: 278–280. PUTH M. & POST D. M 2005: Studying invasion: have we missed the boat? Ecology Letters 8: 715–721. RABERG L., GRAHN M., HASSELQUIST D. & SVENSSON E. 1998: On the adaptive significance of stress-induced immunosuppression. Proceedings of the Royal Society of London B, 265: 1637–1641. RAY W.J. & CORKUM L.D. 2001:. Habitat and site affinity of the round goby. Journal of Great Lakes Research 27: 329–334. RAUQUE C.A., VIOZZI G.P. & SEMENAS L.G. 2003: Component population study of Acanthocephalus tumescens (Acanthocephala) in fishes from Lake Moreno, Argentina. Folia Parasitologica 50: 72–78. REINARTZ R. & HILBRICH T. 2000: Nachweis der Marmorierten Grundel im unterfränkischen Mein bei Eltmann (Rheineinzugsgebiet). Österreichs Fischerei 53: 192 – 194. RICCIARDI A. 2001: Facilitative interactions among aquatic invaders: is an “invasional meltdown” occurring in the Great Lakes? Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 58: 1-13. RICCIARDI A. & MacISSAC H. J. 2000: Recent mass invasion of the North American Great Lakes by Ponto-Caspian species. Trends in Ecology & Evolution 15: 62–65. RICCIARDI A. & RASMUSSEN J.B. 1998: Predicting the identity and impact of future biological invaders: a priority for aquatic resource management. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 55: 1759–1765. RIZEVSKY V., PLUTA M., LESCHENKO A. & ERMOLAEVA I. 2007: First record of the invasive Ponto-Caspian tubenose goby Proterorhinus marmoratus (Pallas, 1814) from the River Pripyat, Belarus. Aquatic Invasions 2(3): 275–277. ROKICKI J. & ROLBIECKI L. 2002: Colonization of the round goby, Neogobius melanostomus (Gobiidae) by parasites in the new environment of the Gulf of Gdańsk (southern Baltic). Wiadomości Parazytologiczne 48: 197-200.
101
ROLBIECKI L. 2006: Parasites of the round goby, Neogobius melanostomus (Pallas, 1811), an invasive species in the Polish fauna of the Vistula Lagoon ecosystem. Oceanologia 48(4): 545– 561. SAGOFF M. 2007: Are nonnative species harmful? Conservation Magazine 8: 20-21. SAPOTA M.R. 2004: The round goby (Neogobius melanostomus) in the Gulf of Gdansk – a species introduction into the Baltic Sea. Hydrobiologia 514: 219–224. SCHADT J. 2000: Neue Fischart im Main entdeckt: Marmorierte Grundel (Proterorhinus marmoratus). Fischer & Teichwirt 51: 217–218. SCHARBERT A. 2009: Community patterns and recruitment of fish in a large temperate river floodplain – The significance of seasonally varying hydrological conditions and habitat availability. PhDThesis at the Zoological Institute, University of Cologne (Germany). SCHRECK C. B. & MOYLE P. B. 1990: Methods for Fish Biology. American Fisheries Society Bethesda, Maryland, USA. SIMBERLOFF D. 1996: Impacts of introduced species in the United States. Consequences The Nature and Implications of Environmental Change 2: 13-22. SIMBERLOFF D. & GIBBONS L. 2004: Now you see them, now you don’t – population crashes of established introduced species. Biological Invasions 6: 161–172. SIMONOVIĆ P., VALKOVIĆ B. & PAUNOVIĆ M. 1998: Round goby Neogobius melanostomus, a new Ponto-Caspien element for Yugoslavia. Folia Zoologica 47: 305-312. SKAZKINA E.P. 1966: On ecological differences in gobies from the Azov Sea (round and syrman gobies). Science Papers of AzCherNIRO 24: 35-38. (in Russian) SKÓRA K.E. & STOLARSKI J. 1993: New fish species in the Gulf of Gdansk. Bulletin of the Sea Fisheries Institute, Gdyni 1: 83. SMIRNOV
A.I.
1986:
Perciformes
(Gobioidei),
Scorpaeniformes,
Pleuronectiformes,
Lophiiformes. Fauna Ukraini 8: 7–183. (in Russian) SMITH H. A., JOHNSON W.S. & SHONKWILLER J.S. 1999: The implications of variable or constant expansion rates in invasive weed infestations. Weed Science 47: 62-66. SOKOLOV L.I., SOKOLOVA E.L. & GOLOVIATOK G.Y. 1989: New inhabitants of the River Moscow. Priroda 9: 80–81. (in Russian) SPINDLER T., HOLČÍK J. & HENSEL K. 1992: Die Fischfauna der österreichisch – tschechoslowakischen Grenzstrecke der March samt ihrem Einzugsgebiet. Bericht 5/1992, Forschungsinstitut WWF Österreich.
102
STEPIEN C.A. & TUMEO M.A. 2006: Invasion genetics of Ponto - Caspian gobies in the Great Lakes: A "cryptic" species, absence of founder effects, and comparative risk analysis. Biological Invasions 8 (1): 61 - 78. STEINGRAEBER M.T. & THIEL P.A. 2000: The round goby (Neogobius melanostomus): another unwelcome invader in the Mississippi River basin. In: McCABE R. E. & LOOS S. E. (eds): Transactions of the 65 th North American Wildlife and Natural Resources Conference. Washington, DC, Wild life Management Institute, pp. 328–344. STILING P.D. 1996: Ecology: Theories and Applications. Prentice Hall, New Persey. STRÁŇAI I. & ANDREJI J. 2004: The first report of round goby, Neogobius melanostomus (Pisces, Gobiidae) in the waters of Slovakia. Folia Zoologica 53: 335-338. STRECKER U. 2006: The impact of invasive fish on an endemic Cyprinodon species flock (Teleostei) from Laguna Chichancanab, Yucatan, Mexico. Ecology of Freshwater Fish 15: 408–418. ŠVÁTORA M., KRÍŽEK J. & REITER A. 2000: Ichtyofauna horní Dyje - Bílý Kríž. Biodiverzita ichtyofauny CR (III), Brno, pp 161 – 164. TARASCHEWSKI H. 2006: Hosts and parasites as aliens. Journal of Helminthology 80: 99– 128. TORCHIN M.E. & LAFFERTY K.D. 2008: Escape from parasites. In: RILOV G. & CROOKS J. (eds) Marine Bioinvasions: Ecology, conservation and management perspectives. SpringerVerlag Berlin, pp. 203-214. TORCHIN M.E., LAFFERTY K.D., DOBSON A.P., McKENZIE V.J. & KURIS A.M. 2003: Introduced species and their missing parasites. Nature 421: 628–630. TORCHIN M.E., LAFFERTY K.D., KURIS A.M. 2001: Release from parasites as natural enemies: increased performance of a globally introduced marine crab. Biological Invasions 3: 333–345. TORCHIN M.E. & MITCHELL C.E. 2004: Parasites, pathogens and invasions by plants and animals. Frontiers in Ecology and the Environment 2: 183–190. TORGERSON P. & CLAXTON J. 1999: Epidemiology and control. In: DALTON J. P. (ed), Fasciolosis. CABI Publishing, Oxon, pp. 113–139. VAŠEK M., JŮZA T., ČECH M. , KRATOCHVÍL M., PRCHALOVÁ M., FROUZOVÁ J., ŘÍHA M., TUŠER M., SEĎA J. & KUBEČKA J. 2011: The occurrence of non-native tubenose goby Proterorhinus semilunaris in the pelagic 0+ year fish assemblage of a central European reservoir. Journal of Fish Biology 78: 953–961. VERMEIJ G.J. 1996: An agenda for invasion biology. Biological Conservation 78: 3-9.
103
VOJTEK J. 1964: Zur Kenntnis des Entwicklungszyklus von Apatemon cobitis (Linstow, 1980). Z. Parasitenknde 24: 578-599. VOLF P. & HORÁK P. a kol. 2007: Paraziti a jejich ekologie. Nakladatelství Triton, Praha, 393 pp. VOJTEK J. 1976: Einige ökologische Aspekte des Studiums der Entwicklungszyklen der Trematoden. Skripta Fac. Sci. Nat. UJEP Brunensis Biologia 1: 1–8. VUTSKITS
G.
1895.
Adatok
a
Balatonés
a
kcszthelyi
Hévíz
halfaunájábhoz.
Természettudományi Közlöny 27: 15 - 18. WIESNER C., SPOLWIND R., WAIDBACHER H., GUTTMAN S. & DOBLINGER A. 2000: Erstenachweis der Schwarzmundgrundel
Neogobius melanostomus (Pallas 1814) in
Österreich. Österreichs Fischerei 53: 330-331.
Zdroj obrázků: Obrázek 1.1 http://www.biolib.cz/cz/taxonimage/id62591/?taxonid=16069 Obrázek 1.2 http://gallery.nanfa.org/v/members/Uland/Exotics/Neogobius+melanostomus++Round+Goby .jpg.html?g2_imageViewsIndex=2 Obrázek 1.3 http://www.mujlov.cz/atlasryb.php?ryba=3&name=Cand%C3%A1t+obecn%C3%BD
104
