Tijdschr. voor Geneeskunde, 56, nr. 11, 2000
PERIFEER ARTERIEEL VAATLIJDEN BIJ DIABETES MELLITUS Niet-invasieve diagnostiek 1 T.L. DE BACKER 2, 3, D.A. DUPREZ 2, D.L. CLEMENT 2 Inleiding Niet-invasieve onderzoeken in het vaatlaboratorium kunnen in belangrijke mate bijdragen tot de evaluatie van verschillende vaataandoeningen, in het bijzonder bij patieÈnten met perifeer arterieel obstructief vaatlijden. De diabeticus is een vasculair broze patieÈnt die steeds een volledig en zorgvuldig vaatnazicht verdient. Het vaatlijden bij diabetespatieÈnten is uitgebreider en evolueert sneller dan bij de nietdiabetespatieÈnten. Diabetes is geassocieerd met distaal arterieel vaatlijden met een neiging tot mediacalcificatie en verhoogde trombogeniciteit. Sensorische en autonome neuropathie beõÈ nvloeden vaak het klinisch beeld van ischemische verwikkelingen bij diabetes. Daarnaast is er het concept van de microangiopathie die bijdraagt tot het ontstaan van retina-, nier- en hartspieraantasting. Het niet-invasief onderzoek in de diagnose van perifeer arterieel occlusief lijden De meetmethoden De niet-invasieve meting van de systolische bloeddruk in de ledematen is de meest frequent gebruikte test om een hemodynamisch significante stenose op te sporen. Manchetten worden aangelegd over de bovendij, boven en onder de knie, en juist boven de enkel of rond de 1
2 3
85e reeks avondcolloquia voor de practicus, georganiseerd door de Vereniging der Geneesheren, Oud-Studenten der Universiteit te Gent. Dienst Hart- en Vaatziekten, Universitair Ziekenhuis, Gent. Correspondentieadres: dr. T. De Backer, Dienst Hart- en Vaatziekten, Universitair Ziekenhuis, De Pintelaan 185, 9000 Gent.
Samenvatting Bij diabetes mellitus is arterieÈle insufficieÈntie een frequent voorkomend probleem dat mede verantwoordelijk is voor het ontstaan van ulcera. Van de niet-invasieve tests is de segmentale systolische bloeddrukmeting eÂeÂn van de meest gebruikte en objectieve methoden voor de diagnose en follow-up van arterieel lijden. Voor niet-diabetici is de enkel-armindex een gevoelige parameter om perifeer vaatlijden op te sporen. Bij diabetici, bij wie vaak mediacalcificatie van de arterieÈn optreedt, kan deze index fout-verhoogd zijn en gebruikt men beter de teen-armindex.
teenbasis. Een manchet wordt ook aangebracht rond de bovenarm. Elke manchet wordt opgeblazen tot boven de systolische bloeddruk en de druk waarbij de bloeddoorstroming herneemt bij deflatie van de manchet, is de systolische bloeddruk. Het begin van de bloeddoorstroming wordt opgespoord met een Dopplersonde, geplaatst over de A. poplitea, de A. tibialis posterior, de A. dorsalis pedis, of de A. digitalis en de A. brachialis. Normaal is de systolische bloeddruk ter hoogte van de onderste ledematen gelijk aan de druk in de A. brachialis. Een enkel-armindex 5 0,9 wordt als pathologisch beschouwd, evenals een teen-armindex 5 0,6, gezien de systolische bloeddruk in de tenen ongeveer 60% bedraagt van de druk gemeten ter hoogte van de enkel. Een absolute systolische teendruk van 5 50 mmHg is eveneens pathologisch. 807
Deze bloeddrukmetingen vervolledigen de anamnese en het klinisch onderzoek en helpen in het lokaliseren en bepalen van de ernst van de stenose en in de differentiaaldiagnose van claudicatio. Drukmetingen van het been zijn nuttig om het natuurlijk verloop van de ziekte bij een patieÈnt te volgen. Deze tests kunnen ook gebruikt worden om de uitkomst van revascularisatieprocedures op te volgen, voor de vaststelling van een vroege entstenose. Systolische bloeddrukmetingen worden ook gebruikt om de prognose te bepalen bij patieÈnten met ischemie en huidlaesies en om de amputatieplaats te bepalen, evenals de kans op succes van dergelijke procedures. Zo kan men bijvoorbeeld stellen dat de genezing gewoonlijk slecht is als de enkeldruk lager is dan 55 mmHg of de teendruk lager dan 30 mmHg. Lidmaatdrukmetingen zijn objectieve methoden om het antwoord op medische therapie te volgen, met inbegrip van het gebruik van medicatie, rookstop en oefenprogramma's. Gedurende een inspanning daalt de vasculaire weerstand, met een toename van de bloeddoorstroming naar het actieve lidmaat als resultaat. Onder deze omstandigheden veroorzaakt een arterieÈle stenose een drukgradieÈnt. Ook verhoogt de samentrekkende spier de weefseldruk buiten het vat. Als de extravasculaire druk de intravasculaire perfusiedruk overstijgt, kan het bloedvat collaberen. Inspanning kan dus een val in de enkelarmindex veroorzaken, ook wanneer de stenose minder dan 70% bedraagt. Inspanningstests zijn een waardevolle bijdrage tot de evaluatie van milde letsels bij perifeer arterieel lijden. Arm- en enkeldrukken worden bepaald in rust, onmiddellijk na oefening en daarna herhaaldelijk tot ze terugkeren naar de basale waarde. Bij gezonde personen stijgt de bloeddruk in zowel armen als benen in vergelijkbare mate en blijft de enkel-armindex constant. Bij patieÈnten met perifeer arterieel lijden verloopt de bloeddrukverandering in armen en benen niet parallel. Er kan een bloeddrukval optreden in de onderste ledematen met een daling van de enkelarmindex. Een dergelijke daling na een inspanning is in relatie tot de stenosegraad. Na inspanning duurt het eveneens langer vooraleer de enkel-armindex terugkeert naar de uitgangswaarden, omdat de door inspanning geõÈ nduceerde vasodilatatie langer duurt bij patieÈnten met een ernstiger ischemie. 808
De gestandaardiseerde looptest is een methode voor de evaluatie van patieÈnten met claudicatio intermittens (1). De patieÈnt stapt aan een bepaalde snelheid (3 km/u.) op een loopband, die volgens een bepaalde, progressief oplopende hellingsgraad ingesteld wordt (0% ± 5% ± 10% ± 15%, telkens gedurende 3 minuten). De objectieve eindpunten bij patieÈnten met perifeer arterieel lijden, die een inspanningstest/looptest ondergaan, zijn: de inspanningstijd of de pijnvrije en de maximale loopafstand, de enkel-armindex direct na de inspanning en de tijd nodig om tot de uitgangswaarde terug te keren. De inspanningstest levert ook andere, bijkomende inlichtingen, met name over coronairlijden. De test is ook nuttig in de follow-up van patieÈnten met perifeer arterieel obstructief lijden en in de monitoring van conservatieve therapie en revascularisatie. Diabetes mellitus en arterieÈle insufficieÈntie PatieÈnten met diabetes mellitus ontwikkelen een uitgebreider en progressiever vasculair lijden dan niet-diabetici. CoeÈxisterende factoren in de atherogenese bij diabetes mellitus zijn: dyslipemie, hyperinsulinemie, proteõÈ neglycosylatie en oxidatieve stress. Diabetes mellitus is geassocieerd met een hoge prevalentie van distale arterieÈle pathologie, snellere calcificatie, verhoogde trombogeniciteit, metabole ontregeling en een algemeen slechte prognose. Geassocieerde sensorische en autonome neuropathie draagt bij tot de ontwikkeling van ischemische verwikkelingen bij diabetes mellitus en kan ulceratieve letsels veroorzaken, zelfs bij een normaal arterieel systeem. Voorkeurplaatsen vormen de A. tibialis en de A. peronea, waarvoor revascularisatieprocedures vaak moeilijker zijn. Het risico op amputatie is bij diabetici veel hoger dan bij niet-diabetici (2). Het concept van de diabetische vasculopathie is verweven met dit van de microangiopathie, vanwege de frequentie waarmee diabetici ulceratie en gangreen ontwikkelen, ondanks de aanwezigheid van relatief normale arterieÈle pulsaties in de betrokken ledematen. De specifieke aandoening van de kleine bloedvaten blijkt mede aanleiding te geven tot de retinale, renale en mogelijk myocardiale manifestaties van diabetes. Bij het diabetesulcus
liggen verschillende oorzaken aan de basis van de specifieke natuur van het letsel. Naast de gekende macroangiopathie en neuropathie kunnen capillaire hypertensie, ten gevolge van een gestoorde posturale vasoconstrictie, en abnormale vasculaire permeabiliteit mede verantwoordelijk zijn voor de unieke huidmanifestaties bij vasculaire aandoeningen van diabetici (3). Perifere neuropathie speelt ook een belangrijke rol in de ontwikkeling van voetverwikkelingen bij patieÈnten met diabetes. Verlies van reflexe reactieve hyperemie in het huidvaatbed is mede oorzaak van het ontstaan van trofische letsels bij neuropathie, samen met het verlies van pijngevoel, de autonome disfunctie, en de abnormale arterioveneuze shunting. De mogelijkheid van arterieÈle insufficieÈntie moet altijd overwogen worden bij diabetici met een voetulceratie, ongeacht de locatie of ernst van het letsel.
Diagnostiek van arterieÈle ischemie bij diabetes mellitus 1. Segmentale bloeddrukmeting De traditionele subjectieve screeningstechnieken voor perifeer arterieel lijden onderschatten bij diabetici systematisch de ernst van de ziekte. Enkel 20% van de patieÈnten met objectieve tekenen van perifeer vaatlijden (lage enkel-armindex) meldt symptomen van claudicatio (4). Palpeerbare polsdeficits hebben ook een vrij lage voorspellende waarde. Gesuggereerd wordt dat deze discrepanties het gevolg zijn van de beperkte, distale aard van vroeg diabetisch en atherosclerotisch perifeer vaatlijden (4). Aan diabetes mellitus geassocieerd vasculair lijden tast soms slechts eÂeÂn tot twee tibiale arterieÈn aan. Als enkel de A. tibialis aangetast is, zal dit de claudicatio niet in de hand werken. Ofschoon asymptomatisch, heeft dit vroeg aantastingsstadium significante prognostische implicaties voor de totale overleving. Een geõÈ soleerde stenose van de A. tibialis posterior of een occlusie bij een diabeticus gaat gepaard met een drievoudig verhoogd risico op de totale sterfte en een viervoudig verhoogd risico op de mortaliteit door coronairlijden, benevens zijn invloed op het ontstaan van voetulcera. De accurate identificatie van vroege
stadia van perifeer arterieel occlusief lijden bij diabetes is belangrijk. De A. tibialis posterior en de A. dorsalis pedis enkel/brachialis bloeddruk ratio evalueert de aanwezigheid en de ernst van de ischemie in de onderste ledematen. Het optreden van abnormale enkel-armindexen suggestief voor perifere arterieÈle aantasting (5 0,90) neemt toe met de leeftijd van de patieÈnt en de duur van de diabetes. Bij een relatief klein percentage van de patieÈnten wordt de diagnosestelling van perifere vaatvernauwingen bemoeilijkt door mediacalcificatie en het niet-comprimeerbaar zijn van het bloedvat. De systolische bloeddruk in de teen kan een accurate en reproduceerbare schatting geven van de voetperfusiedruk bij mediacalcificatie van de meer proximale tibiale en voetarterieÈn (5). Dit onderzoek is nuttig omdat de digitale arterieÈn meestal geen mediacalcificatie vertonen. De teendruk kan van grote prognostische waarde zijn. Een systolische bloeddruk in de teen van 30 mmHg of meer is predictief voor de genezing van teen- en voetulcera in meer dan 90% van de gevallen. Een systolische druk in de teen van minder dan 20 mmHg is geassocieerd met slechts 29% primaire genezing. Twee derde van de ledematen met een systolische bloeddruk in de teen van 5 30 mmHg evolueert naar amputatie, vergeleken met praktisch geen enkele amputatie bij een systolische druk in de teen van 5 30 mmHg. Vele andere indirecte methoden voorspellen de wondheling van de onderste ledematen. In de praktijk is geen enkele zo accuraat als de enkel-armindex of de systolische bloeddruk in de teen. De evaluatie van de snelheidscurve (duplex) in de verschillende arterieÈle segmenten heeft een goede reproduceerbaarheid en betrouwbaarheid in het bepalen van de graad en de betekenis van instroomproblemen in het onderste lidmaat en zegt aldus iets over de kans op wondgenezing. 2. Dopplerultrasonografie Dopplerultrasonografie is een nuttige kwalitatieve techniek om vaten met significante stenose te identificeren. Bloedstroming door een vat kan opgespoord en ingeschat worden via een Dopplersignaal. Normaal heeft de curve van de polsgolfsnelheid drie componenten (fig. 1): 1) een snelle voorwaartse stroom 809
gedurende de systole, 2) een transieÈnte stroomomkering gedurende de vroege diastole, en 3) een tragere voorwaartse stroom gedurende de late diastole. Wanneer de probe distaal van een stenose wordt geplaatst, verandert de normale trifasische golf. Bij een ernstige stenose of occlusie, is de golfcurve gewoonlijk gedempt, de systolische piek lager en de snelheid van stijgen vertraagd; ook verdwijnt de omgekeerde stroomcomponent. Ingeval van ernstige ischemie wordt geen bloedstroom waargenomen. Wanneer de probe direct op de stenose wordt geplaatst, wordt het signaal hoog en turbulent. Door het plaatsen van de probe op verschillende plaatsen van de vaten van de ledematen, kan de onderzoeker de plaats van stenotische letsels bepalen. Bijvoorbeeld, wanneer het Dopplerpatroon abnormaal is over de A. femoralis communis, heeft de patieÈnt significant aorto-iliacaal lijden. Als de golfvorm over de A. femoralis communis normaal is, maar het patroon over de A. poplitea abnormaal, bevindt zich hoogstwaarschijnlijk een significante stenose tussen de twee locaties. Als het golfpatroon verder demping vertoont over de A. dorsalis pedis, zijn er additionele distale stenosen aanwezig.
3. Duplexechografie Duplexultrasonografie wordt vaak gebruikt als preoperatieve screeningstest of om de resultaten van percutane transluminale angioplastiek (PTA) in te schatten. ,,Gray-scale imaging'' is nuttig om zones van intimaverdikking, plaquevorming en calcificatie te identificeren. Kleuren-Doppler detecteert een abnormale bloedstroom veroorzaakt door stenosering. Het plotse verlies van kleur en de afwezigheid van een Dopplercurve wijzen op een occlusie. De criteria voor de definitie van stenose varieÈren. Meestal wordt aangenomen dat een piek-systolesnelheid (PSV) van 4 160 cm/sec. of een tweevoudige toename van de PSV overeenkomt met een stenose van minstens 50% (6). De gevoeligheid van deze techniek voor het waarnemen van significante stenosen in de A. femoralis of de A. poplitea varieert tussen 78 en 85% en voor het vaststellen van occlusies tussen 90 en 100%, terwijl de specificiteit voor stenosen evenals voor occlusies 90 aÁ 100% benadert (6). 810
Fig. 1: Trifasisch patroon van arterieÈle flow in de lidmaatarterieÈn.
Ultrasonografische follow-up van infra-inguõÈ nale bypass-enten wordt verricht om entfalen zo snel mogelijk op te sporen. De normale stroomsnelheid in enten schommelt tussen 50 en 120 cm/sec. Een PSV lager dan 45 cm/sec. wijst op een ent met een verhoogde kans op falen. Een tweevoudige stijging in snelheid wijst op een stenose van 5 50%, terwijl een drievoudige stijging in PSV of een einddiastolische snelheid hoger dan 20 cm/sec. suggestief is voor een stenose groter dan 75%. Sommige significante stenosen kunnen vastgesteld worden nog voor een duidelijke verandering in de enkel-armindex optreedt (7). 4. Registratie van het polsvolume Deze techniek gebruikt de principes van de plethysmografie om veranderingen te meten in beenvolume met elke polsslag teneinde de bloedstroom te kwantificeren die effectief naar de ledematen gaat (veneuzeocclusie-plethysmografie (8)). De normale polsvolumecurve lijkt op een bloeddrukgolf. Deze bestaat uit een systolische opwaartse slag met een scherpe systolische piek en een helling die concaaf is naar de basislijn en een prominente dicrotische golf vertoont. De golfvorm wordt abnormaler naarmate de arterieÈle stenose in ernst toeneemt. Een mild abnormale vorm heeft een scherpe systolische piek, maar de dicrotische golf ontbreekt en de helling is convex ten opzichte van de basislijn. Een matig abnormale vorm vertoont een vlakke systolische piek, de tijden van stijgen en dalen zijn ongeveer gelijk en de dicrotische golf
ontbreekt. Een ernstig abnormale golfvorm wordt gekarakteriseerd door een zeer lage amplitudo. Er dient opgemerkt dat de twee slagen ook kunnen ontbreken in normale vaten. Dit komt voornamelijk voor wanneer de weerstand in de vaten laag is, zoals bijvoorbeeld na een inspanning. Er is een grote variatie in golfamplitudo, ook in normale ledematen. De amplitudo kan beõÈ nvloed worden door het slagvolume, de bloeddruk, de vasculaire tonus en de patentie van het vat. Een unilaterale reductie van de amplitudo suggereert een onderliggende stenose. Een matig of ernstig abnormale polsvolumeregistratie kan hemodynamisch belangrijke letsels identificeren in 95% van de ledematen. Deze test is nuttig om het natuurlijk verloop van de ziekte te volgen, omdat de amplitudo van de polsvolumeregistratie gewoonlijk reproduceerbaar is over de tijd bij dezelfde patieÈnt. Een daling in polsvolumeamplitudo correleert frequent met een progressie van het onderliggend arterieel obstructief lijden. De polsvolumeregistratie is voornamelijk nuttig wanneer verkalkte vaten een accurate interpretatie van de drukmetingen in het been uitsluiten. Ze is ook nuttig voor het beoordelen van de digitale bloeddoorstroming. Een abnormale polsvolumecurve kan een verminderde bloedstroom naar de tenen/vingers weergeven. Toch is het vaak moeilijk om een verminderde digitale bloedstroom ten gevolge van vasospasme te onderscheiden van deze secundair aan occlusief lijden. De polsvolumeregistratie wordt vaak gebruikt in de evaluatie van een ,,thoracic outlet syndrome'', de afklemming van de A. poplitea en de patentie van enten, alsook in associatie met arterieÈle Dopplerdrukmetingen, voornamelijk wanneer fout-verhoogde waarden kunnen verwacht worden. De techniek van polsvolumeregistratie maakt gebruik van pneumatische manchetten of weerstandstouwtjes op verschillende plaatsen van het lidmaat, met name ter hoogte van het proximale en distale deel van de dij en van de kuit, alsook ter hoogte van de tenen/ vingers. Een abnormale polsvolumeregistratie weerspiegelt gewoonlijk een aantasting proximaal van de manchet of het weerstandstouwtje. Niet hoog genoeg geplaatste manchetten of touwtjes vormen de belangrijkste beperking van de polsvolumeregistatie om letsels ter hoogte van de A. femoralis superficialis te onderscheiden van meer proximaal gelegen letsels. Hier kan dan eventueel hulp gezocht worden via Dopplerechografie.
5. Reactieve hyperemie De vasodilatatie optredend na een ischemische stimulus, noemt men reactieve hyperemie. Ischemie kan veroorzaakt worden door inflatie van de manchet boven de systolische druk (gewoonlijk gedurende minstens een 5-tal minuten, wat niet altijd goed verdragen wordt door de patieÈnt). Loslaten van de manchet laat een piek van bloedstroom toe naar de gedilateerde weerstandsvaten van de onderste ledematen. Gewoonlijk is er een lichte val in bloeddruk in het been vergeleken met de arm, vanwege de vasodilatatie. Toch is de enkelarmindex gewoonlijk groter dan 0,9 gedurende de eerste minuut na het loslaten van de manchet. De bloeddruk distaal van een stenose daalt verder gedurende de periodes van verhoogde doorstroming. Een enkel-armindex van 5 0,8 na een ischemische stimulus is abnormaal en wijst op arterieel occlusief lijden. Plethysmografie kan ook gebruikt worden voor het vaststellen van de bloedstroom na het loslaten van een ischemische stimulus (8). Gewoonlijk is er na het opheffen van de ischemie een terugkeer van het polsvolume naar ten minste 50% van zijn basale waarde binnen de 3,5 seconden. Bij een stenose is deze tijdsperiode waarin de pols terug verschijnt (soms 4 60 seconden) aanzienlijk verlengd en is er een verminderd bloedstroomantwoord. Curven bekomen na het onderbreken van de circulatie gedurende 3 minuten toonden de beste resultaten en discriminantanalyse toonde dat de piekstroom de beste individuele parameter vormt om normale van abnormale antwoorden te onderscheiden (8). 6. Transcutane oximetrie De meting van de transcutane zuurstofspanning wordt gebruikt voor de evaluatie van de ernst van de huidischemie bij patieÈnten met perifeer arterieel occlusief lijden. Zuurstofgevoelige elektroden worden bij een liggende patieÈnt geplaatst op de benen, met inbegrip van de voetrug, en op de borstkas. Bij gezonde personen bedraagt deze zuurstofspanning ongeveer 60 mmHg en de ratio van de voet-borstkas transcutane zuurstofspanning ( de regionale perfusie-index) ongeveer 0,9 (9). Deze waarden dalen evenredig met de ernst van de ischemie. Bij patieÈnten met claudicatio, maar zonder rustischemie, kunnen de waarden overlappen met deze van gezonden. Bij veel 811
patieÈnten echter zijn de waarden gedaald, tussen de 40 en 60 mmHg, wat overeenstemt met een regionale perfusie-index van 0,8. Bij patieÈnten met rustischemie of dreigend weefselverlies bedraagt de voetzuurstofspanning vaak minder dan 40 mmHg, corresponderend met een regionale perfusie-index van minder dan 0,5. De transcutane zuurstofspanning in weefsel kan gebruikt worden om de kans op heling na een amputatie te voorspellen. Heling treedt gewoonlijk op wanneer de zuurstofspanning meer dan 40 mmHg bedraagt, terwijl een wondheling weinig kans heeft bij een zuurstofspanning van minder dan 20 mmHg. Provocerende manoeuvres, zoals opheffen van het been of oefeningen, kunnen de sensitiviteit van de transcutane zuurstofspanning verbeteren om de ernst van het arterieel lijden te bepalen. De zuurstofspanning in de voet is lager bij diabetici dan bij niet-diabetici. Ze kan van nut zijn wanneer vaatcalcificaties accurate drukmetingen onmogelijk maken. De betrouwbaarheid van deze techniek staat nog ter discussie. Bespreking en besluit Ofschoon al deze onderzoeken bijdragen tot de diagnostiek van arterieÈle vaatpathologie,
heeft het geen zin om alle onderzoeken bij elke patieÈnt te verrichten. Bij een diabetespatieÈnt met anamnestisch-klinische argumenten voor perifeer arterieel vaatlijden is de segmentale bloeddrukmeting met inbegrip van de meting van de systolische bloeddruk in de teen het meest aangewezen niet-invasieve vaatonderzoek met hieraan gekoppeld een polsvolumeregistratie. Dit onderzoek volstaat om de verdere strategie voor de patieÈnt te bepalen. Perifeer arterieel vaatlijden is een merker van atherosclerose. Bij diabetes mellitus is atherosclerose in 50% van de gevallen een oorzakelijke factor in de pathogenese van de diabetische voet met al zijn verwikkelingen. Voor de diagnose en de follow-up van arterieel lijden is de segmentale systolische bloeddruk een van de meest gebruikte en beste methoden. Terwijl voor de bevolking in het algemeen de enkel-armindex een gevoelige parameter is om arterieÈle insufficieÈntie op te sporen, zal men bij de diabetespatieÈnt eerder beroep doen op de systolische bloeddruk in de teen, die weinig of niet onderhevig is aan mediacalcificatie van de arterieÈn. Aangezien de pathogenese van de diabetische voet meestal een multifactorieel proces is, dient arterieÈle insufficieÈntie steeds opgespoord te worden.
LITERATUUR 1. DUPREZ D, DE BACKER T, DE BUYZERE M, CLEMENT DL. Estimation of walking distance in intermittent claudication: need for standardization. Eur Heart J 1999; 20: 641-644. 2. REIBER GE, PECORARO RE, KOEPSELL TD. Risk factors for amputation in patients with diabetes mellitus. A case-control study. Ann Intern Med 1992; 117: 97-105. 3. SANDEMAN DD, SHORE AC, TOOKE JE. Relation of skin capillary pressure in patients with insulin-dependent diabetes mellitus to complications and metabolic control. N Engl J Med 1992; 327: 760-764. 4. ORCHARD TJ, STRANDNESS DE Jr. Assessment of peripheral vascular disease in diabetes. Report and recommendations of an international workshop sponsored by the American Diabetes Association and the American Heart Association. September 1820, 1992 New Orleans, Louisiana. Circulation 1993; 88: 819-828.
812
5. STRANDNESS DE, BELL JW. Peripheral vascular disease: diagnosis and objective evaluation using a mercury strain gauge. Ann Surg 1965; 161: 3-35. 6. SACKS D, ROBINSON ML, MARINELLI DL, PERLMUTTER GS. Peripheral arterial Doppler ultrasonography: diagnostic criteria. J Ultrasound Med 1992; 11: 95-103. 7. MILLS JL, HARRIS EJ, TAYLOR LM Jr, BECKETT WC, PORTER JM. The importance of routine surveillance of distal bypass grafts with duplex scanning: a study of 379 reversed vein grafts. J Vasc Surg 1990; 12: 379-389. 8. CLEMENT DL, VAN MAELE GO, DE PUE NY. Critical evaluation of venous occlusion plethysmography in the diagnosis of occlusive arterial diseases in the lower limbs. Int Angiol 1985; 4: 69-74. 9. ROOKE TW, OSMUNDSON PK. The influence of age, sex, smoking, and diabetes on lower limb transcutaneous oxygen tension in patients with arterial occlusive disease. Arch Intern Med 1990; 150: 129-132.
