Farmaka Volume 4 Nomor 4 Suplemen 1
333
PENGGUNAAN PROBIOTIK DALAM MERINGANKAN DAN MENGOBATI IRRITABLE BOWEL SYNDROME (IBS) : REVIEW Rico Saputra1, Mutakin1 1
Fakultas Farmasi Universitas Padjadjaran
Jl. Raya Bandung Sumedang Km 21 Jatinangor 45363
[email protected]
Abstrak Irritable Bowel Syndrome (IBS) merupakan gangguan fungsional saluran cerna bagian bawaah yang dapat bersifat kronik dan dapat terjadi pada semua umur. Saat ini pengobatan untuk IBS dapat berupa antipasmodik, diet, psikoterapi dan juga probiotik. Penggunaan probiotik untuk mengurangi dan mencegah penyakit IBS saat ini sudah banyak digunakan karena beberapa penelitian telah membuktikan probiotik dapat probiotik mengeluarkan antibakteri dan efek antivirus yang menguntungkan, memiliki efek anti-inflamasi pada permukaan mukosa, serta bisa mengubah komposisi flora usus dimana dapat secara langsung maupun tidak langsung. Oleh sebab itu, perlu pengembangan dan penelitian lebih lanjut potensi probiotik yang dapat dijadikan sebagai obat yang dapat mengobati berbagai macam penyakit. Kata kunci : Probiotik, IBS, mikroorganisme Abstract Irritable Bowel Syndrome (IBS) is a functional disorder lower gastrointestinal tract which can be chronic and occur at everyone. Currently the treatment for IBS could be antipasmodik, diet, psychotherapy and probiotics. Probiotics has benefit to reduce and prevent IBS, because some studies have shown probiotics secrete an antibacterial and antiviral effect that is profitable, has anti-inflammatory effect on mucosal surfaces, and can alter the composition of the intestinal flora which can be directly or indirectly. Therefore, it needs further development and research to see the potential of probiotics that can be used as a medicine to treat various diseases.
Farmaka Volume 4 Nomor 4 Suplemen 1
334
Keywords: Probiotics, IBS, microorganism diklasifikasikan oleh the Rome foundation
Pendahuluan Irritable Bowel Syndrome (IBS)
yang disebut sebagai Functional Bowel
merupakan gangguan fungsional saluran
Disorders (FBD)5. Menurut Kriteria Rome
cerna bagian bawah berupa nyeri perut,
II,
gangguan pola buang air besar tanpa
tertinggi adalah Kanada dan Amerika
adanya gangguan organik1. IBS dapat
(12%)7.
kejadian
IBS
dengan
prevalensi
disebabkan oleh beberapa faktor yang
Pengobatan IBS dapat dilakukan
dapat mengganggu saluran cerna seperti
dengan berbagai cara seperti pemberian
faktor psikologis2, sensitivitas terhadap
obat berupa antipasmodik, diet, psikoterapi
makanan, pengaruh obat-obatan, genetik3,
dan juga dapat menggunakan probiotik.
dan hormon4.
Probiotik merupakan salah satu
Gejala yang ditimbulkan dari IBS
organisme yang dimasukkan ke dalam
dapat berupa berupa nyeri perut dan
tubuh inang yang dengan mengubah flora
perubahan pola buang air besar seperti
dalam saluran pencernaan yang bermanfaat
diare, konstipasi atau diare bergantian serta
bagi kesehatan. Probiotik saat ini tersedia
kembung5. Selain itu penderita IBS juga
dalam bentuk olahan yang dibuat dari
sering mengeluhkan keinginan defekasi
berbagai spesies bakteri dan jamur8.
yang tidak bisa ditahan dan perasaan defekasi
tidak
sempurna,
serta
feses
berlendir6.
Istilah probiotik yang digunakan berasal dari Roy Fuller yang mengartikan bahwa probiotik adalah suplemen mikroba
Penyakit IBS telah mendapatkan
hidup
yang
menguntungkan
dan
perhatian cukup besar akibat semakin
berpengaruh terhadap inang (host) dengan
tingginya prevalensi dan gejala yang
meningkatkan keseimbangan mikroba di
muncul bervariasi selama dua dekade
usus9. Definisi dari probiotik sekarang
terakhir. IBS termasuk kelompok penyakit
dirancang oleh
gastrointestinal
Organization (FAO) dan World health
kronik
yang
Food and Agriculture
Farmaka Volume 4 Nomor 4 Suplemen 1
335
diare11.
Organization (WHO) pada tahun 2001
pengobatan
yang mendefinisikan probiotik sebagai
bermanfaat bagi manusia tertutama dalam
mikroorganisme hidup apabila diberikan
pencegahan dan pengobatan gangguan
dalam jumlah cukup, dapat memberikan
saluran cerna seperti Irritable Bowel
pengaruh yang menguntungkan pada inang
Syndrome (IBS). Salah satu hipotesis
(host). Dan pada tahun 2002, melakukan
menyatakan
evaluasi probiotik bagi kesehatan dari
kedalam tubuh dapat mencegah invasi,
berbagai produk makanan10.
memodulasi
yang
Probiotik
penambahan
imunitas
juga
probiotik
luminal
dan
Probiotik adalah mikroorganisme
mengurangi dampak IBS12. Dalam review
menguntungkan
ini akan dijabarkan beberapa penelitian
dengan
jumlah
digunakan
yang
untuk
jika
diberikan
cukup,
dapat
mencegah
dan
mengenai probiotik yang dimanfaatkan untuk mengobati IBS. Bowel
Syndrome”, Artikel
“IBS”,
Metode
”treatment”
Metode yang digunakan dalam penyusunan
digunakan untuk mendukung review ini
review ini, menggunakan metode kajian
adalah
pustaka dengan pengambilan data dari
internasional terakreditasi yang memuat
beberapa sumber data primer (jurnal) yang
informasi
dibutuhkan sesuai dengan topik yang
penanganan
dibahas. Pengumpulan data menggunakan
Syndrome (IBS) dengan probiotik dalam
sumber atau literatur dalam bentuk data
20 tahun terakhir.
artikel/jurnal
mengenai penyakit
dan
dan
jurnal
nasional
maupun
pencegahan Irritable
yang
dan Bowel
primer yang secara keseluruhan didapatkan beberapa jurnal yang dijadikan referensi.
Hasil
Pencarian data menggunakan media online
Digunakan 6 studi penelitian yang
yaitu Pubmed, Google, dan situs jurnal
melaporkan adanya pengaruh pemberian
yang terkait dengan tema. Kata kunci yang
probiotik dalam mengobati dan meringkan
digunakan berupa “probiotic”, “Irritable
penyakit IBS (Tabel 1).
336
Tabel 1. Studi Penggunaan Probiotik dalam Meringankan dan Mengobati IBS Studi
Metode
Probiotik sumber
Peserta; Umur; (jumlah interverensi/jumlah kontrol) IBS tanpa memiliki penyakit organik 19-85 (39/42)
Durasi (minggu)
Hasil
4
Campuran dari probiotik dapat meningkatkan konsentrasi tinja dan meningkatkan gejala diare pada IBS -Pasien IBS dengan gejala dominan konstipasi tidak menunjukkan respon tehadap probiotik -Pasien IBS yang mengalami diare menunjukkan respon positif terhadap probiotik Probiotik yang diberikan memiliki efek positif LGG memberikan efek positif dalam pengobatan IBS Mengurangi gejala IBS
Yoon et al., (2015)13
Randomization Blind
Lactobacillus acidophilus, L. rhamnosus, Bifidobacterium breve, B. actis, B. longum, Streptococcus thermophiles
Faghihi et al., (2015)14
Uji Klinis dengan pendekatan terkontrol plasebo (double-blind randomized placebocontrolled trial)
Escherichia coli Nissle 1917
Sinn et al., (2008) 15
Randomization and Double blind. Randomization and Double blind.
Lactobacillus acidophilus-SDC Penderita IBS 18-70 (20/20) 2012, 2013 Lactobacillus rhamnosus GG Anak-anak Penderita IBS 6-16 (52/52)
Randomization and Double blind Loperamide for diarrhoea and bisocodyl for constipation permitted. Randomization
Bifidobacterium infantis 35624
Wanita penderita IBS 18-65 (270/92)
4
Lactobacillus salivarius UCC433 & Bifidobacterium infantis 35624,
Penderita IBS 18-73 (77/77)
8
Gawronska et al., (2007)16 Whorwell et al., (2006)17
O’Mahony et al., (2005)18
penderita IBS 20-50 (139/139)
6
4 4
B infantis 35624 meringankan gejala IBS
337
Dari
studi
penelitian
tersebut,
yang digunakan dari hasil berasal dari
didapatkan pemberian probiotik dapat
Lactobacillus
acidophilus13,15,
mengobati penyakit IBS, kecuali pada
Lactobacillus
rhamnosus13,16,
penelitian
Lactobacillus salivarius18, Bifidobacterium
Faghihi
et
al.,
2015
menunjukkan pemberian probiotik kepada
infantis17,18,
pasien
Bifidobacterium breve13, B. actis13, B.
IBS
dengan
gejala
dominan
konstipasi tidak memberikan efek. Semua
longum13,
studi penelitian melibatkan peserta IBS
thermophiles13.
dengan rentang umur yang berbeda-beda.
Escherichia
dan
coli14,
Streptococcus
Probiotik adalah mikroba yang
Terdapat satu penelitian melibatkan pasien
menguntungkan
anak-anak16,
meningkatkan keseimbangan mikroba di
dan
satu
penelitian
melibatkan pasien wanita17.
dengan
cara
usus.
Dalam studi penelitian, sumber
Pada studi Yoon et al., (2005)
probiotik yang digunakan berasal dari
yang menggunakan campuran probiotik
Lactobacillus
acidophilus13,15,
(Lactobacillus acidophilus, L. rhamnosus,
Lactobacillus
rhamnosus13,16,
Bifidobacterium breve, B. actis, B. longum,
Lactobacillus salivarius18, Bifidobacterium
Streptococcus thermophiles) dalam bentuk
infantis17,18,
coli14,
kapsul diberikan ke sejumlah pasien. Hasil
Bifidobacterium breve13, B. actis13, B.
menunjukkan perubahan setelah pemberian
longum13,
probiotik dalam sampel feses sebelum dan
Escherichia
dan
Streptococcus
thermophiles13.
sesudah masa studi. Tidak ada perbedaan yang signifikan dalam tingkat probiotik pada
Pembahasan Penulisan
ini
bertujuan
untuk
kelompok
plasebo.
Namun,
konsentrasi meningkat secara signifikan
melihat pengaruh pemberian probiotik
setelah
dalam
mengobati
probiotik. Ketika intervensi terapeutik
penyakit IBS dengan metode dan jenis
pada pasien dengan IBS, efek terapi dapat
probiotik yang berbeda. sumber probiotik
ditentukan dengan menggunakan respon
mengurangi
atau
konsumsi
pada
kelompok
338
subjektif pasien, terlepas dari perbaikan
melaporkan
apapun dalam gejala obyektif. Hal ini
dimana pemberian LGG dapat mengurangi
menegaskan pentingnya aspek psikologis
frekuensi
dalam persepsi gejala pada pasien IBS13.
perbedaan yang signifikan antara kedua
Penggunaan probiotik dari bakteri
keberhasilan
sakit,
pengobatan
meskipun
tidak
ada
kelompok dalam persepsi rasa sakit16.
E.coli Nissle 1917 dapat merangsang IL-10
B.
infantis
35624
adalah
memproduksi sel perifer mononuklear19,
pengobatan yang aman dan efektif untuk
meningkatkan motilitas usus20, mencegah
pasien IBS dengan gejala ringan sampai
patogen masuk ke dalam mukosa
21
, dan
sedang. dan memiliki keunggulan khusus
menginduksi sintesis peptida antimikroba
yang dapat diberikan kepada pasien IBS
dan sintesis protein di sel epitel usus22.
dengan gejala diare atau sembelit. Hal ini
Dalam literatur yang ada, E.coli Nissle
terlihat
1917
hipersensitivitas
infantis dapat menurunkan gejala hingga
viskeral yang berhubungan dengan asam
20%. B. infantis 35624 digunakan untuk
trinitrobenzensulfonik
mengembalikan
menghambat
(TNBS)
pada
radang usus besar.23
dari
pemberian
probiotik
keseimbangan
B.
sitokin
normal pada individu18. Studi Whorwell et
Studi dari Sinn et al. (2008) efek
al., (2006) ini memberikan bukti dalam
pemberian
berupa
formulasi tepat, probiotik B. infantis 35624
Lactobacillus acidophilus-SDC 2012, 2013
pada tingkat dosis 1 × 108 cfu, efektif
dapat menurunkan gejala IBS seperti diare
dalam mengurangi gejala IBS , meskipun
dan sakit perut sebesar 20% dibandingkan
dilakukan dalam studi jangka pendek, yaitu
dengan plasebo. Manfaat yang diamati dari
4 minggu17.
dari
probiotik
Lactobacillus acidophilus-SDC 2012, 2013
Probiotik
dari
L
salivarius
bisa dari efek anti-inflamasi atau dengan
UCC4331 dipilih berdasarkan aktivitas in
memperbaiki
vitro terhadap beberapa patogen, toleransi
hubungan
disfungsional
antara flora asli dan host15.
terhadap asam dan empedu18. Sedangkan B
Dalam studi Gawronska et al.,
infantis 35624 dipilih dari antara beberapa
(2007) 7 dari peserta 37 (19%) dengan IBS
probiotik karena toleransi terhadap asam
339
dan
empedu
dan
pernah
percobaan pada tikus
dilakukan
penyakit IBS dan
sensorik serta memodifikasi jalur saraf antara usus dan sistem saraf pusat Ketiga,
flora
komposisi flora usus dimana dapat secara
dan
dalam
mengurangi
perubahan inflamasi yang terjadi24.
bisa
.
terbukti sangat efektif dalam mengubah usus
probiotik
24,30
mengubah
langsung (melalui augmentasi lactobacilli
Probiotik secara umum tampaknya
atau bifidobacteria dan eliminasi patogen)
memiliki sifat yang mempengaruhi fungsi
atau
kekebalan tubuh, motilitas, dan lingkungan
pengurangan inflamasi terkait patogen atau
intralumen. menunjukkan bahwa peran
fermentasi
mereka dalam IBS dapat memperbaiki
usus bakteri. probiotik bisa mengubah
hubungan disfungsional antara flora asli
volume dan komposisi feses32 atau dapat
dan host 25,26.
meningkatkan sekresi lendir di usus33
Perubahan
sitokin
pada
antiinflamasi atau proinflamasi setelah
secara
31
tidak
langsung
(melalui
) yang berpengaruh fungsi
sehingga dapat mengurangi gejala seperti sembelit dan diare.
digunakan probiotik menunjukkan bahwa
Pemilihan jenis probiotik yang
probiotik memiliki efek anti-inflamasi. Hal
digunakan tergantung kepada gejala dan
ini
keparahan penyakit IBS yang diderita
sesuai
dengan
manfaat
yang
ditunjukkan dalam penyakit IBS27.
pasien,
Terdapat beberapa alasan mengapa
jenis
mikroorganisme
probiotik tertentu
pada mungkin
probiotik memiliki efek terapeutik pada
memiliki sifat yang unik yang sangat
IBS. Pertama, banyak organisme probiotik
penting dalam pengelolaan IBS17. Dan
mengeluarkan
efek
juga, jenis probiotik tertentu mungkin
antivirus yang dapat mencegah IBS28,29.
relatif sulit untuk bertahan di usus manusia
Kedua, probiotik memiliki efek anti-
setelah menelan secara singkat13.
inflamasi
pada
antibakteri
permukaan
dan
mukosa.
Dengan mengurangi peradangan mukosa,
Simpulan
probiotik dapat menurunkan aktivasi imun
Probiotik
yang dimediasi motor enterik dan neuron
menguntungkan
adalah
mikroba dengan
yang cara
340
meningkatkan keseimbangan mikroba di
(authorship), atau dalam publikasi artikel
usus
ini.
yang
dapat
mengurangi
dan
mengobati penyakit IBS. Berdasarkan review yang dilakukan, dapat diketahui
Daftar Pustaka
probiotik
1.
yang
berasal
dari
berbagi
Drossman, D. A., Camilleri, M.,
mikroorganisme berperan penting dalam
Mayer, E. A., & Whitehead, W. E.
mengurangi dan mengobati IBS. Oleh
AGA technical review on irritable
sebab
bowel
itu,
perlu
pengembangan
dan
penelitian lebih lanjut potensi probiotik yang dapat dijadikan sebagai obat yang
syndrome. Gastroenterology.
2002;123(6) : 2108-2131. 2.
lebih memilik efek terapi tinggi.
Simrén, M., Axelsson, J., Gillberg, R., Abrahamsson, H., Svedlund, J., & Björnsson, E. S. Quality of life in inflammatory
Ucapan Terimakasih Penulis
ingin
menyampaikan
bowel
disease
in
remission: the impact of IBS-like
ucapan terima kasih kepada, Tuhan Yang
symptoms
Maha
psychological factors. The American
Esa,
Mutakin,
Orangtua
Ph.D.,
dan
Apt.
Keluarga,
selaku
dosen
journal
pembimbing, Rizky Abdulah Ph.D., Apt. selaku dosen metodologi penelitian, serta
and
of
associated
gastroenterology.
2002;97(2): 389-396. 3.
Saito, Y.A. The role of genetics in
teman – teman angkatan 2013 yang telah
IBS. Gastroenterol Clin North Am.
membantu baik secara moril maupun
2011;40(1): 45-67.
materil dalam menyelesaikan review ini.
4.
Mulak, A., Tache, Y., and Larauche, M. Sex hormones in the modulation of IBS.
Konflik Kepentingan Seluruh penulis menyatakan tidak terdapat dengan
potensi
konflik
penelitian,
kepentingan kepenulisan
World
J
Gastroenterol.
2014;20(10): 2433-2448. 5.
Grundmann, oliver & Saunjoo L Yoon.
Irritable
Epidemiology,
bowel
syndrome:
diagnosis
and
341
treatment: An update for health-care practitioners.
Journal
Gastroenterology
6.
and
of
Hepatology.
health
properties
and
and
nutritional
guidelines
Agriculture Organization of the United
The intestinal microbiota and the role
Nations; 2006.
probiotics
in
irritable
bowel
Rome:
Food
for
Moraes-Filho, J. P., & Quigley, E. M.
and
11. Kligler B, Cohrssen A. Probiotics.
syndrome: a review. Arquivos de
American
gastroenterologia. 2015;52(4): 331-
2008;78(9).
Family
Physician.
12. Brenner DM, Moeller MJ, Chey WD,
Gwee, K.A., Bak, YB, Ghoshal, U.C.,
Schoenfeld
Gonlachanvit, S., Lee, O.Y., Fock,
probiotics in the treatment of irritable
K.M.Asian consensus
bowel syndrome: a systematic review.
bowel
syndrome.
Gastroenterology
and
on irritable Journal
of
Hepatology.
2010;25(7): 1189-205.
9.
food:
evaluation.
338.
8.
in
2010;25(4): 691-699.
of
7.
10. World Health Organization. Probiotics
PS.
The
utility
of
Am. J. Gastroenterol. 2009;104: 103349. 13. Yoon, H., Park, Y. S., Lee, D. H., Seo,
Gogineni VK, Morrow LE, Gregory
J. G., Shin, C. M., & Kim, N. Effect of
PJ, Malesker MA. Probiotics: History
administering
and Evolution. Journal of Ancient
probiotic mixture on the changes in
Diseases
fecal microbiota and symptoms of
& Preventive Remedies.
multi-species
2013; 1(2): 1-7.
irritable
Anukam, Kingsley C., and Gregor
randomized, double-blind, placebo-
Reid. Probiotics: 100 years (1907-
controlled trial. Journal of clinical
2007)
after
Elie
Metchnikoff’s
observation. Communicating current
bowel
a
biochemistry
syndrome:
and
a
nutrition.
2015; 57(2): 129.
research and educational topics and
14. Faghihi, A. H., Agah, S., Masoudi, M.,
trends in applied microbiology. 2007;
Ghafoori, S. M., & Eshraghi, A.
1: 466-474.
Efficacy of Probiotic Escherichia coli
342
Nissle 1917 in Patients with Irritable
18. O’Mahony, L., McCarthy, J., Kelly,
Bowel Syndrome: a Double Blind
P., Hurley, G., Luo, F., Chen, K., et al.
Placebo-controlled
Randomized
Lactobacillus and bifidobacterium in
Trial. Acta
Indonesiana.
irritable bowel syndrome: symptom
Medica
2015;47(3): 201-208.
responses and relationship to cytokine
15. Whorwell, P. J., Altringer, L., Morel, J.,
Bond,
Y.,
Charbonneau,
D.,
O'Mahony, L et al. Efficacy of an encapsulated
profiles.
Gastroenterology.
2005;128(3): 541-551. 19. Helwig U, Lammers KM, Rizzello F,
probiotic
Brigidi P, Rohleder V, Caramelli E, et
Bifidobacterium infantis 35624 in
al. Lactobacilli, bifidobacteria and E.
women
bowel
coli nissle induce pro- and anti-
syndrome. The American journal of
inflammatory cytokines in peripheral
gastroenterology. 2006; 101(7): 1581-
blood mononuclear cells. World J
1590.
Gastroenterol. 2006;12(37): 5978-86.
with
irritable
16. Sinn, D. H., Song, J. H., Kim, H. J.,
20. Bär F, Von Koschitzky H, Roblick U,
Lee, J. H., Son, H. J., Chang, D. K et
Bruch HP, Schulze L, Sonnenborn U,
al. Therapeutic effect of Lactobacillus
et al. Wedel T. Cell-free supernatants
acidophilus-SDC
2012,
of
patients
irritable
with
syndrome. Digestive
2013
in
A.,
coli
Nissle
1917
bowel
modulate human colonic motility:
and
evidence from an in vitro organ bath
diseases
sciences. 2008;53(10): 2714-2718. 17. Gawrońska,
Escherichia
Dziechciarz,
study. P.,
Horvath, A., & Szajewska, H. A
NeurogastroenterolMotil.
2009;21(5): 559-566. 21. Altenhoefer A, Oswald S, Sonnenborn
placebo‐
U, Enders C, Schulze J, Hacker J, et
controlled trial of Lactobacillus GG
al. The probiotic Escherichia coli
for
in
strain Nissle 1917 interferes with
children. Alimentary pharmacology &
invasion of human intestinal epithelial
therapeutics. 2007;25(2): 177-184.
cells
randomized
double‐blind
abdominal
pain
disorders
by
different
enteroinvasive
343
bacterial pathogens. FEMS Immunol
an assessment of the evidence to
Med Microbiol. 2004;40(3): 223-229.
date.Neurogastroenterology
22. Cichon C, Enders C, Sonnenborn U,
&
Motility. 2007; 19(3): 166-172.
Schmidt MA. DNA-microarray-based
26. Camilleri, M. Probiotics and irritable
comparison of cellular responses in
bowel syndrome: rationale, putative
polarized T84 epithelial cells triggered
mechanisms, and evidence of clinical
by probiotics: E. coli Nissle 1917
efficacy. Journal
(EcN) and Lactobacillus acidophilus
gastroenterology. 2006;40(3): 264-
PZ1041. Gastroenterol. 2004;126(4):
269.
A-578–A-579.
of
clinical
27. Camilleri, M. Is there a role for
23. Liebregts, T., Adam, B., Bertel, A.,
probiotics
in
Jones, S., Schulze, J., Enders, C et al.
syndrome?.
Digestive
Effect of E. coli Nissle 1917 on post‐
Disease. 2006;38: S266-S269.
inflammatory function
visceral in
and
Liver
28. Isolauri, E., Kirjavainen, P. V., &
rat
Salminen, S. Probiotics: a role in the
&
treatment of intestinal infection and
a
inflammation?. Gut. 2002;50(suppl 3):
Motility. 2005;17(3): 410-414. J.,
bowel
sensory
model. Neurogastroenterology
24. McCarthy,
irritable
O’mahony,
L.,
iii54-iii59.
O’callaghan, L., Sheil, B., Vaughan,
29. von Wright, A., & Salminen, S.
E. E., Fitzsimons, N et al. Double
Probiotics: established effects and
blind, placebo controlled trial of two
open questions. European journal of
probiotic strains in interleukin 10
gastroenterology & hepatology. 1999;
knockout mice and mechanistic link
11(11): 1195-1198.
with
cytokine
balance. Gut.
S., Murphy, L., Kiely, B., Fitzgibbon,
2003;52(7): 975-980. 25. Quigley, E. M. M., & Flourie, B. Probiotics
and
irritable
30. O'mahony, L., Feeney, M., O'halloran,
bowel
syndrome: a rationale for their use and
J et al. Probiotic impact on microbial flora,
inflammation
development
in
and
IL‐10
tumour knockout
344
mice. Alimentary
pharmacology
&
therapeutics. 2001;15(8): 1219-1225. 31. King, T. S., Elia, M., & Hunter, J. O. Abnormal colonic fermentation in irritable bowel syndrome. The Lancet. 1998;352(9135): 1187-1189. 32. Jiang,
T.,
&
Savaiano,
D.
A.
Modification of colonic fermentation by bifidobacteria and pH in vitro (impact on lactose metabolism, shortchain
fatty
acid,
and
lactate
production). Digestive diseases and sciences. 1997;42(11): 2370-2377. 33. Ouwehand, A. C., Lagström, H., Suomalainen, T., & Salminen, S. Effect of probiotics on constipation, fecal azoreductase activity and fecal mucin content in the elderly. Annals of nutrition and metabolism. 2002;46(34): 159-162.
