oorspronkelijke stukken
Toegenomen risico op infecties bij patiënten met diabetes mellitus type 1 of 2* L.M.A.J.Muller, K.J.Gorter, E.Hak, W.L.Goudzwaard, F.G.Schellevis, I.M.Hoepelman en G.E.H.M.Rutten‡ Zie ook het artikel op bl. 533. Doel. Vaststellen van het risico op veelvoorkomende infecties bij patiënten met diabetes mellitus type 1 of 2 (respectievelijk DM1 en DM2). Opzet. Prospectief, gecontroleerd. Methoden. Als onderdeel van de ‘Tweede nationale studie in de huisartspraktijk’ werden 705 volwassen patiënten met DM1 en 6712 volwassen patiënten met DM2 vergeleken met 18.911 controlepatiënten met hypertensie, maar zonder diabetes. Uitkomstmaten waren episoden van infecties van de luchtwegen, urinewegen en huid- en slijmvliezen. Met multivariate en multinomiale logistische-regressieanalyse werd vastgesteld welk risico diabetespatiënten hebben op al of niet recidiverende infecties in vergelijking met controlepatiënten. Resultaten. Hogeluchtweginfecties kwamen evenveel voor bij de diabetici als bij de controlepatiënten. Diabetespatiënten hadden een verhoogd risico op lageluchtweginfecties (DM2: oddsratio (OR): 1,30; 95%-BI: 1,11-1,52), urineweginfecties (DM1: OR: 1,56; 95%-BI: 1,13-2,15; DM2: OR: 1,21; 95%-BI: 1,071,38), bacteriële huid-/slijmvliesinfecties (DM1: OR: 1,48; 95%-BI: 1,01-2,15; DM2: OR: 1,32; 95%-BI: 1,13-1,55) en mycotische huid-/slijmvliesinfecties (DM2: OR: 1,41; 95%-BI: 1,24-1,61). De risico’s waren nog groter voor recidieven. Conclusies. Patiënten met DM1 en DM2 hadden een verhoogd risico op zowel lageluchtweg- en urineweginfecties als infecties van huid en slijmvliezen. Ned Tijdschr Geneeskd. 2006;150:549-53
De hypothese dat er een oorzakelijk verband is tussen diabetes mellitus en veelvoorkomende infecties heeft tot nu toe in klinisch onderzoek maar beperkt en niet eenduidig bewijs gekregen.1-3 Diabetespatiënten lijken een toegenomen risico te hebben op asymptomatische bacteriurie en urineweginfecties4-7 en op infecties van huid en slijmvliezen, inclusief Candida-infecties en voetinfecties,2 3 8 maar de relatie tussen luchtweginfecties en diabetes is nog steeds niet duidelijk.2 8-10 Een van de verklaringen voor deze tegenstrijdigheid kan zijn dat zowel selectiebias als verstoring (‘confounding’) het waargenomen verband vertroebelt.
Daarnaast zijn de meeste onderzoeken uitgevoerd in de tweede lijn van de gezondheidszorg en is er geen rekening gehouden met de verschillende typen diabetes mellitus. De ‘Tweede nationale studie in de huisartspraktijk’ bood ons een unieke mogelijkheid om prospectief vast te stellen wat het onafhankelijke risico van patiënten met diabetes mellitus type 1 en 2 (respectievelijk DM1 en DM2) is op luchtweginfecties, urineweginfecties en infecties van huid en slijmvliezen.
*
Patiënten. In het NS2-onderzoek werden 195 huisartsen getraind om gegevens te registreren van alle patiënten met wie zij contact hadden gedurende 12 maanden binnen de onderzoeksperiode: de periode mei 2000-april 2002.11 In totaal werden van 390.000 patiënten patiëntcontacten in een computersysteem geregistreerd met de diagnosecodes van de ‘International classification of primary care’ (ICPC).12 Het beleid van de huisarts werd geregistreerd met de ‘Anatomical therapeutical chemical’(ATC)-classificatie-index voor medicatie (www.whocc.no/atcddd). Comorbiditeit werd vastgelegd als hiervoor gedurende het jaar van registratie een contact was geweest. Inclusiecriteria en controlegroep. In het onderzoek werden patiënten met minstens 1 contact en een ICPC-code voor
‡
Dit onderzoek werd eerder gepubliceerd in Clinical Infectious Diseases (2005;41:281-8) met als titel ‘Increased risk of common infections in patients with type 1 and type 2 diabetes’. Dit artikel wordt afgedrukt met alle auteurs van de oorspronkelijke publicatie.
Universitair Medisch Centrum Utrecht, Postbus 85.060, 3508 AB Utrecht. Julius Centrum voor Gezondheidswetenschappen en Eerstelijns Geneeskunde: mw.drs.L.M.A.J.Muller, gezondheidswetenschapper-onderzoeker; hr.dr.K.J.Gorter, huisarts; hr.dr.E.Hak, epidemioloog infectieziekten; mw.W.L.Goudzwaard, student geneeskunde; hr.prof.dr.G.E.H.M. Rutten, hoogleraar Diabetologie. Divisie Interne Geneeskunde en Infectieziekten: hr.prof.dr.I.M.Hoepelman, internist-infectioloog. Nederlands instituut voor onderzoek van de gezondheidszorg, Utrecht. Hr.dr.F.G.Schellevis, huisarts en epidemioloog. Correspondentieadres: mw.drs.L.M.A.J.Muller (
[email protected]).
patiënten en methoden
Ned Tijdschr Geneeskd. 2006 11 maart;150(10)
549
DM1 of DM2 geselecteerd. Patiënten < 35 jaar werden geclassificeerd als DM1-patiënten. Als DM2-patiënten werden geclassificeerd patiënten C 35 jaar die orale diabetesmedicatie gebruikten met of zonder insuline of die zonder medicatie werden verwezen naar een diëtist. Voor de controlegroep werden hypertensiepatiënten geselecteerd, namelijk patiënten met minstens 1 contact voor hypertensie met of zonder cardiovasculaire complicaties. Op deze wijze vond geen selectie plaats op cardiovasculaire comorbiditeit. In richtlijnen voor huisartsen wordt 3-maandelijkse controle voor diabetes en hypertensie aanbevolen,13 14 waardoor in ons onderzoek verstoring op basis van ‘medische consumptie’ werd vermeden. Bovendien is het algemeen bekend dat hypertensie geen risicofactor voor infecties vormt. Exclusiecriteria. Patiënten met de volgende aandoeningen werden geëxcludeerd: traumatische aandoeningen, congenitale afwijkingen van de lucht- en urinewegen, andere zeldzame aandoeningen, een maligniteit van lucht- en urinewegen, ziekte van Hodgkin, leukemie, een maligne neoplasma van het bloed en lymfesysteem of hiv-infectie. Voorts werden patiënten geëxcludeerd die immuunsuppressieve medicatie kregen of C 10 prescripties voor corticosteroïden of antibiotica gedurende de onderzoeksperiode. Risicofactoren. De volgende risicofactoren die de relatie tussen diabetes en infecties kunnen verstoren, werden genoteerd: leeftijd, geslacht, sociaaleconomische status (als afgeleide daarvan of iemand via het ziekenfonds of particulier was verzekerd) en als risicoverhogende medische aandoeningen: longaandoeningen (tuberculose, acute bronchitis, goedaardig neoplasma, chronische bronchitis, emfyseem/ chronische obstructieve longaandoening en astma), nier-
aandoeningen (glomerulonefritis of nefrose en urolithiasis; urine-incontinentie), cardiovasculaire aandoeningen (angina pectoris, acuut hartinfarct, ischemische hartziekten, decompensatio cordis, atriumfibrilleren, paroxismale tachycardie, extrasystole, cor pulmonale, niet-reumatische klepaandoening, niet-gespecificeerde hartaandoeningen, beroerte en perifere arteriële aandoeningen), perifere neuropathie, vaginitis of vulvitis en verzakking van baarmoeder of vagina, psychiatrische aandoeningen (organische psychose, schizofrenie, affectieve psychose en depressie), neurologische ziekten (multiple sclerose, ziekte van Parkinson en dementie) en schildklieraandoeningen (hyper- en hypothyreoïdie). Uitkomstmaten. Episoden van luchtweginfecties, urineweginfecties en infecties van huid en slijmvliezen werden geclassificeerd door de huisarts. Een episode bestond uit één of meer contacten met de huisarts. Van een nieuwe episode werd gesproken als een patiënt gedurende de voorafgaande 30 dagen geen klachten had. Een tweede episode > 30 dagen na de initiële episode werd gedefinieerd als recidief. Luchtweginfecties werden onderverdeeld in hogeen lageluchtweginfecties. Hogeluchtweginfecties werden gedefinieerd als het optreden van acute otitis media, keelinfectie door streptokokken, acute rinolaryngitis, sinusitis, acute tonsillitis of peritonsillair abces. Lageluchtweginfecties omvatten acute bronchitis, influenza, pneumonie, pleuritis, emfyseem of chronische obstructieve longaandoening en een exacerbatie van astma. Urineweginfecties omvatten acute pyelonefritis, cystitis, aspecifieke uretritis en prostatitis. Infecties van huid en slijmvliezen werden verdeeld in bacteriële en mycotische infecties. Bacteriële huid- en slijm-
tabel 1. Uitgangskenmerken van patiënten met diabetes mellitus type 1 of 2 en patiënten met hypertensie als controlepersonen kenmerken
leeftijd; gemiddelde (SD) mannelijk geslacht; n (%) ziekenfondsverzekerd; n (%) comorbiditeit; n (%) cardiovasculaire aandoening longaandoening psychiatrische aandoening schildklieraandoening urine-incontinentie vaginale aandoening perifere neuropathie neurologische aandoening nieraandoening *Waarde †Waarde
550
diabetes mellitus
controlepersonen (n = 18 911)
type 1 (n = 705)
p*
type 2 (n = 6712)
p†
55,2 (20,6) 327 (46,4) 562 (79,7)
< 0,001 < 0,001 < 0,001
65,7 (12,7) 3096 (46,1) 5181 (77,2)
< 0,001 < 0,001 < 0,001
63,1 (13,4) 7407 (39,2) 13 005 (68,8)
147 (20,9) 83 (11,8) 31 (4,4) 21 (3,0) 22 (3,1) 8 (1,1) 22 (3,1) 12 (1,7) 4 (0,6)
0,002 0,268 0,753 0,298 0,082 0,339 < 0,001 0,029 0,827
1470 (21,9) 772 (11,5) 278 (4,1) 137 (2,0) 198 (2,9) 103 (1,5) 116 (1,7) 90 (1,3) 39 (0,6)
< 0,001 0,019 0,959 0,122 < 0,001 0,747 < 0,001 0,002 0,475
3111 (16,5) 1980 (10,5) 786 (4,2) 448 (2,4) 406 (2,1) 301 (1,6) 175 (0,9) 170 (0,9) 96 (0,5)
van p bij statistische vergelijking van de controlegroep met de groep van diabetes mellitus type 1; in rood gedrukte waarden zijn significant. van p bij statistische vergelijking van de controlegroep met de groep van diabetes mellitus type 2; in rood gedrukte waarden zijn significant.
Ned Tijdschr Geneeskd. 2006 11 maart;150(10)
vliesinfecties omvatten otitis externa, lokale infecties ‘niet nader omschreven’, furunkel/abces van de neus, cellulitis, niet-gedefinieerde infectie van de huid en impetigo. Mycotische huid- en slijmvliesinfecties omvatten dermatomycose, cutane en urogenitale Candida-infecties. Statistische analyse. Gegevens werden geanalyseerd met SPSS-software voor Windows, versie 11.0 (SPSS Inc., Chicago, IL, VS). De gerapporteerde infecties werden geanalyseerd als af- versus aanwezig en als recidieffrequentie: 0, 1 en C 2 episoden. Wij gebruikten multivariate logistische-regressieanalyse om het onafhankelijke risico van DM1 en -2 op het krijgen van de diverse infectiecategorieën te bepalen, gecorrigeerd voor de genoemde potentiële verstorende variabelen. De potentiële verstorende variabelen werden toegevoegd aan de regressievergelijking van alle infectiecategorieën. Multinomiale logistische-regressieanalyse werd gebruikt om het onafhankelijke risico van diabetes op het optreden van 1 of C 2 episoden (recidieven) te bepalen. Tenslotte analyseerden wij subgroepen, namelijk op geslacht, cardiovasculaire aandoeningen en insulinegebruik. Gecorrigeerde oddsratio’s (OR’s) en 95%-betrouwbaarheidsintervallen werden berekend als een benadering van het relatieve risico. Bevindingen met een p-waarde < 0,05 werden als statistisch significant beschouwd. resultaten In totaal includeerden wij 705 patiënten met DM1, 6712 patiënten met DM2 en 18.911 patiënten met hypertensie. Patiënten met DM1 waren jonger en zowel patiënten met DM1 als DM2 waren vaker man en ziekenfondsverzekerd dan controlepatiënten (tabel 1). Daarnaast hadden diabetespatiënten meer cardiovasculaire aandoeningen, perifere neuropathie en neurologische aandoeningen en patiënten met DM2 hadden bovendien meer urine-incontinentie en longaandoeningen dan controlepatiënten. Van de patiënten met DM2 gebruikten er 110 (2%) insuline, 576 (9%) zowel insuline als orale diabetesmedicatie, 5139 (77%) orale medicatie en 873 (13%) geen glucoseverlagende middelen (niet in de tabel weergegeven). De jaarlijkse mediane bezoekfrequentie was gelijk voor diabetes- en controlepatiënten: patiënten met DM1 hadden 7 consulten; patiënten met DM2 kwamen 9 maal en controlepatiënten 7 maal. Cystitis, acute rinolaryngitis, dermatomycosen en acute bronchitis waren de meest voorkomende infecties waarvoor mensen hun huisarts bezochten, terwijl pleuritis, abces van de neus en niet-specifieke urethritis zeldzame aandoeningen waren (tabel 2). Over het algemeen was de incidentie van infecties bij de diabetespatiënten gelijk aan of hoger dan die in de controlegroep. Relatief risico op infectie. Na correctie voor de uitgangskenmerken (zie tabel 1) hadden patiënten met DM1 en DM2 een verhoogd relatief risico op urineweginfecties, lagelucht-
tabel 2. Incidentie van nieuwe episoden van infecties waarmee patiënten met diabetes mellitus type 1 of type 2 en hypertensiepatiënten als controlepersonen, in een periode van 12 maanden hun huisarts bezochten soort infectie
hogeluchtweginfectie acute rinolaryngitis acute sinusitis acute tonsillitis acute otitis media streptokokkenangina lageluchtweginfectie acute bronchitis pneumonie exacerbatie van COPD/ astma influenza pleuritis urineweginfectie cystitis prostatitis acute pyelonefritis niet-specifieke urethritis huid-/slijmvliesinfectie otitis externa andere huidinfectie cellulitis impetigo lokale infectie furunkel/abces van de neus mycotische infectie dermatomycose cutane Candida-infectie urogenitale Candida-infectie
aantal patiënten (%) met diabetes mellitus
aantal controlepersonen (%) (n = 18 911)
type 1 (n = 705)
type 2 (n = 6712)
36 (5,1) 18 (2,6) 5 (0,7) 4 (0,6) 1 (0,1)
346 (5,2) 132 (2,0) 15 (0,2) 19 (0,3) 2 (0)
890 (4,7) 420 (2,2) 68 (0,4) 60 (0,3) 12 (0,1)
28 (4,0) 7 (1,0)
223 (3,3) 106 (1,6)
552 (2,9) 149 (0,8)
4 (0,6) 1 (0,1) –
31 (0,5) 15 (0,2) 1 (0)
59 (0,3) 36 (0,2) 4 (0)
62 (8,8) 2 (0,3) 3 (0,4) –
442 (6,6) 16 (0,2) 6 (0,1) 3 (0)
993 (5,3) 34 (0,2) 25 (0,1) 8 (0)
16 (2,3) 14 (2,0) 5 (0,7) 3 (0,4) 1 (0,1) –
137 (2,0) 75 (1,1) 47 (0,7) 11 (0,2) 7 (0,1) 4 (0,1)
317 (1,7) 159 (0,8) 63 (0,3) 36 (0,2) 14 (0,1) 3 (0)
33 (4,7) 8 (1,1) 5 (0,7)
279 (4,2) 85 (1,3) 37 (0,6)
636 (3,4) 115 (0,6) 66 (0,3)
weginfecties en bacteriële en mycotische huid- en slijmvliesinfecties. Wij vonden geen verhoogd risico voor hogeluchtweginfecties (tabel 3). De relatieve risico’s voor recidiverende infecties waren nog hoger dan voor het krijgen van een eerste episode van een infectie (zie tabel 3). Multivariate analyse voor patiënten met en zonder cardiovasculaire aandoeningen en voor patiënten met en zonder insulinebehandeling liet geen substantiële verschillen zien tussen de groepen diabetespatiënten onderling en in vergelijking met de controlepersonen (data niet apart weergegeven). beschouwing Zowel patiënten met DM1 als patiënten met DM2 hebben een verhoogd risico op veelvoorkomende infecties en vooral op het recidiveren daarvan: lageluchtweg- en urineweginfecties en infecties van huid en slijmvliezen. De ‘Tweede nationale studie’ bood ons de gelegenheid onderzoek te
Ned Tijdschr Geneeskd. 2006 11 maart;150(10)
551
tabel 3. Verband tussen diabetes mellitus en infecties in een incidentieonderzoek bij huisartsen: oddsratio’s als resultaten van multinomiale logistische-regressieanalyse uitkomst*
diabetes mellitus type 1
BLWI = 1 BLWI ≥ 2 LLWI = 1 LLWI ≥ 2 UWI = 1 vrouwen mannen UWI ≥ 2 vrouwen mannen BHSI = 1 BHSI ≥ 2 MHSI = 1 MHSI ≥ 2
aantal (%) controlepersonen (n = 18 911)
type 2
aantal (%) (n = 705)
gecorrigeerde† OR (95%-BI)
p§
aantal (%) (n = 6712)
gecorrigeerde† OR (95%-BI)
p‡
52 (7,4) 8 (1,1) 38 (5,4) 2 (0,3) 44 (6,2) 36 (5,1) 8 (1,1) 21 (3,0) 17 (2,4) 4 (0,6) 31 (4,4) 6 (0,9) 39 (5,5) 5 (0,7)
0,98 (0,73-1,32) 1,18 (0,57-2,46) 1,46 (0,99-2,16) • 1,56 (1,13-2,15) 1,60 (1,17-2,30) 1,45 (0,69-3,03) 3,43 (2,13-5,52) 3,12 (1,84-5,30) 5,27 (1,74-15,92) 1,48 (1,01-2,15) 2,91 (1,21-6,98) 1,31 (0,93-1,83) 2,30 (0,89-5,92)
0,900 0,652 0,059 • 0,007 0,010 0,323 < 0,001 < 0,001 0,003 0,042 0,017 0,118 0,085
432 (6,4) 61 (0,9) 327 (4,9) 42 (0,6) 368 (5,5) 281 (4,1) 87 (1,3) 95 (1,4) 83 (1,2) 12 (0,2) 247 (3,7) 25 (0,4) 364 (5,4) 26 (0,4)
1,02 (0,91-1,14) 1,32 (0,97-1,80) 1,30 (1,11-1,52) 1,57 (1,05-2,33) 1,21 (1,07-1,38) 1,18 (1,02-1,37) 1,33 (1,01-1,75) 1,43 (1,11-1,84) 1,44 (1,10-1,89) 1,27 (0,62-2,60) 1,32 (1,13-1,55) 1,36 (0,83-2,20) 1,41 (1,24-1,61) 1,70 (1,04-2,87)
0,790 0,073 0,001 0,027 0,003 0,025 0,039 0,006 0,008 0,518 < 0,001 0,221 < 0,001 0,034
1254 (6,6) 140 (0,7) 711 (3,8) 73 (0,4) 865 (4,6) 723 (3,8) 142 (0,8) 181 (1,0) 160 (0,8) 21 (0,1) 526 (2,8) 51 (0,3) 755 (4,0) 46 (0,2)
•= gegeven ontbreekt. *Ziekte-episoden (1 dan wel ≥ 2); BLWI = hogeluchtweginfectie; LLWI = lageluchtweginfectie; UWI = urineweginfectie; BHSI = bacteriële huid-/ slijmvliesinfectie; MSHI = mycotische huid-/slijmvliesinfectie. †Correctie voor significante verstorende variabelen uit tabel 1: leeftijd, geslacht, type verzekering, longaandoening, cardiovasculaire aandoening, perifere neuropathie en neurologische aandoening; aanvullend urine-incontinentie bij urineweginfectie. §Waarde van p bij statistische vergelijking van de controlegroep met de groep van diabetes mellitus type 1; in rood gedrukte waarden zijn significant. ‡Waarde van p bij statistische vergelijking van de controlegroep met de groep van diabetes mellitus type 2; in rood gedrukte waarden zijn significant.
doen in een ongeselecteerde diabetespopulatie. De grootte van de cohort leverde voldoende statistisch onderscheidingsvermogen (‘power’) op om ook kleine significante verschillen op te sporen. De cohort was representatief voor de populatie in de eerste lijn en training van de huisartsen garandeerde een morbiditeitsregistratie van goede kwaliteit. Tot nu toe was er geen eenduidig bewijs dat er geen verhoogd risico is voor hogeluchtweginfecties en wel een verhoogd risico voor lageluchtweginfecties. Een eerdere studie toonde een hoger risico aan voor niet nader gespecificeerde hogeluchtweginfecties bij diabetespatiënten.1 In andere onderzoeken werd geen verband gevonden tussen diabetes en pneumonie, maar de onderzoekspopulatie betrof ouderen en chronisch zieke patiënten, waardoor de resultaten niet gelden voor de gehele diabetespopulatie.15-17 Onze bevinding dat vrouwelijke diabetespatiënten een verhoogd risico hebben op urineweginfecties is in overeenstemming met eerder onderzoek.4 5 18 19 In ons onderzoek hadden echter ook mannen, vooral met DM1, een verhoogd risico op urineweginfecties (zie tabel 3). Dit kan grotendeels worden verklaard door het optreden van prostatitis. Vooral vrouwen met DM1 bleken vaker recidiverende urineweginfecties te hebben. Ook liet ons onderzoek zien dat zowel patiënten met DM1 als die met DM2 een verhoogd risico
552
hebben op bacteriële en mycotische infecties van huid en slijmvliezen.1 20 21 Ook hier gold dat met name patiënten met DM1 een verhoogd risico hebben op het recidiveren van de infectie, mogelijk doordat insulineafhankelijke diabetespatiënten frequent drager zijn van Staphylococcus aureus.22 Dat selectiebias in ons onderzoek onwaarschijnlijk was, blijkt uit de vergelijkbare incidentie van cystitis, dermatomycose en acute bronchitis; die was in de totale populatie respectievelijk 3,3, 3,1 en 2,2%23 en in de groep patiënten met hypertensie van ons onderzoek respectievelijk 5,3, 3,4 en 2,9%. Sommige controlepatiënten konden ongediagnosticeerde diabetes hebben, waardoor het werkelijke verband sterker zou zijn. De geschatte prevalentie van ongediagnosticeerde DM2 bij patiënten met hypertensie is echter slechts 5%.24 Voorts dient men rekening te houden met misclassificatie wat betreft het type diabetes. Naar verwachting betreft dit slechts 1-2% van de patiënten met DM2, die zogenaamde ‘maturity onset diabetes of the young’ (MODY) hebben.25 Overige verstorende variabelen (‘residuele confounding’) zijn niet waarschijnlijk. Roken zou de relatie tussen diabetes en luchtweginfecties kunnen hebben beïnvloed. De rookgewoonten van de patiënten waren niet bekend, maar in het huisartsennetwerk van het Universitair Medisch Cen-
Ned Tijdschr Geneeskd. 2006 11 maart;150(10)
trum St Radboud, Nijmegen,26 blijkt geen verschil in rookgewoonten te bestaan tussen patiënten met diabetes en die met hypertensie (W.H.E.M.van Gerwen, schriftelijke mededeling, 2005). conclusie De resultaten van ons onderzoek tonen duidelijk aan dat zowel patiënten met DM1 als die met DM2 een verhoogd risico hebben op infecties en met name op het recidiveren daarvan. Met dit gegeven moet men rekening houden bij de preventie en de behandeling van infecties bij patiënten met DM. Belangenconflict: geen gemeld. Financiële ondersteuning: Stichting Stimuleringsfonds Openbare Gezondheidszorg (Fonds OGZ), Den Haag (U03/175-P230).
Aanvaard op 13 oktober 2005
Literatuur 1 2 3 4
5
6 7
8 9 10
11
12 13
14
Shah BR, Hux JE. Quantifying the risk of infectious diseases for people with diabetes. Diabetes Care. 2003;26:510-3. Calvet HM, Yoshikawa TT. Infections in diabetes. Infect Dis Clin North Am. 2001;15:407-21. Pozzilli P, Leslie RDG. Infections and diabetes: mechanisms and prospects for prevention. Diabet Med. 1994;11:935-41. Boyko EJ, Fihn SD, Scholes D, Chen CL, Normand EH, Yarbro P. Diabetes and the risk of urinary tract infection among postmenopausal women. Diabetes Care. 2002;25:1778-83. Hu KK, Boyko EJ, Scholes D, Normand E, Chen CL, Grafton G, et al. Risk factors for urinary tract infections in postmenopausal women. Arch Intern Med. 2004;164:989-93. Patterson JE, Andriole VT. Bacterial urinary tract infections in diabetes. Infect Dis Clin North Am. 1997;11:735-50. Geerlings SE, Stolk RP, Camps MJ, Netten PM, Hoekstra JB, Bouter KP, et al. Asymptomatic bacteriuria may be considered a complication in women with diabetes. Diabetes Mellitus Women Asymptomatic Bacteriuria Utrecht Study Group. Diabetes Care. 2000;23:744-9. Joshi N, Caputo GM, Weitekamp MR, Karchmer AW. Infections in patients with diabetes mellitus. N Engl J Med. 1999;341:1906-12. Koziel H, Koziel MJ. Pulmonary complications of diabetes mellitus. Pneumonia. Infect Dis Clin North Am. 1995;9:65-96. Thomsen RW, Hundborg HH, Lervang HH, Johnsen SP, Sorensen HT, Schonheyder HC. Diabetes and outcome of community-acquired pneumococcal bacteremia: a 10-year population-based cohort study. Diabetes Care. 2004;27:70-6. Westert GP, Schellevis FG, Bakker DH de, Groenewegen PP, Bensing JM, Zee J van der. Monitoring health inequalities through general practice: the Second Dutch National Survey of General Practice. Eur J Public Health. 2005;15:59-65. Lamberts H, Wood M, editors. International classification of primary care. Oxford: Oxford University Press; 1987. Wiersma Tj, Heine RJ, Rutten GEHM. Samenvatting van de standaard ‘Diabetes mellitus type 2’ (eerste herziening) van het Nederlands Huisartsen Genootschap. Ned Tijdschr Geneeskd. 1999;143:1688-91. Wiersma Tj, Walma EP, Thomas S, Assendelft WJJ. Samenvatting van de standaard ‘Hypertensie’ (derde herziening) van het Nederlands Huisartsen Genootschap. Ned Tijdschr Geneeskd. 2004;148:923-31.
15 Koivula I, Sten M, Makela PH. Risk factors for pneumonia in the elderly. Am J Med. 1994;96:313-20. 16 Lipsky BA, Boyko EJ, Inui TS, Koepsell TD. Risk factors for acquiring pneumococcal infections. Arch Intern Med. 1986;146:2179-85. 17 Almirall J, Bolibar I, Balanzo X, Gonzalez CA. Risk factors for community-acquired pneumonia in adults: a population-based casecontrol study. Eur Respir J. 1999;13:349-55. 18 Brown JS, Vittinghoff E, Kanaya AM, Agarwal SK, Hulley S, Foxman B. Urinary tract infections in postmenopausal women: effect of hormone therapy and risk factors. Heart and Estrogen/Progestin Replacement Study Research Group. Obstet Gynecol. 2001;98:1045-52. 19 Geerlings SE, Stolk RP, Camps MJ, Netten PM, Collet TJ, Hoepelman AI. Risk factors for symptomatic urinary tract infection in women with diabetes. Diabetes Women Asymptomatic Bacteriuria Utrecht Study Group. Diabetes Care. 2000;23:1737-41. 20 Walters DP, Gatling W, Mullee MA, Hill RD. The distribution and severity of diabetic foot disease: a community study with comparison to a non-diabetic group. Diabet Med. 1992;9:354-8. 21 Yosipovitch G, Hodak E, Vardi P, Shraga I, Karp M, Sprecher E, et al. The prevalence of cutaneous manifestations in IDDM patients and their association with diabetes risk factors and microvascular complications. Diabetes Care. 1998;21:506-9. 22 Tuazon CU. Skin and skin structure infections in the patient at risk: carrier state of Staphylococcus aureus. Am J Med. 1984;76:166-71. 23 Linden MW van der, Westert GP, Bakker DH de, Schellevis FG. Tweede nationale studie naar ziekten en verrichtingen in de huisartspraktijk: klachten en aandoeningen in de bevolking en in de huisartspraktijk. Utrecht: Nederlands instituut voor onderzoek van de gezondheidszorg; 2004. 24 Hoerger TJ, Harris R, Hicks KA, Donahue K, Sorensen S, Engelgau M. Screening for type 2 diabetes mellitus: a cost-effectiveness analysis. Ann Intern Med. 2004;140:689-99. 25 Owen KR, Stride A, Ellard S, Hattersley AT. Etiological investigation of diabetes in young adults presenting with apparent type 2 diabetes. Diabetes Care. 2003;26:2088-93. 26 Bakx JC, Deunk L, Gerwen WHEM van, Aalst M van, Hoogen HJM van den, Bosch WJHM van den. Samenhang tussen de huisartsrichtlijnen voor diagnostiek van hypertensie en indicatie tot behandeling en de praktijk in de regio Nijmegen, 1983-2001. Ned Tijdschr Geneeskd. 2003;147:612-5.
Abstract Increased risk of infection in patients with diabetes mellitus type 1 or 2 Objective. To determine the risk of common infections in patients with diabetes mellitus type 1 (DM1) or type 2 (DM2). Design. Prospective controlled study. Methods. In a 12-month prospective cohort study as part of the Second Dutch National Survey of General Practice, 705 adult DM1 and 6,712 DM2 patients were compared with 18,911 control patients who had hypertension without diabetes. Outcome measures were medically-attended episodes of infections of the respiratory tract, urinary tract, skin and mucous membranes. Multivariate and multinomial logistic regression analysis was applied to determine independent risks of infections and their recurrence in patients with diabetes compared to controls. Results. Upper respiratory-tract infections were as common in diabetes patients as in controls. Diabetes patients had a higher risk of lower respiratory-tract infections (DM2: odds ratio (OR): 1.30; 95% CI: 1.11-1.52), urinary-tract infections (DM1: OR: 1.56; 95% CI: 1.13-2.15; DM2: OR: 1.21; 95% CI: 1.07-1.38), bacterial skin or mucous-membrane infections (DM1: OR: 1.48; 95% CI: 1.01-2.15; DM2: OR: 1.32; 95% CI: 1.13-1.55) and mycotic skin or mucous-membrane infections (DM2: OR: 1.41; 95% CI: 1.24-1.61). The risk of recurrence of these common infections was seen to be increased. Conclusions. Patients with type-1 and type-2 diabetes are at increased risk of lower respiratory-tract infections, urinary-tract infections and skin or mucous-membrane infections. Ned Tijdschr Geneeskd. 2006;150:549-53
Ned Tijdschr Geneeskd. 2006 11 maart;150(10)
553
