Iktální semiologie epileptických záchvatů, role temporálního laloku
MUDr. Klára Musilová
1. neurologická klinika Lékařské fakulty Masarykovy univerzity ve Fakultní nemocnici u svaté Anny, Brno
Doktorandská dizertační práce
Brno 2012
Souhrn
Hodnocení klinické iktální a postiktální semiologie epileptického záchvatu je vysoce specializovanou problematikou epileptologie. Vedle dalších paraklinických vyšetření, a to zejména video-EEG monitorování a zobrazování magnetickou rezonancí, je rozhodující součástí stanovení pravděpodobné epileptogenní zóny před epileptochirurgickým zákrokem s cílem správně lokalizovat a lateralizovat ohnisko záchvatu, což má pak zcela zásadní význam pro pacientovu pooperační prognózu. Intenzivní zkoumání iktálních a postiktálních symptomů proto bude mít vždy nezastupitelné místo na výrazném pokroku v rozvoji epileptologie a díky tomu pravděpodobně budou neustále objevovány nové příznaky s možnou lokalizační a lateralizační hodnotou. Jejich znalost a rozpoznání přispívá nejen k provedení správné diagnózy, ale především ke správnému cílení léčby, tedy v případě farmakorezistentních forem epilepsie nalezení epileptogenní zóny v průběhu vyšetřování v rámci epileptochirurgického programu a provedení úspěšného operačního výkonu. Přestože spánkové laloky zaujímají relativně malou část mozkových hemisfér, z hlediska epileptologického jsou po stránce anatomické, funkční i neuropsychologické strukturou, jíž je dlouhodobě věnována nejvyšší pozornost. Jsou to právě pacienti s epilepsií temporálního laloku, kteří tvoří až 75 % farmakologicky obtížně léčitelných případů, u nichž někdy dochází namísto zlepšení stavu naopak ke zjevné progresi epileptických záchvatů či kognitivních poruch a tím pádem i socioekonomické deterioraci. Charakter parciálních simplexních nebo komplexních záchvatů vycházejících ze spánkového laloku je často nenápadný a může napodobovat „pseudoúčelové“ jednání, které může být (nejen) laickou veřejností snadno přehlédnuto nebo považováno za atypické chování či psychickou poruchu. Klinicky je tedy proto nezbytné pomocí pouhého pozorování rozpoznat semiologii iktálních a postiktálních příznaků, a to nejen těch, jež vycházejí z laloku temporálního, ale je nutné je i diferencovat od záchvatů původu frontálního, parietálního nebo okcipitálního, popřípadě odlišit jejich šíření. Určení lokalizace a lateralizace počátku záchvatů má tudíž významný vliv na rozhodování
ve
volbě
optimálního
léčebného
postupu,
potencionálně
tedy
u
farmakorezistentních pacientů i na možné provedení epiletpochirurgického výkonu s cílem zlepšení kvality života nemocného. 2
Summary
The evaluation of ictal and postictal semiology of symptoms in epileptic seizures is a specialized area of epileptology. Like other paraclinical examinations, such as primarily video-EEG monitoring and magnetic resonance imaging, it is an important component of establishing the probable epileptogenic zone before epilepsy surgery, with the aim of attaining the correct localization and lateralization of the epileptogenic focus, which has essential relevance for the patient´s postoperative outcome and prognosis. The intensive assessment of ictal and postictal symptoms will always have irreplaceable significance in the distinct progress of development in epileptology, and thus more new signs with possible localizing and lateralizing value will be probably discovered. Knowledge and recognition of these signs contributes not only to the correct determination of diagnosis, but mainly to welltargeted treatment, which means (in the case of medically intractable forms of epilepsies) accurately finding the epileptogenic zone and successfully performing epilepsy surgery. Although the temporal lobes form a relatively small part of the brain hemispheres, from an epileptological point of view (in terms of anatomy, function, or neuropsychology) they attract the most attention. Patients with temporal lobe epilepsy represent up to 75% of pharmacoresistant cases, where instead of amelioration we see an obvious progression of epileptic seizures or cognitive dysorders, and thus socioeconomic deterioration as well. The character of simple or complex partial seizures originating in the temporal lobe is often inconspicuous and can imitate ”pseudo-purposeful“ bahaviour, making it easily overlooked or considered as atypical behaviour or a mental dysorder by (not only) non-professional society. From a clinical point of view, it is necessary to distinguish by mere observation the semiology of ictal and postictal signs, and not only those originating from the temporal lobes, but also frontal, parietal or occipital lobe seizures, or their spread to other structures. The localization and lateralization of ictal onset thus has an important influence on decision making in optimal medical approaches and possible epilepsy surgery performance with the aim of life quality amelioration, particularly in pharmacoresistant patients.
3
Obsah 1. ÚVOD …........................................................................................................................................................................... 7 HISTORICKÝ ASPEKT IKTÁLNÍ SEMIOLOGIE VERSUS SOUČASNÁ EPILEPTOLOGIE …...................... 7 IKTÁLNÍ SEMIOLOGIE – VŠEOBECNÉ POZNATKY ….......................................................................................... 8 Epilepsie temporálního laloku …................................................................................................................................................ 8 Epilepsie frontálního laloku …................................................................................................................................................... 9 Epilepsie parietálního laloku …............................................................................................................................................... 10 Epilepsie okcipitálního laloku ….............................................................................................................................................. 10 Epilepsie inzulárního laloku …................................................................................................................................................. 11
2. LOKALIZAČNÍ A LATERALIZAČNÍ SYMPTOMY …............................................................. 12 Aury …...................................................................................................................................................................................... 13 Simplexní motorické záchvaty ….............................................................................................................................................. 17 Komplexní motorické záchvaty …............................................................................................................................................. 18 Vegetativní záchvaty …............................................................................................................................................................. 20
TABULKA č. 1: Přehled lokalizačních a lateralizačních příznaků ….......................................................................... 22
3. LATERALIZAČNÍ SYMPTOMY EPILEPSIE TEMPORÁLNÍHO LALOKU …...... 24 ROZDĚLENÍ LATERALIZAČNÍCH SYMPTOMŮ …................................................................................................ 24 3.1. Motorické příznaky …................................................................................................................................................... 25 Iktální dystonie …..................................................................................................................................................................... 25 Iktální imobilita horní končetiny ….......................................................................................................................................... 27 Unilaterální iktální automatismy končetin …........................................................................................................................... 27 RINCH motions ….................................................................................................................................................................... 27 Časná, netonická deviace hlavy …............................................................................................................................................ 28 Jednostranné mrkání …............................................................................................................................................................ 28 Verze (tonická deviace hlavy) …............................................................................................................................................... 29 Příznak číslice „4“ - asymetrická tonická postura končetin …................................................................................................ 29 Jednostranný klonický záchvat …............................................................................................................................................. 30 Asymetrické ukončení záchvatu …............................................................................................................................................ 30 Jednostranné pokousání jazyka …............................................................................................................................................ 30
3.2. Behaviorální příznaky …............................................................................................................................................... 32 Peri-iktální „tření nosu“ …...................................................................................................................................................... 32 Příznak peri-iktálního „líbání“ …............................................................................................................................................ 33 Peri-iktální opouštění lůžka ….................................................................................................................................................. 33 Příznak „hush sign“ …............................................................................................................................................................. 34
4
3.3. Vegetativní příznaky (peri-iktální vegetativní symptomy) …................................................................................ 35 Peri-iktální kašel ….................................................................................................................................................................. 35 Peri-iktální pití vody …............................................................................................................................................................. 35 Peri-iktální nauzea a vomitus či dávení …............................................................................................................................... 36 Peri-iktální plivání …................................................................................................................................................................ 37 Peri-iktální nucení k mikci ….................................................................................................................................................... 37 Peri-iktální zívání …................................................................................................................................................................. 38
3.4. Řečové příznaky …........................................................................................................................................................ 39 Iktální a postiktální afázie ….................................................................................................................................................... 39 Iktální verbalizace / iktální řeč …............................................................................................................................................. 39 Automatismy se zachovalým vědomím a schopností reagovat …............................................................................................. 39
TABULKA č. 2: Přehled lateralizačních příznaků TLE …............................................................................................ 40
4. PŘÍLOHY …................................................................................................................................................................ 42 PŘÍLOHA č. 1: Occurrence and lateralizing value of „rare“ peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy …............................................................................................................................................................................... 43 KOMENTÁŘ K PŘÍLOZE č. 1: Výskyt a lateralizační hodnota „vzácných“ peri-iktálních vegetativních symptomů u epilepsie temporálního laloku ….................................................................................................................. 59 PŘÍLOHA č. 2: Peri-ictal bed leaving in temporal lobe epilepsy: incidence and lateralizing value ….................. 61 KOMENTÁŘ K PŘÍLOZE č. 2: Peri-iktální opouštění lůžka u epilepsie temporálního laloku: incidence a lateralizační hodnota …......................................................................................................................................................... 77 PŘÍLOHA č. 3: Peri-ictal yawning lateralizes the seizure onset zone to the nondominant hemisphere in patients with temporal lobe epilepsy …............................................................................................................................................. 79 KOMENTÁŘ K PŘÍLOZE č. 3: Peri-iktální zívání lateralizuje u pacientů s epilepsií temporálního laloku počátek záchvatu do nedominantní hemisféry …............................................................................................................. 91 DALŠÍ PUBLIKACE AUTORA K TÉMATU DIZERTAČNÍ PRÁCE …................................................................ 92
5. ZÁVĚR …...................................................................................................................................................................... 93 PODĚKOVÁNÍ …................................................................................................................................................................. 94 LITERATURA ….................................................................................................................................................................. 95
5
Seznam použitých zkratek TLE – epilepsie temporálního laloku MTLE / NTLE – meziotemporální epilepsie / neokortikální temporální epilepsie FLE – epilepsie frontálního laloku PLE – epilepsie parietálního laloku OLE – epilepsie okcipitálního laloku ILE (OILE) – epilepsie inzulárního laloku (operkulo-inzulární epilepsie) EEG - elektroencefalografie video-EEG monitorace (VEEG) – monitorace s video-elektroencefalografií SEEG - invazivní (stereotaktická) EEG CPS – komplexní parciální záchvat (complex partial seizure) GTCS – generalizovaný tonicko-klonický záchvat CT - výpočetní tomografie MRI - zobrazování magnetickou rezonancí fMRI - funkční MRI PET - pozitronová emisní tomografie SPECT - jednofotonová emisní tomografie iktální nebo interiktální MTS (HS) – meziotemporální skleróza (hippokampální skleróza) TLE/MTS (resp. TLE-HS) – TLE asociovaná s meziotemporální sklerózou TLE/non-MTS (resp. TLE-other) – TLE asociovaná s jinou lézí než MTS DNET - dysembryoplastický neuroepiteliální tumour (dysembryonic neuroepithelial tumour) FCD – fokální kortikální dysplázie (focal cortical dysplasia) ADNFLE – autosomálně dominantní epilepsie frontálního laloku s nočními záchvaty pC - peri-iktální kašel (peri-ictal cough) pWD - peri-iktální pití vody (peri-ictal water drinking) pV - peri-iktální vomitus (peri-ictal vomiting) pS - peri-iktální plivání (peri-ictal spitting) PBL - peri-iktální opouštění lůžka (peri-ictal bed leaving) PY – peri-iktální zívání (peri-ictal yawning) ENHT – časná netonická deviace hlavy (early nonversive head turning) PVN – paraventrikulární jádro hypotalamu (hypothalamic paraventricular nucleus) PNW – peri-iktální tření nosu (peri-ictal nose wiping) ATPL – asymetrická tonická postura končetin (asymmetric tonic limb posturing) SSMA (SMA) – suplementární senzomotorická area (suplementární motorická area)
6
„Život je krátký, umění dlouhé, příležitost prchavá, zkušenost klamná, úsudek obtížný.“ Hippocrates, Aforismy.
1. Úvod
Historický aspekt iktální semiologie versus současná epileptologie
Semiologie průběhu epileptických záchvatů přitahovala od pradávna pozornost lidí. Již okolo roku 430 až 410 před Kristem byla epilepsie dobře známa jako „svatá nemoc“ (angl. „sacred illness“), které se také říkalo padoucnice (angl. „falling illness“), protože se často projevovala mimo jiné především pády (Schneble, 1987). V té době ji velice podrobně popsal Hippokrates (Janz, 1996), jenž ji jako první označil za neurologické onemocnění, které v důsledku opakovaných konvulzí způsobuje markantní alteraci osobnosti, emocí a chování, a jenž rozdělil epileptické záchvaty dle semiologie do několika typů na generalizované, unilaterální a fokální a zdůraznil diagnostický význam aury, která předchází epileptickým
fenoménům
(Baloyannis,
2003).
Popsal
také
lateralizační
hodnotu
unilaterálních záchvatů, které jsou v případě kraniotraumat, hemoragií, apoplexie (cévní mozkové příhody) nebo tumoru vždy kontralaterální ke straně léze (Baloyannis, 2003). Četné záznamy jeho metodických a systematických studií jsou uchovány v Hippokratovské sbírce (lat. Corpus Hippocraticum). Za patrona nemocných s epilepsií je přibližně od 9. století našeho letopočtu považován Svatý Valentýn (Fatovic-Ferencic a Dürrigl, 2001; Schneble, 2003), který je křesťanským uměním nesčetněkrát vyobrazen společně s postavami osob trpících epilepsií, u kterých je detailně a s nápadnou přesností zachycena iktální semiologie průběhu záchvatu (Kluger, 2009). Z pohledu moderního epileptologa je zkoumání semiologie iktálních a post-iktálních symptomů důležité zejména v přípravě před epileptochirurgickým výkonem a slouží k určení topiky (lokalizace) a strany (lateralizace) epileptogenního ložiska, jehož správné stanovení 7
má i zásadní význam pro pooperační prognózu pacienta (Penry et al., 1975; Lüders et al., 1998; Jan, 2002; Jan et al., 2002; Jan a Girvin, 2004; Loddenkemper a Kotagal, 2005; Rossetti a Kaplan, 2010). Vizuální hodnocení iktální semiologie je nejjednodušší a nejméně invazivní metoda, která je nezbytná v kontextu komplexního předoperačního došetření pacientů s farmakorezistentní epilepsií (Jan, 2007). Komplexní prechirurgickou investigací je míněna řada klinických a paraklinických vyšetření, a to např. počítačová tomografie (CT), zobrazování magnetickou rezonancí (MRI), popřípadě funkční MRI (fMRI), pozitronová emisní tomografie (PET), jednofotonová emisní tomografie iktální nebo interiktální (SPECT), neuropsychologické, popř. psychologické a psychiatrické vyšetření, Wada test, oční a perimetrické vyšetření a zejména neinvazivní (VEEG), event. semi-invazivní (se sfenoidálními elektrodami) nebo invazivní video-EEG monitorace (SEEG) se subdurálními nebo hlubokými intracerebrálními elektrodami. Získaná data musí být poté v kontextu iktálních a postiktálních příznaků pečlivě posouzena a vyhodnocena s individuálním přístupem ke každému jednotlivému pacientovi (Lüders et al., 1999). V některých případech, zejména při neinvazivním video-EEG monitorování, není možné validně rozhodnout, zda se daný symptom vyskytuje iktálně nebo postiktálně, proto se při hodnocení semiologie záchvatů často používá termínu „peri-iktální“.
Iktální semiologie – všeobecné poznatky
Pro každou z fokálních epilepsií (TLE, FLE, PLE OLE, ILE) jsou charakteristické určité příznaky (lokalizační symptomy) anebo jejich kombinace, které se mohou skládat z projevů lateralizujících a nelateralizujících. Kromě toho jsou známy všeobecné, více či méně platné poznatky, jako např. četnost generalizace záchvatů apod., jež jsou taktéž typické pro různé druhy epilepsií.
Epilepsie temporálního laloku (TLE) Pro TLE je například charakteristická posloupnost znaků v následujícím pořadí: epigastrická nebo psychická aura – záraz v činnosti – oroalimentární automatismy (Kotagal et 8
al., 1995; Gil-Nagel a Risinger, 1997). Dále mohou v závislosti na délce trvání a šíření iktální aktivity následovat např. vegetativní projevy, končetinové automatismy či imobilita nebo tonická, popř. dystonická postura a řečové poruchy a následně různě vyjádřená postparoxysmální alterace. Ve srovnání se záchvaty z jiných oblastí mozku se u TLE méně často vyskytuje sekundární generalizace, a to spíše v sekvenci klonicko-tonicko-klonické než klasické tonicko-klonické. Trvání záchvatu se většinou pohybuje v rozmezí 1 až 2 minut. Etiologicky jsou častou příčinou TLE makroskopické léze, a to kromě neoplastických zejména meziotemporální sklerózy (MTS), které mají na svědomí vysoké procento farmakorezistence. Nejčastějším epileptochirurgickým výkonem jsou proto v současnosti různé varianty temporálních resekcí (Engel, 1993; Wieser, 2004).
Epilepsie frontálního laloku (FLE) Pro záchvaty vycházející z frontálního laloku naopak platí, že málokdy zůstávají omezeny na jednu oblast a je pro ně typické rychlé šíření do dalších struktur. Začínají náhle, krátce trvají (obvykle do 1 minuty) a náhle končí, často bývají nakupené v sériích, vyskytují se ve dne i v noci a rychle se sekundárně generalizují. Také poměrně často vedou ke vzniku status epilepticus (Geier et al., 1977; Bancaud a Talairach, 1992). Proto se u FLE objevuje velká variabilita klinických peri-iktálních symptomů a je obtížné lokalizovat či dokonce lateralizovat epileptogennní zónu, a to zejména u nelezionálních případů s negativním nálezem na MRI (Jobst, 2000). U parciálních záchvatů při FLE se vyskytuje rychlá ztráta kontaktu, ale minimální pozáchvatová zmatenost. Lokalizačními znaky by mohly být komplexní, hyperaktivní, frenetické, popř. sexuální automatismy s hrubou až násilnou motorikou horních končetin či celého těla, vokalizace, zárazy řeči, verzivní pohyby očí a hlavy a pády (Bancaud a Talairach, 1992; Jobst, 2000). Typická semiologie pro FLE zahrnuje unilaterální klonické, asymetrické tonické nebo hypermotorické záchvaty (Beleza a Pinho, 2011). Kromě idiopatické fokální „autosomálně dominantní epilepsie frontálního laloku s nočními záchvaty“ (ADNFLE), u které může dle některých studií v generování nočních hypermotorikých záchvatů hrát pivotní roli přední část inzuly (Ryvlin et al., 2006), patří FLE etiologicky většinou mezi fokální epilepsie kryptogenní (pravděpodobně symptomatické) nebo symptomatické.
9
Epilepsie parietálního laloku (PLE) Vlastními iktálními příznaky u PLE mohou být subjektivně uvědomované počitky, buďto velmi jednoduché, uniformní, jako např. lateralizované parestezie, hypestezie či bolest, nebo velmi komplexní příznaky (halucinace či iluze) (Salanova et al., 1995; Duncan a Albanese, 2003; Laff et al., 2003; Maillard et al., 2004). Vzhledem k tomu, že parietální lalok má mnohočetné ipsilaterální i kontralaterální spoje a integruje prakticky všechny smyslové vstupy, jsou záchvaty vycházející z parietálního laloku značně nehomogenní, hůře definovatelnou skupinou, jejichž zdroj se někdy nepodaří zjistit ani invazivní video-EEG monitorací, pokud počátku záchvatů nepředchází např. krátká somatosenzorická aura či jiný jasný příznak (Kasowski et al., 2003). Kvůli rychlému šíření iktální aktivity do okolních struktur může PLE mimikovat ostatní fokální epilepsie a semiologicky mít např. podobu komplexního parciálního, simplexního parciálního s motorickou symptomatologií či generalizovaného záchvatu (Sveinbjornsdottir a Duncan, 1993; Siegel a Williamson, 2000; Akimura et al., 2003).
Epilepsie okcipitálního laloku (OLE) Okcipitální laloky v porovnání s frontálními a temporálními představují daleko menší plochu kortexu, která navíc obsahuje v polárních oblastech relativně velký podíl elokventních areí (Rasmussen, 1969), a i vzhledem k anatomickým poměrům je proto obtížně explorovatelná invazivní video-EEG monitorací. Epilepsie okcipitálního laloku je tudíž také z těchto důvodů méně častá než ostatní fokální epilepsie a je o ní všeobecně známo méně informací (Boesebeck et al., 2002). Typickou semiologií lokalizující iktální počátek do okcipitálního laloku jsou vizuální příznaky, často bez poruchy vědomí, které se ovšem nedají objektivizovat, a pokud jsou jedinou záchvatovou manifestací, je nutno se spolehnout na subjektivní anamnézu od pacienta. Mezi vizuální příznaky patří iluze nebo halucinace, tyto potom mohou být jednoduché (Brindley a Lewin, 1968), např. charakteru fosfénů či kruhovitých skrvn v kontralaterálním zorném poli, nebo komplexní, které již spíše svědčí pro iktální počátek na pomezí okcipito-parieto-temporálním (Sveinbjornsdottir a Duncan, 1993; Lee et al., 2000). Pokud jsou více složité nebo s emočním nábojem, jedná se pravděpodobněji o semiologii vycházející z laloků temporálních (Bien et al., 2000). O kortexu okcipitálních laloků je tradičně známo, že oproti limbickým temporálním strukturám, kde je situace zcela 10
opačná, se jedná o oblast s vysokým prahem rozvoje epileptických záchvatů (Gastaut et al., 1960).
Epilepsie inzulárního laloku (ILE) Inzulární epilepsie (ILE), vzhledem k těsnému anatomickému sousedství s operkulárními oblastmi také občas z praktického hlediska nazývána jako operkulo-inzulární epilepsie (OILE), je v literatuře méně často zmiňovanou epilepsií (Commission on Classification and Terminology of the ILAE, 1989) a frekvence jejího výskytu není přesně známa. Z důvodu rychlého šíření iktální aktivity z inzulárního laloku do okolních struktur a následné semiologie typické pro jiný typ záchvatů se může ILE manifestovat např. pod obrazem TLE či FLE jako záchvaty parciální s komplexní symptomatologií, a proto mohou být pacienti s ILE někdy nesprávně diagnostikováni jako TLE, FLE nebo PLE (Ostrowsky et al., 2000). Charakteristickými příznaky ILE jsou především symptomy viscerální (typicky epigastrická aura, nepříjemné stažení hrdla, oroalimentární automatismy, hypersalivace či změny krevního tlaku a tepové frekvence) a somestetické (pocit tepla, parestezie nebo bolest v kontralaterální horní končetině) (Oppenheimer, 1992; Seeck et al., 2003; Isnard a Mauguière, 2005).
11
2. Lokalizační a lateralizační symptomy
Lokalizačním a lateralizačním semiologickým znakům je věnována vysoká pozornost, a to zejména proto, že jsou nezbytnou součástí preoperativní evaluace u pacientů, u kterých se vyskytují farmakologicky rezistentní záchvaty a je u nich indikováno epileptochirurgické řešení (Fernández Torre, 1999). Tuto skupinu tvoří především pacienti s TLE. Existence
lokalizačních
příznaků
umožňuje
diferenciální
diagnostiku
mezi
jednotlivými typy symptomatické epilepsie, zejména pak mezi epilepsií temporálního a epilepsií frontálního laloku (O´Brien, 1998; Kuba, 2002; So, 2006; Jan MM a Girvin JP, 2008). Neměla by být však posuzována sama o sobě, jelikož každý semiologický znak může lokalizovat počátek záchvatu falešně (So, 2006; Jan, 2007), a to vzhledem k tomu, že může představovat propagaci záchvatu spíše než jeho origo, nebo může ostatní příznaky zastřít (Lesser et al., 1984). Další rizikovou skupinu pro lokalizaci počátku záchvatů dle semiologie z tohoto pohledu představují multifokální epilepsie (So, 2006), kde naopak aktivace více oblastí může vyústit v obdobné klinické příznaky, jako například u záchvatů vycházejících z orbitofrontálního nebo meziálního parieto-okcipitálního kortexu, které mohou přejít do semiologie charakteristické pro suplementární senzomotorickou areu (SSMA). Proto by měla být iktální klinická manifestace analyzována vždy s přihlédnutím k anamnestickým datům a výsledkům neurozobrazovacích metod a video-EEG monitorace (zde by navíc mělo být od svědků záchvatů – rodina, přátelé - objektivně ověřeno získání reprezentativního vzorku habituálních záchvatů) (So, 2006). Záchvaty nicméně zachovávají preferenční dráhy šíření, a proto i v případě nízké lokalizační či lateralizační hodnoty příznaku může být posouzení klinické manifestace alespoň vodítkem ke zjištění aktivovaných síťových okruhů či spojů (např. dialeptická komponenta charakterizovaná bezhybným zahleděním a neodpovídavostí vyvíjející se do komplexní parciální symptomatiky s oroalimentárními automatismy je typická pro TLE, kdežto izolovaná dialeptická fáze nemá žádnou lokalizační hodnotu) (Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2009). Následující rozdělení příznaků vychází ze semiologické klasifikace záchvatů (SSC, 1998), podle které je v řadě epileptologických center popisována iktální semiologie při videoEEG vyšetření, ale která taktéž umožňuje i snadný popis záchvatů v běžné klinické praxi. Pravděpodobně pro toto praktické hledisko je uvedené rozdělení často používáno v různých 12
modifikacích i v mnoha literárních pracech zabývajících se iktální semiologií (Loddenkemper a Kotagal, 2005; Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2009). Přehled lokalizačních a lateralizačních symptomů je uveden v Tabulce č. 1.
Aury Aury jako první z klinických iktálních symptomů mohou poskytovat významnou lokalizační či lateralizační hodnotu uplatňující se v posouzení vztahu mezi symptomatogenní a epileptogenní zónou (Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2009). Nejčastěji se vyskytují u pacientů s temporální nebo parieto-okcipitální epilepsií a jsou spojeny s příznivým pooperačním výsledkem v případě temporálních resekčních výkonů (Sperling a O´Connor, 1990). Dle studie autorů Villenueva a Serratosa se mohou aury vyskytovat častěji u TLE s lézí lokalizovanou meziotemporálně než u neokortikální TLE (Villanueva a Serratosa, 2005). Jejich lokalizační hodnota je považována za stejně validní jako hodnota EEG či neurozobrazovacích vyšetření (Palmini a Gloor, 1992).
Somatosenzorické aury Zahrnují parestezie či dysestezie charakteru brnění, mrtvění, pocitů elektrických výbojů, termální senzace či bolest (Lewin a Phillips, 1952). Pokud se vyskytují na kontralaterální polovině těla (ve většinou diskrétní, určitému dermatomu odpovídající oblasti), lokalizují ložisko počátku záchvatu do primární somatosenzorické arey postcentrálního gyru (Mauguière a Courjon, 1978). Ze sekundární senzorické arey pocházejí podobné symptomy, které jsou však bilaterální nebo ipsilaterální k počátku záchvatu. Suplementární senzomotorická area (SSMA) produkuje senzitivní vjemy s chudou lokalizační hodnotou objevující se převážně na proximální kontralaterální polovině těla (Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2009). Různé typy somatosenzitivních aur byly také vyvolány stimulací inzulárního kortexu (Lesser et al., 1984; Mauguière, 2002). Dobře lokalizované somatosenzitivní aury s evolucí do motorických příznaků jsou obvykle asociovány s perirolandickou oblastí a epileptogenní zóna bývá v blízkosti zóny symptomatogenní (Manford et al., 1996). Somatosenzorické iluze charakteru pocitu otoků 13
nebo smrskávání či pohybu částí těla lokalizují a lateralizují počátek záchvatu do spodní části nedominantního parietálního laloku nebo do temporo-parieto-okcipitální junkce.
Vizuální aury Simplexní vizuální aury v určité polovině zrakového pole, jako statická, blýskavá, nebo pohybující se světla různých tvarů a barev, či naopak výpadky zorného pole charakteru skotomů, typicky vznikají při aktivaci primárního vizuálního kortexu v polární oblasti okcipitálních laloků (area 17) a přilehlých rostrálnějších asociačních oblastí (area 18, 19) a lateralizují kontralaterálně (Brindley a Lewin, 1968), pokud se vyskytují časně iktálně. Vizuální symptomy vznikající v dolním nebo horním zrakovém kvadrantu lokalizují iktální počátek záchvatů do kontralaterální supra- respektive infrakalkarinní fisury. Komplexní zrakové aury lidí, scén, objektů a iluze vznikají spíše aktivací temporo-okcipitální junkce nebo bazálního temporálního kortexu (Sveinbjornsdottir a Duncan, 1993; Lee et al., 2000). Rozostřené vidění či pohyb v zorném poli byl vyvolán stimulací prekunea, zadního cingula anebo meziálních parieto-okcipitálních oblastí (Richer et al., 1991), vizuální distorze (mikropsie, makropsie, metamorfopsie či palinopsie) lokalizují počátek záchvatů do oblasti genikulostriatální radiace.
Sluchové aury Sluchové aury stejně jako zrakové mohou být jednoduché nebo komplexní. Jednoduché zahrnují zvuky charakteru zvonění nebo hučení a jejich symptomatogenní zónou je primární sluchový kortex (area 41), komplexní mohou mít podobu halucinací či iluzí (hlasy, hudba) a vycházejí z asociačních sluchových oblastí temporo-okcipitálního kortexu (area 42 a 22). Stran lateralizace mohou sluchové iluzatorní aury pocházet z obou stran temporálního neokortexu, protože každá hemisféra má bilaterální inervaci pro sluchové informace, kontralaterální ucho je však v auditorním kortexu reprezentováno lépe (Mullan a Penfield, 1959; Florindo et al., 2006).
14
Vertiginózní aury Aury charakteru vertiga zahrnují pocity rotace nebo pohybu ve všech rovinách prostoru a jsou obvykle asociovány se zrakovými nebo sluchovými symptomy. Symptomatogenní zóna je lokalizována v blízkosti zrakových a sluchových asociačních oblastí v temporo-parietální junkci. Vestibulární příznaky byly vyvolány stimulací laterálních kortikálních temporo-parietálních oblastí přesahujících kraniálně a kaudálně Sylvickou fisuru (parietální operkulum a střední a zadní část gyrus temporalis superior a medius) (Kahane et al., 2003).
Čichové aury Jsou jimi typicky nepříjemné čichové vjemy často sdružené s gustatorními, které jsou pro mnoho pacientů od těch olfaktorních těžko odlišitelné. Konzistentně produkují čichové vjemy stimulace lokalizované do oblasti amygdaly, olfaktorního bulbu a inzuly, zadní část orbitofrontálního regionu generuje čichové iluze (Bancaud a Talairach, 1992). Chuťové halucinace byly vystimulovány v parietálním operkulu a meziobazálních temporálních oblastech (Hausser-Hauw a Bancaud, 1987).
Vegetativní aury Vegetativní aury zahrnují např. kardiorespiratorní (palpitace, zkrácený dech), gastrointestinální, genitourinární (genitální senzace, orgasmické aury, urgence k mikci) a kožní (pocity horka nebo zimy) příznaky. Autonomní symptomatologie je aktivována v inzulárním kortexu, předním cingulu, SSMA anebo amygdale. Bylo zjištěno, že tyto oblasti sdílejí stejné subkortikální dráhy jako hypotalamus (Fish et al., 1993). Nejtypičtější je abdominální (epigastrická) aura, u které se objevuje nauzea, bolest nebo nepopsatelný dyskomfort v břišní nebo periumbilikální krajině, které mohou být statické, stoupat vzhůru do hrudníku a krku nebo klesat do nižších abdominálních oblastí. Typická lokalizace symptomatogenního ložiska pro epigastrickou auru je přední inzula, frontální operkulum, meziální temporální struktury a SSMA. Pokud se vyskytuje izolovaně, je vysoce asociovaná s TLE (až v 74 %), pokud navíc přechází do komplexní parciální symptomatologie, zvyšuje se pravděpodobnost sdružení s TLE na 98 % (Henkel et al., 2002). Jsou-li přítomny navíc další 15
vegetativní příznaky jako např. peri-iktální vomitus, lateralizuje epigastrická aura do nedominantního temporálního laloku (Kramer et al., 1988; Kotagal a Lüders, 1995). Orgasmická aura byla pozorována častěji u žen s pravostrannou TLE (Remillard et al., 1983). Genitální aury bývají většinou nepříjemné, bolestivé počitky asociované se strachem. Jejich symptomatogenní zóna je lokalizována v postcentrální parasagitální oblasti, pokud však bývají bilaterální, mohou být aktivovány v sekundární senzorické arei (Calleja et al., 1988).
Psychické aury Tyto zahrnují emocionální příznaky jako strach, anxieta, pocit blížící se zkázy či nadšení, euforie a satisfakce, nebo zkreslení pocitů důvěrné známosti (déjà vu/vécu/entandu, jamais vu/vécu/entandu, pocit odebrání vzpomínek). Symptomatogenní zóna je lokalizována do temporálního neokortexu nebo meziálních temporálních struktur. Strach vzniká aktivací amygdaly, hipokampu, frontálních meziálních oblastí nebo temporálního neokortexu (Macrae, 1954; Penfield a Jasper, 1954; Mullan a Penfield, 1959; Fish et al., 1993). Výjimku tvoří pocit „nucených myšlenek“, který se vyskytuje u FLE. Příjemné emocionální aury vznikají při aktivaci meziálních temporo-bazálních oblastí (Stefan et al., 2004), „out-of-body experience“ čili deperzonalizační pocity (v 19. století Jacksonem popisované jako „dreamy states“) v temporo-parietální junkci (Jackson a Stewart, 1899; Penfield, 1954; Penfield a Jasper, 1954; Penfield, 1957; Mullan a Penfield, 1959).
Nespecifické aury Nespadají do žádné z předchozích kategorií. Mohou být cefalické s nonvertiginózními senzacemi jako např. závrať, pocit lehkosti, necitlivosti nebo tlaku hlavy nebo nepříjemného presynkopálního charakteru. Vznikají v amygdale a laterálním temporálním neokortexu, ale spíše jsou nízkého lokalizačního významu. Celotělové („whole-body“) aury jsou pocity generalizované na celé tělo a mohou vzniknout stimulací sekundární senzorické arey nebo SSMA.
16
Simplexní motorické záchvaty Jedná se o relativně jednoduché, nepřirozené pohyby, které se dělí na několik typů podle jejich rytmicity, délky kontrakce a zahrnutých svalových skupin. Jsou lokalizovány do primární a somatosenzorické motorické arey („Rolandické“ či centrální záchvaty) pre- a postcentrálních gyrů frontálního laloku (Geier et al., 1977).
Myoklonické záchvaty Jsou to náhlé, nepravidelné, krátké svalové spazmy (< 400 ms), obvykle generalizované, nebo postihující bilaterálně ramena a horní část paží, ale mohou být i fokální, jednostranné,
a
poté
lateralizují
do
kontralaterálního
primárního
motorického
a
premotorického kortexu. Negativní myoklonický záchvat se může vzácně vyskytovat u perirolandických epilepsií a je charakterizován vznikem svalové atonie velmi krátkého trvání (20 – 400 ms) vyskytující se během svalové kontrakce, kterou přerušuje následkem epileptického výboje (např. náhlý pokles natažené paže) (Baumgartner et al., 1966).
Klonické záchvaty Typicky postihují obličej nebo distální část končetiny (vzhledem k jejich relativně velké kortikální reprezentaci) a jsou charakterizovány krátkými, repetitivními kontrakcemi agonistických a antagonistických svalových skupin v intervalech 0,2 – 5x za sekundu. Při propagaci epileptické aktivity přes motorický kortex dochází k šíření klonických záškubů z distální na proximální část končetiny („Jacksonský marš“). U fokálních epilepsií jim obvykle předchází aura anebo automotorická nebo tonická fáze záchvatu, bývají však také součástí generalizovaných záchvatů (Noachtar a Arnold, 2008). U FLE se klonická aktivita vyskytuje jako časný příznak při zachovalém vědomí, zatímco u TLE nebo OLE se objevuje jako pozdní symptom iktální sekvence a vědomí již bývá alterované (Manford et al., 1996). Oproti tonickým záchvatům (viz níže), které vznikají mimo Rolandickou oblast a mají nízkou lokalizační a lateralizační hodnotu, je Rolandická klonická motorická aktivita znakem jednozačně lokalizujícím (a lateralizujícím) do kontralaterálního motorického kortexu v odpovídající homunkulové oblasti. Často bývá asociována s postiktální parézou postižené části těla (Manford et al., 1996). 17
Tonické záchvaty Gowers popsal tonický záchvat jako pevnou, násilnou kontrakci jedné nebo více svalových skupin přetrvávající alespoň 3 sekundy a fixující končetiny a/nebo trup v určité „násilné“ postuře. Pokud je tonická aktivita jasně jednostranná, silně lateralizuje počátek záchvatu do kontralaterální hemisféry. Bilaterální tonické postury lokalizují ohnisko do „extra-Rolandické“ oblasti střední části frontálního laloku (Morris et al., 1988). Takzvaná „postura (pozice) šermíře“ (fencing posture) je klasicky asociována s kontralaterálním frontálním lalokem, zejména se suplementární senzomotorickou areou (SSMA) (AjmoneMarsan, 1957), která je specializovanou oblastí premotorického kortexu (reprezentuje sekundárního motorického homunkula). Tato komplexní postura zahrnuje abdukci a externí rotaci kontralaterální horní končetiny v rameni s nebo častěji bez flexe v lokti, kontralaterální tonickou deviaci hlavy a očí tak, že „se dívají“ na kontralaterální paži a částečnou kontralaterální rotaci trupu, ipsilaterální horní končetina může být extendovaná dolů a dozadu. Dolní končetiny jsou symetricky nebo asymetricky v extenzi a abdukci, nebo je kontralaterální dolní končetina taktéž částečně flektovaná v koleni (v tomto případě vzniká pozice s flexí obou kontralaterálních končetin a extenzí obou ipsilaterálních končetin).
Verzivní záchvaty Jsou to nucená, přetrvávající, nepřirozená stáčení hlavy a/nebo očí do hyperextenze, která mají tonický nebo klonický charakter, typicky je přidružena i deviace stejnostranného ústního koutku. Objevují-li se těsně před generalizací a při porušeném vědomí, směr verze lateralizuje kontralaterálně k hemisféře počátku záchvatu a lokalizuje do temporálního laloku (Chee et al., 1993). Jsou typickým příznakem kontralaterálního premotorického kortexu frontálního laloku, pokud se objeví jako časný iktální symptom (McLachlan, 1987).
Komplexní motorické záchvaty Jsou
charakterizovány
„pseudo-účelovými“
(pseudo-purposeful)
pohyby
napodobujícími jednání při běžných denních aktivitách (plácání, polykání, olizování rtů, zívání) nebo chováním pozorovnaným při poruchách hybnosti, jako např. dystonie (Wada, 18
1982). Termín komplexní zde nepopisuje stav vědomí, nýbrž komplexnost prováděného pohybu (Lüders et al., 1998).
Hypermotorické záchvaty Jedná se o prudké až násilné, komplexní, opakující se pohyby zahrnující horní končetiny a trup, nepatřičné pro danou situaci (kopání, skákání, bití, mávání, atd.). Frekventně se vyskytují smích a pláč (nepřirozený), vokalizace, typické jsou pohyby sexuálního charakteru (rytmické pohyby pánve nebo končetin) a vzácně se objevující rotace kolem osy těla o minimálně 180°, které lateralizují ipsilaterálně, pokud však předchází rotaci verze hlavy, je směr točení obvykle kontralaterální k epileptogenní zóně (Dobesberger et al., 2005). Lokalizujeme je primárně do ventromediální oblasti frontálního laloku (dorzolaterální frontální záchvaty mají spíše charakter verze očí a hlavy a komplexních gesturálních automatismů) (Wieser a Hajek, 1995), méně často mohou pocházet z inzuly (Ryvlin et al., 2006).
Automotorické záchvaty Mají podobu repetitivních,
stereotypních,
semi-účelových
pohybů
končetin
(gesturální automatismy – sbírání, šmátrání, pohyby gestikulace) nebo úst a jazyka (oroalimentární automatismy – žvýkání, olizování, polykání, pískání, líbání), které se vyskytují převážně (cca v 70 %) u limbických (hipokampálních) záchvatů (Manford et al., 1996). Pokud nejsou asociovány s nedominantní hemisférou (automatismy se zachovalým vědomím a schopností reagovat - viz níže), vědomí bývá porušené. Homogenní, vytrvalé, houževnaté automatismy horních končetin a komplexní gesta prolongovaného trvání jsou typická u TLE, zatímco automatismy frontálního laloku jsou spíše hyperkinetického, nepravidelného charakteru a postihují proximální části končetin (Jobst et al., 2000).
Gelastické záchvaty Jsou nejvzácnějšími typy komplexních motorických záchvatů, u kterých se vyskytují krátké periody smíchu nebo grimasování s nebo bez subjektivního pocitu veselí (tato 19
semiologie je téměř patognomická pro hypotalamický hamartom). Symptomatogenní zóna bývá také hlavně situována do anteromeziálního frontálního a temporobazálního kortexu (Unnwongse et al., 2010) nebo předního cingula.
Vegetativní záchvaty U fokálních záchvatů jsou symptomy aktivace centrálního autonomního nervového systému velmi časté. Oproti vegetativním aurám jsou měřitelné nebo viditelné, tzn. objektivně
zhodnotitelné.
Obvykle
reflektují
aktivaci
sympatiku
(tachykardie,
hyperventilace), i když parasympatické funkce se mohou taktéž objevit. Kortikální oblasti zodpovědné za rozvoj vegetativních příznaků zahrnují mediální prefrontální oblast, amygdalu a inzulární kortex.
Kardiální symptomy Jsou nejlépe prozkoumané. Iktální tachykardie (srdeční puls > 100 za minutu) se vyskytuje ve více než 50 % fokálních záchvatů, a pokud se objevuje jako časný příznak, je typičtější spíše pro TLE než extratemporální epilepsie a primárně je asociována s pravostrannou MTLE (Weil et al., 2005). Iktální bradykardie (srdeční puls < 60 za minutu, respektive pokles srdeční frekvence o minimálně 20 % v porovnání s „předzáchvatovou“ srdeční frekvencí) nebo asystolie je velmi vzácným, potencionálně život ohrožujícím iktálním symptomem, patogeneticky spojovaným se SUDEP (sudden unexpected death in epilepsy), který nemá prokázanou lateralizační hodnotu (vyskytuje se jak u levostranných, tak i pravostranných epilepsií) (Sevcencu a Struijk, 2010), ale je častější u pacientů s TLE, event. ILE, respektive u záchvatů s počátkem v limbickém sytému (Jorge et al., 2000; Sevcencu a Struijk, 2010; Kuba et al., 2011).
Respirační symptomy Z respiračních symptomů lze pozorovat hyperventilaci, dyspnoe nebo apnoe. Iktální hyperventilace je častější u dětí než u dospělých (Fogarasi et al., 2006), u obou skupin je však častěji asociována s TLE (respektive MTLE). 20
Kožní symptomy Kožní příznaky zahrnují iktální piloerekci („husí kůže“), zblednutí nebo zčervenání. Piloerekce se vyskytuje na končetině ipsilaterální k počátku záchvatu a může se šířit charakterem „marše“. Lokalizuje většinou do temporálního laloku (Loddenkemper et al., 2004).
Pupilární symptomy Zornicové změny jsou u fokálních epilepsií relativně časté. Jednostranná mydriáza lateralizuje ipsilaterálně k epileptogenní zóně a je aktivována v temporo-okcipitální oblasti. U dětských benigních epilepsií byla naopak pozorována kontralaterálně k frontálnímu ložisku (Masjuan et al., 1997). Bilaterální dilatace pupil je typická u generalizovaných záchvatů.
21
Tabulka č. 1: Přehled lokalizačních a lateralizačních příznaků. Zdroj: Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2011; modifikováno. Symptomy
Lokalizace (symptomatogenní zóna)
Lateralizace
Epileptický syndrom
Aury Primární somatosenzorický kortex (area 1, 2, 3b) Somatosenzorické
Vizuální - simplexní - komplexní Sluchové - simplexní - komplexní
KONTRA
PLE
IPSI
PLE, TLE
SSMA
KONTRA
PLE, FLE
Primární zrakový kortex (area 17, 18, 19)
KONTRA
OLE
Temporo-okcipitální junkce a temporobazální kortex
KONTRA
TLE, OLE
Primární sluchový kortex (area 41)
KONTRA
TLE
Asociační sluchový kortex (area 42, 22)
KONTRA
TLE
- (často dx.)
TLE
Sekundární somatosenzorický kortex (a parietální operkulum)
Vertiginózní
Temporo-okcipitální junkce
Čichové
Orbitofrontální oblast, amygdala, inzula
-
MTLE, FLE
Chuťové
Parietální operkulum a temporobazální kortex
-
TLE
Vegetativní
Inzula, amygdala, přední cingulum, SSMA
-
TLE, FLE
Epigastrické (abdominální)
Přední inzula, frontální operkulum, meziální temporální lalok, SSMA
-
MTLE
Psychické - strach
Amygdala, hipokampus, meziální frontální lalok
-
TLE, FLE
- déjà vu/jamais vu
Uncus, entorhinálni kortex, temporální neokortex
- (často ND)
TLE
- satisfakce, deper.
Meziobazální limbický kortex, temporální neokortex, TPO junkce
-
TLE, PLE
-
NTLE, FLE
Nespecifické - cefalické - „whole-body“
Amygdala, entorhinální kortex, laterální temporální neokortex Sekundární senzorická area, SSMA
IPSI – ipsilaterálně KONTRA – kontralaterálně D – řečově dominantní hemisféra ND – řečově nedominantní hemisféra dx. - pravostranný
22
Tabulka č. 1 (pokračování): Přehled lokalizačních a lateralizačních příznaků. Zdroj: Foldvary-Schaefer a Unnwongse, 2011; modifikováno. Symptomy
Lokalizace (symptomatogenní zóna)
Lateralizace
Epileptický syndrom
Simplexní motorické Myoklonické
Primární motorický (area 4) a premotorický kortex (area 6) KONTRA
FLE
Negativní myoklonus
Primární somatosenzorická area
Klonické
Primární motorický a premotorický kortex, SSMA
KONTRA
FLE
Tonické
Primární motorický a SSMA
KONTRA
FLE
Verzivní
Premotorický kortex
KONTRA
FLE
-
FLE
Komplexní motorické Hypermotorické
Přední cingulum, orbitofrontální a frontopolární oblast, operkuloinzulární kortex, med. intermediární frontální (area 8) a orbitofr. obl.
Automotorické
Meziární temporální oblast a přední cingulum
-
TLE, FLE
Gelastické
Hypotalamus, anteromeziální frontální a temporobazální oblast
-
FLE, TLE
- (často dx.)
TLE
Vegetativní Tachykardie
Amygdala, inzula, přední cingulum, mediální prefrontální kortex
Bradykardie
Limbické struktury
-
TLE
Hyperventilace
Meziotemporální oblast
-
TLE
Piloerekce
-
IPSI
TLE
Mydriáza
Temporální a okcipitální oblasti
IPSI
TLE, OLE
IPSI – ipsilaterálně KONTRA – kontralaterálně D – řečově dominantní hemisféra ND – řečově nedominantní hemisféra dx. - pravostranný
23
3. Lateralizační symptomy epilepsie temporálního laloku
Rozdělení lateralizačních symptomů Lateralizační symptomy jsou fenomény, které mohou výrazně napomoci určit hemisféru počátku záchvatu. V zádadě je lze u epilepsie temporálního laloku rozdělit následujícím způsobem:
symptomy lateralizující počátek záchvatu ve vztahu k řečové dominanci: -
do řečově dominantní hemisféry
-
do řečově nedominantní hemisféry
symptomy lateralizující počátek záchvatu: -
ipsilaterálně
-
kontralaterálně
ve vztahu k lateralizovanému (většinou motorickému) symptomu v průběhu záchvatu.
Lateralizační symptomy lze dle semiologické charakteristiky dělit na: 3.1. motorické 3.2. behaviorální 3.3. vegetativní 3.4. řečové
Přehledný seznam uvedených lateralizačních znaků TLE viz Tabulka č. 2.
24
3.1. Motorické příznaky
Iktální dystonie (obrázek č. 1 a č. 2) Jedná se o příznak vyskytující se v průběhu fokálního epileptického záchvatu téměř vždy kontralaterálně k počátku epileptického záchvatu (Wada, 1982; Kotagal, 1989; Newton et al., 1992; Williamson et al., 1998; Rusu et al., 2005; Kuba et al. 2010). Jeho lateralizační hodnotu ještě nadále zvyšuje současný výskyt automatismů horní končetiny ipsilaterálně. Tak je možno pozorovat typický obraz iktální dystonie kontralaterální horní končetiny (vzhledem k počátku záchvatu) a automatismů ipsilaterální horní končetiny. Pokud jsou končetinové automatismy asociovány navíc s ipsilaterální netonickou deviací hlavy, podporuje tato kombinace symptomů silně diagnózu MTLE (Kotagal et al., 1995). Iktální dystonie se vyskytuje častěji na horní končetině (obrázek č. 1), méně často i na končetině dolní (obrázek č. 2), nebo se jedná o hemidystonii (Kuba et al., 2010). Je nutné ji odlišit od tzv. „tonické postury“ (z anglického „tonic posturing“), jejíž lateralizační hodnota není tak vysoká (Berkovic a Bladin, 1984; Kotagal, 1989) - rozdílem mezi oběma příznaky je existence rotatorické komponenty v průběhu iktální dystonie v oblasti paže, předloktí nebo ruky (Kotagal, 1989). I přes velmi vysokou lateralizační hodnotu tohoto iktálního příznaku zůstává jeho geneze stále otevřena. Logickým vysvětlením je šíření iktální aktivity z temporálního laloku do oblasti bazálních ganglií (Kotagal, 1989), což se jinou studií za pomoci invazivní video-EEG monitorace nepotvrdilo (Rektor et al., 2002). Pravděpodobnou spoluúčast frontálních kortikálních struktur na genezi tohoto iktálního lateralizačního fenoménu lze demonstrovat skutečností, že v průběhu iktální dystonie bylo ve všech případech zaznamenáno epileptické postižení řady frontálních kortikálních oblastí (laterální premotorický a prefrontální kortex, přední cingulum a další) (Kuba et al., 2003). I přes nejasnosti v genezi tohoto příznaku je iktální dystonie jedním z nejspolehlivějších lateralizačních příznaků v průběhu epileptického záchvatu s počátkem v temporálním laloku.
25
Obrázek č. 1 Dystonie levé horní končetiny. Pacient s epilepsií temporálního laloku vpravo.
Obrázek č. 2 Dystonie levé dolní končetiny. Pacient s epilepsií temporálního laloku vpravo.
Iktální imobilita horní končetiny Tento zajímavý iktální příznak je svou podstatou zcela odlišný od iktální dystonie a postiktální parézy. Klinicky se jedná o nehybnost jedné horní končetiny v průběhu fokálního epileptického záchvatu z důvodu náhlé ztráty svalového tonu, a to prakticky vždy kontralaterálně k jeho počátku (Kuba et al., 2005). Může být asociován s automatismy nepostižené horní končetiny, tedy ipsilaterální, a bývá často bezprostředně následován iktální dystonií (Kuba et al., 2005). Dříve byl tento příznak v literatuře ne zcela přesně nazýván „iktální paréza“ (Oestreich et al., 1995), vhodnější je však označení „imobilita“.
Unilaterální iktální automatismy končetin Unilaterální automatismy končetin v průběhu epileptického záchvatu lateralizují jeho počátek do ipsilaterálního temporálního laloku. Je však velmi důležité odlišit bilaterální automatismy končetin s jednostranou akcentací a unilaterální automatismy s druhostrannou iktální dystonií nebo iktální imobilitou. Ve druhém případě se prediktivní hodnota vzhledem k ipsilaterálnímu temporálnímu laloku blíží 100 % (Chee et al., 1993; Yen et al., 1998; Dupont et al., 1999).
RINCH motions (Rhytmic Ictal Non-Clonic Hand motions) RINCH motions symptom je jedním z nověji popsaných příznaků TLE s vysokou lateralizační hodnotou, které se manifestují na horní končetině, častěji kontralaterální ke straně počátku záchvatu. RINCH pohyby mohou být asociovány s iktální dystonií, jenž dále zvyšuje spolehlivost lateralizační hodnoty (Lee et al., 2006). Jsou to časné, unilaterální, rytmické a neklonické pohyby, od tremoru odlišné tím, že jsou pomalejší, komplexnější a ráznější. Podle studie autorů Lee et al. je jejich trvání přibližně 20s, avšak může se pohybovat od 6 sekund do 2 minut, výskyt tohoto symptomu zaznamenali v cca 10 % pacientů s TLE. Mechanizmus vzniku tohoto příznaku je zatím nejasný. Asociace RINCH s iktální dystonií vyvolává domněnku, že by tyto znaky mohly mít společnou patofyziologii (Lee et al., 2006).
27
Časná, netonická deviace hlavy (obrázek č. 3) Tento typ je charakterizován otočením hlavy, které vypadá jako volní, časně po začátku záchvatu (obvykle do 30 s). Nedochází zde k extenzi krku a zvednutí brady, jako je tomu u verze hlavy (viz níže). Lze ji pozorovat častěji u temporálních epilepsií, bývá asociována s dalšími iktálními příznaky jako jsou kontralaterální iktální dystonie a ipsilaterální automatismy (Fakhoury a Abou-Khalil, 1995). Anglická literatura označuje tento typ deviace hlavy jako „nonversive turning“ nebo „nonforced deviation“. Některé práce prokázaly její vysokou prediktivní lateralizační hodnotu vzhledem k ipsilaterálnímu temporálnímu laloku (více než 90 %) (Kernan et al., 1993).
Obrázek č. 3 Časná, netonická deviace hlavy doprava. Pacientka s epilepsií temporálního laloku vpravo.
Jednostranné mrkání (unilateral eye blinking) Je pozorováno ipsilaterálně k počátku záchvatů až v 80 % případů a většinou vzníká aktivací amygdaly nebo meziotemporálních struktur (Benbadis et al., 1996). 28
Následující motorické symptomy nejsou typické pro klinický obraz TLE, ale jejich výskyt můžeme u TLE pozorovat v případě sekundární generalizace záchvatu v souvislosti s šířením iktální aktivity z temporálního laloku do okolních struktur, zejména do frontálních laloků.
Verze (tonická deviace hlavy) Od netonické deviace hlavy musíme odlišit tonickou, neboli verzivní deviaci hlavy (z angl.
versive), která
se vyskytuje
časně v průběhu epileptického
záchvatu
u
extratemporálních epilepsií (pokud je verze prvním symptomem a je při ní zachováno vědomí, je dána postižením dorzolaterálního frontálního premotorického kortexu) (McLachlan, 1987). Jedná se o „nepřirozenou“ či „násilnou“deviaci hlavy s extenzí krku a zvednutím brady (viz výše), často spojenou se stejnostrannou deviací očí – v tomto případě je uváděna 100% prediktivní hodnota ve prospěch kontralaterální hemisféry (Wyllie et al., 1986; Morris et al., 1990; Jayakar et al., 1992). Verzi hlavy můžeme také pozorovat v důsledku šíření záchvatu z temporálního do frontálního laloku (jestliže se vyskytne těsně před sekundární generalizací, má vzhledem k počátku záchvatu vysokou lateralizační hodnotu ve prospěch kontralaterální hemisféry) (Kernan et al., 1993; Kotagal et al., 2000; O´Dwyer et al., 2007).
Příznak číslice „4“ - asymetrická tonická postura končetin (Figure „4“ sign - asymetric tonic limb posturing, ATLP) Jedná se o příznak, který může navazovat nebo se sdružovat s verzí hlavy v průběhu šíření záchvatu z temporálního laloku frontálně během sekundární generalizace záchvatu (tonická fáze). Stejně jako tonická deviace (verze) hlavy, i tento symptom může mít počátek záchvatu v dorzolaterálním frontálním premotorického kortexu. Jedná se o tonickou posturu horních končetin s asymetrickou extenzí kontralaterální horní končetiny, zatímco ipsilaterální horní končetina je flektovaná v lokti. Obě paže jsou mírně nadzvednuté před trupem. Dle literatury (Kotagal et al., 2000) je lateralizační hodnota tohoto symptomu vysoká (téměř 90 % případů) ve prospěch kontralaterální hemisféry (vzhledem k extendované horní končetině). ATLP se však může během záchvatu stranově střídat, proto by měl být vzhledem k 29
lateralizaci hodnocený pouze iniciální vzhled příznaku. Pro vzhled horních končetin v určité pozici během průběhu svého vývoje byl tento příznak popisně nazván „příznakem číslice 4“.
Jednostranný klonický záchvat Unilaterální klonická aktivita je jedním z nejdéle známých lokalizačních a lateralizačních znaků, která situuje ohnisko záchvatu do kontralaterálního motorického kortexu. Poprvé byla systematicky popsána Bravaisem v roce 1827 (Bravais, 1827) jako „pravidelné myoklonické záškuby objevující se v intervalech menších než 1 až 2 sekundy“. Při šíření záchvatu extratemporálně u pacientů s TLE dochází dle distribuce motorického homunkula ke klonickým záškubům nejdříve v obličeji a poté na ruce, klonické záškuby dolní končetiny jsou vzácné (Marks a Laxer, 1998).
Asymetrické ukončení záchvatu (asymmetric seizure termination) Asymetrické ukončení klonické aktivity generalizovaného záchvatu vycházejícího z temporálního laloku je pravděpodobně způsobeno pokračující iktální aktivitou v hemisféře kontralaterální k počátku záchvatu, zatímco ipsilaterální epileptogenní hemisféra je již „vyčerpána“, přesný patofyziologický mechanizmus tohoto příznaku však není znám. Perzistující unilaterální klonická aktivita tedy udává lateralizační a lokalizační hodnotu, a to do temporálního laloku ipsilaterálně k počátku záchvatu (vzhledem ke straně těla, kde je pozorováno ukončení klonů) (Leutmezer et al., 2002; Bonelli et al., 2007).
Jednostranné pokousání jazyka Jednostranné pokousání jazyka (po straně) může u generalizovaných záchvatů TLE lateralizovat původ záchvatu do ipsilaterální hemisféry (Benbadis, 1996), lateralizační hodnota tohoto příznaku je však zpochybňována.
30
Zajímavým příznakem, který se však vyskytuje interiktálně a tudíž nepatří k symptomům iktální semiologie, je emocionální faciální asymetrie (emotional / mimic facial paresis). Jako první jej popsali autoři Remillard a spol. (Remillard et al., 1977). Výskyt takzvané „dolní faciální asymetrie“ neboli unilaterální slabosti v distribuci dolní větve nervus facialis pozorovatelné během exprese emocí, jako např. úsměv, dohromady s intaktní motorikou dalšího obličejového svalstva, byl také popsán ve studii autorů Jacob et al., kde byl zjištěn u 70 % pacientů s MTLE, a to obvykle kontralaterálně ke straně léze (Jacob et al., 2003).
Tento
příznak
byl
uveden
jako
správný
prediktor
strany
plánovaného
epileptochirurgického výkonu až v 86 %, dle autorů studie je tedy možné jej považovat za velmi spolehlivý znak lokalizující a lateralizující ve prospěch kontralaterální MTLE (Jacob et al., 2003).
31
3.2. Behaviorální příznaky
Peri-iktální „tření nosu“ (peri-ictal nose wiping, PNW) (obrázek č. 4) Tento příznak je znám již dlouhou dobu, do pozornosti epileptologů se však dostal až v posledních dvou desetiletích. Iktální PNW je daleko vzácnější než postiktální PNW (Hirsch, 1998; Sochůrková et al., 2002), oba se však vyskytují častěji ipsilaterálně ke straně počátku záchvatu. Příznak má kromě své lateralizační hodnoty i hodnotu lokalizační vyskytuje se více u pacientů s epilepsií temporálního laloku (Hirsch, 1998). V průběhu epileptického záchvatu pacient otírá nos horní končetinou, a to častěji ipsilaterální ke straně počátku záchvatu (Sochůrková et al., 2002). Pokud byl zaznamenán tento příznak po záchvatu opakovaně, je jeho prediktivní hodnota 100 % (Hirsch, 1998). Je to častý příznak vyskytující se až u 72 % pacientů (Sochůrková et al., 2002). Jednoznačná geneze tohoto lateralizačního postiktálního příznaku, tedy proč si pacient iktálně nebo positkálně otírá právě nos, zůstává zatím neobjasněna. Jedním z hypotetických vysvětlení by mohla být zvýšená nasální sekrece jako důsledek aktivace autonomních center (zejm. amygdaly) v průběhu záchvatu, další příčinou by mohly být nepříjemné intranasální senzace, které vedou k následnému otření nosu (Hirsch, 1998). Stejně tak neobjasněnou zůstává i otázka, proč si pacient otírá nos právě ipsilaterální HK. Za možné vysvětlení je považováno postiktální oslabení, nebo motorický „neglect“ kontralaterální HK (Hirsch, 1998).
Obrázek č. 4 Peri-iktální tření nosu pravou horní končetinou. Pacient s epilepsií pravého temporálního laloku.
32
Příznak peri-iktálního „líbání“ (peri-ictal kissing) Mezi iktální automatismy se silným emocionálním prvkem patří peri-iktální „líbání“, které se u TLE vyskytuje vzácně. Jedná se pravděpodobně o tzv. „release phenomenon“. Rashid et al. jej zařazují mezi příznaky vycházející z řečově nedominantní hemisféry (temporálního laloku) a popisují 3 pacienty z 220 (incidence 1,4 %) s fokálními záchvaty u TLE, u nichž se tento symptom vyskytl (Rashid et al., 2010). U dvou (ve všech třech případech se jednalo o ženy, pravačky) byl fenomén „líbání“ vyvolán v závislosti na testování během záchvatu, u třetí pacientky se vyvinulo spontánní „kissing behavior“ iktálně i postiktálně v návaznosti na prodělání 6 nočních záchvatů, zároveň toto chování bylo spojeno i s hyperoralitou a sexuální desinhibicí. Autoři však deklarují, že toto chování nebylo pozorováno u simplexních parciálních záchvatů a nebylo možné jej „vyprovokovat“ při elektrické kortikální stimulaci. Iktální „kissing behavior“ je tak pravděpodobně jedním ze spektra symptomů záchvatem-indukovaného Kluver-Bucyho syndromu a může přecházet až do post-iktální periody (Rashid et al., 2010). Mezi méně recentní studie patří práce od autorů Ozkara a kol. z r. 2004, kteří popsali kompulzivní „kissing behavior“ spojené s repetitivními religiózními výroky u pacientky s pravostrannou meziotemporální epilepsií s postoperativně histologicky prokázanou pokročilou hipokampální sklerózou asociovanou s mikrodysgenezií temporálního laloku (Ozkara et al., 2004).
Peri-iktální opouštění lůžka (peir-ictal bed leaving, PBL) Jedná se o lateralizované iktální nebo post-iktální opouštění lůžka, vyskytující se ipsilaterálně ke straně epileptogenní zóny (léze) u více než 70 % pacientů a záchvatů, u pacientů s meziotemporální sklerózou dokonce v 76,2 % (a v 81,2 % záchvatů) (viz Příloha č. 2 - Musilová et al., 2011). Autoři Elger a kolektiv nazvali tento symptom jako „úniková reakce“ (Elger et al., 2000), Jin a Inoue toto chování popisovali jako „odcházení“ (Jin a Inoue, 2009). Jeho incidence je relativně vysoká – vyskytuje se u 26,7 % pacientů a téměř 11% záchvatů (viz Příloha č. 2 - Musilová et al., 2011). V literatuře se uvádí výskyt PBL v obdobném rozmezí, a to u 25,2 % pacientů a 8,3 % záchvatů (Jin a Inoue, 2009). Mechanizmus geneze PBL zůstává zatím předmětem spekulací. Jedním z možných vysvětlení je peri-iktální „neglect syndrom“ kontralaterální strany jako důsledek rozšíření paroxysmální aktivity a následného funkčního porušení odpovídajících subkortikálních 33
neuronálních struktur u tohoto pozdního příznaku (PBL se vyskytuje převážně v druhé polovině iktální periody a v prvních dvou třetinách post-iktálního stadia záchvatu) (Jin a Inoue, 2009; Musilová et al., 2011 – viz Příloha č. 2). Neglect syndrom, jako multikomponentový syndrom zahrnující senzorické, motorické a prostorové složky, je však demonstrován převážně u pravostranných epilepsií. Jiným vysvětlením by mohl být periiktální
kontralaterální
defekt
v zorném
poli
(hemianopsie)
vzhledem
k možnému
transitornímu postižení obou ramének Mayerovy kličky (přední i zadní) zodpovědné za přenos vizuální informace z kontralaterálního zrakového pole do kalkarinního kortexu při šíření výbojů extratemporálně. Přechodné postižení kontralaterálního vizuo-spaciálního pole u pacientů s epilepsií temporálního laloku v peri-iktálním období by mohlo mít za důsledek směřování jejich podvědomého jednání/chování do nepostižené, tedy ipsilaterální poloviny prostoru, a tudíž vysvětlit zmíněnou lateralizační hodnotu PBL (viz Příloha č. 2 - Musilová et al., 2011).
Příznak „hush sign“ V literatuře byl popsán tento nový znak s možnou lateralizační hodnotou v kazuistice zmiňující dva případy – dvě ženy, u nichž epileptogenní ložisko vycházelo z pravostranného temporálního laloku nedominantní hemisféry (Kutlu et al., 2005). Obě tyto pacientky během komplexních parciálních záchvatů opakovaně přikládaly pravý ukazováček k ústům, která špulily a chování tak pantomimicky vypadalo jakoby se snažily někoho utišit (z angl. hush). V obou případech bylo po provedení amygdalohipokampektomie dosaženo kompletní bezzáchvatovosti po dobu více jak dvou let, histologicky byla zjištěna hipokampální skleróza.
34
3.3. Vegetativní příznaky (peri-iktální vegetativní symptomy – PIVS)
Peri-iktální kašel (peri-ictal cough) Jedná se o poměrně frekvetně se vyskytující příznak lateralizující počátek záchvatu častěji do temporálního laloku řečově nedominantní hemisféry, kdy pacient izolovaně nebo opakovaně kašle či stereotypně pokašlává během záchvatu nebo postiktálně. Mezi PIVS je nejčetnější – byl zaznamenán u 24,7 % pacientů (10 % záchvatů) (viz Příloha č. 1 - Musilová et al., 2010). V ostatní literatuře se uvádí o něco nižší frekvence výskytu. Vztah k nedominantní hemisféře je dle některých autorů kontroverzní (Janszky et al., 2007). Mechanizmus vzniku tohoto symptomu je vysvětlován buďto excesivní aktivací automnomního nervového systému, a tudíž by peri-iktální kašel mohl být reaktivní odpovědí, anebo by se mohlo jednat o přímé zapojení centrální autonomní sítě vzhledem k tomu, že peri-iktální kašel často neprovází jiné vegetativní příznaky, jako je hypersalivace, rhinorrhea, polykání, čištění hrdla nebo nadavování, atd. (Fauser, 2004).
Peri-iktální pití vody (peri-ictal water drinking) (obrázek č. 5) Druhým
nejčastějším
peri-iktálním
vegetativním
symptomem
s významnou
lateralizační hodnotou ve prospěch řečově nedominantní hemisféry je pití vody (nebo jiné tekutiny, např. čaje) během záchvatu nebo v pozáchvatovém období. Vyskytuje se u 14,4 % pacientů (5,9 % záchvatů) (viz Příloha č. 1 - Musilová et al., 2010), což jsou srovnatelné s jinými literárními daty (Janszky et al., 2007). Dle elektroencefalografických studií byl topicky rozvoj peri-iktálního pití asociován s iktálním počátkem v amygdale, hipokampu a parahipokampálním gyru. Jiné studie navrhují (Trinka et al., 2003), že propagace mezioteporálních výbojů do hypotalamu mohou provokovat pocit žížně a vyvolávat tak chování spojené s hledáním tekutiny. Lateralizační hodnota peri-iktálního pití by tedy mohla být vysvětlena asymetrickou reprezentací centrální autonomní sítě, zodpovědnou za kontrolu tekutin v těle, pocit žížně a s tímto spojeným chováním. Další hypotézou je, že pacienti s epilepií temporálního laloku řečově nedominantní hemisféry mají menší poruchu (zastření) vědomí a jsou schopni lépe reagovat na externí stimuly než pacienti s epilepsií temporálního laloku dominantní hemisféry, a tudíž by pacienti s TLE nedominantní hemisféry mohli 35
reagovat na nepříjemné pocity v ústech či na pocity žížně tak, že hledají sklenici s tekutinou, aby se mohli napít (viz Příloha č. 1 - Musilová et al., 2010).
Obrázek č. 5 Peri-iktální pití vody. Pacient s epilepsií temporálního laloku vpravo (nedominantní hemisféra).
Peri-iktální nauzea a vomitus či dávení (peri-ictal nauzea and vomiting/retching) Nauzea a vomitus či dávení je mezi peri-iktálními vegetativními symptomy méně častý. Jeho frekvence se v různých studiích liší, dle některých prací však může být kolem 7 % v případě pacientů s epilepsií temporálního laloku řečově nedominantní hemisféry (Kuba et al., 2001; Musilová et al., 2010 - viz Příloha č. 1). Jako iktální manifestace se může vyskytovat nejenom u parciálních komplexních záchvatů dospělých pacientů, ale také u benigních dětských epilepsií, většinou s okcipitálními hroty (Panayiotopoulos, 1998). Jeho zjištění v případě nauzey může být pouze verbální – pacient v průběhu záchvatu nebo zpětně po záchvatu sdělí subjektivní pocit nauzey spontánně, nebo jej potvrdí na cílený dotaz testujícího laboranta. 36
Pravděpodobný spouštěcí mechanizmus tohoto symptomu by mohl být lokalizován v insule. Lateralizace do řečově nedominantní hemisféry může být vysvětlena funkční hemisferální asymetrií pro kontrolu gastrointestinální motility (Baumgartner et al., 2001).
Peri-iktální plivání (peri-ictal spitting) Velice
vzácným
symptomem,
lateralizujícím
počátek
záchvatu
do
řečově
nedominantní hemisféry temporálního laloku, je příznak iktálního plivání. Dle literatury se incidence pohybuje okolo 1,03 % pacientů a 0,26 % záchvatů) (viz Příloha č. 1 - Musilová et al., 2010). Tento příznak může být sdružen během jednoho záchvatu s dalším peri-iktálním vegetativním symptomem (kašel) a navazovat na časnou netonickou deviaci hlavy. Incidence peri-iktálního plivání se v ostatních studiích pohybuje mezi 0,3 až 2,2 % (Janszky et al., 2007), všeobecně se však považuje za neobvyklý jev semiologie epileptických záchvatů. Patofyziologický mechanizmus jeho geneze by mohl být podobný těm, jenž generují oroalimentární automatismy, pro které byla navržena existence asymetrie centrální autonomní sítě lokalizované do řečově nedominantní hemisféry se zapojením temporálních struktur a těsně přiléhajících oblastí zodpovědných za čich, nauzeu, vomitus, žvýkání a polykání (Kaplan et al., 1999). Žádná specifická lokalizace pro peri-iktální plivání každopádně zatím nebyla
definována,
ale
předpokládá
se
zapojení
kortikálních
areí
ovlivňujících
gastrointestinální funkce, jako například insula (Baumgartner et al., 2001).
Peri-iktální nucení k mikci (peri-ictal urinary urge) Ačkoliv byl tento příznak popsán již před půl stoletím autory Feindel a Penfield (Feindel a Penfield, 1954), jeho lateralizační hodnota ve prospěch řečově nedominantní hemisféry byla zmíněna teprve recentně (Baumgartner et al., 2000; Loddenkemper, 2003). V práci autorů Baumgartner et al. (Baumgartner et al., 2000) bylo popsáno 6 pacientů, jejichž záchvaty začínaly aurou charakteru nucení k mikci. V našem souboru jsme tento fenomén nestudovali systematicky, několik pacientů však během nebo po záchvatu udávalo potřebu odejít nebo spontánně odešlo na toaletu.
37
Baumgartnerova studie poukazuje na pravděpodobnou kritickou roli inzuly v genezi tohoto znaku, vzhledem k výsledkům vyšetření iktální SPECT provedeného u dvou ze šesti pacientů (Baumgartner et al., 2000). Další možnou symptomatogenní zónou by mohly být meziofrontální oblasti nebo gyrus temporalis medialis a operkulum (Loddenkemper, 2005).
Peri-iktální zívání (peri-ictal yawning) Je to vzácný příznak vyskytující se u 4 % pacientů, a to ve všech případech v postiktální fázi záchvatu (Kuba et al., 2010 - viz Příloha č. 3). Epileptogenní zóna se u všech pacientů této studie vyskytovala v temporálním laloku řečově nedominantní hemisféry, což bylo předoperačně potvrzeno Wada testem a následně úspěšným epileptochirurgickým zákrokem s výsledkem klasifikovaným jako Engel I v odstupu 2 let od operace. Vzhledem k pravděpodobnému zapojení hypotalamického paraventrikulárního jádra (PVN) při zívání, které je koordinátorem mezi centrálním a periferním autonomním systémem a které hraje významnou roli v dalších funkcích, jako je metabolická homeostáza, krevní tlak, srdeční puls a erekce (Walusinski, 2009), by mohl být tento znak řazen mezi periiktální vegetativní symptomy.
38
3.4. Řečové příznaky
Iktální a postiktální afázie Iktální a postiktální afázie lateralizuje počátek záchvatu do řečově dominantní hemisféry. Je nutné však brát v úvahu obtížnost hodnocení řeči u pacienta s kvalitativní poruchou vědomí, se kterým není možné v průběhu parciálního záchvatu navázat kontakt. V některých případech je ale pacient v průběhu parciálního záchvatu při vědomí a zde je potom možno pozorovat obtíže s vyjadřováním, komolením slov nebo úplnou nemožnost verbální produkce. V těchto případech si pacient může po záchvatu pamatovat, že v průběhu záchvatu není schopen mluvit. Dále je nutné brát v potaz možnost rychlého šíření iktální aktivity do kontralaterálního temporálního laloku a s tím související tzv. falešné lateralizace počátku záchvatu (Yen et al., 1996).
Iktální verbalizace / iktální řeč (z anglického „ictal speech“) Pokud pacient produkuje v průběhu parciálního záchvatu srozumitelnou řeč bez agramatismů a jsou přítomny automatismy nebo jiné iktální symptomy odpovídající epileptickému postižení temporálního laloku, je vysoce pravděpodobné, že záchvat vychází z temporálního laloku řečově nedominantní hemisféry (více než 90% prediktivní hodnota) (Lebrun, 1994).
Automatismy se zachovalým vědomím a schopností reagovat (automatisms with preserved responsiveness) Schopnost reagovat na vnější stimuly či verbálně odpovídat po objevení se automatismů (oroalimentárních či končetinových) během komplexního parciálního záchvatu je u pacientů většinou snížená nebo zcela vymizelá. Přesto však existuje malé procento pacientů, u kterých je tato schopnost zachována (dle práce Ebner a spol. je to 5,6 %) (Ebner et al., 1995). Patří k semiologickým znakům s vysokou lateralizační hodnotou ve porspěch řečově nedominantní hemisféry temporálního laloku (Ebner et al., 1995). 39
Tabulka č. 2: Přehled lateralizačních příznaků TLE.
Hemisféra řečově
Stranová lateralizace
dominantní / nedominantní
ipsilaterální / kontralaterální
Symptom Motorické příznaky Iktální dystonie horní a dolní končetiny
-
KONTRA
Iktální imobilita horní končetiny
-
KONTRA
Unilaterální automatismy končetin
-
IPSI
RINCH pohyby
- (častěji vlevo)
KONTRA
Faciální asymetrie (emotional facial expression)
- (častěji vlevo)
KONTRA
Časná, netonická deviace hlavy
-
IPSI
Tonická deviace (verze) hlavy
-
KONTRA
Příznak číslice „4“
-
KONTRA
Jednostranný klonický záchvat
-
KONTRA
Asymetrické ukončení záchvatu
-
IPSI
Jednostranné mrkání
-
IPSI
Jednostranné pokousání jazyka
-
IPSI
Příznak „tření nosu“
-
IPSI
Příznak peri-iktálního „líbání“
ND
-
Peri-iktální opouštění lůžka
-
IPSI
Příznak „hush sign“
ND
-
Behaviorální příznaky
ND – řečově nedominantní hemisféra IPSI – ipsilaterální KONTRA – kontralaterální
40
Tabulka č. 2 (pokračování): Přehled lateralizačních příznaků TLE.
Hemisféra řečově
Stranová lateralizace
dominantní / nedominantní
ipsilaterální / kontralaterální
Symptom Vegetativní příznaky Kašel
ND
-
Pití vody
ND
-
Vomitus, nauzea
ND
-
Plivání
ND
-
Nucení k mikci
ND
-
Zívání
ND
-
Afázie
D
-
Iktální řeč
ND
-
ND
-
Řečové příznaky
Automatismy se zachovalým vědomím a schopností reagovat
D – řečově dominantní hemisféra ND – řečově nedominantní hemisféra
41
4. Přílohy:
1. Musilová K., Kuba R., Brázdil M., Tyrlíková I., Rektor I. Occurrence and lateralizing value of „rare“ peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav. 2010;19(3):372-5.
2. Musilová K., Kuba R., Brázdil M., Tyrlíková I., Rektor I. Peri-ictal bed leaving in temporal lobe epilepsy: incidence and lateralizing value. Epilepsy Behav. 2011;21(2):1436.
3. Kuba R., Musilová K., Brázdil M., Rektor I. Peri-ictal yawning lateralizes the seizure onset zone to the nondominant hemisphere in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav. 2010;19(3):311-14.
42
Příloha č. 1: Occurrence and lateralizing value of “rare” peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy
K. Musilová, R. Kuba, M. Brázdil, I. Tyrlíková, I. Rektor
Epilepsy Centre Brno, First Department of Neurology, St. Anne's University Hospital and Faculty of Medicine, Masaryk University, Brno, Czech Republic
Corresponding Author: Name: Klára Musilová Address: Epilepsy Centre Brno, First Department of Neurology, St. Anne’s University Hospital and Faculty of Medicine, Masaryk University Brno, Pekařská 53, 656 91 Brno, Czech Republic. E-mail:
[email protected] Phone number: + 420 543 182 648 Fax number: + 420 543 182 624
43
Abstract
We retrospectively investigated rare peri-ictal vegetative symptoms (PIVS) in 380 seizures of 97 patients with temporal lobe epilepsy (TLE): 234 seizures of 60 patients with TLE with mesiotemporal sclerosis (TLE/MTS) and 146 seizures of 37 patients with TLE with other lesions (TLE/non-MTS) who were at least 2 years after epilepsy surgery and classified as Engel I. We assessed the following PIVS: peri-ictal cough (pC), peri-ictal water drinking (pWD), peri-ictal vomiting (pV) and peri-ictal spitting (pS). We observed pC in 24.7% of patients and 10% of seizures; pWD in 14.4% of patients and 5.9% of seizures; pV and pS occurred more rarely. Both pWD and pC occurred significantly more often in those with TLE of the non-language-dominant hemisphere. The limited occurrence of pV and pS made it impossible to perform statistical analysis for these symptoms. In patients with TLE, pC and pWD were quite frequent; we observed pV and pS less frequently. Both pC and pWD have a significant lateralizing value in TLE.
Keywords: Temporal lobe epilepsy. Peri-ictal vegetative symptoms. Lateralizing value. Language-nondominant hemisphere.
44
1. Introduction
Peri-ictal (ictal or postictal) vegetative symptoms (PIVS) are described both in adult and childhood epilepsy [1-3], and are of clinical and scientific importance. In adults, these symptoms are commonly observed in temporal lobe epilepsy (TLE) [2-4] and can include cardiovascular (blood pressure changes, heart arrhythmia – tachycardia/bradycardia), respiratory (hyperventilation/bradypnea or apnea), gastrointestinal (hypersalivation, nausea, retching, and vomiting), cutaneous (piloerection, or “goose bumps”, and sweating), pupillary (mydriasis, miosis), genital, sexual, and urinary or bowel (urinary urge and flatulence) manifestations [1-8]. Some of these peri-ictal symptoms are frequent, such as tachycardia, face flush or pallor, blood pressure changes, and mydriasis [7, 9], and some of them are rare, such as coughing, water drinking, vomiting, spitting, urinary urge, flatulence, yawning, and piloerection [2-4, 7-10]. Some authors include other signs among PIVS, including cold shivers, epigastric or abdominal aura, and even nose wiping [3, 7]. So-called “rare” PIVS are actually not infrequent in TLE. Peri-ictal cough was observed in 9-40% of patients [3, 4, 11, 12], peri-ictal water-drinking in 7-15.3% [3, 13, 14], peri-ictal vomiting in 0-10% [3, 15-17], and peri-ictal spitting in 0.3-2% [3, 18, 19]. The literature data concerning the lateralization value of these PIVS are mostly controversial. Most articles analyzing their lateralizing value have demonstrated that PIVS are mostly linked to the temporal lobe of the non-speech-dominant hemisphere [10, 13, 1522]. Other studies and case reports have excluded a lateralizing value for these symptoms [3, 4, 14, 23]. The main aim of our work was to identify the occurrence and lateralizing value of “rare” PIVS in patients with TLE who were seizure free (Engel class I) for at least 2 years after surgery.
45
2. Methods
All of the patients from our clinic with TLE who were classified before March 2008 as Engel I at least 2 years after the surgery were included in this retrospective study. In all, there were 97 patients with intractable TLE, 59 men and 38 women (60 patients with TLE with mesial temporal sclerosis [TLE/MTS] and 37 patients with TLE/non-MTS). Mean ± SD age was 36.6 ± 9.2 years (range = 14-58), age at epilepsy onset 12.9 ± 8.2 (range = 0-30), and average duration of disease 17.2 ± 10.9 years. All patients underwent a complete presurgical evaluation comprising long-term video/EEG monitoring, magnetic resonance imaging, neuropsychological assessment, interictal fluorodeoxyglucose positron emission tomography, interictal and/or ictal HMPAO single-photon-emission tomography, and Wada test in patients where needed. All patients were classified at the 2-year follow-up visit as Engel I. Histopathological examination revealed either hippocampal sclerosis (TLE/MTS group, 60 patients) or other lesions (TLE/non-MTS group, 37 patients). Of the 37 patients in the TLE/non-MTS group, 12 (32.4%) had benign brain tumours (four gangliogliomas, five oligodendrogliomas, one pilocytic astrocytoma, one pleomorphic xanthoastrocytoma, and one choroid plexus papilloma); 8 (21.6%) had dysembryonic neuroepithelial tumours (DNETs); 7 (18.9%) had vascular lesions (six cavernomas and one arteriovenous malformation); 2 had both nonspecific gliosis and focal cortical dysplasia (FCD); and 1 had both posttraumatic changes and a subarachnoid cyst. Histopathological investigation did not reveal lesion in 3 patients (8.1%). In total, we reviewed 380 seizures (234 seizures in patients with TLE/MTS and 146 in those with TLE/non-MTS). Two hundred two seizures (in 53 patients) arose from the nonlanguage-dominant hemisphere, and 178 seizures (in 44 patients) from the speech-dominant hemisphere. Secondarily generalized seizures were included in the study; simple partial seizures were not analysed. All of the each patient’s seizures were included in the total. The number of seizures per patient ranged from 1 to 10 (mean ± SD = 4.4 ± 2.2). Twenty-eight patients (78 seizures) underwent invasive EEG monitoring (SEEG). We assessed vegetative symptoms in the peri-ictal period, which we determined as 46
extending from the beginning of a seizure to 3 minutes after the end of a seizure. The end of a seizure was evaluated on an individual basis according to clinical semiology and electroencephalographical seizure offset. We applied the term peri-ictal to all of the vegetative signs assessed because it was not possible to distinguish precisely the ictal and postictal phases of the seizures in some cases (usually, there is no clear-cut clinical or electrographic border between the ictal and postictal periods, and a time gap can be observed between seizure semiology and EEG seizure offset) [24]. Two authors analyzed and evaluated the seizures (R.K. and K.M). We did not assess interobserver reliability. Only those symptoms on which both observers agreed were included in the analysis. Fisher’s exact test was used for the statistical evaluation of categorical variables. A P value < 0.05 was considered statistically significant.
3. Results
3.1. Incidence of peri-ictal vegetative symptoms The following PIVS were observed in this series of patients: peri-ictal cough (pC), peri-ictal water drinking (pWD), peri-ictal vomiting (pV), peri-ictal spitting (pS), and periictal yawning. Peri-ictal retching was considered peri-ictal vomiting and was included in the total number of cases with pV. Peri-ictal yawning is not further analyzed in this article because it is analyzed and discussed in a separate article submitted [25]. Table 1 outlines the occurrence of all observed PIVS. Peri-ictal cough occured in 24.7% of patients and 10% of seizures; pWD in 14.4% of patients and 6.1% of seizures. Periictal vomiting and pS occurred less frequently: pV in 7.2% of patients and 3.9% of seizures, and pS in 1.03% of patients and 0.26% of seizures. There were no statistically significant differences in the occurrence of PIVS between 47
the TLE/MTS and TLE/non-MTS groups (Table 2).
3.2. Lateralizing value of peri-ictal vegetative symptoms Both pC and pWD occurred significantly more often in patients with non-languagedominant TLE and in seizures arising from the non-language-dominant temporal lobe (pWD: 79% of patients, P = 0.046, and 87% of seizures, P = 0.003; pC: 71% of patients, p = 0.053, and 71% of seizures, p = 0.023). In patients with pC, however, the statistical analysis revealed only a borderline significance. In patients with pV, 71% of patients and 73% of seizures were related to the nonlanguage-dominant temporal lobe, but because of the limited presence of this sign, it was not possible to perform a statistical analysis (Table 3). Peri-ictal spitting was observed only in one patient in one seizure. We did not observe other “rare” vegetative symptoms such as peri-ictal urinary urge, flatulence, genital and sexual manifestations, and piloerection.
3.3. Combination of peri-ictal vegetative symptoms At least one PIVS occurred in 38 of 97 patients (39.2%): in 20 patients with TLE/MTS and in 18 with TLE/non-MTS. Ten patients manifested two PIVS: pC and pWD in 4 patients, pC and pV in 3, pV and pWD in 2, and pC and pS in 1. No patient manifested a combination of more than two PIVS. Nine of 10 patients with a combination of PIVS had TLE arising from the nondominant side (90%). At least one PIVS occurred in 70 of 380 seizures (18.4%): in 41 seizures in patients with TLE/MTS and in 29 seizures in patients with TLE/non-MTS. In only 6 of them did we observe a combination of two PIVS in one seizure: pC and pWD in two seizures, pC and pV in two, pV and pWD in one, and pC and pS in one. A combination of more than two PIVS in one seizure was not revealed. In five of the six seizures associated with a combination of two PIVS, TLE arose from the nondominant side.
48
4. Discussion
Our study was performed on a very pure group of patients with TLE. All patients were at least 2 years after epilepsy surgery and classified as Engel I. In our study, we assessed the occurrence and lateralizing value of “rare” PIVS. Rare PIVS are generally considered to be pC, pWD, pV, pS, peri-ictal urinary urge, peri-ictal flatulence or genital and sexual automatisms, peri-ictal yawning, and periictal piloerection [2-4, 7-10, 26]. Analysis of peri-ictal yawning as a possible novel lateralizing sign is covered in a separate article [25]. Peri-ictal urinary urge, flatulence, genital or sexual manifestations, and piloerection were not observed in our study; however, these are described as very rare clinical phenomena in patients with TLE [2, 3, 7, 8, 27]. The most frequently observed PIVS in our study was pC, which occurred in 24.7% of patients and 10% of seizures. Janszky et al. described pC in 16% of patients [3], Fauser et al. in 11.3% of patients and 5.4% of seizures [4] in patients suffering from TLE. Other studies provided a lower incidence of this ictal sign [11, 12]. Fauser et al. found that pC may occur in both patients with TLE and those with extratemporal epilepsy. We observed that pC occurs significantly more often in patients with TLE and in seizures arising from the temporal lobe of the non-language-dominant hemisphere, although with borderline significance in terms of patients. The lateralizing value of pC in relation to the non-language-dominant temporal lobe has also been observed in other studies [10, 18-20]. Some studies have not found a lateralizing value of pC [3, 4]. The mechanism underlying pC has been explained as increased secretions caused by excessive autonomic activation. Thus, it is considered to be a reactive phenomenon [7, 12]. Fauser et al. suggested that coughing without additional vegetative symptoms (hypersalivation, rhinorrhea, swallowing, clearing of the throat, or retching) may have a different underlying cause, such as direct activation of central autonomic network [4]. In our study, pWD was observed in 14.4% of patients and 5.9% of seizures. Rates reported in other articles are comparable to ours and vary from 7 to 15%. Janszky et al. observed pWD in 7% of patients [3], Scücs et al. in 14.5% of patients [14], and Trinka et al. in 15.3% of patients [13]. We observed that pWD occurred significantly more often in patients with TLE and in seizures arising from the temporal lobe of the non-language49
dominant hemisphere. The same lateralizing value was suggested by Trinka et al., who described pWD in seven patients with seizure onset in the non-language-dominant temporal lobe [13]. Other studies did not prove a lateralizing value [3, 14]. The mechanism underlying pWD was electrographically associated with seizures starting in the amygdala, hippocampus, and parahippocampal gyrus [28], but it can also be induced in rats by stimulation of the lateral hypothalamus [29]. Trinka et al. hypothesized that propagation of mesial temporal epileptiform discharges via pathways between the hypothalamus and the mesial temporal structures causes thirst, activating water seeking, and suggested that the lateralizing value of pWD could be explained by asymmetric representation of the central autonomic network responsible for fluid control, thirst, and water-seeking behaviour [13]. Our hypothetical explanation of the lateralizing value of pWD is that patients with nondominant TLE are more often able to react to external stimuli compared with patients with TLE arising from the dominant side. Ictal responsiveness [29] lateralizes the ictal onset zone to the nondominant temporal lobe. Patients with nondominant TLE may react to an unpleasant feeling in the mouth or the feeling of thirst, and the result is searching for a glass of fluid to drink. Peri-ictal vomiting was observed in our series in 7.2% of patients and 3.9% of seizures. Vomiting as an ictal manifestation may uccur not only in complex partial seizures but also in benign childhood epilepsies, mostly with occipital spikes [31]. Literature data confirm the low frequency of pV in TLE [15, 16]. Janszky et al. did not observe pV at all [3]. On the other hand, Kotagal et al. observed pV in 10% of 31 patients with TLE [17]. Because of the small number of patients and seizures with pV in our study, it was not possible to perform a statistical analysis for this symptom. Most researchers have lateralized pV to the nondominant temporal lobe [15, 17, 32-34]. Devinsky et al. provided additional evidence supporting involvement of the nondominant temporal lobe in a report of two cases of pV in patients with left TLE: one was left-handed and had right hemisphere language dominance, and the second developed vomiting after the discharge spread into the right temporal lobe as registered by a depth electrode recording [21]. Schäuble et al. reported a case of pV associated with left temporal seizure onset in a left hemisphere language-dominant patient [35]. Chen et al. proved lateralization to the non-language-dominant side [16]. The mechanism underlying nausea and vomiting can be explained by a possible trigger in the insula [8, 36]. Furthermore, Catenoix et al. confirmed the implication of the 50
anterior insula with the case of a patient who developed pV in correlation with a discharge affecting the anterior part of both insular lobes [37]. The lateralization to the non-languagedominant hemisphere could be elucidated by a functional hemispheric asymmetry for the control of gastrointestinal motility [7]. Peri-ictal spitting is also an extremely rare PIVS. We observed it in 1.03% of patients and 0.26% of seizures. In other studies, the incidence of this symptom in TLE has been reported to be between 0.3-2.2% [3, 18, 19, 23]. The lateralizing value of pS is controversial, mostly because of small sample sizes. Some authors have suggested a relationship with the non-language-dominant side [10, 18-20]; some have not [3, 23]. Park et al. reported the case of a patient with left-sided TLE in whom pS occurred after spread to the right (nondominant) temporal lobe as revealed by intracranial monitoring [22]. Özkara et al. described a patient with pS and seizures arising from the left temporal lobe but with right hemisphere language dominance, supporting the relationship between this ictal sign and the nondominant temporal lobe [20]. However, pS is generally considered to be an uncommon feature of epileptic seizures semiology. Its pathophysiological mechanisms may be similar to those generating oroalimentary automatisms, for which an asymmetry in the central autonomic network favoring the nondominant (right) hemisphere was suggested [2], with the involvement of temporal structures and closely related regions subserving smell, nausea, vomiting, chewing and swallowing [10]. Interestingly, pS does not occur in association with pV or pC [7]. No specific localization for pS has yet been defined, but cortical areas mediating gastrointestinal functions, such as the insula, could be implicated [7, 10, 19]. Combination of various PIVS occurred in 10 patients, 90% of whom had TLE arising from the nondominant temporal lobe. The combination of two PIVS in one seizure is a very rare condition occurring only in six seizures. We are not aware of any study analyzing the lateralizing value of a combination of PIVS. Although some PIVS we observed occurred more frequently in our predefined subgroups (i.e., TLE/MTS and TLE/non-MTS), this difference did not reach statistical significance. Gil-Nagel and Risinger did not observe any difference in the occurrence of PIVS between patients with TLE with seizure onset in the hippocampus and those with seizure onset in the extrahippocampal region [11]. Other literature data concerning this issue 51
are lacking. In conclusion, PIVS are relatively frequent ictal signs in patients with TLE. The most frequently observed PIVS are pC and pWD. Other signs are rarer. Although the literature data concerning the possible lateralizing value of some PIVS are controversial, it is probable that at least pC, pWD, and pV have lateralizing significance and occur more often in TLE of the nondominant temporal lobe. There are two major problems in assessing the lateralizing value of PIVS: the relatively small number of patients and seizures analyzed, and the small number of patient with PIVS investigated by invasive EEG. These two facts are also the main deficits of our study.
Acknowledgements
This work was supported by MSMT CR Research Project MSMOO21622404. Thanks to Anne Johnson for grammatical assistance.
References
[1] Fogarasi A, Janszky J, Tuxhorn I. Autonomic symptoms during childhood partial epileptic seizures. Epilepsia 2006;47(3):584-8. [2] Loddenkemper T, Kotagal P. Lateralizing signs during seizures in focal epilepsy. Epilepsy Behav 2005;7(1):1-17. [3] Janszky J, Fogarasi A, Toth V, Magalova V, Gyimesi C, Kovacs N, Schulz R, Ebner A. Peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2007;11:125-9.
52
[4] Fauser S, Wuwer Y, Gierschner C, Schulze-Bonhage A. The localizing and lateralizing value of ictal/postictal coughing in patients with focal epilepsies. Seizure 2004;13:403-10. [5] Horvath R, Kalmar Z, Feher N, Fogarasi A, Gyimesi C, Janszky J. Brain lateralization and seizure semiology: ictal clinical lateralizing sings. Ideggyógy Sz 2008;61(7-8):231-7. [6] Jorge CL, Valerio RM, Yacubian EM. Bradycardia as an epileptic manifestation in temporal epilepsy: report of a case. Arq Neuropsiquiatr 2000;58(3B):919-23. [7] Baumgartner C, Lurger S, Leutmezer F. Autonomic symptoms during epileptic seizures. Epileptic Disord 2001;3(3):103-16. [8] Strzelczyk A, Nowak M, Bauer S, Reif PS, Oertel WH, Knake S, Hamer HM, Rosenow F. Localizing and lateralizing value of ictal flatulence. Epilepsy Behav 2010;17(2):278-82. [9] Rossetti AO, Kaplan PW. Seizure Semiology: An Overview of the ‘Inverse Problem’. Eur Neurol 2010;63:3-10. [10] Kaplan PW, Kerr DA, Olivi A. Ictus expectoratus: a sign of complex partial seizures usually of non-dominant temporal lobe origin. Seizure 1999;8(8):480-4. [11] Gil-Nagel A, Risinger MW. Ictal semiology in hippocampal versus extrahippocampal temporal lobe epilepsy. Brain 1997;120:183-92. [12] Tezer FI, Kurne A, Soylu AR, Sayigi S. Effects of lateralisation and gender on temporal lobe ictal behaviour associated with hippocampal sclerosis. Seizure 2004;13(6):418-24. [13] Trinka E, Walser G, et al. Peri-ictal water drinking lateralizes seizure onset to the nondominant temporal lobe. Neurology 2003;60:873-6. [14] Scücs A, Fogarasi A, Rásonyi G, Kelemen A, Narula L, Tóth V, Janszky J, Halász P. Peri-ictal water drinking in temporal lobe epilepsy: Is it a reliable lateralizing sign? Epilepsy Behav 2007;11(4):578-81. [15] Kramer RE, Lüders H, Goldstick LP, Dinner DS, Morris HH, Lesser RP, Wyllie E. Ictus emeticus: an electroclinical analysis. Neurology 1988;38(7):1048-52. [16] Chen C, Yen DJ, Yiu CH, Shih YH, Yu HY, Su MS. Ictal vomiting in partial seizures of temporal lobe origin. Eur Neurol 1999;42(4):235-9. 53
[17] Kotagal P, Lüders HO, Williams G, Nichols TR, McPherson J. Psychomotor seizures of temporal lobe onset: Analysis of symptom clusters and sequences. Epilepsy Res 1995;20(1):49-67. [18] Kellinghaus C, Loddenkemper T, Kotagal P. Ictal spitting: clinical and electroencephalographic features. Epilepsia 2003;44(8):1064-9. [19] Voss NF, Davies KG, Boop FA, Montouris GD, Hermann BP. Spitting automatisms in complex partial seizures: a nondominant temporal localizing sign? Epilepsia 1999;40(1):1146. [20] Özkara C, Hanoglu L, Eskazan E, Kulaksizogvlu IB, Özyurt E. Ictal spitting during left temporal lobe-originated complex partial seizure: a case report. Epileptic Disord 2000;2(3):169-72. [21] Devinsky O, Frasca J, Pacia SV, Luciano DJ, Paraiso J, Doyle W. Ictus emeticus: further evidence of nondominant temporal involvement. Neurology 1995;45(6):1158-60. [22] Park S-M, Lee S-A, Kim JH, Kang JK. Ictal spitting in a patient with dominant temporal lobe epilepsy: supporting evidence of ictal spitting from the nondominant hemisphere. Eur Neurol 2007;57:47-9. [23] Caboclo LO, Myiashira FS, Hamad AP, Lin K, Carrete H Jr, Sakamoto AC, Yacubian EM. Ictal spitting in left temporal lobe epilepsy: report of three cases. Seizure 2006;15(6):462-7. [24] Jin L, Inoue Y. Spontaneous periictal leaving behavior: a potential lateralizing sign in mesial temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2009;50(6):1560-5. [25] Kuba R, Musilová K, Brázdil M, Rektor I. Peri-ictal yawning lateralizes the siezure onset zone to the nondominant hemisphere in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2010; 19(3):311-4. [26] Rosenow F, Lüders H. Presurgical evaluation of epilepsy. Brain 2001;124(Pt 9):1683700. [27] Mittal S, Oni-Orisan A, Stenz J, Shah AK. Temporal neocortical origin of pilomotor seizures in association with an infiltrating glioma: a case confirmed by intracranial 54
electroencephalography monitoring. J Neurosurg 2010 Mar 26. [Epub ahead of print] [28] Rémillard GM, Andermann F, Gloor P, Olivier A, Martin JB. Water-drinking as ictal behavior in complex partial seizures. Neurology 1981;31(2):117-24. [29] Mogenson GJ, Stevenson JAF. Drinking induced by electrical stimulation of the lateral hypothalamus. Exp Neurol 1961;17(2):119-27. [30] Ebner A, Dinner DS, Noachtar S, Lüders H. Automatisms with preserved responsiveness: a lateralizing sign in psychomotor seizures. Neurology 1995;45(1):61-4. [31] Panayiotopoulos CP. Vomiting as an ictal manifestation of epileptic seizures and syndromes. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1998;51:1448-51. [32] Mulder DW, Daly D, Bailey AA. Visceral epilepsy. AMA Arch Intern Med 1954;93(4):481-93. [33] Shukla GD, Mishra DN. Paroxysmal vomiting: an unusual manifestation of temporal lobe epilepsy. J Assoc Physicians India 1981;29(8):669-70. [34] Fiol ME, Leppik IE, Mireles R, Maxwell R. Ictus emeticus and the insular cortex. Epilepsy Res 1998;2(2):127-31. [35] Schäuble B, Britton JW, Mullan BP, Watson J, Sharbrough FW, Marsh WR. Ictal vomiting in association with left temporal lobe seizures in a left hemisphere languagedominant patient. Epilepsia 2002;43(11):1432-5. [36] Isnard J, Mauguière F. The insula in partial epilepsy. Rev Neurol (Paris) 2005;161(1):17-26. [37] Catenoix H, Isnard J, Guénot M, Petit J, Remy C, Mauguière F. The role of the anterior insular cortex in ictal vomiting: a stereotactic electroencephalography study. Epilepsy Behav 2008;13(3):560-3.
55
Table 1 Occurrence of various PIVS in the whole series of patients with TLE.
Periictal sign
Patients
Seizures
(n = 97)
(n = 380)
Absolute number
Percentage
Absolute number
Percentage
Cough
24
24,7%
38
10%
Water drinking
14
14,4%
23
6,1%
Vomiting
7
7,2%
15
3,9%
Spitting
1
1,03%
1
0,26%
56
Table 2. Occurrence of various PIVS in both groups of TLE.
Patients (n = 97) Periictal sign
TLE-MTS (n=60)
Absolute number
Percentage
Seizures (n = 380)
TLE-nonMTS (n=37)
Absolute number
Percentage
TLE-MTS (n=234)
Absolute number
Percentage
TLE-nonMTS (n=146)
Absolute number
Statistics
Percentage
Cough
14
23,3%
10
35,3%
24
10,2%
14
9,6%
NS
Water drinking
7
11,7%
7
18,9%
11
4,7%
12
7,8%
NS
Vomiting
5
8,3%
2
5,9%
11
4,7%
4
2,7%
NS
Spitting
1
1,7%
0
0%
1
0,4%
0
0%
-
NS - statistically not significant.
Table 3 Lateralizing value of PIVS.
Seizures arising from dominant / non-dominant temporal lobe (percentage of non-dominant)
Periictal sign
Statistics Patients
Seizures
7 / 17 (71%)
11 / 27 (71%)
P = 0,053
P = 0,023
3 / 11 (79%)
3 / 20 (87%)
P = 0,046
P = 0,003
Vomiting
2 / 5 (71%) – NA
4 / 11 (73%) – NA
Spitting
0/1 (100%) – NA
0/2 (100%) – NA
Cough
Water drinking
NA – statistics not performed for a small frequency of incidence.
58
Komentář k příloze č. 1: Výskyt
a
lateralizační
hodnota
„vzácných”
peri-iktálních
vegetativních symptomů u epilepsie temporálního laloku
Vegetativní symptomy patří mezi typickou iktální a/nebo postiktální (peri-iktální) semiologii TLE. Často můžeme pozorovat např. tachykardii, zblednutí či zčervenání, změnu krevního tlaku, mydriázu, atd. Cílem této práce bylo zjistit incidenci a lateralizační hodnotu takzvaných „vzácných” vegetativních symptomů, mezi které můžeme zařadit např. periiktální pití vody (peri-ictal water drinking, pWD), peri-iktální kašel (peri-ictal cough, pC), peri-iktální vomitus (peri-ictal vomiting/retching, pV), peri-iktální plivání (peri-ictal spitting, pS), peri-iktální urgentní mikci, peri-iktální piloerekci nebo peri-iktální zívání, u pacientů s TLE asociovanou buďto s meziotemporální sklerózou (TLE/MTS) anebo s jinou lézí temporálního laloku (TLE/non-MTS). Tato studie je první prací zabývající se systematicky „vzácnými” peri-iktálními vegetativními příznaky, předchozí práce byly většinou pojednávány jako kazuistiky. V naší studii jsme retrospektivně analyzovali celkem 97 pacientů, z toho 60 pacientů s TLE/MTS a 37 pacientů s TLE/non-MTS. Všichni pacienti byli 2 roky od epileptochirurgického zákroku bez výskytu záchvatů s poruchou vědomí (CPS), a tudíž hodnoceni podle Engelovy klasifikace jako outcome třídy Engel I (Rosenow a Lüders, 2001). Celkem jsme analyzovali 388 záchvatů v peri-iktálním období, z toho 234 u skupiny s TLE/MTS a 154 u skupiny s TLE/non-MTS. Celkem 53 pacientů a 202 záchvatů mělo TLE vycházející z „řečově nedominantní” hemisféry, 44 pacientů a 186 záchvatů mělo TLE z „řečově dominantní” hemisféry. Pro statistická zpracování byl použit Fisherův exaktní test. Za statisticky signifikantní byla považována hodnota P < 0.05. V naší studii jsme pozorovali následující peri-iktální vegetativní symptomy: pC, pWD, pV a pS. Nejčastějším příznakem bylo pC s incidencí 24.7 % pacientů a 10 % záchvatů, a pWD, které se vyskytovalo ve 14.4 % pacientů a v 5.9 % záchvatů. Další příznaky se vysyktovaly méně často (pV v 7.2 % pacientů a 3.9 % záchvatů a pS v 1.03 % pacientů a 0.26 % záchvatů. Z hlediska lateralizace byly všechny symptomy pC, pWD, pV i pS častější u pacientů s řečově nedominantní TLE a u záchvatů vycházejících temporálního 59
laloku řečově nedominantní hemisféry (u pWD výsledky dosáhly statistické významnosti, u pC byly výsledky na hranici statistické signifikance; u symptomů pV a pS nebylo možné pro nízkou incidenci statistickou analýzu provést). Literární data, která se týkají incidence a zejm. lateralizační hodnoty peri-iktálních vegetativních symptomů, jsou kontroverzní. Janszky et al. zjistili incidenci pC u 16 % pacientů, ale nepotvrdili jeho lateralizační hodnotu (Janszky et al., 2007), stejně jako autoři Fauser et al., kteří popsali výskyt pC v 11.3 % pacientů a 5.4 % záchvatů a konstatovali, že se tento příznak může vyskytovat jak u TLE, tak i u extratemporálních epilespií (Fauser et al., 2004). Ostatní autoři vztah pC k řečově nedominantnímu temporálnímu laloku podporují (Kaplan et al., 1999; Voss et al., 1999; Özkara et al., 2000; Kellinghaus et al., 2003). Co se týče příznaku pWD, jeho incidence se v literatuře pohybuje od 7 do 15.3 % pacientů (Trinka et al., 2003; Janszky et al., 2007; Scücs et al., 2007) a jeho lateralizační hodnota ve prospěch nedominantního temporálního laloku byla potvrzena studií autorů Trinka et al. (Trinka et al., 2003). Práce autorů Janszky et al. a Scücs et al. lateralizační hodnotu pWD neprokázaly (Janszky et al., 2007; Scücs et al., 2007). Menší frekvence příznaků pV a pS je, podobně jako v naší studii, potvrzena i v literatuře (Kramer et al., 1988; Kotagal et al., 1995; Chen et al., 1999; Voss et al., 1999; Kellinghaus et al., 2003; Caboclo et al., 2006; Janszky et al., 2007). Lateralizační hodnotu příznaku pV většina autorů, kromě skupiny Schäuble et al. (Schäuble et al., 2002), uvádí ve prospěch řečově nedominantního temporálního laloku (Mulder et al., 1954; Shukla a Mishra, 1981; Kramer et al., 1988; Devinski et al., 1995; Kotagal et al., 1995; Fiol et al., 1998; Chen et al, 1999). Lateralizační hodnota symptomu pS je sporná, zejména kvůli jeho malému výskytu. Někteří autoři jej považují za příznak vycházející z temporálního laloku řečově nedominantní hemisféry (Kaplan et al., 1999; Voss et al., 1999; Özkara et al., 2000; Kellinghaus et al., 2003), jiní z hemisféry řečově dominantní (Caboclo et al., 2006; Janszky et al., 2007). Závěrem lze říci, že u pacientů s TLE jsou peri-iktální vegetativní symptomy relativně časté, a to zejména pC a pWD, příznaky pV a pS jsou vzácnější. Přestože literární data týkající se lateralizace peri-iktálních vegetativních symptomů jsou kontroverzní, dle našich výsledků je pravděpodobné, že zmíněné příznaky mají významnou lateralizační hodnotu, a to ve prospěch řečově nedominantního temporálního laloku.
60
Příloha č. 2: Peri-ictal bed leaving in temporal lobe epilepsy: incidence and lateralizing value
K. Musilová1,2, R. Kuba1,2, M. Brázdil1,2, I. Tyrlíková2, I. Rektor1,2
1
Central European Institute of Technology (CEITEC), Masaryk University, Brno, Czech
Republic. 2
Brno Epilepsy Centre, First Department of Neurology, St. Anne´s University Hospital and
Faculty of Medicine, Masaryk University, Brno, Czech Republic.
Corresponding Author: Name: Klára Musilová Address: Brno Epilepsy Centre, First Department of Neurology, St. Anne’s University Hospital and Faculty of Medicine, Masaryk University, Brno, Pekařská 53, 656 91 Brno, Czech Republic. E-mail:
[email protected] Phone number: + 420 543 182 645 Fax number: + 420 543 182 624
61
Abstract
We analyzed peri-ictal bed leaving (PBL) symptoms in 105 patients with temporal lobe epilepsy (TLE). All patients were classified as Engel I at the 2-year follow-up visit. Histopathological examination revealed hippocampal sclerosis (TLE-HS) in 64 patients and other lesions in 38 patients (TLE-other); 3 patients had no lesions. We reviewed 412 seizures. PBL was defined as lateralized leaving of the bed occurring during the seizure or up to 3 minutes after the end of the seizure. PBL was observed in 28 of 105 patients (26.7%), and in 45 of 412 seizures (10.9%). PBL occurred more frequently in patients with TLE-HS than in patients with TLE-other (32.8% vs 17.1%; P = 0.058). PBL was ipsilateral to the seizure onset in 71.4% of patients and 71.2% of seizures (P = 0.012 and P < 0.001). In patients with TLE-HS, PBL was ipsilateral to seizure onset in 76.2% of patients and 81.2% of seizures (P = 0.008 and P < 0.001). In patients with TLE-other, PBL was ipsilateral to seizure onset in 42.8% of patients and 46.1% of seizures. There were no differences in the incidence and lateralizing value between patients with right-sided and those with left-sided TLE. PBL is a relatively frequent peri-ictal sign in patients with TLE. The side of PBL in patients with TLEHS lateralizes the seizure onset to the ipsilateral temporal lobe.
Keywords: Temporal lobe epilepsy. Peri-ictal bed leaving. Lateralizing value. Hippocampal sclerosis. Surgery.
62
1. Introduction
The semiology of epileptic seizures, particularly in temporal lobe epilepsy (TLE), is a topic of many studies because of its clinical and scientific relevance. The localizing and lateralizing value of some of these symptoms may help in localizing and lateralizing the epileptogenic zone. Sometimes the patients may leave the bed in relation to an epileptic seizure during video/EEG monitoring. The oldest literature to note this symptom in complex partial seizures (CPS) describes it in various ways, for example, walking or running away, ambulatory automatisms, procursive attacks, escape reaction, get up and go, and going to the bathroom [1-6]. This symptom was described in CPS with various localizations, although from in some of these studies the origin of the seizures is not clear. Elger et al. [7] and Jin and Inoue [8] systematically studied leaving behavior in patients with mesial TLE. They describe the potential lateralizing value of this symptom. Elger et al. found that the “escape reaction” occurred more frequently in patients with seizures arising from the left, rather than the right, temporal lobe. Jin and Inoue reported that “leaving behaviour” (LB) occurred more frequently in men than in women. They found that ictal LB occurs significantly more in patients with TLE arising from the left (dominant) hemisphere, and postictal LB occurs more often in patients with TLE arising from the right (nondominant) hemisphere. The side of the bed departed from and its potential lateralizing value have never been analyzed in the literature. The main purposes of our retrospective study were to establish the incidence and lateralizing value of lateralized “peri-ictal bed leaving” (PBL) in patients with TLE and to determine whether there is a difference between patients with hippocampal sclerosis and those with other temporal lobe lesions.
63
2. Methods
We retrospectively reviewed all of the seizures in 105 patients (66 men and 39 women) with medically intractable TLE. All of the patients had undergone a successful epilepsy surgery procedure and were classified as Engel I at least 2 years after surgery. This classification is regarded as a gold standard for the localization of the epileptogenic zone [9]. The age range of the study group at the time of surgery varied from 14 to 58 years, with an average age of 36.6 ± 9.2 years. Age at epilepsy onset varied from 0 to 30 years of age (average: 12.9 ± 8.2), and average duration of epilepsy was 17.4 ± 10.6 years. Histopathological examinations found hippocampal sclerosis (TLE-HS) in 64 patients, and other lesions (TLE-other) in 38 patients. Benign brain tumours (four gangliogliomas, five oligodendrogliomas, one pilocytic astrocytoma, one pleomorphic xanthoastrocytoma, and one choroid plexus papilloma) were present in 12 of 38 patients (32.4%) in the TLE-other group; dysembryonic neuroepithelial tumour (DNET) in 8 out of 38 patients (21.6%); vascular lesions (six cavernomas and one arteriovenous malformation) in 7 of 38 cases (18.9%); both nonspecific gliosis and focal cortical dysplasia (FCD) in 2 cases; and both posttraumatic changes and subarachnoid cyst in 1 patient. The histopathological findings did not reveal any lesion in 3 patients (7.9%). All patients underwent a complete pre-surgical evaluation (long-term video/EEG monitoring with scalp, sphenoidal, or intracerebral electrodes with 64 or 128 channels applied according to the 10-20 international system, MRI, neuropsychological assessment, interictal fluorodeoxyglucose positron emission tomography; interictal and/or ictal HMPAO singlephoton emission tomography, and the Wada test (where needed). We retrospectively reviewed a total of 412 seizures (249 seizures in patients with TLE-HS and 163 in patients with TLE-other). Of those, 222 seizures (in 58 patients) arose from the non-language-dominant hemisphere, and 190 seizures (in 47 patients) from the dominant hemisphere. Simple partial seizures were not analyzed; secondarily generalized seizures were included in the study. All of the patients' seizures were included in the total; the range of seizures for each patient varied from 1 to 10 (with an average 4.4 ± 2.2 seizures). Twenty-eight patients (78 seizures) underwent invasive EEG monitoring (SEEG). 64
Peri-ictal bed leaving was defined as a spontaneous lateralized leaving of the bed occurring during the peri-ictal period (Fig. 1). All patients left the bed “face up” (laying on the back or sitting towards the video-camera), so the laterality of the bed was in a congruence with bed-leaving – when the patient was leaving from the right side of the bed, it was on his right side, and vice versa. The patients who were in the beginning or during the seizure laying prone (on the stomach side - “face down”, from the video-camera), turned during or at the end of a seizure face up, thus they left the bed with the corresponding (as defined above) laterality, too. The peri-ictal period was defined as the time between the beginning and the end of a seizure (ictal phase) and a 3-minute period after the end of a seizure (postictal phase). The end of a CPS was determined on an individual basis according to clinical semiology (when the patients' seizure behavior ended or when they started to interact with external stimuli adequately) and electroencephalographic pattern changes indicating the seizure offset (substitution of rhythmic epileptiform discharges by slowing or diffuse attenuation). We applied the term peri-ictal to the assessed symptom because there usually is no clear-cut clinical or electrographic boundary between the ictal and postictal periods, and a time gap can be observed between seizure semiology and EEG seizure offset. Thus, it was not always possible to distinguish precisely the ictal and postictal phases of the seizures. We also analyzed the association of PBL with early nonversive head turning (ENHT), which was defined as the first (in the course of the seizure) nonforced head deviation exceeding 30° degrees from the original head position and lasting more than 3 seconds. There are two separate beds in our video/EEG monitoring unit. The conditions for their observation are similar: both of the beds stand in the middle of the room, there are no walls on any side, and the position of the exit door, which also leads to the bathroom, is in both cases on the same side (on the left). All video recordings of the assessed seizures were reviewed and analyzed by two observers (R.K. and K.M.). Only symptoms on which both observers agreed were included in the analysis. The authors did not assess interobserver reliability. Statistical evaluation of the categorical variables was performed using Fisher’s exact test. A P value was considered statistically significant if < 0.05.
65
3. Results
3.1. Incidence of peri-ictal bed leaving Peri-ictal bed leaving was observed in 28 of 105 patients (26.7%) and in 45 out of 412 seizures (10.9%). PBL occurred more frequently in patients with TLE-HS than in patients with TLE-other (21/64 vs 7/41 patients, i.e., 32.8% vs 17.1%; P = 0.058), and more frequently in seizures in the TLE-HS group than in seizures in the TLE-other group (32/249 seizures vs 13/163, i.e., 12.8% vs 7.9%; P = 0.087). This difference does not reach statistical significance. PBL occurred as an isolated sign (in only one of all of a single patient's seizures) in 18 of 28 cases, and PBL occurred repeatedly (in more than one seizure by one patient) in 10 of 28 cases (Table 1). We did not observe repeated PBL during a single seizure in any patient. In the 28 patients in whom PBL occurred, we observed 130 seizures. PBL was observed in 45 of those seizures (34.6%).
3.2. Timing of peri-ictal bed leaving In 20 of 45 seizures (44.4%), PBL was observed ictally, and in 25 of 45 seizures (56.6%), postictally. All ictal PBL occurred in the second part of the seizure. In 20 of the 25 seizures in which postictal PBL was observed (80%), it was observed within the first minute after seizure offset. In 2 seizures, PBL occurred in the second minute, and in 3 seizures, in the third minute of the postictal period. PBL is a sign associated mostly with the late ictal and early postictal phases.
3.3. Lateralizing value of peri-ictal bed leaving When PBL occurred, it was observed ipsilateral to seizure onset in 71.4% of patients (20/28; P = 0.012) and 71.2% of seizures (32/45; P < 0.001). In patients with TLE-HS, PBL ipsilateral to seizure onset occurred in 76.2% of patients (16/21; P = 0.008) and 81.2% of seizures (26/32; P < 0.001). In patients with TLE-other, PBL ipsilateral to seizure onset occurred in 42.8% of patients (3/7; no statistical significance) and in 46.1% of seizures (6/12; no statistical significance) (Tables 2 and 3). 66
There were no statistically significant differences in incidence and lateralizing value between patients with TLE arising from the language-dominant and those with TLE arising from the non-language-dominant temporal lobe (PBL occurred in 9 of 47 with TLE arising from the language-dominant vs 19 of 58 with TLE arising from the non-language-dominant temporal lobe, i.e., 19% vs 33%; P = 0.089). We did not find any significant difference in relation to gender. PBL occurred in 16 of 66 men (24%) and in 12 of 39 women (31%).
3.4. Association with early nonversive head turning (ENHT) In the 28 patients in whom PBL was present, ENHT occurred in 60 of 130 seizures (46.2%). It was ipsilateral to the side of seizure onset in all seizures. ENHT occurred in 24 of 45 seizures with PBL (53.3%) and in 36 of 85 seizures without PBL (42.6%). This difference does not reach statistical significance (P = 0.27).
4. Discussion
Leaving behavior in patients with epilepsy is repeatedly mentioned in the literature. The studies use various terms to describe it, for example, walking around [2], walking or running away, ambulatory automatisms [1], procursive (running forward) attacks [6], escape reaction [7], get up and go [5], and going to the bathroom [3]. Some of these studies observed leaving behaviour in patients with TLE [3, 5, 7], but most did not study this symptom systematically. The first systematic report of this symptom was published by Elger et al. [7]. They observed and described the “escape reaction” in a group of 74 patients with mesial temporal lobe epilepsy who were seizure free after surgery. The group had heterogeneous etiologies (HS, other lesions). The predefined “escape reaction” occurred more frequently in patients with seizures arising from the left, rather than the right, temporal lobe (10 vs 2%). The language dominance of these patients is not clear. However, this was the first study to show that bed leaving might have any lateralizing value in patients with TLE. 67
More recently, Jin and Inoue [8] assessed a group of 123 patients (and 517 seizures) with mesial TLE classified as Engel I 3 years after epilepsy surgery. All of them had histopathologically revealed hippocampal sclerosis. These authors divided the peri-ictal period into three phases (ictal, periend, and postictal) and found that “leaving behaviour” occurred in 25.2% of patients and 8.3% of seizures. They found that about two-thirds of leaving behavior events occurred at the end of seizures or early postictally. Leaving behavior occurred more frequently in men than in women. They separately evaluated the ictal, periend, and postictal periods and found that ictal leaving behavior occurred significantly more often in patients with TLE arising from the left (dominant) hemisphere, and postictal leaving behavior occurred significantly more often in patients with TLE arising from the right (nondominant) hemisphere. In our study, we observed PBL in 26.7% of patients and in 10.9% of seizures. These numbers are higher than those reported by Elger et al. [7] and comparable to the data published by Jin and Inoue [8]. We included all patients with TLE. Our study showed a difference in the incidence of PBL depending on the epilepsy etiology. PBL occurred borderline significantly more often in patients with TLE-HS than in those with TLE-other. All ictal PBL was observed in the second half of the seizure, and 80% of postictal PBL occurred within the first minute after seizure offset. This is concordant with the data published by Jin and Inoue [8]. Our study, in contrast to the studies of Elger et al. [7] and Jin and Inoue [8], did not reveal any significant lateralizing value in terms of language dominance. In contrast to our study, the other two studies reported different lateralizing value for ictal and postictal leaving behaviour (dominant for ictal and nondominant for postictal). This different lateralizing value is inexplicable and, from a clinical point of view, also unlikely. There is no lateralizing sign in TLE that has opposite lateralizing values in the ictal and postictal states. Jin and Inoue [8] divided the peri-ictal period into three phases (ictal, peri-end, and postictal). On the basis of these phases, they divided the group of 31 patients who manifested the symptom into three smaller subgroups. Their results might thus have been influenced by the small number of patients. We considered the peri-ictal period as one unit and did not split the group. The main result of our study is the lateralizing value of PBL in relation to the side of ictal onset. In the entire group of patients with TLE analyzed, we saw that patients left the 68
bed predominantly on the side of ictal onset. The side of PBL was ipsilateral to the seizure onset zone in 71.4% of patients and 71.2% of seizures. Comparison of TLE-HS and TLEother showed that PBL had the same lateralizing value in patients with TLE-HS (ipsilateral to the seizure onset zone in 76.2% of patients and 81.2% of seizures). In patients with TLEother, PBL did not have lateralizing value. This type of analysis was not performed in either of the previously cited studies [7, 8]. The mechanism underlying PBL remains a matter of speculation. We have to ask two particular questions: Why do patients leave the bed? Why does this action have lateralizing value, with patients leaving the bed mostly ipsilateral to seizure onset? In response to the first question, we have to acknowledge that walking is one of the “whole body automatisms” that are a natural part of the complex partial seizures of temporal lobe origin [10]. From this point of view, the position of the patients during video/EEG monitoring, that is, lying or sitting in the bed, is unnatural and the unconscious pseudopurposeful effort to escape the bed and walk is the natural course of their seizures. This type of automatic behaviour may theoretically be triggered by several factors, including the depth of the impairment of consciousness and hypothetical internal and external triggers influencing patient behaviour [3, 8]. There are only hypothetical answers to the question regarding the lateralizing value of PBL ipsilateral to the seizure onset. One possible explanation is peri-ictal neglect syndrome. PBL is a late ictal and postictal sign, so the spread of paroxysmal activity may functionally influence the underlying corticosubcortical neuronal networks. This influence may lead to functional impairment, resulting in neglect syndrome. Neglect syndrome is a multicomponent syndrome with sensory, motor, and spatial components [11]. There is evidence that epileptic seizures may cause temporary neglect syndrome. Prilipko et al. [12] used a “line-bisection task” to demonstrate the existence of spatial neglect in patients with right-sided parietal epilepsies. This deficit was not present during the interictal state. Moreover, spatial neglect syndrome was produced by extraoperative electrical stimulation in parietal and posterior temporal areas on the right side in other patients [13]. Studies to date have demonstrated this effect only in right-sided epilepsies. In our series, we also demonstrated the predominance of PBL in patients with non-languagedominant (mostly right-sided) TLE in comparison to those with language-dominant (left69
sided) TLE (33% vs 19%), but this difference was not significant. Another ictal sign in TLE with strong “ipsilateral lateralizing value” is ENHT [14, 15]. ENHT is also mostly explained by transient ictal neglect syndrome. In comparison to PBL, which is mostly a late ictal and postictal sign, ENHT occurs early in the course of an epileptic seizure of temporal lobe origin. In our analysis, we did not find any difference in the occurrence of ENHT between seizures with PBL and seizures without PBL. Another possible, also hypothetical, explanation of PBL might be peri-ictal contralateral visual field defect (hemianopia). The ictal discharge in TLE often spreads outside the temporal lobe and theoretically may transiently impair both bundles (ventral and dorsal) of the Mayer loop, carrying the visual information from the contralateral eye fields to the calcarine cortex [16, 17]. The impairment of the contralateral visual field of patients with TLE in the peri-ictal period might target even their unconscious behavior to the un-impaired, that is, ipsilateral half of the space and thus explain the lateralizing value of PBL. This study has several limitations. The numbers of patients and seizures analyzed are limited. Larger numbers are necessary to confirm the lateralizing value of PBL. This study cannot answer the question of which structure or network is responsible for PBL, and it cannot provide a definitive explanation of the pathogenesis of this peri-ictal symptom. Other studies, mostly using invasive EEG, are needed. In conclusion, PBL is a relatively frequent peri-ictal sign in patients with TLE. It is unrelated to language dominance, and it occurs in patients with TLE more frequently in the late part of the seizure or in the early postictal phase of the complex partial seizure. The side of PBL in patients with TLE, and particularly with TLE-HS, lateralizes the seizure onset to the ipsilateral temporal lobe. PBL might be helpful in the preoperative workup in patients with TLE.
Acknowledgements This work was supported by MSMT CR research project MSM0021622404. Thanks to Anne Johnson for grammatical assistance. 70
References
[1] Delgado-Escueta AV, Bacsal FE, Treiman DM. Complex partial seizures on closedcircuit television and EEG: a study of 691 attacks in 79 patients. Ann Neurol 1982;11:292300. [2] Theodore WH, Porter RJ, Penry JKP. Complex partial seizures: clinical characteristics and differential diagnosis. Neurology 1983;33:1115-21. [3] Maldonado HM, Delgado-Escueta AV, Walsh GO, Swartz BE, Rand RW. Complex partial seizures of hippocampal and amygdalar origin. Epilepsia 1988;29:420-33. [4] Wieser HG. Ictal manifestations of temporal lobe seizures. In: Smith D, Treiman D, Trimble M, editors. Advances in neurology, vol. 55. New York: Raven Press; 1991. p. 30115. [5] Devinsky O, Kelley K, Yacubian EMT, Sato S, Kufta CV, Theodore WH, Porter RJ. Postictal behavior: a clinical and subdural electroencephalographic study. Arch Neurol 1994;51:254-9. [6] Provini F, Plazzi G, Tinuper P, Vandi S, Lugaresi E, Montagna P. Nocturnal frontal lobe epilepsy. A clinical and polygraphic overview of 100 consecutive cases. Brain 1999;122:1017-31. [7] Elger CE. Semeiology of temporal lobe seizures. In: Oxbury JM, Polkey CE, Duchowny M, editors. Intractable focal epilepsy. London: Saunders; 2000. p. 63-8. [8] Jin L, Inoue Y. Spontaneous periictal leaving behavior: a potential lateralizing sign in mesial temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2009;50(6):1560-5. [9] Rosenow F, Lüders H. Presurgical evaluation of epilepsy. Brain 2001;124(Pt 9):1683700. [10] Kotagal P, Lüders HO, Williams G, Nichols TR, McPherson J. Psychomotor seizures of temporal lobe onset: Analysis of symptom clusters and sequences. Epilepsy Res 1995;20(1):49-67. [11] Kerkhoff G. Spatial hemineglect in humans. Progress in Neurobiology 2001;63:1-27. 71
[12] Prilipko O, Seeck M, Mermillod B, Landis T, Pegna AJ. Postictal but not interictal hemispatial neglect in patients with seizures of lateralized onset. Epilepsia 2006;47;2046-51. [13] Kleinman JT, Sepkuty JP, Hillis AE, Lenz FA, Heidler-Garry J, Gingis L, Crone NE. Spatial neglect during electroclinical stimulation mapping in the right hemisphere. Epilepsia 2007;48:2365-8. [14] Bleasel A, Kotagal P, Kankirawatana P, Rybicki L. Lateralizing value semiology of ictal limb posturing and version in temporal lobe and extratemporal epilepsy. Epilepsia 1997;38:168-74. [15] Chee MWL, Kotagal IP, Van Ness PC, Gragg L, Murphy D, Lüders H. Lateralizing signs in inctractable partial epilepsy: blinded-multiple-observer analysis. Neurology 1993;43:2519-25. [16] Polyak S. The vertebrate visual system. Chicago: University of Chicago Press; 1957. p. 405-9. [17] Ebeling U, Reulen HJ. Neurosurgical topography of the optic radiation in the temporal lobe. Acta Neurochir (Wien) 1988;92:29-36.
72
Table 1 Incidence of peri-ictal bed leaving in patients and seizures.
PBL
Patients
Seizures
Isolated/repeated (number of patients)
Number
Percentage
Number
Percentage
Total
28/105
26.7%
45/412
10.9%
18/10
TLE-HS
21/64
32.8%*
32/249
12.8%**
14/7
TLE-other
7/41
17.1%*
13/163
7.9%**
4/3
* P = 0.058. ** P = 0.087.
73
Table 2 Lateralizing value of peri-ictal bed leaving in the whole group of patients with TLE and in the subgroups (TLE-HS, TLE-other).
PBL
Exclusively ipsilateral to
Contralateral to seizure onset/
seizure onset
both sides in one patient
Number of seizures
Percentage
Number of seizures
Percentage
Total
20/28
71.4%*
8/28
28.6%*
TLE-HS
16/21
76.2%**
5/21
23.8%**
TLE-other
3/7
42.8%***
4/7
57.2%***
* P = 0.012. ** P = 0.008. *** No significant difference.
74
Table 3 Lateralizing value of peri-ictal bed leaving in seizures of patients with TLE and in the subgroups (TLE-HS, TLE-other).
PBL
Ipsilateral to seizure onset
Number of seizures
Percentage
Contralateral to seizure onset
Number of seizures
Percentage
Total
32/45
71.2%*
13/45
28.8%*
TLE-HS
26/32
81.2%**
6/32
19.8%**
TLE-other
6/13
46.1%***
7/13
53.9%***
* P < 0.001. ** P < 0.001. *** No significant difference.
75
Figure 1. Peri-ictal bed leaving in patient with right-sided temporal lobe epilepsy with hippocampal sclerosis.
Komentář k příloze č. 2: Peri-iktální opouštění lůžka u epilepsie temporálního laloku: incidence a lateralizační hodnota
Peri-iktální opouštění lůžka (peri-ictal bed leaving, PBL) může být symptomem vyskytujícím se v průběhu iktální nebo postiktální fáze komplexního parciálního záchvatu u pacientů s TLE. Některé předchozí práce se již tímto příznakem u TLE zabývaly (Maldonado et al., 1988; Devinski et al., 1994; Elger, 2000), nicméně ve většině případů se nejednalo o systematickou analýzu. Hlavním cílem této studie bylo zjistit incidenci, a zejména lateralizační hodnotu příznaku PBL ve vztahu ke straně počátku záchvatu u pacientů s TLE asociovanou buďto s hipokampální sklerózou (TLE-HS) anebo s jinou lézí temporálního laloku (TLE-other). Retrospektivně jsme hodnotili celkem 105 pacientů s epilepsií temporálního laloku, kteří byli klasifikováni dva roky od epileptochirurgického zákroku jako Engel I. Histopatologicky byla zjištěna u 64 pacientů hipokampální skleróza (TLE-HS) a u 38 pacientů jiná léze temporálního laloku (TLE-other); u třech pacientů nebyla prokázána žádná ložisková patologie. Celkem jsme analyzovali 412 záchvatů v peri-iktálním období (249 u skupiny s TLE-HS a 163 u skupiny s TLE-other). Celkem 222 záchvatů (u 58 pacientů) vycházelo z „řečově nedominantní” hemisféry a 190 záchvatů (u 47 pacientů) z „řečově dominantní” hemisféry. PBL bylo definováno jako lateralizované opouštění lůžka vyskytující se během záchvatu nebo do 3 minut po ukončení záchvatu. Pro statistická zpracování byl použit Fisherův exaktní test, za statisticky signifikantní byla považována hodnota P < 0.05. Peri-iktální opouštění lůžka se vyskytovalo u 26.7 % pacientů a 10.9 % záchvatů. Častěji jsme jej zaznamenali u pacientů (i záchvatů) ze skupiny TLE-HS než u pacientů ze skupiny TLE-other, a to ve 32.8 % vs 17.1 % (resp. 12.8 % vs 7.9 %), tyto výsledky však nedosahují statistické významnosti. PBL se vyskytovalo buďto izolovaně (pouze v jednom ze všech pacientových záchvatů) nebo opakovaně (ve více záchvatech u jednoho pacienta), nikdy však vícekrát v jednom záchvatu. Co se týče časové posloupnosti, PBL jsme pozorovali jak v iktální fázi záchvatu (vždy ve druhé polovině průběhu), tak i postiktálně (v 56.6 %), a to převážně v první třetině pozáchvatového období. Z hlediska lateralizace se 77
celkově PBL vyskytuje ipsilaterálně k počátku záchvatu v 71.4 % pacientů a v 71.2 % záchvatů. Ještě silnější lateralizační hodnotu má PBL u pacientů ze skupiny TLE-HS, kde je ipsilaterálním příznakem k počátku záchvatu v 76.2 % pacientů a 81.2 % záchvatů (tyto hodnoty dosahují statistické významnosti). Dále jsme posuzovali vztah PBL k časné netonické deviaci hlavy (ENHT), který nebyl potvrzen jako statisticky signifikantní. První systematická studie, zabývající se PBL u TLE, popisuje tento symptom jako „únikovou reakci (escape reaction)” a uvádí, že jeho incidence je častější u levého než pravého temporálního laloku (10 % vs 2 %), avšak strana řečové dominance u pacientů v této studii není jasná (Elger, 2000). Stejně tak autoři Jin a Inoue (Jin a Inoue, 2009) popisují výskyt tohoto symptomu častěji u pacientů s TLE-HS vycházející z levé (řečově dominantní) hemisféry v iktální fázi záchvatu, naopak v postikální fázi uvádí častější výskyt ve prospěch pravé (řečově nedominantní) hemisféry. Tento příznak označují jako “leaving behavior” a jeho incidenci zjistili u 25.2 % pacientů a 8.3 % záchvatů, což odpovídá výsledkům naší studie, stejně jako načasování PBL do druhé poloviny průběhu záchvatu a do první třetiny postiktální fáze (Jin a Inoue, 2009). Na rozdíl od uvedených prací (Elger, 2000; Jin a Inoue, 2009) jsme v naší studii nepotvrdili lateralizační hodnotu ve vztahu k řečové dominanci, jejíž rozdílná hodnota v iktální a postiktální fázi (Jin a Inoue, 2009) je však z klinického hlediska, i vzhledem k tomu, že neexistuje žádný lateralizační znak, který má opačnou lateralizační hodnotu v iktální a postiktální fázi záchvatu, nepravděpodobná. Závěrem je možné říci, že PBL je u pacientů s TLE relativně častým peri-iktálním symptomem. Nemá vztah k řečové dominanci a vyskytuje se častěji v pozdní části záchvatu nebo v časné postiktální fázi komplexních parciálních záchvatů. Strana peri-iktálního odcházení z lůžka u pacientů s TLE (a zejména u pacientů s TLE-HS) lateralizuje počátek záchvatu do ipsilaterálního temporálního laloku.
78
Příloha č. 3: Peri-ictal yawning lateralizes the seizure onset zone to the nondominant hemisphere in patients with temporal lobe epilepsy
Robert Kuba, Klára Musilová, Milan Brázdil, Ivan Rektor
Brno Epilepsy Center, First Department of Neurology, St. Anne's University Hospital and Faculty of Medicine, Masaryk University, Brno, Czech Republic
Corresponding Author: Name: Robert Kuba Address: Brno Epilepsy Centre, First Department of Neurology, St. Anne’s University Hospital and Faculty of Medicine, Masaryk University, Pekařská 53, 656 91 Brno, Czech Republic. E-mail address:
[email protected] Phone number: + 420 543 182 626 Fax number: + 420 543 182 624
79
Abstract
The main aim of this retrospective study was to investigate the incidence and lateralizing value of peri-ictal yawning in patients with temporal lobe epilepsy (TLE) who underwent successful surgery for epilepsy (Engel class I outcome at the 2-year follow-up visit). We reviewed a total of 97 patients (59 men and 38 women). Fifty-three patients had TLE arising from the nondominant temporal lobe, and 44 had TLE arising from the dominant temporal lobe. In total, we reviewed 380 seizures. Of those, 202 seizures arose from the nondominant temporal lobe and 178 from the dominant one. Peri-ictal yawning was observed in 4 of 97 patients (4.1%) and in 7 of 380 seizures (1.8%), in the postictal period in all cases. Peri-ictal yawning occurred only in patients with right-sided, nondominant TLE. It may have a lateralizing value.
Keywords: Peri-ictal. Yawning. Temporal lobe epilepsy. Lateralizing value. Epilepsy surgery.
80
1. Introduction
Yawning is a phylogenetically old, stereotyped phenomenon that occurs in humans and many animals. It is characterized by a standard cascade of movements including wide opening of the mouth and retraction of the tongue. This movement pattern is often repetitive. Yawning is associated with generalized stretching of the muscles of the respiratory tract (diaphragm, intercostal), face, and neck [1,2]. Pathological or excessive yawning has been described in various medical conditions [3]. The occurrence of yawning associated with epilepsy or epileptic seizures has been repeatedly described, mostly in case reports. Yawning has been noted in individuals with both generalized and focal epilepsies [4–8]. However, there has not been a systematic review of yawning as a part of peri-ictal semiology in focal epilepsies. The main aim of this retrospective study was to investigate the incidence and lateralizing value of peri-ictal yawning (PY) in a selected population of patients with temporal lobe epilepsy (TLE) who had undergone successful surgery for epilepsy.
2. Methods
We reviewed 97 patients (59 men and 38 women) with intractable TLE, ranging from 14 to 58 years of age (mean±SD =36.6±9.2), with an average duration of epilepsy of 17.2±10.9 years. All patients underwent a successful epilepsy surgery procedure and were classified as Engel class I at the 2-year follow-up visit. Histopathological examination revealed hippocampal sclerosis (HS) in 60 patients and other lesions in 34 patients; 4 patients had no lesions. Histopathological investigations revealed benign brain tumors in 12 patients, dysembryonic neuroepithelial tumors in 8, vascular malformations in 7, both focal cortical dysplasia and gliosis in 2, and posttraumatic changes in 1 patient. Fifty-three patients had TLE arising from the nondominant temporal lobe and 44 had TLE arising from the dominant temporal lobe. We reviewed 380 seizures (234 seizures in 81
patients with HS and 146 seizures in patients with other lesions). Of those, 202 seizures arose from the nondominant temporal lobe and 178 from the dominant lobe. Ictal semiology was assessed from the first clear-cut clinical ictal symptom to 3 minutes after the seizure ended. The end of a seizure was evaluated on an individual basis due to clinical semiology and electroencephalographic seizure offset. All of the patients underwent the standardized presurgical investigation, including magnetic resonance imaging (MRI), interictal and/ or ictal HMPAO single-photon emission tomography,
fluorodeoxyglucose
positron
emission
tomography
(FDG-PET),
neuropsychological assessment, and evaluation of interictal and ictal scalp recordings. Of the 97 patients, 28 patients (78 of 380 seizures) were recorded with invasive EEGs using either depth or subdural electrodes. A Wada test was performed individually to assess memory lateralization.
3. Results
Postictal yawning was observed in 4 of 97 patients (4.1%) and 7 of 380 seizures (1.8%). In the 4 patients in whom PY was observed, a total of 11 seizures were recorded, of which 7 featured yawning (64%). All of these patients had been evaluated with noninvasive video/EEG (scalp and sphenoidal) monitoring; none of them underwent invasive monitoring. In all of the seizures, the yawning was postictal; the yawning was repetitive (at least two times) in all but one seizure (see Table 1). In two seizures, PY occurred in the first minute after the end of the seizure; in three seizures, between the first and second minutes; and in two seizures, between the second and third minutes. Postictal yawning was not forceful in any seizure. Postictal testing showed that three patients (five seizures) were not aware of the yawning. The last patient was not asked.
82
3.1. Cases with PY Case 1 was a 19-year-old right-handed woman who underwent surgery for epilepsy in 1999. An anteromedial temporal lobe resection on the right side was performed; histopathological investigation revealed HS (see Fig. 1). The ictal semiology of her habitual seizures comprised epigastric aura followed by complex partial seizure with limb automatisms, oroalimentary automatisms, left-sided hemidystonia, and postictal nose wiping with the right upper limb. PY was noted in two of two recorded seizures. Case 2 was a 17-year-old right-handed man with suspected low-grade glioma in the right temporal lobe. He underwent a tailored lesionectomy in 2006; histopathological investigation revealed ganglioglioma (see Fig. 2). His seizures started with a nonspecified aura (“strange feeling”), followed by complex partial seizure with automatisms, ictal speech, right-sided goose bumps, and occasionally secondary generalization. We observed postictal yawning in one of four seizures. Case 3 was a 45-year-old right-handed woman with a cavernoma in the right temporal lobe who underwent surgery for epilepsy in 1999; histopathological investigation proved, in correlation with MRI findings, a cavernous angioma. The seizure semiology comprised psychic aura (anxiety), oroalimentary and repetitive limb automatisms, and vocalization. We noticed PY in one of two seizures. Case 4 was a 27-year-old right-handed man who underwent surgery for epilepsy caused by a dysembryonic neuroepithelial tumor in the temporal pole on the right side in 1999; histopathological investigation findings correlated with MRI. The seizure semiology included motionless staring without previous aura, nontonic head turning to the right, and slight oroalimentary automatisms. PY occurred in all three seizures recorded in this patient. All four patients underwent the Wada test, confirming left-sided speech dominance.
83
4. Discussion
To our knowledge, this is the first study to systematically analyze he frequency of PY in patients with TLE. We chose a pure series of patients with TLE who underwent successful epilepsy surgery and were classified as Engel class I at the 2-year follow-up visit. We observed PY in 4 patients (4.1%), in 11 seizures (1.8%). In all cases, the yawning was postictal. All patients with PY had right-sided, nondominant TLE, which was confirmed with the Wada test. Although not systematically studied with any particular type of epilepsy, yawning associated with epileptic seizures has been previously described in case reports of both focal and generalized epilepsies. Penfield and Jasper [4] mentioned peri-ictal yawning in two patients. The first had TLE caused by a tumor in the left temporal lobe, and the second had focal seizures with autonomic and sensory symptoms associated with yawning. No other information was provided. Goldie and Green [5] described young patients who probably had idiopathic generalized epilepsy, and in whom yawning was associated with generalized 3-Hz spike–wave episodes. Donat and Wright [6] identified 11 children with atypical variants of infantile spasms. In one of these patients, who had an unspecified brain malformation, they noted atypical spasms associated with yawning. Muchnik et al. [7] described two patients with TLE in whom the yawning occurred in association with epileptic seizures. The first patient was a 95-year-old man for whom yawning was followed by a complex partial seizure during a state of drowsiness. An EEG of this patient revealed bilateral independent temporal sharp waves. A CT scan of the patient showed diffuse cortical atrophy; no lesion was seen within the temporal lobe. The second patient was a 17-year-old woman with complex partial seizures and secondary generalized seizures followed by yawning in the postictal period. The interictal EEG of this patient also showed bitemporal epileptic findings. Brain MRI was negative, but the patient had had insulin-dependent diabetes mellitus since the age of 14. The authors stressed that her seizures did not occur in any temporal relationship with hypoglycemia. Most recently, Yankovsky et al. [8] reported a 48-year-old woman with multiple seizure types, including simple sensorimotor partial seizures of the left upper limb, complex partial seizures with dystonic posturing of the left upper limb, non-forceful deviation of the head to the left side associated with unresponsiveness, sudden falls, and secondarily generalized tonic–clonic seizures. In the postictal period of several simple and 84
complex partial seizures, the patient had repetitive and forceful yawning. Interictal EEG revealed interictal epileptic activity over the wide centro-parieto-temporal regions on the right side (speech/nondominant side). The MRI results were normal, and two previous epilepsy surgery procedures did not lead to improvement. Yawning is a common behavioral act in a wide variety of vertebrate species, but its functions are not well understood. Despite the widely held beliefs that it serves as a signal of boredom, that it results from a lack of oxygen, and that it is a socially contagious act, we lack a comprehensive, satisfactory explanation of its mechanisms [9]. Yawning is usually associated with transitions between wakefulness and sleep or with satiety. This complex motor behavior requires the coordination of the motor nuclei of the brainstem (V, VII, IX, X, XI, XII cranial nerves) and of the spinal cord. Yawning is controlled by the hypothalamic paraventricular nucleus (PVN). This hypothalamic structure is the site of coordination between the central and peripheral autonomic systems. The PVN plays an important role in other functions, such as metabolic balance, blood pressure, heart rate, and erection [3]. Electrical lesioning of parvocellular neurons in the PVN inhibits yawning [3]. A group of oxytocin neurons situated in the PVN zone project to the hippocampus, the brainstem, and the spinal cord. Stimulation of these neurons with dopamine or its agonists histamine and oxytocin triggers yawning, whereas GABA and opioids have an inhibitory effect [10,11]. Focal epileptic seizures are often associated with heart rate changes, which are probably triggered by the influence of the hypothalamus during epileptic seizures [12,13]. Although largely hypothetical, hypothalamic impairment is the most probable explanation for yawning in the peri-ictal period. Direct activation of the brainstem structures involved in yawning may be another explanation of PY. Yet another possible explanation is impairment of the brainstem structures involved in alertness. In this case, yawning should be associated with the change in alertness or drowsiness. None of our patients associated their yawning with changed alertness, although this association was described by both patients in one case report [7]. Postictal yawning may be one of the rare vegetative ictal signs in patients with TLE that lateralizes the ictal onset to the temporal lobe of the speech/nondominant hemisphere. Although there are some controversies in the literature, other vegetative signs that have some lateralizing value in TLE are peri-ictal water drinking [14], vomiting [15,16], spitting [17,18], and peri-ictal urinary urge [19]. 85
Our study is the first to systematically analyze postictal yawning in patients with temporal lobe epilepsy. Further studies are needed to confirm the possible lateralizing value of postictal yawning.
Conflict of interest statement None of the authors had a conflict of interest.
Acknowledgments This work was supported by MSMT CR Research Project MSM0021622404. Thanks to Anne Johnson for grammatical assistance.
References [1] Barbizet J. Yawning. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1958;21:203–9. R. Kuba et al. / Epilepsy & Behavior 19 (2010) 311–314. [2] Walusinski O, Deputte BL. The phylogeny, ethology and nosology of yawning. Rev Neurol (Paris) 2004;160:1011–21. [3] Walusinski O. Yawning in diseases. Eur Neurol 2009;62:180–7. [4] Penfield W, Jasper H. Epilepsy and the functional anatomy of the human brain. Boston: Little, Brown; 1954. p. 416–8. [5] Goldie L, Green JM. Yawning and epilepsy. J Psychosom Res 1961;5:263–8. [6] Donat JF, Wright FS. Unusual variants of infantile spasms. J Child Neurol 1991;6: 313. 86
[7] Muchnik S, Finkielman S, Semeniuk G, de Aguirre MI. Yawning and temporal lobe epilepsy. Medicina (Buenos Aires) 2003;63:137–9. [8] Yankovsky AE, Andermann F, Dubeau F. Postictal forceful yawning in a patient with a nondominant hemisphere epilepsy. Epileptic Disord 2006;8:65–9. [9] Baenninger R. Some comparative aspects of yawning in Betta splendens, Homo sapiens, Panthera leo, and Papio sphinx. J Comp Psychol 1987;101:349–54. [10] Daquin G, Micallef J, Blin O. Yawning. Sleep Med Rev 2001;5:299–312. [11] Kita I, Yoshida Y, Nishino S. An activation of parvocellular oxytocinergic neurons in the paraventricular nucleus in oxytocin-induced yawning and penile erection. Neurosci Res 2006;4:269–75. [12] Blumhardt LD, Smith PEM, Owen L. Electrocardiographic accompaniments of temporal lobe epileptic seizures. Lancet 1986;1:1051–6. [13] Smith PEM, Howell SJL, Owen, Blumhardt LD. Profiles of instant heart rate during partial seizures. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1989;72:207–17. [14] Trinka E, Walser G, Unterberger I, et al. Peri-ictal water drinking lateralizes seizure onset to the nondominant temporal lobe. Neurology 2003;60:873–6. [15] Kramer RE, Lueders H, Goldstick LP, et al. Ictus emeticus: an electroclinical analysis. Neurology 1988;38:1048–52. [16] Devinsky O, Frasca J, Pacia SV, Luciano DJ, Paraiso J, Doyle W. Ictus emeticus: further evidence of nondominant temporal involvement. Neurology 1995;45:1158–60. [17] Kaplan PW, Kerr DA, Olivi A. Ictus expectorarus: a sign of complex partial seizures usually of nondominant temporal lobe origin. Seizure 1999;8:480–4. [18] Park SM, Lee SA, Kim JH, Kang JK. Ictal spitting in a patient with dominant temporal lobe epilepsy: supporting evidence of ictal spitting from the nondominant hemisphere. Eur Neurol 2007;57:47–9. [19] Loddenkemper T, Foldvary N, Raja S, Neme S, Lüders HO. Ictal urinary urge: further evidence for lateralization to the nondominant hemisphere. Epilepsia 2003;44: 124–6. 87
Table 1 Basal demographic and clinical data for patients with peri-ictal yawning.
No
Age
Epilepsy
Side of seizure onset
since (in
zone/ speech
years)
dominance
Histopathology
Type of videoEEG monitoring
Total number of seizures
Number of seizures with peri-ictal yawning
Relation to
Associated seizure semiology
seizure Epigastric aura, oroalimentary
1
19
2
Right/non-dominant
HS gr III.
Scalp/sphenoidal
2
2
postictal
automatisms, left-sided hemidystonia Psychic aura, oroalimentary
2
17
7
Right/non-dominant
Ganglioglioma gr. I
Scalp/sphenoidal
4
1
postictal
automatisms, left-sided hemidystonia, ictal speech No aura, oroalimentary
3
45
15
Right/non-dominant
Cavernoma
Scalp/sphenoidal
2
1
postictal
automatisms, repetitive limb automatisms
4
27
8
Right/non-dominant
DNET
Scalp/sphenoidal
3
3
postictal
Epigastric aura, staring, discrete limb automatisms
Figure 1. Patient 1. (A) Preoperative magnetic resonance image revealing the right-sided mesiotemporal sclerosis. (B) Postoperative magnetic resonance imaging shows the situation after anteromesial temporal lobe resection.
89
Figure 2. Patient 2. (A) Preoperative magnetic resonance image reveals the right-sided ganglioglioma. (B) Postoperative magnetic resonance image shows the situation after tailored lesionectomy.
90
Komentář k příloze č. 3: Peri-iktální zívání lateralizuje u pacientů s epilepsií temporálního laloku počátek záchvatu do nedominantní hemisféry
Hlavním cílem této retrospektivní studie bylo zjistit incidenci a lateralizační hodnotu symptomu peri-iktální zívání (peri-ictal yawning, PY) u pacientů s TLE, kteří podstoupili úspěšnou epileptochirurgickou operaci a byli klasifikováni 2 roky od zákroku jako outcome Engel I. Posuzovali jsme skupinu celkem 97 pacientů (59 mužů a 38 žen), z nichž 53 mělo TLE vycházející z nedominantní hemisféry a 44 z hemisféry dominantní. Celkem jsme analyzovali 380 záchvatů (202 z nedominantního temporálního laloku a 178 z dominantního). Peri-iktální zívání bylo zjištěno u 4 pacientů z 97 (4.1 %) a 7 záchvatů z 380 (1.8 %), a to ve všech případech v postiktální fázi záchvatu a ve všech případech pouze u pacientů s pravostrannou (nedominantní) TLE. Zívání je fylogeneticky starým, stereotypním fenoménem, který by mohl být z epileptologického hlediska řazen mezi peri-iktální vegetativní symptomy vzhledem k tomu, že při zívacím aktu pravděpodobně dochází k zapojení hypotalamického paraventrikulárního jádra (PVN), jenž je koordinátorem mezi centrálním a periferním autonomním systémem a hraje významnou roli v dalších funkcích, jako je metabolická homeostáza, krevní tlak, srdeční puls a erekce (Walusinski, 2009). Tento příznak v asociaci s epilepsií či epileptickými záchvaty již byl opakovaně popisován (Penfield a Jasper, 1954; Goldie a Green, 1961; Donat a Wright, 1991; Muchnik et al., 2003; Yankovsky et al., 2006), avšak většinou jde o kazuistické případy s kontroverzními výsledky u etiologicky nehomogenních pacientů. Naše studie je první systematickou prací zabývající se incidencí PY u vysoce selektované skupiny pacientů s TLE 2 roky od epileptochirurgického výkonu hodnocených jako Engel I a podrobně popisuje každý ze čtyř případů. Přestože není doposud mnoho studií zabývajících se symptomem PY, dle výsledků naší práce lze říci, že by tento příznak mohl patřit mezi vzácné vegetativní symptomy postiktální periody komplexních parciálních záchvatů u pacientů s TLE, který lateralizuje iktální počátek do řečově nedominantního temporálního laloku. Naše výsledky je nutno ověřit dalšími studiemi, které by event. mohly potvrdit lateralizační hodnotu postiktálního zívání. 91
Další publikace autora k tématu dizertační práce:
1. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Výskyt a lateralizační hodnota „vzácných“ vegetativních symptomů u epilepsie temporálního laloku. Čes Slov Neurol Neurochir 2009; 72/105 (Suppl.2): S 87. 2. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Occurrence and lateralizing value of „rare“ peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2010;17: P 611. 3. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. „Periiktální opouštění lůžka“ (periictal bed leaving) u epilepsie temporálního laloku: incidence a lateralizační hodnota. Neurologie pro praxi 2010; 11 (Suppl. F): 8. (Abstrakta XXIII. Českého a slovenského epileptologického sjezdu, 30. září – 2. října 2010, Průhonice). 4. Kuba R, Musilová K, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. “Peri-ictal bed leaving” in temporal lobe epilepsy: incidence and lateralizing value. Epilepsia 2010; Suppl. 0 (Abst. 1.213 ). 5. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Peri-ictal bed leaving in temporal lobe epilepsy: incidence and lateralizing value. Abstracts of the 29th International Epilepsy Congress, Rome, 28th August – 1st September, 2011. Epilepsia 2011; Suppl. 6(52): 143-4. P 461. 6. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Rhythmic ictal nonclonic hand (RINCH) motions analysis. Abstracts of the 2nd International Congress on Epilepsy, Brain and Mind. Prague, 29th - 31st March 2012. P 3-1. 7. Musilová K, Kuba R. Lateralizační příznaky u epilepsie temporálního laloku. Neurologie pro praxi 2012. Souhrnný článek. Tisk v přípravě. 8. Doležalová I, Kuba R, Musilová K, Brázdil M, Kašpárek T, Rektor I. Limbic encephalitis with positivity of anti-LGI1 antibodies, case report. Abstracts of the 2nd International Congress on Epilepsy, Brain and Mind. Prague, 29th - 31st March 2012. P 3-3.
92
5. Závěr
Znalost a rozpoznání lokalizačních a lateralizačních semiologických znaků vyskytujících se během záchvatu či v jeho postiktální fázi je důležitou komponentou prechirurgického vyšetření kandidátů k resektivní operaci pro epilepsii, které dodává rozsáhlé informace k ostatním paraklinickým vyšetřením, jako jsou zobrazovací metody, funkční mapování, neuropsychologická evaluace, a další. I když bychom měli mít na paměti, že lateralizační či lokalizační hodnota semiologických znaků není absolutní, přesto nám stanovení co nejpřesnější lokalizace a lateralizace počátku záchvatů zaručuje lepší prognózu po provedení epileptochirurgického výkonu u farmakorezistentních pacientů. Přiložené publikované studie popisují vybrané semiologické znaky u epilepsie temporálního laloku, které doposud nebyly systematicky probádány, a zkoumají jejich incidenci a možnou lateralizační hodnotu. Získané výsledky mohou napomoci v klinické praxi k přesnějšímu určení epileptogenní zóny u kandidátů epileptochirurgické operace.
93
Poděkování
Mé upřímné poděkování patří především mému školiteli, profesoru MUDr. Robertu Kubovi, PhD., za dlouholeté odborné vedení, profesionální přístup, trpělivost a obrovský zdroj informací, kterým mi přiblížil široké, zajímavé pole epileptologického a epileptochirurgického výzkumu. Dále bych chtěla vyjádřit hluboké poděkování profesoru MUDr. Ivanu Rektorovi, CSc., přednostovi I. neurologické kliniky Fakultní nemocnice a Lékařské fakulty Masarykovy univerzity, Brno, na které mi bylo díky němu umožněno prezentovaný výzkum uskutečnit, a také primáři MUDr. Eduardu Minksovi a profesoru MUDr. Milanu Brázdilovi, PhD. Pro významnou pomoc se zpracováním statistických dat bych chtěla dále poděkovat Ing. Michalu Miklovi, Ing. Radku Marečkovi a Ing. Marku Bartoňovi. Za gramatickou asistenci u anglických textů děkuji Anne Johnson. Tato práce byla podpořena projektem “CEITEC – Středoevropský technologický institut” (CZ.1.05/1.1.00/02.0068) z Evropského fondu pro regionální rozvoj.
94
Literatura
1. Ajmone-Marsan C. The epileptic seizure: its functional morphology and diagnostic significance: a clinical-electrographic analysis of metrazol-induced attacks. 1957, Springfield, IL: Charles C. Thomas. 2. Akimura T, Fujii M, Ideguchi M, Yoshikawa K, Suzuki M. Ictal onset and spreading of seizures of parietal lobe. Neurol Med Chir (Tokyo) 2003;43(11):534-40. 3. Baloyannis SJ. The neurosciences in the Greek World. In Sinha KK and Jha DK (Eds) Some aspects of history of Neurosciences. Catholic Press, Ranchi 2003. pp. 97-117. 4. Bancaud J, Talairach J. Clinical Semiology of Frontal Lobe Seizures. Chauvel P, DelgadoEscueta AV, Halgren E, Bancaud J. (eds) Frontal lobe seizures and epilepsies. Advanced in Neurology. Vol. 57. Raven Press, New York 1992: pp. 3-58. 5. Baumgartner C, Podreka I, Olbrich A, Novak K, Serles W, Aull S, Almer G, Lurger S, Pietrzyk U, Prayer D, Lindinger G. Epileptic negative myoclonus: an EEG-single-photon emission CT study indicating involvement of premotor cortex. Neurology 1966;46:753-8. 6. Baumgartner C, Gröppel G, Leutmezer F, Aull-Watschinger S, Pataraia E, Feucht M, Trinka E, Unterberger I, Bauer G. Ictal urinary urge indicates seizure onset in the nondominant temporal lobe. Neurology 2000;55(3):432-434. 7. Baumgartner C, Lurger S, Leutmezer F. Autonomic symptoms during epileptic seizures. Epileptic Disord 2001;3:103-116. 8. Beleza P, Pinho J. Frontal lobe epilepsy. J Clin Neurosci 2011;18(5):593-600. 9. Benbadis SR. Tongue biting as a lateralizing sign in partial epilepsy. Seizure 1996;5(3):175-6. 10. Benbadis SR, Kotagal P, Klem GH. Unilateral blinking: a lateralizing sign in partial seizures. Neurology 1996;46:45-8. 11. Berkovic F, Bladin PF. An electroclinical study of complex partial seizures: American Epilepsy Society Proceedings. Epilepsia 1984;25:668-9. 95
12. Bien CG, Benninger FO, Urbach H, Schramm J, Kurthen M, Elger CE. Localizing value of epileptic visual auras. Brain 2000;123:244-53. 13. Boesebeck F, Schulz R, May T, Ebner A. Lateralizing semiology predicts the seizure outcome after epilepsy surgery in the posterior cortex. Brain 2002;125:2320-31. 14. Bonelli SB, Lurger S, Zimprich F, Stogmann E, Assem-Hilger E, Baumgartner C. Clinical seizure lateralization in frontal lobe epilepsy. Epilepsia 2007;48:517-23. 15. Bravais LF. Recherche sur les symptômes et le traitment de l´Épilepsie Hémiplegique. Paris. Faculté de Médecine de Paris. 1827. 16. Brindley GS, Lewin WS. The sensations produced by electrical stimulation of the visual cortex. J Physiol 1968;196:479-93. 17. Caboclo LO, Myiashira FS, Hamad AP, Lin K, Carrete H Jr, Sakamoto AC, Yacubian EM. Ictal spitting in left temporal lobe epilepsy: report of three cases. Seizure 2006;15(6):462-7. 18. Calleja J, Carpizo R, Berciano J. Orgasmic epilepsy. Epilepsia 1988;29:635-9. 19. Commission on Classification and Terminology of the International League Against Epilepsy. Proposal for Revised Classification of Epilepsies and Epileptic Syndromes. Epilepsia 1989;30(4):389-99. 20. Devinsky O, Kelley K, Yacubian EMT, Sato S, Kufta CV, Theodore WH, Porter RJ. Postictal behavior: a clinical and subdural electroencephalographic study. Arch Neurol 1994;51:254-9. 21. Devinsky O, Frasca J, Pacia SV, Luciano DJ, Paraiso J, Doyle W. Ictus emeticus: further evidence of nondominant temporal involvement. Neurology 1995;45(6):1158-60. 22. Dobesberger J, Walser G, Embacher N, Unterberger I, Luef G, Bauer G, Benke T, Bartha L, Ortler M, Trinka E. Gyratory seizures revisited: a video-EEG study. Neurology 2005;64:1884-7. 23. Donat JF, Wright FS. Unusual variants of infantile spasms. J Child Neurol 1991;6: 313.
96
24. Duncan GH, Albanese MC. Is there a role for the parietal lobes in the perception of pain? Adv Neurol 2003;93:69-86. 25. Dupont S, Semah F, Boon P, Saint-Hilaire JM, Adam C, Broglin D, Baulac M. Association of ipsilateral motor automatisms and contralateral dystonic posturing: a clinical feature differentiating medial from neocortical temporal lobe epilepsy. Arch Neurol 1999;56(8):927-32. 26. Ebner A, Dinner DS, Noachtar S, Lüders H. Automatisms with preserved responsiveness: a lateralizing sign in psychomotor seizures. Neurology 1995;45:61-64. 27. Elger CE. Semiology of temporal lobe seizures. In: Oxbury JM, Polkey CE, Duchowny M, editors. Intractable focal epilepsy. London: Saunders;2000. p. 63-8. 28. Engel JJ. Update on surgical treatment of epilepsies. Summary of the Second International Palm Desert Conference on the Surgical Treatment of the Epilepsies (1992). Neurology 1993;43:1612-7. 29. Fakhoury T, Abou-Khalil B. Association of ipsilateral headturning and dystonia in temporal lobe seizures. Epilepsia 1995;36:1065-1070. 30. Fatovic-Ferencic S, Dürrigl MA. The sacred disease and its patron saint. Epilepsy Behav 2001;2:370-3. 31. Fauser S, Wuwer Y, Gierschner C, Schulze-Bonhage A. The localizing and lateralizing value of ictal/postictal coughing in patients with focal epilepsies. Seizure 2004;13:403-10. 32. Feindel W, Penfield W. Localization of discharge in temporal lobe automatism. A.M.A. Arch Neurol Psychiatry 1954;72(5):603-630. 33. Fernández Torre JL. Ictal semiology of temporal partial complex seizures: usefulness for localizing and lateralizing the origin of the attacks. Neurologia 1999;14(1):29-34. 34. Fiol ME, Leppik IE, Mireles R, Maxwell R. Ictus emeticus and the insular cortex. Epilepsy Res 1998;2(2):127-31. 35. Fish DR, Gloor P, Quesney FL, Olivier A. Clinical responses to electrical brain stimulation of the temporal and frontal lobes in patients with epilepsy: pathophysiological implications. Brain 1993;116:397-414. 97
36. Florindo I, Bisulli F, Pittau F, Naldi I, Striano P, Striano S, Michelucci R, Testoni S, Baruzzi A, Tinuper P. Lateralizing value of the auditory aura in partial seizures. Epilepsia 2006;47:68-72. 37. Fogarasi A, Janszky J, Tuxhorn I. Autonomic symptoms during childhood partial epileptic seizures. Epilepsia 2006;47(3):584-8. 38. Foldvary-Schaefer N, Unnwongse K. Localizing and lateralizing features of auras and seizures. From: American Epilepsy Society 2009 Annual Course. Epilepsy Behav 2011;20:160-6. 39. Gastaut H, Poirier F, Payan H, Salamon G, Toga M, Virouroux M. H.H.E. syndrome. Hemiconvulsions, hemiplegic epilepsy. Epilepsia 1960;1:418-77. 40. Geier S, Bancaud J, Talairach J, Bonis A, Szikla G, Enjelvin M. The seizures of frontal lobe epilepsy: a study of clinical manifestations. Neurology 1977;27:951-8. 41. Gil-Nagel A, Risinger MW. Ictal semiology in hippocampal versus extrahippocampal temporal lobe epilepsy. Brain 1997;120:183-192. 42. Goldie L, Green JM. Yawning and epilepsy. J Psychosom Res 1961;5:263–8. 43. Hausser-Hauw C, Bancaud J. Gustatory hallucinations in epileptic seizures: electrophysiological clinical and anatomical correlates. Brain 1987;110:339-59. 44. Henkel A, Noachtar S, Pfander M, Lüders HO. The localizing value of the abdominal aura and its evolution: a study in focal epilepsies. Neurology 2002;58:271-6. 45. Hirsch LJ, Lain AH, Walczak TS. Postictal nosewiping lateralizes and localizes to the ipsilateral temporal lobe. Epilepsia 1998;39:991-7. 46. Chee MW, Kotagal P, Van Ness PC, Gragg L, Murphy D, Lüders HO. Lateralizing signs in intractable partial epilepsy: blinded multiple-observer analysis. Neurology 1993;43:251925. 47. Chen C, Yen DJ, Yiu CH, Shih YH, Yu HY, Su MS. Ictal vomiting in partial seizures of temporal lobe origin. Eur Neurol 1999;42(4):235-9.
98
48. Isnard J, Mauguière F. The insula in partial epilepsy. Rev Neurol (Paris) 2005;161(1):1726. 49. Jackson JH, Stewart P. Epileptic attacks with a warning of a crude sensation of smell and with the intellectual aura (dreamy state) in a patient who had symptoms pointing to gross organic disease of the right temporo-sphenoidal lobe. Brain 1899;22:534-49. 50. Jacob A, Cherian PJ, Radhakrishnan K, Sarma PS. Emotional facial paresis in temporal lobe epilepsy: its prevalence and lateralizing value. Seizure 2003;12(1):60-4. 51. Jan MM. Assessment of the utility of pediatric EEG. Seizure 2002;11:99-103. 52. Jan MM, Neville BGR, Cox TC, Scott RC. Convulsive status epilepticus in children with intractable epilepsy is frequently focal in origin. Can J Neurol Sci 2002;29:65-7. 53. Jan MM, Girvin JP. Febrile seizures: update and controversies. Neurosciences 2004;9:235-42. 54. Jan MM. The value of seizure semiology in lateralizing and localizing partially originating seizures. Neurosciences 2007;12(3):185-90. 55. Jan MM, Girvin JP. Seizure semiology: value in identifying seizure origin. Can J Neurol Sci 2008;35(1):22-30. 56. Janszky J, Fogarasi A, Toth V, Magalova V, Gyimesi C, Kovacs N, Schulz R, Ebner A. Peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2007;11:125-129. 57. Janz D. Leitbilder der Epilepsie bei Hippocrates und Paracelsus. J Psychiat Psychother Med Anthropol. 1996;14:2-16. 58. Jayakar P, Duchowny M, Resnick T, Alvarez L. Ictal head deviation: Lateralizing significance of the pattern of head movement. Neurology 1992;42:1989-92. 59. Jin L, Inoue Y. Spontaneous periictal leaving behavior: a potential lateralizing sign in mesial temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2009;50:1560-1565. 60. Jobst BC, Siegel AM, Thadani VM, Roberts DW, Rhodes HC, Williamson PD. Itractable Seizures of Frontal Lobe Origin: Clinical Characteristics, Localizing Signs, and Results of Surgery. Epilepsia 2000;41(9):1139-1152. 99
61. Jorge CL, Valerio RM, Yacubian EM. Bradycardia as an epileptic manifestation in temporal epilepsy: report of a case. Arq Neuropsiquiatr 2000;58(3B):919-23. 62. Kahane P, Hoffmann D, Minotti L, Berthoz A. Reappraisal of the human vestibular cortex by cortical electrical stimulation study. Ann Neurol 2003;54:615-24. 63. Kaplan PW, Kerr DA, Olivi A. Ictus expectoratus: a sign of complex partial seizures usually of non-dominant temporal lobe origin. Seizure 1999;8:480-4. 64. Kasowski HJ, Stoffman MR, Spencer SS, Spencer DD. Surgical management of parietal lobe epilepsy. Adv Neurol 2003;93:347-56. 65.
Kellinghaus
C,
Loddenkemper
T,
Kotagal
P.
Ictal
spitting:
clinical
and
electroencephalographic features. Epilepsia 2003;44:1064-9. 66. Kernan JC, Devinski O, Luciano DJ, Vazquez B, Perrine K. Lateralizing significance of head and eye deviation in secondary generalized tonic-clonic seizures. Neurology 1993;43:1308-10. 67. Kluger G, Kudernatsch V. St. Valentine – patron saint of epilepsy: Illustrating the semiology of seizures over the course of six centuries. Epilepsy Behav 2009;14:219-25. 68. Kotagal P, Lüders H, Morris HH, Dinner DS, Wyllie E, Godoy J, Rothner AD. Dystonic posturing in complex partial seizures of temporal lobe onset: a new lateralizing sign. Neurology 1989;39:196-201. 69. Kotagal P, Lüders HO, Williams G, Nichols TR, McPherson J. Psychomotor seizures of temporal lobe onset: analysis of symptom clusters and sequences. Epilepsy Res 1995;20(1):49-67. 70. Kotagal P, Bleasel A, Geller E, Kankirawatana P, Moorjani BI, Rybicki L. Lateralizing value of asymmetric tonic limb posturing observed in secondarily generalized tonic-clonic seizures. Epilepsia 2000;41(4):457-62. 71. Kramer RE, Lüders H, Goldstick LP, Dinner DS, Morris HH, Lesser RP, Wyllie E. Ictus emeticus: an electroclinical analysis. Neurology 1988;38(7):1048-52.
100
72. Kuba R, Křížová J, Brázdil M, Rektor I, Chrastina J, Novák Z. Iktální vomitus – lateralizační příznak u epilepsie temporálního laloku. Čes Slov Neurol Neurochir 2001;64:4550. 73. Kuba R. Lateralizační příznaky u epilepsie temporálního laloku. Neurologie pro praxi 2002/2. 74. Kuba R, Rektor I, Brázdil M. Ictal limb dystonia in temporal lobe epilepsy: an invasive video-EEG finding. Eur J Neurol 2003;10(6):641-9. 75. Kuba R, Křížová J, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Lateralized ictal immobility of the upper limb in patients with temporal lobe epilepsy. Eur J Neurol 2005;12(11):886-890. 76. Kuba R, Tyrlíková I, Brázdil M, Rektor I. Lateralized ictal dystonia of upper and lower limbs in patients with temporal lobe epilepsy. Epileptic Disord. 2010;12(2):109-115. 77. Kuba R, Musilová K, Brázdil M, Rektor I. Peri-ictal yawning lateralizes the seizure onset zone to the non-dominant hemisphere in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2010;19(3):311-314. 78. Kuba R, Vojvodic N, Tyrlíková I, Brázdil M, Rektor I. Iktální bradykardie a asystolie u pacientů s fokální epilepsií – retrospektivní studie. Neurol praxi 2011;12(2):138-41. 79. Kutlu G, Bilir E, Erdem A, Gomceli YB, Kurt GS, Serdaroglu A. Hush sign: a new clinical sign in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2005;6(3):452-455. 80. Laff R, Mesad S, Devinski O. Epileptic kinetopsia: ictal illusory motion perception. Neurology 2003; 61(9):1262-4. 81. Lebrun Y. Ictal verbal behavior: a review. Seizure 1994;3:45-54. 82. Lee HW, Hong SB, Seo DW, Tae WS, Hong SC. Mapping of functional organization in human visual cortex: electrical cortical stimulation. Neurology 2000;54:849-54. 83. Lee GR, Arain A, Lim N, Lagrange A, Singh P, Abou-Khalil B. Rhythmic ictal nonclonic hand (RINCH) motions: a distinct contralateral sign in temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2006;47(12):2189-2192.
101
84. Lesser RP, Lüders H, Klem G, Dinner DS, Morris HH, Hahn J. Cortical afterdischarge and functional respons tresholds: results of extraoperative testing. Epilepsia 1984;25:615-21. 85. Leutmezer F, Woginger S, Antoni E, Seidl B, Baumgartner C. Asymmetric ending of secondarily generalized seizures: a lateralizing sign in TLE. Neurology 2002;59:1252-4. 86. Lewin W, Phillips CG. Observations on partial removal of the postcentral gyrus for pain. J Neurol Neurosurg Psychiat 1952;15143-7. 87. Loddenkemper T, Foldvary N, Raja S, Neme S, Lüders HO. Ictal urinary urge: further evidence for lateralization to the nondominant hemisphere. Epilepsia 2003;44. 88. Loddenkemper T, Kellinghaus C, Gandjour J, Nair DR, Najm IM, Bingaman W, Lüders HO. Localising and lateralising value of ictal piloerection. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2004;75:879-83. 89. Loddenkemper T, Kotagal P. Lateralizing signs during seizures in focal epilepsy. Epilepsy Behav 2005;7(1):1-17. 90. Lüders HO, Acharya J, Baumgartner C, Benbadis S, Bleasel A, Burgess R, Dinner DS, Ebner A, Foldvary N, Geller E, Hamer H, Holthausen H, Kotagal P, Morris H, Meencke HJ, Noachtar S, Rosenow F, Sakamoto A, Steinhoff BJ, Tuxhorn I, Wyllie E. Semiological seizure classification. Epilepsia 1998;39(9):1006-13. 91. Lüders HO, Acharya J, Baumgartner C, Benbadis S, Bleasel A, Burgess R, Dinner DS, Ebner A, Foldvary N, Geller E, Hamer H, Holthausen H, Kotagal P, Morris H, Meencke HJ, Noachtar S, Rosenow F, Sakamoto A, Steinhoff BJ, Tuxhorn I, Wyllie E. A new epileptic seizure classification based exclusively on ictal semiology. Acta Neurol Scand 1999;99(3):137-41. 92. Macrae D. Isolated fear. A temporal lobe aura. Neurology 1954;4:497-505. 93. Maillard L, Vignal JP, Anxionnat R, TaillandierVespignani L. Epilepsia 2004;45(4):3914. 94. Maldonado HM, Delgado-Escueta AV, Walsh GO, Swartz BE, Rand RW. Complex partial seizures of hippocampal and amygdalar origin. Epilepsia 1988;29:420-33.
102
95. Manford M, Fish DR, Shorvon SD. An analysis of clinical seizure patterns and their localizing value in frontal and temporal lobe epilepsies. Brain 1996;119:17-40. 96. Marks W, Laxer K. Semiology of temporal lobe seizures in lateralizing seizure focus. Epilepsia 1998;39:721-6. 97. Masjuan J, Garcia-Segovia J, Baron M, Alvarez-Cermeno JC. Ipsilateral mydriasis in focal occipitotemporal seizures. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1997;63:810-11. 98. Mauguière F, Courjon J. Somatosenzory epilepsy: a review of 127 cases. Brain 1978;101:307-32. 99. Mauguière F. Cortical depth recordings and stimulation of the parieto-opercular region in temporal lobe epilepsy. Clin Neurophysiol 2002;113 (Suppl. 1): S2. 100. McLachlan RS. The significance of a history of head and eye turning during seizures. Neurology 1987;37:1617-9. 101. Morris HH 3rd, Dinner DS, Lüders H, Wyllie E, Kramer R. Supplementary motor seizures: clinical and electrographic findings. Neurology 1988;38(7):1075-82. 102. Morris G, Karolchyk M, Privitera M. Ictal head turning and seizure lateralization. Epilepsia 1990;31:606. 103. Muchnik S, Finkielman S, Semeniuk G, de Aguirre MI. Yawning and temporal lobe epilepsy. Medicina (Buenos Aires) 2003;63:137–9. 104. Mulder DW, Daly D, Bailey AA. Visceral epilepsy. AMA Arch Intern Med 1954;93(4):481-93. 105. Mullan S, Penfield W. Illusions of comparative interpretation and emotion. Arch Neurol Psychiat 1959;81:269-84. 106. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Occurence and lateralizing value of „rare“ peri-ictal vegetative symptoms in temporal lobe epilepsy. Epilepsy Behav 2010;19(3):372-375.
103
107. Musilová K, Kuba R, Brázdil M, Tyrlíková I, Rektor I. Peri-ictal bed leaving in temporal lobe epilepsy: Incidence and lateralizing value. Epilepsy Behav 2011;21(2):143146. 108. Newton MR, Berkovic SF, Austin MC, Reutens DC, McKay WJ, Bladin PF. Dystonia, clinical lateralization, and regional blood flow changes in temporal lobe seizures. Neurology 1992;42:371-7. 109. Noachtar S, Arnold S. Simple motor seizures: localizing and lateralizing value. In: Lüders HO, editor. Textbook of epilepsy surgery. London/Boca Raton, FL: Informa Healthcare, Taylor & Francis distributor; 2008. p. 450-61. 110. O´Brien T. Multivariate analysis of historical features and seizure semiology in differentiating frontal lobe from temporal lobe onset epilepsy. Epilepsia 1998;40:294-8. 111. O´Dwyer R, Silva Cunha JP, Vollmar C, Mauerer C, Feddersen B, Burgess RC, Ebner A, Noachtar S. Lateralizing significance of quantitative analysis of head movements before secondary generalization of seizures of patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2007;48:524-30. 112. Oestreich LJ, Berg MJ, Bachmann DL, Burchfiel J, Erba G. Ictal contralateral paresis in complex partial seizures. Epilepsia 1995;36(7):671-5. 113. Oppenheimer SM, Gelb A, Girvin JP, Hachinski VC. Cardiovascular effect of human insular cortex stimulation. Neurology 1992;42:1727-32. 114. Ostrowsky K, Isnard J, Ryvlin P, Guénot M, Fischer C,
Mauguière F. Functional
mapping of the insular cortex: clinical implication in temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2000;41:681-6. 115. Özkara C, Hanoğlu L, Eskazan E, Kulaksizogvlu IB, Özyurt E. Ictal spitting during left temporal lobe-originated complex partial seizure: a case report. Epileptic Disord 2000;2(3):169-72. 116. Özkara C, Sarý H, Hanoğlu L, Yeni N, Aydoğdu I, Ozyurt E. Ictal kissing and religious speech in a patient with right temporal lobe epilepsy. Epileptic Disord 2004;6(4):241-245.
104
117. Palmini A, Gloor P. The localizing value of auras in partial seizures: a prospective and retrospective study. Neurology 1992;42:801-8. 118. Panayiotopoulos CP. Vomiting as an ictal manifestation of epileptic seizures and syndromes. J Neurol Neurosurg Psychiatry 1998;51:1448-51. 119. Penfield W. Temporal lobe epilepsy. Brit J Surg 1954;41:1-7. 120. Penfield W, Jasper H. Epilepsy and the functional anatomy of the human brain. Boston: Little, Brown; 1954. p. 416–8. 121. Penfield W. The anatomy of temporal lobe seizures. Proc First Int Cong Neurol Sci (Brussels) 1957. p. 11-12. 122. Penry JK, Porter RJ, Dreifuss RE. Simultaneous recording of absence seizures with video tape and electroencephalography: a study of 374 seizures in 48 patients. Brain 1975;98:427-40. 123. Rashid RM, Eder K, Rosenow J, Macken MP, Schuele SU. Ictal kissing: a release phenomenon in non-dominant temporal lobe epilepsy. Epileptic Disord 2010;12(4):262-269. 124. Rasmussen T. The role of surgery in the treatment of focal epilepsy. Clin Neurosurg 1969;16:288-314. 125. Rektor I, Kuba R, Brázdil M. Interictal and ictal EEG activity in the basal ganglia: a SEEG study in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsia 2002;43:253-263. 126. Remillard GM, Andermann F, Rhi-Sausi A, Robbins NM. Facial asymmetry in patients with temporal lobe epilepsy: a clinical sign useful in the lateralization of temporal lobe epileptogenic foci. Neurology 1977;27. pp. 109-14. 127. Remillard GM, Andermann F, Testa GF, Gloor P, Aubé M, Martin JB, Feindel W, Guberman A, Simpson C. Sexual ictal manifestations predominate in women with temporal lobe epilepsy: a finding suggesting sexual dismorphism in the human brain. Neurology 1983;33:323-30. 128. Richer F, Martinez M, Cohen H, Saint-Hilaire JM. Visual motion perception from stimulation of the human medial parieto-occipital cortex. Exp Brain Res 1991;87:649-52. 105
129. Rosenow F, Lüders H. Presurgical evaluation of epilepsy. Brain 2001;124(Pt 9):1683700. 130. Rossetti AO, Kaplan PW. Seizure Semiology: An Overview of the ‘Inverse Problem’. Eur Neurol 2010;63:3-10. 131. Rusu V, Chassoux F, Landré E, Bouilleret V, Nataf F, Devaux BC, Turak B, Semah F. Dystonic posturing in seizures of mesial temporal origin: electroclinical and metabolic patterns. Neurology 2005;65:1612-9. 132. Ryvlin P, Minotti L, Demarquay G, Hirsch E, Arzimanoglou A, Hoffman D, Guénot M, Picard F, Rheims S, Kahane P. Nocturnal hypermotor seizures, suggesting frontal lobe epilepsy, can originate in insula. Epilepsia 2006;47(4):755-65. 133. Salanova V, Andermann F, Rasmussen T, Olivier A, Quesnesey LF. Parietal lobe epilepsy. Clinical manifestations and outcome in 82 patients treated surgically between 1929 and 1988. Brain 1995;118 (Pt 3):607-27. 134. Scücs A, Fogarasi A, Rásonyi G, Kelemen A, Narula L, Tóth V, Janszky J, Halász P. Peri-ictal water drinking in temporal lobe epilepsy: Is it a reliable lateralizing sign? Epilepsy Behav 2007;11(4):578-81. 135. Seeck M, Zaim S, Chaves-Vischer V, Blanke O, Maeder-Ingvar M, Weissert M, Roulet E. Eur J Paediatr Neurol 2003;7:177-81. 136. Sevcencu C, Struijk JJ. Autonomic alterations and cardiac changes in epilepsy. Epilepsia 2010;51:725-37. 137. Shukla GD, Mishra DN. Paroxysmal vomiting: an unusual manifestation of temporal lobe epilepsy. J Assoc Physicians India 1981;29(8):669-70. 138. Schäuble B, Britton JW, Mullan BP, Watson J, Sharbrough FW, Marsh WR. Ictal vomiting in association with left temporal lobe seizures in a left hemisphere languagedominant patient. Epilepsia 2002;43(11):1432-5. 139. Schneble HJ. Vod der „Heiligen Krankeit“ zum „Fallenden Siechtag“. Rinorn: EinhornPresse Verlag;1987.
106
140. Schneble HJ. Heillos, heilig, heilbar. Geschichte der Epilepsie. Berlin/New York: Der Gruyter;2003. 141. Siegel AM, Williamson PD. Adv Neurol 2000;84:189-99. 142. So EL. Value and limitations of seizure semiology in localizing seizure onset. J Clin Neurophysiol 2006;23(4):353-7. 143. Sochůrková D, Kuba R, Brázdil M, Křížová J, Rektor I. Příznak „tření nosu“ u pacientů s epilepsií temporálního laloku. Čes Slov Neurol Neurochir 2002;65:80-84. 144. Sperling MR, O´Connor MJ. Auras and subclinical seizures: characteristics and prognostic significance. Ann Neurol 1990;28:320-8. 145. Stefan H, Schulze-Bonhage A, Pauli E, Platsch G, Quiske A, Buchfelder M, Romstöck J. Ictal pleasant sensations: cerebral localization and lateralization. Epilepsia 2004;45:35-40. 146. Sveinbjornsdottir S, Duncan JS. Parietal and occipital lobe epilepsy: a review. Epilepsia 1993;34(3):493-521. 147. Trinka E, Walser G, Unterberger I, Luef G, Benke T, Bartha L, Ortler M, Bauer G. Periictal water drinking lateralizes seizure onset to the nondominant temporal lobe. Neurology 2003;60:873-876. 148. Unnwongse K, Wehner T, Bingaman V, Foldvary-Schaefer N. Gelastic seizures and the anteromesial frontal lobe: a case report and review of intracranial EEG recording and electroclinical stimulation case studies. Epilepsia 2010;51(10):2195-8. 149. Villanueva V, Serratosa JM. Temporal lobe epilepsy: clinical semiology and age at onset. Epileptic Disord 2005;7(2):83-90. 150. Voss NF, Davies KG, Boop FA, Montouris GD, Hermann BP. Spitting automatisms in complex partial seizures: a nondominant temporal localizing sign? Epilepsia 1999;40(1):1146. 151. Wada J. Cerebral lateralization and epileptic manifestations. In: Akimoto H, editor. Advances in epileptology: XIIIth Epilepsy International Symposium. New York: Raven Press; 1982. p. 366-72. 107
152. Walusinski O. Yawning in diseases. Eur Neurol 2009;62(3):180-7. 153. Weil S, Arnold S, Eisensehr I, Noachtar S. Heart rate increase in otherwise subclinical seizures is different in temporal versus extratemporal sizure onset: support for temporal lobe autonomic infuence. Epileptic Disord 2005;7:199-204. 154. Wieser HG, Hajek M. Frontal lobe epilepsy. Compartmentalization, presurgical evaluation, and operative results. Adv Neurol 1995;66:297-318. 155. Wieser HG; ILAE commission report on Neurosurgery of Epilepsy: Mesial temporal lobe epilepsy with hippocampal sclerosis. Epilepsia 2004;45(6):695-714. 156. Williamson PD, Thadani VM, French JA, Darcey TM, Mattson RH, Spencer SS, Spencer DD. Medial temporal lobe epilepsy: videotape analysis of objective clinical seizure characteristics. Epilepsia 1998;39:1182-8. 157. Wyllie E, Lüders HO, Morris HH, Lesser RP, Dinner DS. The lateralizing significance of versive head and eye movements during epileptic seizures. Neurology 1986;36:606-11. 158. Yankovsky AE, Andermann F, Dubeau F. Postictal forceful yawning in a patient with a nondominant hemisphere epilepsy. Epileptic Disord 2006;8:65–9. 159. Yen DJ, Su MS, Yiu CH, Shih YH, Kwan SY, Tsai CP, Lin YY. Ictal speech manifestation in temporal lobe epilepsy: a video-EEG study. Epilepsia 1996;37:45-49. 160. Yen DJ, Yu HY, Yiu CH, Shih YH, Kwan SY, Su MS. The lateralizing value of upper extremity movements in complex partial seizures of temporal lobe origin: a video-EEG study. J Epilepsy 1998;11:314-318.
108
