Cognitieve stoornissen bij multiple sclerose

Cognitieve stoornissen bij multiple sclerose

Cognitieve stoornissen bij multiple sclerose Klaas Arts*

Samenvatting

Inleiding

Al in de eerste betrouwbare beschrijvingen van MS werden cognitieve stoornissen als belangrijke symptomen van de ziekte gezien. Toch is na deze vroege beschrijvingen de belangstelling voor cognitieve stoornissen bij MS weggezakt en werd er gedurende bijna een eeuw nauwelijks onderzoek naar gedaan. De laatste decennia beginnen artsen en wetenschappers echter in te zien dat deze symptomen niet langer genegeerd kunnen worden, omdat ze van groot belang zijn voor het alledaagse functioneren en de kwaliteit van leven van de patiënten. Vroeg in het ziektebeloop kunnen stoornissen van de aandacht en de snelheid van de informatieverwerking optreden, later gevolgd door geheugenstoornissen en executieve functiestoornissen. De eerste stoornissen lijken vooral samen te hangen met ontstekingsprocessen en wittestofpathologie, de laatste met grijzestofpathologie. De diagnostiek wordt bemoeilijkt door de beperkte ecologische validiteit van neuropsychologische tests en het beperkte inzicht van de patiënten in hun eigen stoornissen. Daarom is er gezocht naar gevoelige en betrouwbare, maar tevens beknopte en gemakkelijk af te nemen tests met geringe hertest-effecten. De in vijf minuten af te nemen Symbol Digit Modalities Test (SDMT) lijkt het best te voldoen aan deze eisen en kan goed gebruikt worden bij de vroege screening. De behandeling van cognitieve stoornissen bij MS staat nog in de kinderschoenen. Momenteel zijn er aanwijzingen dat met cognitieve training in ieder geval een langdurige verbetering van het welbevinden en het alledaags functioneren kan worden bereikt.

Jean Martin Charcot, die als eerste multiple sclerose (MS) adequaat onderscheidde en afgrensde van andere neurologische aandoeningen,1 nam helder waar dat veel patënten met deze ziekte lijden aan cognitieve beperkingen. In de loop van de twintigste eeuw is dit inzicht echter op de achtergrond geraakt. Lang is gedacht dat patiënten met multiple sclerose bijna uitsluitend leden aan lichamelijke beperkingen en dat cognitieve beperkingen pas in zicht kwamen bij een klein deel van de patiënten in het eindstadium van de ziekte.2 Maar toen in de jaren 1980 de test- en onderzoekstechnieken verbeterden, werd langzaam duidelijk dat dit een grove onderschatting van de ernst van het probleem was. Nu weten we dat cognitieve stoornissen optreden bij 40-70 % van de patiënten met MS,3,4 vaak al in de vroege fasen van de ziekte en bij alle subtypen.5 Toch krijgen in de dagelijkse klinische zorg voor MS-patiënten deze stoornissen, net als de andere psychische gevolgen van MS, nog steeds te weinig aandacht.6 Ook bij wetenschappelijk onderzoek worden deze gevolgen nog vaak vergeten.6

Aard van de cognitieve beperkingen Cognitieve beperkingen bij MS komen vooral tot uiting in geheugenstoornissen, aandachtsproblemen, vermindering van de snelheid van informatieverwerking en stoornissen van de executieve functies (planning en organisatie).3,4,6-9 De impact van deze cognitieve stoornissen is aanzienlijk; ze hebben een grote invloed op het sociaal functioneren, op de mogelijkheden om te werken en op de kwaliteit van leven.6,10 Daar-

* Winkler Kliniek, centrum voor neuropsychiatrie en gedragsneurologie van Pro Persona in Wolfheze en Thalamus, polikliniek voor neuropsychiatrie van Pro Persona in Wolfheze. Correspondentie: [email protected]

Tijdschrift voor Neuropsychiatrie en Gedragsneurologie – nr 3 – november 2013

87


naast beperken deze cognitieve stoornissen de lichamelijke onafhankelijkheid, de zelfzorg, de copingvaardigheden, de revalidatiemogelijkheden en de rijvaardigheid van de patiënt. Patiënten met cognitieve stoornissen kunnen bovendien minder goed omgaan met de andere symptomen van hun ziekte en zijn minder therapietrouw.4 Net als bij veel andere ziektebeelden die gekenmerkt worden door executieve functiestoornissen, gaan bij MS de cognitieve stoornissen gepaard met een verminderd inzicht in het eigen cognitieve functioneren en met problemen bij het adequaat waarnemen en interpreteren van intenties en gedragingen van anderen.11-17 Problemen met het inschatten van het eigen cognitieve functioneren zijn vooral duidelijk geworden bij het gebruik van een vragenlijst die specifiek ontwikkeld is om te screenen op cognitieve stoornissen bij MS-patiënten, de Multiple Sclerosis Neuropsychological Screening Questionnaire (MSNQ).11 Van deze vragenlijst met 15 items bestaan twee versies: de versie die door de patiënt zelf wordt ingevuld (MSNQ-P) en een versie die door een ‘informant’ (partner, kind, ander familielid of naastbetrokkene) wordt ingevuld (MSNQ-I). De MSNQ-I geeft een betrouwbaar beeld van het cognitieve functioneren van de patiënt, maar de MSNQ-P niet. Patiënten die denken dat ze aan cognitieve stoornissen lijden, hebben vaak geen of weinig cognitieve beperkingen, maar wel een depressie of een angststoornis.6,11-14 Kortom, voor MS-patiënten zelf is het moeilijk om de ernst van hun cognitieve beperkingen in te schatten; familieleden en andere naastbetrokkenen kunnen dat veel beter.4,12 Van de MSNQ bestaat overigens een gevalideerde Nederlandse versie.12 Het onderzoek naar de sociale cognitie bij MS-patiënten is van recente datum. Gebleken is dat MS-patiënten de gedachten, plannen en emoties van de mensen uit hun omgeving vaak onjuist interpreteren of inschatten, waardoor ze ook de gedragingen van deze mensen soms niet goed begrijpen.16,17 De ontwikkeling van cognitieve stoornissen bij MS houdt geen gelijke tred met de ontwikkeling van de lichamelijke beperkingen; ze lijken relatief onafhankelijk van elkaar te ontstaan. Wel is het zo dat ze, net als de lichamelijke beperkingen – en in tegenstelling tot depressies en angststoornissen – gaandeweg toenemen in het verloop van de ziekte en het meest uitgesproken zijn in de secundair progressieve fase.6,7 Voorspellers van cognitieve achteruitgang zijn: mannelijk geslacht, vroeg debuut van de ziekte, atrofie van de grijze stof, secundair progressieve fase van de ziekte, en geringe cognitieve reserve bij ziektebegin.6,8

88

De neuropathologische basis Lange tijd is geprobeerd om de cognitieve beperkingen van MS-patiënten in verband te brengen met het aantal wittestoflaesies, maar een sterke correlatie tussen de ernst van de cognitieve beperkingen en de uitgebreidheid van de wittestoflaesies werd niet gevonden. Meer dan een zwakke of matige correlatie werd nooit vastgesteld.4,6,7,8 Een betere correlatie werd gevonden met de ernst van de centrale atrofie, vooral met de daaruit resulterende verwijding van de derde ventrikel.4 De laatste jaren werd ook een vrij sterke relatie gevonden met de corticale grijzestoflaesies, vooral met het dunner worden van de hersenschors. Wat hierbij verder opvalt, is dat de centrale atrofie (leidend tot verwijding van de derde ventrikel) en de corticale atrofie (leidend tot het dunner worden van de hersenschors) onafhankelijke voorspellers zijn voor cognitieve achteruitgang. Het lijkt dus te gaan om mechanismen die min of meer onafhankelijk van elkaar tot cognitieve achteruitgang leiden.4 Opmerkelijk is ook dat de corticale laesies bij MS niet willekeurig of gelijkmatig verspreid optreden. Er lijkt een duidelijke voorkeur te bestaan voor corticale gebieden die bij de limbische circuits horen en zo op belangrijke wijze het cognitief functioneren beïnvloeden.18 Een interessante bevinding van de laatste jaren is dat het ontstaan van cognitieve stoornissen te voorspellen is door de globale cerebrale atrofie die vijf jaar daarvoor waarneembaar is op een MRI.19 Deze vroege atrofie is waarschijnlijk vooral het gevolg van wittestofpathologie, want de grijze stofpathologie lijkt doorgaans enkele jaren later te ontstaan (waarbij moet worden aangetekend dat beginnende grijzestofpathologie moeilijker is vast te stellen). Voorts zijn er aanwijzingen gevonden dat de wittestofpathologie en de grijzestofpathologie verschillende cognitieve stoornissen veroorzaken. De wittestofpathologie zou vooral tot vertraging van de informatieverwerkingssnelheid en visuele geheugenstoornissen leiden, de grijzestofpathologie vooral tot stoornissen van het verbale geheugen.20 De laatste jaren is gebleken dat beschadiging van de thalamus – een grijzestofkern centraal in het brein – een belangrijke rolspeelt bij MS en verantwoordelijk is voor motorische achteruitgang, pijnsyndromen en cognitieve stoornissen.21 De atrofie van de thalamus op de MRI is ook een krachtige voorspeller van cognitieve achteruitgang, waarschijnlijk zelfs de beste.22 Dat is niet onlogisch. De thalamus is een schakel- en verbindingsstation voor informatie uit het gehele


een aanzienlijke belasting voor de patiënt, die vaak toch al lijdt onder ernstige vermoeidheidsklachten – wat overigens ook de betrouwbaarheid van de testresultaten kan ondergraven. Een tweede nadeel zijn de hoge kosten. Om al deze redenen ligt momenteel in de wetenschappelijke literatuur over de diagnostiek van cognitieve stoornissen bij MS het accent op instrumenten die in een relatief kort tijdsbestek een goede indruk kunnen geven van de cognitieve beperkingen bij MS-patiënten.29-39 De Brief Repeatable Battery of Neuropsychological Tests (BRB-N) is het oudste van deze instrumenten. Deze beknopte testbatterij werd ontwikkeld Rao e.a.,29,30 door uit een omvangrijke testbatterij van 23 tests de vier tests te kiezen die het meest sensitief waren voor cognitieve beperkingen bij MS.18 Na enkele modificaties ontstond uiteindelijk een batterij van vijf tests die tezamen in ongeveer 45 minuten kunnen worden afgenomen:

Neuropsychologisch onderzoek en screening

In 2001 werd een nieuw instrument ontwikkeld, in een consensusbijeenkomst waaraan Amerikaanse, Britse, Canadese en Australische psychologen en neuropsychologen deelnamen. Het resultaat was de Minimal Assessment of Cognitive Function in MS (MACFIMS),32 een batterij bestaande uit zeven tests, die in 90 minuten kan worden afgenomen en die daarmee een middenpositie inneemt tussen een screeningsinstrument en een uitgebreid neuropsychologisch onderzoek. Net als bij de BRB-N maken de PASAT en de SDMT deel uit van de batterij. Daarnaast zijn er de volgende tests in opgenomen:

Is het zinvol om een uitgebreid neuropsychologisch onderzoek te verrichten bij MS-patiënten? Geven de resultaten van dit onderzoek een goede indruk van het cognitief functioneren in de dagelijkse praktijk? Deze vraag naar de ecologische validiteit van neuropsychologische tests staat de laatste jaren sterk in de belangstelling. Het is gebleken dat de prestaties bij neuropychologisch onderzoek vaak weinig zeggen over het daadwerkelijk cognitief functioneren in de dagelijkse praktijk.24,25 Dit speelt vooral bij het onderzoek van executieve functies.26,27 Patiënten die probleemloos door de tests heen komen, lopen in het dagelijks leven soms volledig vast door cognitief disfunctioneren, maar het omgekeerde komt ook voor.28 Daarnaast zijn er ook nog een aantal nadelen verbonden aan uitgebreide neuropsychologische diagnostiek. Ten eerste kost zo’n uitgebreid onderzoek veel tijd en betekent het vaak


brein en is via dikke vezelbundels verbonden met de cortex en de basale ganglia. Dan is het niet verbazingwekkend dat thalamusdegeneratie tot vertraging van de informatieverwerking en andere neuropsychologische stoornissen leidt. Intrigerend in dit verband is een recente, grote en goed opgezette Nederlandse studie van Schoonheim e.a.23 Het is al heel lang bekend dat vrouwen vaker MS krijgen dan mannen, maar dat de ziekte bij mannen ernstiger verloopt. In deze studie bleek echter dat cognitieve stoornissen zich in een vroege fase van de ziekte bijna uitsluitend ontwikkelen bij mannen. Bij de vrouwen werd geen significant verschil gevonden ten opzichte van de controlegroep, terwijl er bij de mannen in zes van de zeven geteste cognitieve domeinen significante verschillen waren. De groepen waren goed gematcht en er waren geen demografische verschillen tussen de seksen. Mannen en vrouwen verschilden ook niet van elkaar in de afwijkingen op de MRI, met één uitzondering: de thalamusatrofie was bij de mannen veel meer uitgesproken. Bovendien correleerde de ernst van de thalamusatrofie met de ernst van de cognitieve stoornissen in alle gemeten zeven domeinen. Al deze mechanismen kunnen niet verklaren waarom cognitieve stoornissen soms heel vroeg in het ziektebeloop optreden, in een fase waarin nog geen beschadiging van de witte of grijze stof kan worden vastgesteld. Nieuwe onderzoeksdata suggereren dat in deze gevallen ontstekingsprocessen de oorzaak zijn, bijvoorbeeld door de activiteit van pro-inflammatoire cytokines.6

– Selective Reminding Test (verbaal geheugen) – 10/36 Spatial Recall Test (concentratie, visueel geheugen) – Symbol Digit Modalities Test (SDMT) (aandacht, concentratie en informatieverwerkingssnelheid) – Paced Auditory Serial Addition Test (PASAT) (aandacht, concentratie en informatieverwerkingssnelheid) – Word List Generation (verbale vloeiendheid) Van deze batterij bestaat een gevalideerde Nederlandse versie.31

– California Verbal Learning Test-II (leren en geheugen) – Brief Visuospatial Memory test – Revised (leren en geheugen) – D-KEFS Sorting Test (executieve functies) – Judgment of Line Orientation test (visuele en ruimtelijke waarneming) – Controlled Oral Word Association Test (taal)


89


Omdat de MACFIMS en de BRB-N nog steeds vrij veel tijd vroegen, zijn zeven neurologen en vijf neuropsychologen bij elkaar gaan zitten om een zeer beknopt screeningsinstrument te ontwikkelen. Dit werd de Brief International Cognitive Assessment for MS (BICAMS),33 die bestaat uit de drie meest bruikbare tests van de MACFIMS: de SDMT, de California Verbal Learning Test-II en de Brief Visuospatial Memory test – Revised. Tezamen worden ze in ongeveer 15 minuten afgenomen.

Slim screenen De SDMT (Symbol Digit Modality Test) is de enige test die onderdeel uitmaakt van alle hiervoor genoemde instrumenten. Dat is geen toeval. Net als de oudere PASAT, die deel uitmaakt van zowel de BRB-N als de MACFIMS, is het een test die aandacht, concentratie en informatieverwerkingssnelheid meet. De PASAT heeft echter een nadeel dat de SDMT niet aankleeft: door de opzet van de test worden de patiënten tijdens de afname direct geconfronteerd met hun fouten, wat angst en frustratie kan veroorzaken – en daarmee vertekening van de testresultaten.34 Recent is bovendien aangetoond dat de validiteit en de betrouwbaarheid van de SDMT beter zijn dan die van de PASAT.35 Dit alles tezamen maakt de SDMT de meest bruikbare afzonderlijke test voor de snelle screening van MS-patiënten op cognitieve stoornissen.33,36 De afname duurt 5 minuten, depressies veroorzaken relatief weinig vals-positieve scores, en er zijn drie betrouwbare varianten, zodat hertest-effecten gering kunnen blijven.37 De test is eenvoudig af te nemen en heeft een hoge sensitiviteit, betrouwbaarheid en validiteit.36,38,39 De SDMT is vooral ook zo belangrijk omdat het een test van de aandacht en de snelheid van de informatieverwerking is; stoornissen daarvan zijn vroege voorspellers van cognitieve achteruitgang, ook in de andere domeinen.

Behandeling Een effectieve farmacologische behandeling voor de cognitieve stoornissen bij multiple sclerose is nog niet gevonden.40 Voor de effectiviteit van cognitieve revalidatie zijn wel in meerdere studies aanwijzingen gevonden, maar in andere studies wordt weer geen enkel effect gezien. Het lijkt belangrijk om dit onderzoek niet te vroeg af te breken. Bij niet-aangeboren hersenletsel heeft het ook lang geduurd voordat er effectieve interventies waren gevonden en deze effectiviteit ook daadwerkelijk kon worden aangetoond. Pas vrij

90

recent kon daarover een eerste positieve review worden gepubliceerd.41 In de systematische reviews over cognitieve revalidatie bij MS wordt voorzichtig geconcludeerd dat er voorlopige aanwijzingen zijn voor een positief effect.42-44 In een recente studie, waarbij met name de SDMT werd gebruikt, stellen Mäntynen e.a.45,46 evenwel vast dat cognitieve revalidatie weliswaar positieve effecten had op de perceptie van de eigen cognitieve beperkingen, en dat dit leidde tot een beter welbevinden en een beter algeheel functioneren, maar dat de scores op gevalideerde neuropsychologische tests niet significant verbeterden. De verbetering van het welbevinden en het algehele functioneren na de cognitieve revalidatie bleken echter wel vrij robust: na een jaar waren ze nog aanwezig.47 In een reactie48 op kritiek49 onderstrepen de auteurs dat ze hun bevindingen als een positief resultaat interpreteren: Het doel van de gegeven cognitieve training was om MS-patiënten te ondersteunen bij het begrijpen van hun cognitieve mogelijkheden en beperkingen, bij het aanleren van compensatiestrategieën en bij het zoeken naar oplossingen in de omgang met cognitieve problemen. Het verbeteren van de cognitieve prestaties op een test was geen doel. Juist omdat er – zoals al beschreven – geen sterke relatie is tussen prestaties op neuropsychologische tests en het cognitief functioneren in het dagelijks leven, lijkt verbetering van het laatste belangrijker dan een verbetering van testscores.

Conclusie De zoektocht naar effectieve interventies voor de behandeling van cognitieve stoornissen bij MS is nog maar net begonnen. De eerste aanwijzingen voor een positief effect van cognitieve training zijn gevonden. Bij het zoeken naar een effectieve medicamenteuze behandeling van deze stoornissen kan nu waarschijnlijk het beste worden ingezet op een vroege diagnostiek van cognitieve beperkingen en het aanpassen van de immunomodulerende behandelingen daaraan.50 Ook bij het onderzoek naar de diagnostiek en de behandeling van primair en secundair progressieve vormen van MS lijkt dit een zinvolle strategie. Door het ontbreken van heldere aanknopingspunten voor effectieve behandelingen en door de beperkingen van de EDSS-score (het is een subjectieve score, de betrouwbaarheid is gering en het duurt relatief lang voordat er significante veranderingen in de score optreden), is er weinig onderzoek gedaan naar deze maligne vormen van MS. Door het gebruik van simpele, objectieve en betrouwbare uitkomstmaten, zoals de timed 25-foot walk, de


Literatuur 1. Charcot JM. Leçons sur les maladies du système nerveux, Vol. 1. Paris: Delahaye & Lecrosnier, 1872. 2. Richardson JT, Robinson A, Robinson I. Cognition and multiple sclerosis: a historical analysis of medical perceptions. J Hist Neurosci. 1997;6:302-19. 3. Amato MP, Zipoli V, Portaccio E. Multiple sclerosis-related cognitive changes: a review of cross-sectional and longitudinal studies. J Neurol Sci 2006;245:41-6. 4. Langdon DW. Cognition in multiple sclerosis. Curr Opin Neurol 2011;24: 244-9. 5. Glanz BI, Holland CM, Gauthier SA, et al. Cognitive dysfunction in patients with clinically isolated syndromes or newly diagnosed multiple sclerosis. Mult Scler 2007;13:1004-10. 6. Feinstein A, DeLuca J, Baune BT, Filippi M, Lassman H. Cognitive and neuropsychiatric disease manifestations in MS. Mult Scler Rel Disord 2013;2:4-12. 7. Chiaravalloti ND and DeLuca J. Cognitive impairment in multiple sclerosis. Lancet Neurol 2008; :1139-51. 8. Benedict RH, Zivadinov R. Risk factors for and management of cognitive dysfunction in multiple sclerosis. Nat Rev Neurol 2011;7:332-42. 9. Rogers JM, Panegyres PK. Cognitive impairment in multiple sclerosis: evidence-based analysis and recommendations. J Clin Neurosci 2007;14:919-27. 10. Mitchell AJ, Benito-León J, González JM, Rivera-Navarro J. Quality of life and its assessment in multiple sclerosis: integrating physical and psychological components of wellbeing. Lancet Neurol 2005;4(9):556-66. 11. Benedict RH, Munschauer F, Linn R, Miller C, Murphy E, Foley F, et al. Screening for multiple sclerosis cognitive impairment using a self-administered 15-item questionnaire. Mult Scler 2003;9:95-101. 12. Sonder JM, Mokkink LB, van der Linden FA, Polman CH, Uitdehaag BM. Validation and interpretation of the Dutch version of the Multiple Sclerosis Neuropsychological Screening Questionnaire. J Neurol Sci 2012;320:91-6. 13. Christodoulou C, Melville P, Scherl WF, et al. Perceived cognitive dysfunction and observed neuropsychological performance: Longitudinal relation in persons with multiple sclerosis. J Int Neuropsychol Soc 2005;11:614-619. 14. Benedict RHB, Zivadinov R. Predicting neuropsychological abnormalities in multiple sclerosis. J Neurol Sci 2006;245:67-72.

15. Julian L, Merluzzi NM, Mohr DC. The relationship among depression, subjective cognitive impairment, and neuropsychological performance in multiple sclerosis. Mult Scler 2007;13:81-86. 16. Pöttgen J, Dziobek I, Reh S, Heesen C, Gold SM. Impaired social cognition in multiple sclerosis. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2013;84:523-8. 17. Kraemer M, Herold M, Uekermann J, Kis B, Wiltfang J, Daum I, Dziobek I, Berlit P, Diehl RR, Abdel-Hamid M. Theory of mind and empathy in patients at an early stage of relapsing remitting multiple sclerosis. Clin Neurol Neurosurg. 2013;115:1016-22 18. Geurts JJ, Barkhof F. Grey matter pathology in multiple sclerosis. Lancet neurology 2008;7:841-51. 19. Summers M, Fisniku L, Anderson V, Miller D, Cipolotti L, Ron M.Cognitive impairment in relapsing-remitting multiple sclerosis can be predicted by imaging performed several years earlier. Mult Scler 2008;14:197-204. 20. Sanfilipo MP, Benedict RH, Weinstock-Guttman B, Bakshi R. Gray and white matter brain atrophy and neuropsychological impairment in multiple sclerosis. Neurology 2006;66:685-92. 21. Minagar A, Barnett MH, Benedict RH, Pelletier D, Pirko I, Sahraian MA, Frohman E, Zivadinov R. The thalamus and multiple sclerosis: modern views on pathologic, imaging, and clinical aspects. Neurology 2013;80:210-9. 22. Fisher E, Benedict RH. Correlation of cognitive impairment and thalamic atrophy in MS: for men only? Neurology 2012;79:1748-9. 23. Schoonheim MM, Popescu V, Rueda Lopes FC, Wiebenga OT, Vrenken H, Douw L, Polman CH, Geurts JJ, Barkhof F. Subcortical atrophy and cognition: sex effects in multiple sclerosis. Neurology 2012;79:1754-61. 24. Chaytor N, Schmitter-Edgecombe M. The ecological validity of neuropsychological tests: a review of the literature on everyday cognitive skills. Neuropsychol Rev 2003;13:181-97. 25. Bouwens, S. Ecological aspects of cognitive assessment. Proefschrift. Maastricht: Neuropsych Publishers, 2009. 26. Manchester D, Priestley N, Jackson H. The assessment of executive functions: coming out of the office. Brain Inj 2004;18:1067-81. 27. Burgess PW, Alderman N, Volle E, Benoit RG, Gilbert SJ. Mesulam’s frontal lobe mystery re-examined. Restor Neurol Neurosci 2009;27:493-506. 28. Carey CL, Kramer JH, Josephson SA, Mungas D, Reed BR, Schuff N, Weiner MW, Chui HC. Subcortical lacunes are associated with executive dysfunction in cognitively normal elderly. Stroke 2008;39:397-402. 29. Rao SM and the Cognitive Function Study Group



nine-hole peg test en de SDMT, zou dit onderzoek een vruchtbare impuls kunnen krijgen.51

91


of the National Multiple Sclerosis Society. A manual for the Brief Repeatable Battery of Neuropsychological Tests in multiple sclerosis.Milwaukee, WI: Medical College of Wisconsin, 1990. 30. Rao SM, Leo GJ, Bernardin L, Unverzagt F. Cognitive dysfunction in multiple sclerosis 1. Frequency, patterns and prediction. Neurology 1991;41:685-91. 31. Boringa JB, Lazeron RH, Reuling IE, Adèr HJ, Pfennings L, Lindeboom J, de Sonneville LM, Kalkers NF, Polman CH. The brief repeatable battery of neuropsychological tests: normative values allow application in multiple sclerosis clinical practice. Mult Scler 2001;7:263-7. 32. Benedict RH, Fischer JS, Archibald CJ, Arnett PA, Beatty WW, Bobholz J, Chelune GJ, Fisk JD, Langdon DW, Caruso L, Foley F, LaRocca NG, Vowels L, Weinstein A, DeLuca J, Rao SM, Munschauer F. Minimal neuropsychological assessment of MS patients: a consensus approach. Clin Neuropsychol 2002;16:381-97. 33. Langdon DW, Amato MP, Boringa J, Brochet B, Foley F, Fredrikson S, Hämäläinen P, Hartung HP, Krupp L, Penner IK, Reder AT, Benedict RH. Recommendations for a Brief International Cognitive Assessment for Multiple Sclerosis (BICAMS). Mult Scler 2012;18:891-8. 34. Tombaugh TN. A comprehensive review of the Paced Auditory Serial Addition Test (PASAT). Arch Clin Neuropsychol. 2006;21:53-76. 35. Sonder JM, Burggraaff J, Knol DL, Polman CH, Uitdehaag BM. Comparing long-term results of PASAT and SDMT scores in relation to neuropsychological testing in multiple sclerosis. Mult Scler 2013[Epub ahead of print]. 36. Benedict RH, Duquin JA, Jurgensen S, et al. Repeated assessment of neuropsychological deficits in multiple sclerosis using the Symbol Digit Modalities Test and the MS Neuropsychological Screening Questionnaire. Mult Scler 2008;14:940–6. 37. Benedict RH, Amato MP, Boringa J, Brochet B, Foley F, Fredrikson S, Hamalainen P, Hartung H, Krupp L, Penner I, Reder AT, Langdon D. Brief International Cognitive Assessment for MS (BICAMS): international standards for validation. BMC Neurol. 2012 Jul 16;12:55. doi: 10.1186/14712377-12-55. 38. Benedict RH, Duquin JA, Jurgensen S, Rudick RA, Feitcher J, Munschauer FE, Panzara MA, Weinstock-Guttman B. Repeated assessment of neuropsychological deficits in multiple sclerosis using the Symbol Digit Modalities Test and the MS Neuropsychological Screening Questionnaire. Mult Scler 2008;14:940-6. 39. Drake AS, Weinstock-Guttman B, Morrow SA, et al. Psychometrics and normative data for the Multiple Sclerosis Functional Composite: Replacing the

92

PASAT with the Symbol Digit Modalities Test. Mult Scler 2010;16:228-37. 40. DeLuca J and Nocentini U. Neuropsychological, medical and rehabilitative management of persons with multiple sclerosis. NeuroRehabil 2011;29:197-217. 41. Cicerone KD, Langenbahn DM, Braden C, Malec JF, Kalmar K, Fraas M, et al. Evidence-based cognitive rehabilitation: updated review of the literature from 2003 through 2008. Arch Phys Med Rehabil 2011;92:519-30. 42. Thomas PW, Thomas S, Hillier C, Galvin K, Baker B. Psychological interventions for multiple sclerosis. Cochrane Database Syst Rev, 1 (2006), p. CD004431. 43. O’Brien AR, Chiaravalloti N, Goverover Y, et al. Evidenced-based cognitive rehabilitation for persons with multiple sclerosis: A review of the literature. Arch Phys Med Rehabil 2008;89:761-9. 44. Rosti-Otajärvi E, Hämäläinen P. Neuropsychological rehabilitation for multiple sclerosis. Cochrane Database Syst Rev 2011;11:1-107. 45. Mäntynen A, Rosti-Otajärvi E, Koivisto K, Lilja A, Huhtala H, Hämäläinen P. Neuropsychological rehabilitation does not improve cognitive performance but reduces perceived cognitive deficits in patients with multiple sclerosis: a randomised, controlled, multi-centre trial. Mult Scler. 2013[Epub ahead of print]. 46. Rosti-Otajärvi E, Mäntynen A, Koivisto K, Huhtala H, Hämäläinen P. Patient-related factors may affect the outcome of neuropsychological rehabilitation in multiple sclerosis. J Neurol Sci 2013[Epub ahead of print]. 47. Rosti-Otajärvi E, Mäntynen A, Koivisto K, Huhtala H, Hämäläinen P. Neuropsychological rehabilitation has beneficial effects on perceived cognitive deficits in multiple sclerosis during nine-month follow-up. J Neurol Sci 2013[Epub ahead of print]. 48. Neuropsychological rehabilitation should not aim only at better cognitive task scores: a reply to the letter of Cerasa, Tomaiuolo and Quattrone. Mult Scler 2013[Epub ahead of print]. 49. Cerasa A, Tomaiuolo F, Quattrone A. Which is the goal of cognitive rehabilitation in multiple sclerosis: the improvement of cognitive performance or the perception of cognitive deficits? Mult Scler 2013[Epub ahead of print]. 50. Messinis L, Kosmidis MH, Lyros E, Papathanasopoulos P. Assessment and rehabilitation of cognitive impairment in multiple sclerosis. Int Rev Psychiatry 2010;22:22-34. 51. Koch MW, Cutter G, Stys PK, Yong VW, Metz LM. Treatment trials in progressive MS - Current challenges and future directions. Nat Rev Neurol. 2013;9:496-503.


Cognitieve stoornissen bij multiple sclerose

Recommend Documents