Verbetering van de Salmonella-status. van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie

Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie

dr. H.A. Vahl juni 2008

Vahl Feed and Health, Consultancy for animal feed & healthy livestock


Foto vorige bladzijde: Salmonellae die darmcellen invaderen (National

Institute of Allergy and

Infectious Disease, USA)

INHOUDSOPGAVE

RELEVANTE DEFINITIES EN AFKORTINGEN...................................5 LEESWIJZER ..............................................................................................6 SAMENVATTING.........................................................................................7 1. INLEIDING.............................................................................................10 1.1. PROBLEEMSTELLING, AANLEIDING EN UITDAGING................................................................10 1.2. SITUATIE MET BETREKKING TOT SALMONELLA IN PLUIMVEEVOER............................................14 1.3. DOELGROEP.................................................................................................................15 1.4. DOELSTELLING.............................................................................................................15 1.5. UITVOERING EN ORGANISATIE..........................................................................................15 1.6. AFBAKENING................................................................................................................15

2. BELANGRIJKE SALMONELLAE, INFECTIEROUTE EN AANGRIJPINGSPUNTEN VOOR INTERVENTIE...............................16 2.1. NAAMGEVING VAN SALMONELLAE BIJ PLUIMVEE?................................................................16 2.2. WELKE SALMONELLAE KOMEN BIJ LEGHENNEN VOOR?.........................................................16 2.2.1. Prevalentie van Salmonella bij leghennen........................................................17 2.3. WELKE SALMONELLAE KOMEN BIJ VLEESKUIKENS VOOR?.....................................................18 2.3.1. Prevalentie van Salmonella bij vleeskuikens.....................................................19 2.3.2. Prevalentie van Salmonella in kipproducten.....................................................21 2.4. VERGELIJKING VAN VERDELING VAN SEROTYPEN TUSSEN LEGHEN, VLEESKUIKEN, VARKEN EN RUND .........................................................................................................................................22 2.5. WELKE SALMONELLAE ZIJN IN NEDERLAND BIJ PLUIMVEE MOMENTEEL BELANGRIJK?................24 2.5.1. Salmonella Enteritidis (SE)...............................................................................24 2.5.2. Salmonella Typhimurium (ST)...........................................................................25 2.5.3. Salmonella Java (SJ).........................................................................................25 2.5.4. Andere Salmonellae die momenteel in Nederland relatief belangrijk zijn bij pluimvee.......................................................................................................................26 2.6. INFECTIEVERLOOP EN -ROUTE VAN SALMONELLA.................................................................26 2.7. AANGRIJPINGSPUNTEN VOOR INTERVENTIE.........................................................................26

Vahl Feed and Health, Consultancy for animal feed & healthy livestock pag. 2


3. INVENTARISATIE VAN VOER- EN DRINKWATERBEHANDELINGEN........................................................28 3.1. VOER-GERELATEERDE MAATREGELEN...............................................................................28 3.1.1. Effect van nutriënten en grondstoffen...............................................................28 3.1.1.1. Nutriënten met een mogelijk remmend effect............................................28 3.1.1.2. Invloed van prebiotica met een mogelijk remmend effect.........................29 1.monosacchariden .............................................................................................29 2.disacchariden ...................................................................................................29 3.oligosacchariden ..............................................................................................30 4.polysacchariden ...............................................................................................31 3.1.1.3. Grondstoffen (niet-prebiotica) met een mogelijk remmend effect ............31 3.1.1.4. Specifieke componenten.............................................................................32 Anticoccidia.........................................................................................................32 Kationische peptiden...........................................................................................33 Beta-glucaan........................................................................................................33 Mycotoxinen........................................................................................................33 Fytochemicaliën..................................................................................................34 Tanninezuur.........................................................................................................34 3.1.2. Fysische behandelingen van het voer................................................................34 3.1.3. Chemische behandelingen van het voer die invloed kunnen hebben op de Salmonella van het pluimveebedrijf............................................................................35 3.1.3.1. Kortketen vetzuren (KKVZ: C2,C3,C4)....................................................35 3.1.3.2. Middenlange keten vetzuren (MKVZ: C6,C8,C10,C12)...........................37 3.1.3.3. Andere chemische componenten................................................................37 3.1.3.3.1. Formaldehyde.....................................................................................37 3.1.3.3.2. DL-methionine methylzwavelchloride (=Vitamine U).......................38 3.1.3.3.3. Experimentele chloraat preparaten (ECP’s)en nitro-verbindingen.....39 3.1.3.3.4. Benzoëzuur..........................................................................................39 3.1.4. Probioticum.......................................................................................................40 3.1.5. Bacteriofagen....................................................................................................42 3.1.6. Invloed van voermanagement...........................................................................42 3.1.6.1. Invloed van structuur van het voer.............................................................42 3.1.6.2. Invloed van gefermenteerd voer.................................................................43 3.1.6.3. Invloed van voeronthouding bij ruien en afleveren ...................................43 3.2. DRINKWATERMAATREGELEN............................................................................................44 3.2.1. Organische zuren..............................................................................................45 3.2.2. Probiotica..........................................................................................................46 3.2.3. Prebiotica..........................................................................................................46 3.2.4. Gechloreerd water.............................................................................................46 3.3. BELANG VAN DE “MEERDERE HORDEN-AANPAK” EN PRAKTIJKMAATREGELEN..........................47 3.3.1. Belang van de “meerdere horden-aanpak”......................................................47 3.3.2. Praktijkmaatregelen..........................................................................................47



4. DISCUSSIE EN CONCLUSIES.............................................................50 4.1. OM WELKE SALMONELLAE GAAT HET ?..............................................................................50 4.1.1Welke Salmonellae bij de mens?.........................................................................50 4.1.2Welke Salmonellae en de prevalentie bij pluimvee?...........................................52 4.2. VOORKÓMEN IS BETER DAN GENEZEN...............................................................................53 4.3. WELKE VOER- EN DRINKWATERMAATREGELEN ZIJN HET MEEST EFFECTIEF? ............................54 4.4. CONCLUSIES.................................................................................................................57

5. REFERENTIES.......................................................................................59



Relevante definities en afkortingen BMD CE

Bacitracin methylene disalicylate (= een groeibevorderaar) Competitive Exclusion, zie verder KR- flora

KR-flora

Kolonisatie resistente flora: een groep veelal anaerobe “goedaardige” darmbacteriën, meestal afkomstig van de blinde of dikke darm(en) die de kolonisatie van pathogene

KVE

bacteriën tegenwerkt. kolonie vormende eenheden van bacteriën op een groeimedium

Heterofielen equivalent bij pluimvee van de neutrofiel kleurende witte bloedcellen van zoogdieren Prebioticum een niet-verteerbare voedselcomponent die bij de gastheer positief werkt door selectief de groei en activiteit van een of een beperkt aantal bacteriesoorten te stimuleren die reeds in de dikke darm (cecum en/ of colon) aanwezig zijn, en daardoor de gezondheid van de gastheer poogt te verbeteren Prevalentie

het percentage van de dieren, mestmonsters of vlees/eieren dat gedurende een

bepaalde periode Salmonella-positief is Probioticum een voersupplement dat levende bacteriën bevat die het microbiële evenwicht in de SE

darm van het gastdier positief beïnvloedt Salmonella enterica subspecies enterica serovar Enteritidis

SH

(= Salmonella Enteritidis) Salmonella enterica subspecies enterica serovar Hadar

SI

(= Salmonella Hadar) Salmonella enterica subspecies enterica serovar Infantis

SJ

(= Salmonella Infantis) Salmonella enterica subspecies enterica serovar Paratyphi B variatie Java

SK

(= Salmonella Java) Salmonella enterica subspecies enterica serovar Kentucky

ST

(= Salmonella Kentucky) Salmonella enterica subspecies enterica serovar Typhimurium

VVZ

(= Salmonella Java) vluchtige vetzuren

Vahl Feed and Health, Consultancy for animal feed & healthy livestock pag 5


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie dr. H.A. Vahl juni 2008

Leeswijzer De literatuurstudie bestaat uit vijf onderdelen. Na de samenvatting wordt in hoofdstuk 1 de aanleiding, het doel en de opzet van de literatuurstudie omschreven. In hoofdstuk 2 wordt ingegaan op de betekenis van Salmonella voor pluimvee en welke soorten belangrijk zijn. Daarnaast wordt hier de infectieroute beschreven en de meest gewenste aangrijpingspunten om te interveniëren in de infectieroute. In hoofdstuk 3 worden alle voeren drinkwatermaatregelen besproken. Bij voermaatregelen wordt ingegaan op de keuze van grondstoffen, fysische en chemische behandeling, gebruik van probiotica en prebiotica en de invloed van voermanagement. Verder wordt in dit hoofdstuk het belang van de “meerdere horden-aanpak” behandeld. Als slot van hoofdstuk 3 wordt aandacht besteed aan beschikbare praktijkmaatregelen. In hoofdstuk 4 (Discussie en conclusies) worden de diverse mogelijkheden tegen elkaar afgewogen. Als slot zijn in hoofdstuk 5 de geciteerde referenties vermeld.



Samenvatting Op verzoek van het Productschap Diervoeder is een literatuurstudie uitgevoerd om na te gaan welke voeren drinkwatermaatregelen de Salmonella-status van pluimveebedrijven kunnen doen verminderen. In de Inleiding (hoofdstuk 1) is nader ingegaan op de Salmonella-situatie in Nederland bij de mens. Er is sprake van een duidelijke daling van het aantal jaarlijkse Salmonella-infecties bij de mens in de afgelopen 25 jaar. Geschat werd dat van de ca. 37.000 Salmonella-infecties in Nederland in 2006 bij de mens de oorzaak voor 33 % bij leghennen lag en voor 12 % bij vleeskuikens. Er zijn aanwijzingen dat deze schattingen voor leghen en vleeskuikens naar beneden moeten worden bijgesteld omdat andere infectiebronnen buiten producten van dierlijke oorsprong mogelijk toch een belangrijker rol spelen dan tot nu toe gedacht. Verder is er de afgelopen tien jaar sprake van een forse daling van de Salmonellabesmetting van kipproducten van ca. 34% naar ca. 8 % . De Salmonellabesmetting van Nederlandse consumptie-eieren lag in 2006 met 0,1 % fors lager dan het Europese gemiddelde van 0,8 %. Een van de oorzaken waardoor kippen besmet kunnen worden, is via het voer. De besmettingspercentages van pluimveevoer zijn intussen echter zeer laag. Zo was in 2006 0,1 % van de vleeskuikenvoeders besmet met Salmonella en 0,7 % van de leghenvoeders. In hoofdstuk 2 is nader gekeken naar de prevalentie van Salmonella in Nederland bij leghennen en vleeskuikens. In een recent Europees onderzoek bleek dat Salmonella op 15,4 % van de legbedrijven in Nederland aantoonbaar was. Veruit de belangrijkste Salmonella bij leghennen is S.Enteritidis. Bij vleeskuikens is in Nederland de prevalentie van Salmonella 7,5 %, terwijl het Europese gemiddelde in dit onderzoek op 23,7 % lag. In Nederland zijn bij vleeskuikens S. Java, S. Infantis en S. Virchow momenteel de belangrijkste. Infectie van Salmonella verloopt bij het merendeel van de serotypen grotendeels oraal. Bij S.Enteritidis kan daarnaast via besmetting van het ei ook sprake zijn van verticale transmissie. Afhankelijk van een aantal factoren gaan Salmonellae zich in het lichaam en met name in de ceca koloniseren, en kunnen de Salmonellae via de faeces worden uitgescheiden en kan de infectie van andere dieren plaatsvinden. Na opname van Salmonella kan pluimvee zich nog op tenminste 2 niveaus verdedigen tegen deze bacterie, n.l door een goed functionerende zuurbarrière en via kolonisatieresistentie.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie In hoofdstuk 3 worden de mogelijk voeren drinkwatermaatregelen besproken. In het eerste deel worden de voergerelateerde maatregelen behandeld. Hierbij is onderscheid gemaakt tussen (1) nutriënten met een mogelijk remmend effect, (2) grondstoffen met een mogelijk remmende werking en (3) specifieke componenten die remmend kunnen werken. Vervolgens wordt ingegaan op het effect van fysische en chemische behandeling van het voer. Daarna wordt in ingegaan op de mogelijkheden van probiotica, bacteriofagen en de invloed van voermanagement. In het tweede deel van dit hoofdstuk worden de maatregelen die via drinkwatertoepassing mogelijk zijn besproken. In het laatste deel van dit hoofdstuk wordt tenslotte ingegaan op het belang van de “meerdere horden-aanpak” en praktijkmaatregelen. In hoofdstuk 4 worden de mogelijke maatregelen bediscussieerd die in voer en/of drinkwater genomen kunnen worden. De belangrijkste conclusies zijn:

1. er zijn een aantal indicaties dat door de verhoging van de viscositeit in de darm de kolonisatie van Salmonella wordt bevorderd. Gebruik van een xylanase-enzym zou mogelijk de kolonisatie van Salmonella kunnen remmen. Dit moet nader onderzocht worden. Hierbij kan ook de invloed van het verstrekken van hele granen en al of niet geperst voer worden meegenomen.

2. er is reeds veel onderzoek uitgevoerd naar het effect van organische zuren op de Salmonella-infectie bij pluimvee. Hieruit komt naar voren dat MKZV effectiever zijn dan KKVZ. Dit is echter voor zover bekend nog in geen enkele praktijkproef onderzocht.

3. er zijn duidelijke aanwijzingen dat bij het gebruik van azijnzuur zelfs de virulentie van Salmonella wordt versterkt.

4. het gebruik van met vet gecoat boterzuur is effectiever dan van puur boterzuur, doordat door de coating op darmniveau meer boterzuur beschikbaar is. 5. er is behoefte aan onderzoek om te weten of het mogelijk is om de diereigen productie van boterzuur te bevorderen via pre- en/of probiotica. 6. in de literatuur bestaat weinig onderzoek waarin een aantal voermaatregelen met elkaar zijn vergeleken. Dit maakt een afweging welke maatregelen het meest effectief zijn lastig.

7. over de drinkwatermaatregelen bestaat relatief een beperkte hoeveelheid openbaar toegankelijke literatuur. Bovendien zijn er geen onderzoekingen bekend waarin


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie drinkwatermaatregelen met betrekking tot remming van Salmonella met elkaar zijn vergeleken. 8. er bestaat geen onderzoek waarin het effect van een bepaalde specifieke maatregel (bijv. het gebruik van een organisch zuur of van een prebioticum) in voer en drinkwater met elkaar is vergeleken.



1. Inleiding Op verzoek van het Productschap Diervoeder (PDV) is een literatuurstudie verricht waarin is nagegaan welke factoren in het voer de Salmonella-status van pluimveebedrijven kunnen verbeteren. Onder de verbetering van de Salmonella-status van een pluimveebedrijf wordt in dit rapport verstaan: alle voeren drinkwatermaatregelen die de aanwezigheid en vermeerdering van Salmonella in pluimvee verminderen, en daardoor de kans op besmetting van pluimveeeindproducten met Salmonella verlagen. Doelstelling was dat het effect van voeren drinkwatermaatregelen op de besmetting, kolonisatie en uitscheiding van Salmonella werd geïnventariseerd en geëvalueerd. Daarnaast was de opdracht potentiële voermaatregelen te definiëren die in experimenteel onderzoek kunnen worden getoetst. Behalve het inventariseren van voermaatregelen is gevraagd ook aandacht te geven aan eventuele maatregelen die (uitsluitend dan wel eenvoudiger) via het drinkwater kunnen worden geëffectueerd. Met de uitkomsten van de uitgevoerde literatuurstudie wil het PDV inventariseren welke voeren drinkwatermaatregelen een positieve invloed kunnen hebben op de Salmonella-status van een pluimveebedrijf. In deze inleiding worden de probleemstelling, aanleiding, opzet en de uitvoering van de literatuurstudie kort besproken.

1.1. Probleemstelling, aanleiding en uitdaging Het aantal Salmonella-besmettingen in Nederland bij de mens is de afgelopen jaren behoorlijk gedaald van ca. 150.000 per jaar in de periode 1980-1985 naar ongeveer 37.000 in 2006 (van Pelt et al. 2007). Op zich is de afgelopen 25 jaren dus een forse daling opgetreden. In 2003 was er sprake van een stijging door met SE besmette geïmporteerde consumptie eieren en in 2006 was sprake van een stijging door ST faagtype DT7 door consumptie van besmette kaas (Van Pelt et al., 2007). In tabel 1.1 is een overzicht gegeven van de procentuele verdeling in Nederland van Salmonella- serotypen bij de mens.



Tabel 1.1 Procentuele verdeling van Salmonella-serotypen in Nederland bij de mens op basis van de onderzoeken van 16 (regionale) laboratoria in de afgelopen jaren 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Aantal

2556 2266 2127 2059 2086 1591 2142 1626 1340 1667

monsters S.Enteritidis S.Typhimurium S.Java S.I 1,4,5,12 :i:S.Hadar S.Infantis S.Virchow

45,5 30,8 0,2 0,0 2,0 2,3 1,5

% positief van alle isolaten 43,2 40,5 46,5 43,2 44,4 30,3 31,9 29,4 34,0 31,9 02 0,3 0,2 0,4 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,2 1,7 1,2 1,0 1,1 2,2 1,3 1,2 1,2 2,0 1,3 1,3 1,3 1,4 1,9

55,2 24,0 0,1 0,0 1,0 1,3 1,0

47,3 28,5 0,2 0,0 1,0 1,4 0,8

35,7 39,9 0,1 1,9 0,9 1,4 1,3

37,7 37,1 0,2 4,9 1,0 1,1 1,5

Uit tabel 1.1 valt af te lezen dat Salmonella Enteritidis en Salmonella Typhimurium bij de mens samen meer dan 75 % van gekweekte isolaten vertegenwoordigen. De overige serotypen variëren per jaar, maar zijn slechts in lage percentages verantwoordelijk voor Salmonella-infecties bij de mens. Het serotype S.I 1,4,5,12:i- behoort tot serogroep I en is een monofasische variant van ST. In meerdere landen komt deze variant om onduidelijke reden opzetten (van Pelt et al., 2008). In 2005 kwamen Warris-Versteegen en van Vliet (2005) met een schatting dat in Nederland van alle Salmonella-infecties van de mens in 39 % eieren en eiproducten kunnen worden aangewezen als mogelijk bron. Varkensvlees zou voor 25 % van de Salmonellabesmettingen verantwoordelijk zijn en kippen- en rundvlees voor 21 % respectievelijk 11%. Jaarlijks gaat het om 700-800 ziekenhuisopnames en 52-64 overlijdensgevallen (WarrisVersteegen en van Vliet, 2005). Deze schatting komt aardig goed overeen met de schatting zoals door Van Pelt et al. (2007) is gegeven op basis van de Salmonella-analyses van 2006. Zij komen voor leghennen (eieren) nu op een geschat aandeel van 33 % en het aandeel infecties via vleeskuikens en varkens wordt respectievelijk geschat op 12 en 18 %, terwijl aan rund en uitbraken 12 en 11 % wordt toegeschreven. Wat niet uit deze gegevens van Van Pelt et al. (2007) kan worden geconcludeerd is hoe bijvoorbeeld de leghen-gerelateerde Salmonella-infecties bij de mens tot stand zijn gekomen (van Pelt, 2008b). Was dat door het eten van besmette eieren / eiproducten of via kruisbesmette groente of via direct contact met besmette leghennen of hun besmette omgeving? Dat groente en fruit als


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie directe bron van Salmonella een rol kan spelen wordt wel steeds meer verondersteld (Franz et al., 2006). Zo blijkt dat taugé en alfalfa als kiemgroente soms explosief met Salmonella kunnen zijn besmet (Ridderbos,2006). Heel recent (vanaf half april 2008) is in de Verenigde Staten bij mensen een uitbraak van Salmonella Saintpaul vastgesteld die in verband wordt gebracht met de consumptie van rauwe tomaten (CDC, 2008). In een zeer recente publicatie van Havelaar et al. (2008) schatten zij dat van alle voedselinfecties met Salmonella 6 % veroorzaakt wordt door de consumptie van groenten en fruit. Uit deze publicatie van Havelaar et al. (2008) blijkt bovendien dat experts het aandeel van voedsel als oorzaak van Salmonella-uitbraken bij de mens inschatten op 55 %. Dit is aanzienlijk lager dan door anderen wordt genoemd. De andere bronnen zijn omgeving (13 %), mens (9 %), dieren (9 %) en reizen (14 %). Volgens de geraadpleegde experts in dit onderzoek zou van deze 55 % voedselinfecties 22 % door eieren, 15 % door andere pluimvee-producten (m.n. pluimveevlees), 14 % door varkensproducten, 13 % door rundvee en lam, 7 % door melkproducten (incl. kaas) en 6 % door groente en fruit worden veroorzaakt. De druk op de pluimveesector om Salmonella-vrije producten te leveren is de afgelopen jaren duidelijk toegenomen. In Nederland heeft dit geleid tot het huidige PVE- Actieplan 2000+ voor de pluimveevleessector. Deelname van de pluimveesector aan dit actieplan is middels verordeningen verplicht gesteld. De aanpak bevat als belangrijkste speerpunten: (1) het nemen van hygiënemaatregelen, inclusief reiniging en desinfectie van stallen, (2) monitoring bij binnenkomst en vertrek van een koppel pluimvee en broedeieren, inclusief uitwisseling van monitoringsresultaten en (3) het nemen van maatregelen na een besmetting van een koppel pluimvee. Het actieplan 2000+ heeft als doel om uiteindelijk in 2011 Salmonella-vrije pluimveeproducten te produceren. Op dit moment is het besmettingspercentage van pluimveevlees-eindproducten gedaald tot beneden de 10% (tabel 1.2; van Pelt et al., 2007). Een mogelijke verklaring hiervoor ligt waarschijnlijk in een combinatie van maatregelen in de hele keten (zowel vóór als in de slachterij)


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Tabel 1.2 Resultaten van de monitoring van pluimveevlees-producten in Nederland bij supermarkten, poeliers en slagers door de Voedsel en Warenautoriteit (Van Pelt et al., 2007) 1995 1997 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Monsters Salmonella, pos. (%)

1359 1314 859 1454 1578 1600 1510 1482 1474 1539 34,2 29,1 17,6 21,0 16,3 13,4 11,3 7,4 9,4 8,4

In een Europese vergelijking uitgevoerd in de periode van oktober 2005 tot september 2006 (EFSA-Rapport, 2007) komt Nederland er wat betreft het aanwezig zijn van Salmonella Enteritidis en Salmonella Typhimurium in koppels vleeskuikens zeer gunstig uit (1 % versus 11 %). In hoofdstuk 2 wordt hierop verder ingegaan.

Tabel 1.3 De aanwezigheid van Salmonella in consumptie-eieren. Per monster minimaal 25 gram ei. (naar EFSA, 2007c)

Oostenrijk Duitsland Italië Litouwen Polen Oostenrijk Italië Italië Nederland Slowakije Duitland EU-totaal

Monstereenheid Aantal monsters Pakstation enkel 1385 enkel 646 batch 169 batch 42 batch 902 Retail enkel 299 batch 70 enkel 320 batch 3233 batch 160 Onbekend enkel 12026 28773

% positief 3,0 0 1,8 7,1 0,8 2,0 2,9 3,8 0,1 4,4 0,8 0,8

De besmetting van eieren met Salmonella werd door de Boer en Wit (2000) in Nederland na onderzoek van 46.200 eieren vastgesteld op 0,03 %. De Reu et al. (2008) geven zowel cijfers voor ei-inhoud en eischaalbesmetting. Volgens een recent Europees onderzoek uitgevoerd in 2006 (EFSA, 2007c) is van de Nederlandse consumptie-eieren 0,1 % besmet met Salmonella (tabel 1.3). In dit onderzoek varieerde dit tussen de diverse lidstaten van 0 tot 7,1 %. In het laatste geval moet wel worden opgemerkt dat dit slechts een onderzoek van 42 monsters betrof. Verder kan er ook


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie per land verschil tussen de uitslagen zijn. Zo scoren de Duitse eieren via het pakstation 0 %, terwijl via een andere onbekende bron een 0,8 % Salmonella-positief wordt gescoord. Het Europese gemiddelde was 0,8 %. Gezien de ambitie om in 2011 Salmonella-vrije pluimveeproducten te leveren, blijft het daarom van groot belang nieuwe maatregelen te ontwikkelen om de besmetting van pluimveeproducten te verminderen. Per 2008 wordt het Actieplan 2000+ Salmonella aangepast conform de EU zoönose richtlijn. Hierdoor zal de monitoring van legpluimvee toenemen en zullen eieren van besmette legkoppels met Salmonella Enteritidis en Salmonella Typhimurium alleen na een hittebehandeling in de consumentenketen mogen worden afgezet. Dit heeft tot gevolg dat de druk op de (leg)pluimveehouder verder toeneemt (Blok, 2007). Ook Europees en internationaal is er vanwege de nadruk op voedselveiligheid veel aandacht om te komen tot een verdere reductie van Salmonella bij pluimvee (EFSA-report, 2007a,b,c; Berghaus et al., 2007). De uitdaging voor de onderhavige literatuurstudie is om voeren drinkwatermaatregelen te inventariseren die de verdere uitgroei van eventueel aanwezige Salmonella in het maagdarmkanaal reduceren.

1.2. Situatie met betrekking tot Salmonella in pluimveevoer Infectie van pluimvee met Salmonella kan op velerlei manieren gebeuren. Een van de routes is via voer of drinkwater. Een onderzoek naar de besmetting van pluimveevoeders en – grondstoffen in Nederland dat uitgevoerd werd in de jaren 1990/1991 liet zien dat in dat onderzoek 10 % van alle onderzochte pluimveevoeders besmet was (Veldman et al., 1995). Er was een groot verschil in percentage besmet tussen onbehandeld meelvoer (21 % positief) versus verhit voer (1,4 % positief). Een verklaring voor de relatief hoge percentages besmettingen in deze Nederlandse studie kan zijn dat er in dit onderzoek bij de kweek van Salmonella met een extra voorophoping werd gewerkt, waardoor mogelijk ook sublethale Salmonella zijn gekweekt. De situatie met betrekking tot besmetting van pluimveevoer is in Nederland de afgelopen jaren duidelijk in positieve zin verbeterd. In 2006 was nog slechts 0,3 % van de pluimveevoermonsters Salmonella-positief. Voor vleeskuikenvoeders was dit slechts 0,1 % en voor leg- en vermeerderingsvoeders 0,7 resp. 0,1 % (PDV, 2007a). Ook in de recente jaren daarvoor was sprake van zeer lage percentages voermonsters besmet met Salmonella (PDV, 2007a).



1.3. Doelgroep De doelgroep voor de literatuurstudie is het diervoederbedrijfsleven. 1.4. Doelstelling De doelstelling van het project is een inventarisatie en evaluatie van de literatuur en (door de literatuurgegevens te combineren met praktijkkennis) verkenning van potentiële voeren drinkwatermaatregelen om de Salmonella-status van pluimveebedrijven, waar deze status nog te wensen overlaat, te verbeteren.

1.5. Uitvoering en organisatie De literatuurstudie is uitgevoerd door dr. H.A. Vahl. De aanpak van de literatuurstudie is afgestemd met de aan de AVO rapporterende werkgroep Voeding & Kwaliteit.

1.6. Afbakening Alle beschikbare relevante literatuur met betrekking tot verbetering van de Salmonella van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen (incl. drinkwaterbehandelingen) is beoordeeld. Wat betreft onderzoek bij pluimvee zal de literatuur met betrekking tot leghennen, vleeskuikens en ouderdieren van leg- en vleeskuikens worden beoordeeld. Buiten de scope van deze literatuurstudie vallen (niet-voer en drinkwater) managementmaatregelen zoals medicatie, vaccinatie, doorstraling van voer, homeopathie en bedrijfshygiëne. Omdat behalve voeren drinkwatermaatregelen ook andere maatregelen die buiten de invloedssfeer van voeren drinkwatermaatregelen liggen belangrijk zijn, zal wel het belang van de “meerdere horden-aanpak” worden besproken.



2. Belangrijke Salmonellae, infectieroute en aangrijpingspunten voor interventie 2.1. Naamgeving van Salmonellae bij pluimvee? Op basis van het Kaufmann-White schema worden Salmonellae al decennialang via serotypering ingedeeld. In de afgelopen jaren is er wel discussie geweest over de naamgeving. Op dit moment onderscheidt men binnen het geslacht Salmonella twee soorten (species), te weten Salmonella bongori en Salmonella enterica (Tindall et al., 2005). Alle bij de mens en pluimvee relevante Salmonellae behoren tot de species Salmonella enterica. Bij leghennen en vleeskuikens kunnen net als bij de mens een groot aantal serotypen voorkomen. Hieronder zal eerst worden aangegeven welke Salmonella bij leghennen en vleeskuikens kunnen worden aangetoond, en in welke mate ze in Nederland voorkomen (= prevalentie). Vervolgens zal op een aantal serotypen nog iets nader worden ingegaan.

2.2. Welke Salmonellae komen bij leghennen voor? Een recent onderzoek uitgevoerd in Europa geeft een fraai overzicht welke Salmonella momenteel bij leghennen in de diverse lidstaten voorkomen (EFSA, 2007a). In de periode oktober 2004 tot september 2005 werden van in totaal 5310 leghenbedrijven vijf faecesmonsters en twee stofmonsters genomen. Deze monsters werden genomen gedurende de laatste 9 weken van de productie. In tabel 2.1 is aangegeven welke serotypen in Nederland en een aantal andere EUlanden werden aangetoond. In Nederland is S.Enteritidis (SE) voor bijna 50 % van de besmettingen verantwoordelijk en komen op afstand daarna S.Typhimurium (ST) en S.Senftenberg (EFSA, 2007a). Het blijkt dat ook in de EU gemiddeld SE veruit het meest wordt aangetoond, namelijk ruim 52 %. Op afstand volgen daarna SI en ST.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Tabel 2.1 De serotype verdeling (%) van Salmonella op positieve legbedrijven in een aantal EUlanden in de periode 2004-2005 ( EFSA-rapport, 2007a). Per kolom zijn de twee hoogste % vetgedrukt. EU

Neder- België Duits- Frank Italië

Gem. land

land

Polen Spanje Verenigd

rijk

Koninkrijk

Enteritidis Infantis Typhimurium Mbandaka Livingstone Virchow Hadar Ohio Subsp.enterica

% 52,3 8,4 4,8 4,1 2,7 2,5 2,1 1,8 1,8

% 48,5 < 2,5 6,4 < 2,5 5,0 5,0 < 2,5 < 2,5 < 2,5

% 70,3 1,0 <1,0 5,4 2,0 <1,0 <1,0 <1,0 <1,0

% 64,2 4,0 5,3 0,9 1,8 <0,5 0,7 <0,5 18,0

% 23,4 8,8 20,1 5,1 4,8 4,8 <2,9 <2,9 <2,9

% 11,5 5,0 7,6 5,3 5,0 2,8 11,2 < 2,8 < 2,8

% % 60,9 47,3 18,1 9,3 1,1 3,7 6,1 2,2 1,1 3,6 5,4 2,1 2,2 2,9 < 0,7 6,4 < 0,7 < 1,3

% 64,0 1,1 12,4 3,9 3,4 1,1 < 1,1 < 1,1 < 1,1

rough Braenderup Montevideo Agona Senftenberg Duisburg Java Kentucky

1,4 1,3 1,1 0,6 <0,5 <0,5 <0,5

3,5 < 2,5 5,0 5,4 4,0 2,5 < 2,5

5,0 1,5 3,0 3,5 <1,0 <1,0 <1,0

<0,5 <0,5 <0,5 <0,5 <0,5 <0,5 <0,5

5,1 5,1 <2,9 <2,9 <2,9 <2,9 <2,9

3,1 < 2,8 < 2,8 < 2,8 < 2,8 < 2,8 2,8

< 0,7 < 0,7 < 0,7 < 0,7 < 0,7 < 0,7 < 0,7

< 1,1 < 1,1 < 1,1 2,8 < 1,1 < 1,1 < 1,1

< 1,3 1,7 < 1,3 < 1,3 < 1,3 < 1,3 < 1,3

Tabel 2.1 laat ook duidelijk de enorme verschillen tussen de lidstaten zien. Terwijl in alle landen SE wel nummer 1 is bij leghennen, kan nummer 2 per land sterk verschillen. Zo is bij Duitsland een niet nader benoemde rough-variant nummer 2 en in Italië is dit S.Hadar en in Polen SI. In Nederland en het Verenigd Koninkrijk is ST de nummer 2. In Frankrijk is het relatieve aandeel ST ten opzichte van SE hoog. 2.2.1. Prevalentie van Salmonella bij leghennen Over de prevalentie oftewel de mate waarin Salmonellae op leghennen-bedrijven worden aangetoond, zijn op basis van het EFSA-onderzoek (EFSA, 2007a) een aantal interessante conclusies te trekken. In tabel 2.2 wordt een overzicht gegeven van de belangrijkste uitkomsten.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Tabel 2.2 Prevalentie van Salmonella spp. en ST en ST op leghenbedrijven in de EU in de periode 1 oktober 2004 tot 30 september 2005 (EFSA, 2007a)

Salmonella spp. % pos. bedrijven

SE

ST

S. % pos.

% pos. bedrijven

% pos. bedrijven (geen SE/ST)

België Denemarken Duitsland Hongarije Finland Frankrijk Italië Nederland Polen Portugal Spanje Tsjechië Verenigd Kon. Zweden

37,6 2,7 28,9 43,8 0,4 17,2 29,2 15,4 76,2 79,5 73,2 65,6 11,9 0,0

27,7 1,1 22,8 32,2 0,0 3,9 4,1 6,1 54,6 47,7 48,2 59,4 6,2 0,0

0,7 0,5 2,0 2,6 0,4 4,3 3,8 1,7 2,1 4,5 5,4 4,7 1,8 0,0

19,9 1,1 14,8 16,1 0,0 10,4 23,7 8,6 34,5 56,8 48,2 7,8 4,6 0,0

EU-gem.

30,8

18,3

2,6

17,1

(0,0 – 79,5 0,0

(0,0 – 59,4) 0,0

(0,0 – 6,4) 0,0

(0,0 – 56,8) 0,0

(gewogen gem.) (spreiding) Noorwegen

Tabel 2.2. laat zien dat er tussen de EU-landen grote verschillen zijn qua prevalentie van Salmonella op leghenbedrijven. Gemiddeld was in de gemeten periode in de EU de prevalentie van Salmonella op de leghenbedrijven 30,8 % met een spreiding van nul tot bijna 80 %. In Nederland was de prevalentie van Salmonella op de leghenbedrijven ruim 15 %. Vergeleken met landen als Portugal, Spanje en Polen is dit laag. Anderzijds scoren de Scandinavische landen met scores van nul tot 2,7 % duidelijk lager dan Nederland.

2.3. Welke Salmonellae komen bij vleeskuikens voor? Ook met betrekking tot de serotypen en de prevalentie van Salmonella op vleeskuikenbedrijven is er in de EU vergelijkend onderzoek uitgevoerd (EFSA, 2007b). In de periode van 1 oktober 2005 tot 30 september 2006 werd in opdracht van de EFSA een onderzoek uitgevoerd naar het aanwezig zijn van Salmonella bij vleeskuikens. Hiervoor werden per land van een groot aantal vleeskuikenbedrijven per koppel 5 faecesmonsters onderzocht op Salmonella. De


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie monsters werden uiterlijk 3 weken voor het slachten genomen. Uit het onderzoek komen een aantal interessante zaken naar voren. In tabel 2.3 is voor Nederland ten opzichte van het EUgemiddelde en een aantal lidstaten de procentuele verdeling van Salmonella spp. in monsters van Salmonella positieve vleeskuikenkoppels (EFSA, 2007b) weergegeven. Het blijkt dat gemiddeld over de EU in vleeskuikenkoppels SE het meest voorkomt. In Nederland was in de periode van 1 oktober 2005 tot 30 september 2006 S.Java de belangrijkste Salmonella, gevolgd door SI, S.Virchow, SE en S.Livingstone. Verder zijn er tussen de landen grote verschillen. Zo komt S.Java in Nederland en Duitsland relatief veel voor, terwijl bijvoorbeeld in Ierland S.Mbandaka en S.Kentucky veel voorkomen. In het Verenigd Koninkrijk komt relatief S.Kedougou en S. Mbandaka veel voor. De tamelijk grote verschillen tussen de landen kunnen allerlei verklaringen hebben. Hierbij valt te denken aan invloed van broederijen, import van eieren of kuikens en hygiënische maatregelen.

Tabel 2.3 Procentuele verdeling van Salmonella spp. voor Nederland ten opzichte van het EU-gemiddelde en een aantal lidstaten in monsters van Salmonella-positieve vleeskuikenkoppels (EFSA, 2007b). Per kolom zijn de twee hoogste % vetgedrukt. EUEnteritidis Infantis Mbandaka Hadar Tyhimurium Kentucky Livingstone Virchow Anatum Montevideo Java Kedougou

gem. 33,8 22,0 8,1 3,7 3,0 2,6 2,1 1,9 1,8 1,7 ? ?

Nederland Duitsland Frankrijk Ierland 9,9 23,1 3,3 0 4,1 0 5,8 12,4 0,8 0 28,1 0

4,6 9,1 7,3 < 3,2 8,6 < 3,2 < 3,2 3,2 14,1 < 3,2 15,5 < 3,2

2,0 3,0 8,1 12,1 3,0 0 5,1 6,1 8,1 0 5,1 4,0

0 0 62,5 0 28,6 0,8 0 0 0 0 0

Spanje 74,9 1,8 0,8 11,6 0,5 0 0 0 0,5 0 0 0

Verenigd Kon. ? 0 14,0 0 2,8 0 14,0 1,9 0 0,9 ? 16,8

2.3.1. Prevalentie van Salmonella bij vleeskuikens Naast de verdeling van Salmonella is het nog veel belangrijker te weten in welke mate de diverse Salmonellae aanwezig zijn. In tabel 2.4. is de prevalentie van Salmonella en een aantal serotypen voor de EU, Nederland en een aantal lidstaten weergegeven. Uit tabel 2.4 blijkt dat de


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie prevalentie van Salmonella in vleeskuikenkoppels in de EU in deze periode bijna 24 % was, met een spreiding van nul tot ruim 68 %. In Nederland was in deze periode de prevalentie 7,5 %. SE is Europees de belangrijkste, gevolgd door SI en S. Hadar. De prevalentie van ST is relatief met 0,5 % laag. Van Fels-Klerx et al. (2008) hebben in de periode 2002-2005 een studie uitgevoerd naar de prevalentie van Salmonella in de vleeskuikenketen in Nederland op basis van het nationale monitoringsprogramma. In hun studie kwamen zij bij vleeskuikenkoppels aan het eind van de mestperiode op een gemiddelde prevalentie van Salmonella van 5,85 % . Zij zagen bij alle 6 meetpunten in de keten dat er sprake was van een dalende trend in de prevalentie. Op de vleeskuikenbedrijven was sprake van een seizoenseffect met een hogere prevalentie in het 3e en 4e kwartaal (Van Fels-Klerx et al.,2008). Tabel 2.4. Prevalentie van Salmonella en ST en ST in vleeskuikenkoppels in de EU in de periode van 1 oktober 2005 tot 30 september 2006 (EFSA, 2007b)

% Salm + Enteri Typhi België Denemarken Duitsland Finland Frankrijk Hongarije Ierland Italië Nederland Polen Portugal Spanje Verenigd Koninkrijk Zweden EU- gem.

koppels 12,4 1,6 15,0 0,1 6,2 68,2 27,6 28,3 7,5 58,2 43,5 41,2 8,2 0,0 23,7

tidis 0,0 0,0 0,5 0,0 0,2 3,3 0,0 2,4 0,7 31,8 37,8 29,5 0,0 0,0 10,9

Infantis Mban- Hadar Andere

murium 1,9 0,1 0,7 0,1 0,1 1,9 0,0 0,1 0,1 2,3 0,1 0,3 0,1 0,0 0,5

0,1 0,7 1,5 0,0 0,5 64,0 0,0 0,2 2,0 8,0 2,5 0,8 0,0 0,0 2,2

daka 0,2 0,0 0,2 0,0 0,0 1,3 14,5 1,2 0,1 1,1 0,0 0,2 0,1 0,0 0,4

0,1 0,0 0,0 0,0 0,3 0,0 0,0 1,2 0,0 4,2 0,0 3,0 0,0 0,0 1,1

serotypen 8,9 0,9 10,4 0,1 4,1 4,0 9,4 20,7 4,0 3,9 2,9 4,0 7,2 0,0 6,5

(gewogen) spreiding

0-68,2

0– 37,8

0–1,9

0–64,0

0–14,5

0–4,2

0–20,7

Noorwegen

0,1

0,0

0,1

0,0

0,0

0,0

0,0

.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 2.3.2. Prevalentie van Salmonella in kipproducten Uit onderzoek van de VWA is gebleken dat het percentage Salmonella positieve pluimveevleesproducten op retail-niveau in de afgelopen tien jaar sterk is gedaald van ruim 34 % naar ruim 8 % (van Pelt et al., 2007). In tabel 2.5 zijn enkele gegevens van dit onderzoek vermeld. Het blijkt dat het Tabel 2.5 Resultaten van de monitoring van kipproducten bij supermarkten, poeliers en slagers door de Voedsel en Warenautoriteit (Van Pelt et al., 2007) 1995 1997 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Salmonella,

34,2 29,1 17,6

21

16,3 13,4 11,3

7,4

9,4

8,4

pos. (%) % positief van alle isolaten Enteritidis 14,1 20,2 26,4 Typhimurium 4,7 7,8 1,3 Java 2,4 15,0 13,9 Hadar 29,2 10,1 4,5 Indiana 4,7 6,1 9,3 Infantis 4,9 9,2 3,6 Virchow 6,6 4,6 2,6 Overige 33,4 27,0 38,4

6,6 8,2 2,3 8,8 5,5 7,2 6,6 0,1 7,4 7,4 5,8 3,6 5,0 1,6 33,1 43,2 53,5 45,6 58,2 46,8 38,5 3,3 4,2 0,9 1,8 1,4 5,7 10,2 11,6 6,5 6,4 1,8 2,2 4,1 6,6 7,0 7,9 11,7 11,5 13,9 10,2 3,5 5,6 5,8 4,5 8,6 11,5 30,0 22,3 23,3 19,9 26,4 13,0 16,5

serotypes aandeel SE na een forse stijging eind negentiger jaren sinds 2000 sterk is gedaald. Het lijkt dat het aandeel van S.Java na een forse opmars weer gaat dalen. In 2003 was sprake van een stijging van SE vanwege de import van consumptie-eieren door een tekort door de uitbraak van aviaire influenza (van Pelt et al., 2007). Ter vergelijking zijn in tabel 2.6 de recente Nederlandse monitoringsgegevens van kipproducten (Van Pelt et al., 2007) vergeleken met de EFSA-monitoring betreffende het mestonderzoek van 362 Nederlandse vleeskuikenkoppels uitgevoerd in de periode oktober 2005 tot september 2006 (EFSA, 2007b). Tabel 2.6 illustreert dat er qua Salmonella-serotypen een behoorlijke overeenkomst bestaat in procentuele verdeling tussen de kipproducten en de mestmonsters. Zowel in de mestmonsters als in de kipproducten zijn Salmonella Java, Infantis en Virchow de drie belangrijkste serotypen. Blijkbaar is het in de stal aanwezige type ook redelijk bepalend voor hetgeen in en/of op de kipproducten wordt teruggevonden.



Tabel 2.6 Resultaten van de monitoring van kipproducten bij supermarkten, poeliers en slagers door de Voedsel en Warenautoriteit (Van Pelt et al., 2007) in vergelijking met mestmonsters van vleeskuikenbedrijven uit het EFSA-onderzoek (EFSA, 2007b) Per kolom zijn de drie belangrijkste serotypen vetgedrukt. bron

Van Pelt et al.,

periode Salmonella, pos. (%)

2007 kipproduct 2005 2006 9,4

EFSA, 2007b mest 2005/2006

8,4 7,5

% verdeling van de isolaten Enteritidis 7,2 6,6 Typhimurium 5,0 1,6 Java 46,8 38,5 Hadar 1,4 5,7 Indiana 2,2 4,1 Infantis 11,5 13,9 Virchow 8,6 11,5 Overige serotypes 13,0 16,5

9,9 4,1 28,1 0 4,1 23,1 12,4 18,3

2.4. Vergelijking van verdeling van serotypen tussen leghen, vleeskuiken, varken en rund

Zoals uit het voorgaande al blijkt, is er een groot verschil in de verdeling van Salmonellaserotypen tussen leghen en vleeskuiken. In tabel 2.7 is op basis van RIVM (NRL) gegevens een verdeling gegeven van de Salmonella-serotypen voor leghen, vleeskuiken, varken en rund (van Pelt et al., 2007).


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Tabel 2.7 De serotype verdeling (%) van Salmonella in dieren in de periode 2001-2005 en 2006 (van Pelt et al., 2007) Per kolom zijn de twee hoogste % vetgedrukt. 2006 leg

vlees

2001 - 2005

rund

varken leg

27,8 2,4 1,5 52,7 -

60,7 0,7 0,7 0,7 2,9 5,7 9,3

kuiken Tyhimurium Enteritidis Java Senftenberg Infantis Virchow Kentucky Livingstone Dublin Derby

8,6 23,7 2,2 43,0 3,2 2,2 3,2 2,2 -

3,9 2,9 31,0 0,5 16,4 8,9 0,3 2,6 0,5

vlees

rund

varken

19,1 3,6 0,4 0,2 1,2 2,3 0,1 1,3 43,9 1,6

54,0 0,1 0,3 0,3 2,7 0,1 2,7 0,2 10,8

kuiken

4,3 31,9 3,2 10,3 13,3 4,9 1,1 4,8 0,6

4,4 3,7 51,7 0,9 13,0 2,8 0,4 3,1 0,6

Als we per diercategorie de twee belangrijkste serotypen bekijken vallen er een aantal zaken duidelijk op. Het blijkt dat SE een typische leghen-bacterie is. Waarom in 2006 bij leghennen Salmonella Senftenberg relatief zoveel is getypeerd in ons land is niet duidelijk. Wat verder opvalt uit tabel 2.7 is dat bij rund en varken het aandeel ST procentueel veel hoger is in vergelijking met pluimvee. De ST infecties bij de mens hebben dus zeer waarschijnlijk veel meer een niet-pluimvee oorzaak. Trouwens bij rundvee is Salmonella Dublin veruit de belangrijkste veroorzaker van Salmonella-infecties. Het blijkt dat dit serotype sterk aan rundvee als gastheer is aangepast (Wray et al., 1989). Veling (2004) toont in zijn proefschrift (pag. 166) een tabel met de belangrijkste risicofactoren ten aanzien van introductie en expressie van Salmonella Dublin op melkveebedrijven. Zo zijn voor de introductie o.a. aankoop van runderen en mest en andere contacten met rundvee van andere bedrijven belangrijk. Voor de expressie (het aanslaan van in dit geval Salmonella Dublin tot een bedrijfsinfectie) zijn verminderde weerstand en de grootte van het bedrijf van belang. Hoe meer dieren hoe meer kans dat er een uitbraak van Salmonella Dublin optreedt (Veling, 2004). Bij vleeskuiken zijn Java en Infantis de twee belangrijkste serotypen, en bij het varken S.Typhimurium en S.Derby. Bij leghennen komt naar voren dat S. Kentucky licht stijgend is. In andere landen komt dit serotype veel meer voor. Zo komt in in de Verenigde Staten sinds kort S.r Kentucky (SK) bij pluimvee meer voorkomt dan SE en ST (Pedroso et al., 2007). In een proef met vleeskuikens


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie zagen de auteurs bij een gelijktijdige infectie geen verdringing van ST door SK maar wel dat kuikens die met SK waren geïnfecteerd in vergelijking met ST een veel hogere infectiegraad hadden. Mogelijk dat SK dus beter koloniseert in de blinde darmen en daardoor meer dan andere Salmonella in de Amerikaanse pluimveesector wordt verspreid. Blijkbaar speelt een dergelijk fenomeen (nog) niet bij de mens, want tot nu toe worden er in de USA bij de mens nog nauwelijks gevallen van S.Kentucky beschreven (Pedroso et al., 2007). Omdat in Nederland bij de mens met name twee serotypen van Salmonella de problemen veroorzaken (zie tabel 1.1, hoofdstuk 1) zullen in paragraaf 2.5 deze twee serotypen uitgebreider worden besproken. Het betreft hier Salmonella enterica subspecies enterica serovar Enteritidis, afgekort SE en Salmonella enterica subspecies enterica serovar Typhimurium, afgekort ST (Warris-Versteegen en van Vliet, 2005). Daarnaast zal nog aandacht worden besteed aan Salmonella enterica subspecies enterica serovar Paratyphi B variatie Java, kortweg Salmonella Java genoemd. In paragraaf 2.5.4 worden nog een aantal andere Salmonella serotypen genoemd die momenteel in Nederland bij pluimvee relatief veel worden getypeerd.

2.5. Welke Salmonellae zijn in Nederland bij pluimvee momenteel belangrijk? 2.5.1. Salmonella Enteritidis (SE) SE is in Nederland sinds 1993 de belangrijkste veroorzaker van Salmonella-infectie bij de mens (Warris-Versteegen en van Vliet, 2005). Dit serotype nam explosief toe van 1987 (slechts 3,3 % van de isolaten) tot 1994 (bijna 50 %). Dezelfde enorme stijging werd ook in NoordAmerika en alle Europese landen gezien. Onder pluimvee werd eveneens een sterke stijging van SE waargenomen (tabel 2.5). De oorzaak van deze internationale toename van SE is niet zeker. Mogelijk heeft de (bijna) uitroeiing van Salmonella Gallinarum bij pluimvee de weg vrijgemaakt voor SE bij pluimvee (WarrisVersteegen en van Vliet, 2005). SE is ook in Nederland bij leghennen qua prevalentie nog steeds de belangrijkste Salmonella (tabel 2.2; EFSA, 2007a). Bij vleeskuikens komt SE met een prevalentie van 0,7 % in Nederland voor (tabel 2.4) terwijl in de EU dit 10,9 % is (EFSA, 2007b). Bij SE worden een aantal faagtypen onderscheiden. Bij zowel leghen als de mens is faagtype 4 veruit de belangrijkste (Van Pelt et al., 2007).



2.5.2. Salmonella Typhimurium (ST)

ST is bij pluimvee intussen een beperkt voorkomende Salmonella. Uit tabel 2.2 blijkt dat in de periode 2004 – 2005 het aandeel % ST-positieve leghenbedrijven in Nederland 1,7 % was (EFSA 2007a). Bij vleeskuikens is in Nederland het aantal koppels dat positief is voor ST zeer laag. In het EFSA-onderzoek scoorde Nederland een prevalentie van 0,1 % voor ST terwijl het Europese gemiddelde 0,5 % was (EFSA, 2007b). Volgens Warris-Versteegen en van Vliet (2005) is ST nog altijd verantwoordelijk voor ongeveer eenderde van de Salmonella-infecties bij de mens. In 2006 was van de Salmonellatyperingen bij de mens 37 % ST (Van Pelt et al., 2007) . Ook bij ST zijn zowel bij de mens als bij pluimvee en andere dieren een aantal faagtypen te onderscheiden (van Pelt et al., 2007).

2.5.3. Salmonella Java (SJ) Tabel 2.5 en 2.7 laten zien dat SJ vooral aanwezig is in de vleeskuikenkolom. Het vóórkomen van SJ is de afgelopen jaren enorm gestegen. Zo was het aandeel van SJ in het percentage Salmonella- positieve kipproducten in 2004 al gestegen tot ruim 58 % (van Pelt et al., 2007). Ook door de Duitse autoriteiten werd in dezelfde periode een sterke stijging van SJ bij kipproducten waargenomen (van Pelt et al., 2002). Uit een onderzoek van de consumentenbond waarbij biologisch en regulier kippenvlees werd vergeleken (Kramer, 2003) bleek ook het zeer hoge aandeel van SJ onder de Salmonella- positieve pluimveevleesmonsters (77%). Recent lijkt er sprake te zijn een daling van SJ bij vleeskuikens (zie tabel 2.7). Bij leghennen en andere diersoorten komt SJ amper voor (tabel 2.6; Van Pelt et al., 2007). Tot nog toe veroorzaakt SJ in Nederland bij de mens weinig problemen (van Pelt et al.,2007). In de periode van 1996 tot 2006 werd slechts in maximaal 0,3 % van de positieve isolaten SJ als veroorzaker getypeerd (van Pelt et al., 2003; 2007). Ook in Schotland bleek SJ nog zeer weinig bij de mens te worden aangetoond. Wel werd door Brown en medeauteurs op basis van PFG-electroforese een relatie gelegd tussen bij de mens getypeerde SJ-stammen en SJstammen gekweekt uit geïmporteerd pluimveevlees uit Nederland (Brown et al., 2003).



2.5.4. Andere Salmonellae die momenteel in Nederland relatief belangrijk zijn bij pluimvee Naast SE en ST blijkt uit tabel 2.1 en 2.6 dat bij leghennen ook S. Senftenberg belangrijker is geworden. Uit tabel 2.6 lijkt Senftenberg zelfs in 2006 de belangrijkste te worden. Welke verklaring hiervoor gezocht moet worden is niet duidelijk. Bij vleeskuikens (tabel 2.5) zijn naast SJ, S.Infantis en S.Virchow momenteel belangrijke serotypen.

2.6. Infectieverloop en -route van Salmonella De infectie van pluimvee met Salmonella verloopt meestal via de bek. Jonge kuikens tot ca. 14 dagen zijn duidelijk gevoeliger voor het aanslaan van een orale infectie. Hiervoor zijn tenminste 2 verklaringen. Enerzijds is het immuunapparaat nog slecht ontwikkeld, anderzijds is ook de eigen kolonisatie-resistentie flora (KR-flora) nog onvoldoende gevormd (van Immerseel, 2004b). Afhankelijk van een aantal factoren (zowel bacterieel als wel gastheerspecifiek) gaan na een orale infectie Salmonellae zich in het lichaam vervolgens in bepaalde organen koloniseren. Zo is het voor SJ en ST kenmerkend dat ze zich in de cecale tonsillen koloniseren met als gevolg dat deze bacteriën constant via de feces worden uitgescheiden. Bij SE is een bijzonder fenomeen aan de orde namelijk dat bij leggende dieren de eieren worden besmet en daardoor sprake is van verticale transmissie. Ook bij Salmonella Pullorum en Gallinarum kan sprake zijn van verticale transmissie (Guard-Petter, 2001) maar in Nederland zijn deze beide serotypen voor bijna 100 % via een strikt uitgevoerd bestrijdingsprogramma uitgebannen.

2.7. Aangrijpingspunten voor interventie In de literatuur zijn meerdere overzichten verschenen over de diverse mogelijkheden die een monogastrisch dier ter beschikking staan om een infectie met een agens tegen te gaan (van Dijk et al., 2002; Snel et al., 2002; van der Klis en Jansman, 2002). In het onderstaande zullen in grote lijnen de drie belangrijkste verdedigingslinies worden vermeld.



1e verdedigingslinie Bij pluimvee is de belangrijkste infectieroute oraal. Voorkómen dat Salmonella via de bek wordt opgenomen is de 1e verdedigingslinie. Dit betekent dus het hanteren van strikte hygiënemaatregelen. 2e verdedigingslinie De 2e verdedigingslinie is het voorkómen dat de opgenomen Salmonellae in de darm gaan koloniseren. Belangrijk hiervoor is dat per os opgenomen bacteriën, in dit geval Salmonellae zo goed mogelijk in de darm worden afgedood en geen kans krijgen zich in de darm te koloniseren (Koopman, 1984). Belangrijke actoren van de 2e linie zijn goed functionerende krop, spiermaag en blinde darmen. In zowel krop als spiermaag is een lage pH gunstig ter preventie van Salmonellainfectie. Ook in de blinde darmen werkt de aanwezigheid van vluchtige vetzuren ongunstig op de kolonisatie van Salmonella Daarnaast is de aanwezigheid van een goede KR-flora met een breed scala aan “goede” darmbacteriën belangrijk om kolonisatie zo veel mogelijk tegen te gaan. In hoofdstuk 3 wordt hierop bij de bespreking van probiotica nader ingegaan 3e verdedigingslinie De 3e verdedigingslinie is vooral in de darmwand en in het lichaam gesitueerd en deze moet voorkomen dat Salmonellae in het lichaam en in de organen gaat groeien. Waarschijnlijk spelen bij deze 3e linie de afweercellen een heel belangrijke rol (Goddeeris et al., 2002). In hoofdstuk 3 zal op een aantal van deze interventiepunten nader worden teruggekomen.



3. Inventarisatie van voeren drinkwaterbehandelingen In dit hoofdstuk worden de voeren drinkwaterbehandelingen besproken. Allereerst worden de voergerelateerde maatregelen behandeld. Hierbij is onderscheid gemaakt tussen (1) nutriënten met een mogelijk remmend effect, (2) grondstoffen met een mogelijk remmende werking en (3) specifieke componenten die remmend kunnen werken. Vervolgens wordt ingegaan op het effect van fysische en chemische behandeling van het voer. Daarna wordt in 3.1.4 ingegaan op de mogelijkheden van probiotica, in 3.1.5 op bacteriofagen en in 3.1.6 op de invloed van voermanagement. In het tweede deel van dit hoofdstuk (3.2) worden de maatregelen die via drinkwatertoepassing mogelijk zijn besproken. In het laatste deel van dit hoofdstuk (3.3) wordt tenslotte ingegaan op het belang van de meer-horden aanpak en praktijkmaatregelen.

3.1. Voer-gerelateerde maatregelen 3.1.1. Effect van nutriënten en grondstoffen 3.1.1.1. Nutriënten met een mogelijk remmend effect In de literatuur zijn weinig verwijzingen gevonden over het effect van nutriënten op het aanslaan van Salmonella In een publicatie werd aangegeven dat verstrekking van zowel de combinatie van 1 mg/kg extra selenium en 60 mg/kg extra zink als van 60 mg/kg zink alleen in het voer aan kuikens geïnfecteerd met ST de groeiremming door ST deed verminderen (Hegazy en Adachi, 2000). Volgens deze auteurs kan een verklaring voor dit positieve effect op de groei van de geïnfecteerde kuikens zijn dat door deze extra zink er sprake was van hogere concentraties IGF-1 (Insulin-like Growth Factor-1) in het plasma. Extra seleen gaf bovendien in dit onderzoek een hogere immuunrespons tegen ST. Een veel hogere dosis zinkacetaat (10.000 mg Zn/kg voer) had bij leghennen slechts een beperkt effect (Moore et al., 2004) op de kolonisatie van SE in krop en ceca tijdens het ruien van de leghennen, terwijl zinkpropionaat geen enkele invloed had.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 3.1.1.2. Invloed van prebiotica met een mogelijk remmend effect Onder een prebioticum wordt verstaan “ een niet-verteerbare voedselcomponent die bij de gastheer positief werkt door selectief de groei en activiteit van een of een beperkt aantal bacteriesoorten te stimuleren die reeds resident in het colon aanwezig zijn, en daardoor de gezondheid van de gastheer poogt te verbeteren (Gibson en Roberfroid, 1995). Russell (1998) en Patterson en Burkholder (2003) formuleerden een aantal criteria waaraan prebiotica moeten voldoen: 1. ze mogen nauwelijks of niet verteerbaar zijn in de dunne darm, zodat ze fermenteerbaar voedsel zijn voor de flora in de dikke darm.. 2. ze moeten in de dikke darm daadwerkelijk de flora stimuleren die een positief effect op de gezondheid van de gastheer heeft. 3. ze stimuleren in de darm en/of systemisch de weerstand van het dier. Van Immerseel (2002) onderscheidt binnen de prebiotica op basis van molecuullengte de volgende klassen:

1.monosacchariden De groep monosacchariden bestaat uit een grote groep enkelvoudige suikers. De belangrijkste in dit verband behoren tot de groep van hexoses (=6 C-atomen: o.a. glucose, fructose, galactose, mannose) en de groep pentoses(= 5 C-atomen: o.a. ribose, xylose en arabinose). Glucose en fructose zijn verteerbaar en dus geen prebioticum volgens de definitie van Russell (1998). Van mannose wordt beweerd dat het vooral de aanhechting van Salmonella aan darmepitheelcellen remt. Dit zou bereikt worden doordat gramnegatieve bacteriën die fimbraetype-1 dragen aan mannose gaan hechten in plaats van de mannose die in de glycoproteinen van de darmepitheelcellen zit (Hooge, 2003). In deze zin is mannose dus feitelijk geen prebiotum.

2.disacchariden De belangrijkste disacchariden zijn sucrose, lactose en maltose. Vooral de isomerisatieproducten van deze disacchariden kunnen als prebioticum dienen (o.a. lactulose op basis van lactose (Iji and Tivey, 1998). Corrier et al. (1993) kon aantonen dat lactose gevoerd aan kuikens de infectie met SE van organen deed dalen. De afbraak van lactose is primair het werk van bacteriële afbraak (Tellez et al., 1993). Het opnemen van lactose in het rantsoen kan milde diarree veroorzaken (Corrier et al.,


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 1993). In het onderzoek van Andreatti Filho et al. (2000) had het verstrekken van lactose gecombineerd met een anaërobe cecale KR-flora in vergelijking met het alleen verstrekken van de KR-flora een negatief effect op de reductie van Salmonella na een orale infectie met SE of ST.

3.oligosacchariden In 1998 publiceerden Iji and Tivey een overzicht met betrekking tot natuurlijke en synthetische oligosacchariden. Zij concluderen dat de natuurlijke oligosacchariden op basis van raffinose, stachyose en verbascose geen positief effect op darmgezondheid laten zien in de proeven. Volgens hen kan een verklaring hiervoor zijn dat de dosering in de proeven veelal te hoog is geweest (Iji and Tivey, 1998). Belangrijke prebiotica op basis van oligosacchariden zijn FOS (= fructo-oligosacchariden) en MOS (= mannose-oligosacchariden). Prebiotica op basis van FOS zijn tot nu toe het meest beproefd, zowel humaan als bij pluimvee (Patterson en Burkholder, 2003). FOS kan op 2 manieren worden verkregen, n.l (1) door de splitsing van inuline of (2) via een enzymatische synthese op basis van sucrose of lactose (van Immerseel et al., 2002). FOS leidde in onderzoek van Bailey et al.(1991) tot een verminderde kolonisatie van Salmonella in de darm, speciaal in geval de dieren daarnaast ook een KR-flora toegediend kregen. MOS kan tenminste op twee manieren worden verkregen. Allereerst zijn een aantal grondstoffen zeer rijk aan MOS, zoals palmpitschroot. Sundu et al.(2005) geven een uitgebreid overzicht van de mogelijke gezondheidseffecten van deze grondstof. Daarnaast kan MOS worden verkregen vanuit de celwand van de schimmel Saccharomyces cerevisiae (oa. BiomosR). Ook van MOS zijn verscheidene studies verschenen die duiden op een remmende werking bij de kolonisatie van Salmonella (van Immerseel et al.,2002; Spring et al., 2000; Sunde et al., 2005; Shaw et al., 2006; Novak and Troche, 2006). Baurhoo et al.(2007) zagen bij gebruik van BiomosR dat er na een infectie met SE in het jejunum minder SE konden worden aangetoond. Bovendien steeg in hun studie onder invloed van BiomosR het aantal Lactobacilli en Bifidobacteria in de blinde darmen. Yang et al. (2007) konden daarentegen in hun onderzoek bij vleeskuikens geen positief effect van MOS waarnemen op prestaties en darmmorfologie en darmfunctie. Orban et al. (1997) stelden vast dat bij het gebruik van een speciale oligosaccharide (sucrose thermal olosaccharides caramel: STOC) bij vleeskuikens het aantal bifido-bacteriën in het cecum steeg. In het 2e experiment van deze publicatie namen ze onder invloed van STOC waar dat het aantal aërobe en coliforme bacteriën in de ceca daalde.



4.polysacchariden De meest gebruikte polysaccharide in dit verband is guar gum (Cyamopsis tetragonobulus). Door het in guar gum aanwezige beta-mannaan enzymatisch te splitsen met behulp van een mannanase ontstaat een mengsel van galactomannanen (PHGG: partly hydrolysed guar gum). Ishuara et al. (2000) konden aantonen dat door het voeren van 250 mg/kg PHGG aan jonge hennen een SE-infectie na 14 dagen was verdwenen. De auteurs verklaren dit door een verbeterd microbieel evenwicht in de darm van de hennen die PHGG gevoerd kregen.

3.1.1.3. Grondstoffen (niet-prebiotica) met een mogelijk remmend effect In de literatuur worden naast prebiotica, ook andere grondstoffen genoemd die een mogelijk remmend effect hebben op het aanslaan van een Salmonella-infectie.

Palmpitschroot Allen et al. (1997) beschrijven het remmend effect van 2,5 % palmpitschroot op de kolonisatie van Salmonella Kedougou en SE. Sundu et al. (2006) geven een samenvatting van de mogelijke gezondheidseffecten van palmpitschroot. Palmpitschroot bevat op droge stof basis bijna 40 % beta-mannaan, een polymeer van mannose met beta-verbindingen (Sundu et al., 2006). Er zijn twee verklaringen voor het remmende effect van palmpitschroot. De eerste is dat door een bacteriële afbraak van beta-mannaan de groei van gewenste positieve bacteriën in het cecum wordt bevorderd, al of niet versterkt door de productie van melkzuur. De tweede verklaring is dat door de bacteriële afbraak van beta-mannaan MOS en mannose ontstaat waardoor Salmonellabacteriën via hun bindingsplaatsen worden “gebonden”. Dit heeft tot gevolg dat deze “gebonden” Salmonellae zich niet meer aan de darmwand kunnen hechten en daarmee de kolonisatie wordt geremd. Fernandez et al. (2002) zagen dat de groei van Bifidobacteriën onder invloed van palmpitschroot toenam.

Granen Santos et al. (2007) zagen na een infectie met een mix van 4 Salmonella serotypen geen verschil in het aantal Salmonella in de ceca bij vleeskuikens die of mais of triticale als graan in het


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie voer kregen verstrekt. Wel zagen zij dat bij verstrekking van triticale een grotere microbiële

diversiteit, wat een aanwijzing kan zijn voor een betere bescherming tegen Salmonella. In het onderdeel 3.1.2 wordt nader ingegaan op het effect van een fysische behandeling van een granenrijk voer.

Eidooierpoeder Kassaify and Mine (2004a, 2004b) toonden aan dat het voeren van eidooierpoeder (vrij van antilichamen) aan hennen de kolonisatie van SE en ST in de darmen drastisch deed dalen. Ook Franklin-Spruill (2006) toonde aan in haar onderzoek dat door gebruik van een gespraydroogd eipoeder het aantal ST in de darmen van vleeskuikens daalde. In haar onderzoek kon zij echter geen remmend effect waarnemen van specifieke antilichamen (ProtimaxR) in de vorm van immuunglobulinen op de kolonisatie van ST( Franklin-Spruill, 2006).

Vismeel Er zijn geen publicaties gevonden waarin een positief verband wordt gelegd tussen het verstrekken van vismeel aan pluimvee en daardoor een directe remming van kolonisatie van Salmonella in de darm. Babu et al. (2005) lieten wel zien dat opname van vismeel de celgebonden immuniteit bij leghennen stimuleert. Zij veronderstellen dat hierdoor ook de weerstand tegen Salmonella-infecties wordt verbeterd.

3.1.1.4. Specifieke componenten Omdat in Europa de voerbesparende antibiotica niet meer zijn toegelaten, wordt op het mogelijk effect van deze preparaten op de kolonisatie van Salmonella niet verder ingegaan.

Anticoccidia Van monensin is gebleken dat het geen invloed heeft op de kolonisatie van SE in de darmen en op de invasie van SE in weefsels (Manning et al., 1998). Salinomycine had in een onderzoek van Ford et al. (1981) met ST geen effect op de lengte van uitscheiding, het aantal uitgescheiden ST en op de weefselinvasie. Daarentegen namen Bolder et al. (1999) onder invloed


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie van salinomycine een verminderde uitscheiding van SE op 6 weken waar bij kuikens die op dag 11 en 12 met SE waren geïnfecteerd. In onderzoek van Martin en Meyer (1994) werd onder

invloed van narasin geen verschil gemeten van in vitro groei en overleving van een Salmonella-vaccin.

Kationische peptiden Kationische peptiden worden door een grampositieve bacterie gevormd. In een recente publicatie wordt het positieve effect beschreven van kationische peptiden als immuunstimulator op de fagocytaire activiteit van heterofielen (Kogut et al., 2007). De kationische peptiden werden als een voeradditief in doseringen van 12 – 48 ppm gedurende de eerste 4 levensdagen verstrekt. Hierdoor werd de infectie van organen door SE bij jonge kuikens duidelijk verlaagd.

Beta-glucaan In de literatuur worden meldingen gemaakt over het positieve effect van beta-glucaan op de weerstand, en ten gevolge daarvan een remmend effect op de kolonisatie van Salmonella. Lowry et al. (2003) meldden een positief effect van beta-glucaan gevoerd aan jonge kuikens. Bij de kuikens die beta-glucaan in het voer hadden gehad was na een SE-infectie 7% van de levers en milt besmet, terwijl bij de kuikens die geen beta-glucaan hadden gehad 76 % van de levers en milt geinfecteerd was met SE. In een vervolgpublicatie toonden Lowry et al.(2005) aan dat door het voeren van beta-glucaan de fagocytaire activiteit van de heterofielen duidelijk steeg. Franklin-Spruill (2006) kon in haar studie met ST geïnfecteerde kuikens die beta-glucaan (ImmustimR) kregen geen positief effect vaststellen van beta-glucaan.

Mycotoxinen Hoewel mycotoxinen niet vallen onder de groep specifieke toegevoegde voercomponenten, worden ze toch hier genoemd. In de literatuur zijn een aantal publicaties die aangeven dat met name bij aanwezigheid van T2-toxine in het voer een infectie met Salmonella een ernstiger verloop heeft (Boonchuvit et al., 1975; Corrier et al., 1989; Ziprin and Elissalde, 1990).


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Kubana et al. (2001a) konden dit negatieve effect evenwel niet duidelijk reproduceren in hun proeven met T2-toxine, terwijl ook aflatoxine in hun onderzoek geen duidelijk negatief effect had op de kolonisatie van ST.

Fytochemicaliën Bepaalde fytochemicaliën hebben een duidelijk remmend effect op Salmonella Zo zagen Kubo et al. (2004) in vitro een duidelijk remmend effect van bepaalde in de natuur voorkomende alkenalen. Zij suggereren dat dit mogelijk een nieuwe toepassing kan gaan opleveren door planten die deze alkenalen bevatten aan pluimvee te verstrekken. Waterai en Tana (2005) namen een duidelijk positief effect waar van het verstrekken van geactiveerde houtskool afkomstig van de bast van een eik. Ook het vloeibare bijproduct van houtskoolverbranding en het product NekkaRich, een mengsel van actieve houtskool en het vloeibare product, hadden een duidelijk remmend effect op de kolonisatie van SE bij 8 weken oude leghorn kuikens. Volgens een andere bron (Anonymus, 2005) bevat het ruwe vloeibare bijproduct dat bij de productie van houtskool ontstaat tenminste 200 chemische componenten, waaronder formaldehyde, teer, azijnzuur en ethylvaleriaanzuur (C7H14O2 ). Gezien deze componenten is het niet verwonderlijk dat hiermee de kolonisatie van Salmonella wordt geremd.

Tanninezuur In twee proeven met kuikens kon geen invloed van tanninezuur op de kolonisatie van ST worden vastgesteld. Tanninezuur had wel soms invloed op de concentratie van propionzuur en totaal VVZ in de ceca (Kubena et al., 2001b).

3.1.2. Fysische behandelingen van het voer Met fysische behandelingen worden hier bedoeld thermische behandeling sec (1) en de combinatie van thermische behandeling en drukbehandeling (2). In de literatuur zijn meerdere publicaties verschenen over de directe invloed van temperatuur en druk en tijd op de overlevingskansen van Salmonella (Cox et al., 1986; McCapes et al., 1989; Jones en Richardson, 2004). In dit overzicht zal hierop niet verder worden ingegaan , maar zal wel worden gekeken in


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie welke mate door deze behandelingen in het voer de Salmonella-status van een pluimveebedrijf kan worden beïnvloed. Door de verhitting van met name NSP-rijke voeders stijgt de viscositeit in de dunne darm (Vukic Vranjes et al., 1994; Dusel et al., 1998). Het is bekend dat hogere viscositeit de microflora in de dunne darm beïnvloedt (Smits et al., 1998). Langhout (1998) werkte in zijn onderzoek met een modelstof (hoog veresterde citruspectine, HMC) waardoor ook de viscositeit van het rantsoen sterk stijgt. Bij opname van HMC in het rantsoen van vleeskuikens steeg de activiteit van Escherichia coli, Enterococci, Bacterioidaceae en Clostridia in het ileum (Langhout, 1998). Door het gebruik van xylanases wordt de viscositeit verlaagd en daalt ook het aantal Enterobactericeae (Danicke et al., 1999). Deze daling van Enterobactericea betekent mogelijk ook dat de omstandigheden voor Salmonella ongunstiger worden. In verschillende proeven kon worden waargenomen dat bij NSP-rijke rantsoenen door het gebruik van xylanases (of glucanases (von Wetstein et al., 2000) het optreden van plakkontjes ( “sticky droppings” of “vent pasting”) daalde. Als door verhitting de viscositeit stijgt en daardoor de microflora wordt veranderd, kan dit ook tot gevolg hebben dat Salmonella zich mogelijk beter kan koloniseren.

3.1.3. Chemische behandelingen van het voer die invloed kunnen hebben op de Salmonella van het pluimveebedrijf In dit onderdeel wordt ingegaan op kortketen vetzuren (3.1.3.1), middenlange ketenvetzuren (3.1.3.2) en op andere chemische componenten waaronder formaldehyde (3.1.3.3). Het gaat in dit overzicht vooral om de werking van deze producten in de kip (en minder om de werking van deze producten vooraf in het voer). Hierbij moet wel worden opgemerkt dat dit onderscheidend effect theoretisch helder is, maar dat in de diverse proeven met organische zuren deze twee effecten meermalen niet te onderscheiden zijn. In een recent overzichtsartikel van Van Immerseel et al. (2006) gaan zij nader in op de verklaring waarom organische zuren antimicrobieel werken. Volgens hen is de accumulatie van het zuur-anion slechts een deel van de verklaring. Zo citeren zij werk van Diez-Gonzalez and Russell (1997) die waarnamen dat deze zuur-anion accumulatie soms ook gepaard gaat met een forse intracellulaire stijging van kalium.

3.1.3.1. Kortketen vetzuren (KKVZ: C2,C3,C4)


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Van Immerseel et al. (2006) gaan in hun overzichtsartikel uitgebreid in op de effecten van KKVZ (mierenzuur, azijnzuur, propionzuur en boterzuur). Ook melkzuur (C3H6O3) zullen we in deze paragraaf bespreken. Van deze zuren is relatief veel meer onderzoek bekend dan van de in 3.1.3.2 te bespreken middenlange keten vetzuren (MKVZ). Oorspronkelijk werden KKVZ aan het voer vooral toegediend met de gedachte om het voer zelf te decontamineren, en daarmee besmetting van pluimvee tegen te gaan (van Immerseel et al., 2006). Uit meerdere studies waarbij vaak werd gewerkt met kunstmatig besmette voeders blijkt dat deze zuren (of mengsels hiervan) effectief zijn in het ontsmetten van het voer (bijv. Hinton en Linton, 1988; Iba en Berchieri, 1995). Omdat in pluimveevoer de wateractiviteit en temperatuur meestal laag is, werken deze zuren in het voer niet optimaal als Salmonella-remmer (van Immerseel et al., 2006). Uit onderzoek is het duidelijk dat bij gebruik van KKVZ in het voer de concentratie van het betreffende KKVZ stijgt in de krop en de spiermaag (Thompson and Hinton, 1997). Een andere beperking van de KKVZ is dat ze reeds voorin het maagdarmkanaal worden opgenomen en vervolgens worden gemetaboliseerd. Zodoende hebben KKVZ geen direct effect op de kolonisatie van Salmonella in de blinde darmen, maar hebben ze hun effect dus vooral door een infectie te voorkomen. Hinton en Linton (1988) konden dit ook duidelijk aantonen. Als zij het behandelde voer met KKVZ pas vanaf 16 of 32 dagen gaven dan was er geen verschil met de niet-behandelde dieren van de controle groep qua percentage positieve mestmonsters. Om te bereiken dat de KKVZ niet reeds voorin het maagdarmkanaal worden geabsorbeerd, zijn er ook proeven gedaan met gemicrocapsuleerde toediening van KKVZ (van Immerseel et al., 2004a). Doel hierbij was te bewerkstelligen dat de KKVZ verderop in de darm pas beschikbaar komen en in de blinde darmen nog hun remmende effect kunnen uitoefenen. Azijnzuur in deze vorm deed echter de kolonisatie in de blinde darmen zelfs stijgen (van Immerseel et al., 2004a). De interne organen waren bovendien zowel bij azijnzuur als bij mierenzuur in deze vorm meer besmet. Dit lijkt een bevestiging dat azijnzuur en mierenzuur de virulentie van Salmonella kunnen verhogen (van Immerseel et al., 2006). Dat het verstrekken van gecoat natrium-boterzuur beter werkt dan natrium-boterzuur in poedervorm konden van Immerseel et al. (2005) duidelijk aantonen in een proef met SE besmette leghenkuikens. In deze proef zagen zij dat gecoat boterzuur de kolonisatie van SE in de blinde darmen deed dalen, terwijl bij gewoon boterzuur in poedervorm de kolonisatie in de blinde darmen niet daalde. In een 2e onderzoek met vleeskuikens zagen zij dat gecoat boterzuur het aantal SE


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie positieve mestmonsters wezenlijk deed dalen. Zij zagen op 42 dagen echter geen verschil in SEbesmetting van de ceca (van Immerseel et al., 2005). In een in-vitro waarneming konden Pietsch and Schwarzer (2006) duidelijk aantonen dat het omhullen van boterzuur met een plantaardig vet bewerkstelligt dat de in hun proef gebruikte Na-butyraat in zuur milieu nauwelijks vrijkomt, maar vervolgens bij een hogere darm pH wel oplost. Sterzo et al.(2007) zagen in hun studie met vleeskuikens na het verstrekken van een mengsel van mierenzuur en propionzuur wel een daling van de SE-besmetting van de ceca, maar daarbij dient wel opgemerkt te worden dat de dieren veel eerder na de infectie zijn onderzocht en dat er waarschijnlijk dus nog weinig herinfectie had plaatsgevonden.

3.1.3.2. Middenlange keten vetzuren (MKVZ: C6,C8,C10,C12) Volgens van Immerseel et al. (2006) en van Immerseel (2007) zijn de MKVZ veel effectiever tegen Salmonella dan de KKVZ. Hierbij moet wel de kanttekening worden gemaakt dat onderscheid moet worden gemaakt tussen de bacteriocide en bacteriostatische werking van MKVZ. Het blijkt dat de MKVZ al bij zeer lage doses bacteriostatisch werken, maar dat ze soms niet snel bacteriocide werken. Het ontbreekt echter nog aan praktijkwaarnemingen die bevestigen dat MKVZ effectiever zijn dan KKVZ. Van Salmonella is bekend dat het onder invloed van de expressie van een aantal virulentiegenen onder bepaalde omstandigheden in de darmcellen kan overleven. Heel interessant is de bevinding van van Immerseel et al. (2004c) dat de drie door hen geteste MKVZ via remming van de expressie van een bepaald gen het binnendringen van Salmonella kunnen remmen. Dit kan dus een van de verklaringen zijn dat MKVZ effectiever zijn dan KKVZ, te meer daar sommige KKVZ de virulentie van Salmonella zelfs verhogen.

3.1.3.3. Andere chemische componenten 3.1.3.3.1. Formaldehyde Formaldehyde (en formaline: de 37 % waterige oplossing van formaldehyde) is en wordt vooral in broederijen en pluimveebedrijven veel toegepast als ontsmettingsmiddel (Williams, 1980). Over het effect van formaldehyde in voer zijn niet veel openbare gegevens bekend. Barnhart et al. (1999) zagen in een in vitro model dat 1 % formaldehyde toegevoegd aan een


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie pluimveevoer een aanzienlijk reductie gaf van Salmonella. Spratt (1985), geciteerd door Summers (1996) laat zien dat formaldehyde een uitstekende remmer van schimmels is. Verder testte Spratt drie doses formaldehyde met leghen-haantjes van 0-6 weken. Bij 0,25 % en 0,5 % werd geen effect op de voeropname getest, maar 1 % gaf groeiremming. In een onderzoek met Termin-8 (een mengsel van zuren, formaldehyde en terpenen) toonden Anderson en Richardson ( 2000) aan dat door het gebruik van 2,7 kg/ton Termin-8 het aantal bacteriën in het voer daalde met 2 log en dat per eischaal het aantal kolonievormende eenheden (kve) daalde van 33.133 naar 26.915 kve. Verder toonden zij in en ander onderzoek aan dat het aantal bacteriën in het voer daalde van 3261 naar 413 kve/gram voer (Anderson et al., 2001). In een studie gepubliceerd in 2002 zagen Anderson et al. (2002) dat Termin-8 in een dosis van 2,7 kg/ton het aantal bacteriën op de schaal deed dalen van 4898 naar 3631 kve/ml wasvloeistof. Termin-8 is vanaf 1996 door de FDA toegelaten voor het gebruik in pluimveevoeders in de Verenigde Staten. In 1998 is Termin-8 door de FDA toegelaten als “antimicrobial feed additive” voor alle voeders en grondstoffen (Anitox, 1998). Ook andere firma’s hebben producten met formaline (bijv. Kemin AviGuard ASF en Salcurb RM). Khan et al. (2006) vergeleek bij leghornkuikens de toediening van formaline via het voer met toediening rechtstreeks in de krop om te zien bij welke doses er mogelijk schadelijke neveneffecten optreden. De geteste doses in het voer hadden in tegenstelling tot de vergelijke doseringen rechtstreeks in de krop geen meetbare effecten op bloed- en biochemische waarden. Waarschijnlijk kan dit verschil volgens de auteurs verklaard worden doordat er in het voer sprake was van verdamping van formaline. Formaldehyde is immers een gasachtig product. Theoretisch kan door de verdamping van formaline de beschermende werking van de formaline letterlijk dus verdampen. Over de veiligheid van formaldehyde bij de mens bestaat onduidelijkheid. Op dit moment staan formaldehyde en afgeleiden vanwege de mogelijke veiligheidsrisico’s voor de mens binnen EU en bij LNV en PDV extra in de belangstelling. Het gebruik van formaldehyde en producten die formaldehyde bevatten wordt in de Nederlands diervoersector gedoogd. Uit recent Nederlands onderzoek (Enthoven, 2007) blijkt dat formaldehyde en formaldehyde-bevattende preparaten bij gebruik voor decontaminatie van voer in de strikte zin niet voldoen aan de eisen van een technische hulpstof.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 3.1.3.3.2. DL-methionine methylzwavelchloride (=Vitamine U) In twee onderzoeken met vleeskuikens die op dag 1 besmet werden met ST werd dit product in 2 doseringen (300 en 600 dpm) vergeleken met BiomosR en een negatieve controle of de groeibevorderaar BMD (Shaw et al., 2006). De conclusie was dat vitamine U een vergelijkbaar remmend effect op de kolonisatie van ST had als BiomosR. Of dit product toegelaten is, is niet bekend (HV)

3.1.3.3.3. Experimentele chloraat preparaten (ECP’s)en nitroverbindingen Vele Enterobacteriaceae, inclusief Salmonella en Escherichia coli kunnen nitraat met behulp van het enzym nitraat reductase omzetten in nitriet. Gelijktijdig kan dit bewuste enzym ook chloraat omzetten in het cytotoxische chloriet. Omdat veel strikt anaërobe “goede” darmbacteriën dit enzym nitraat reductase missen, werd gesuggereerd dat chloraat wellicht gebruikt zou kunnen worden om selectief Salmonella (en E. coli) aan te pakken (Anderson et al., 2000). Het blijkt dat verstrekking van experimentele chloraat producten (ECP’s) zo’n 24-48 uur voor het slachten inderdaad de aantallen Salmonella (en E. coli) in de darm fors doen dalen (Byrd et al., 2003). In een overzichtsartikel van Anderson et al. (2005) wordt melding gemaakt dat als bij gebruik van ECP’s kort vooraf een nitraat-bron wordt verstrekt in de vorm van nitro-verbindingen de Salmonellae extra sterk worden afgedood. Door deze nitro-verbindingen worden de nitraat reducerende bacterien waarschijnlijk kort geactiveerd waardoor ECP extra werkzaam wordt. Op dit moment zijn door de FDA noch ECP noch de nitro-verbindingen als voeradditief toegelaten. Of dit staat te gebeuren en / of de EU zal volgen, is niet duidelijk.

3.1.3.3.4. Benzoëzuur Volgens DSM, de fabrikant van VevoVitallR (benzoëzuur) heeft in vitro onderzoek met VevoVitall in het verleden aangetoond dat de antimicrobiële werkzaamheid van VevoVitall ook te vinden is bij Salmonellae serotypen. Verschillende stammen zijn toen in vitro gecheckt.Van benzoëzuur is in de officiële literatuur bij pluimvee niets gevonden. In vivo ervaring met het gebruik van VevoVitallR als Salmonella- remmer bij pluimvee is er volgens de fabrikant niet. Eén van de redenen daarvoor is dat het toevoegen van méér dan 2 kg


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie VevoVitallR per ton pluimveevoeder aanleiding kan geven tot minder goede zoötechnische resultaten (daling voederopname). Waarschijnlijk volstaan dergelijke kleine doseringen (< 0.2%) VevoVitallR niet om in de praktijk een significante remming van Salmonellae te verkrijgen. Wettelijk gesproken, kan VevoVitallR als een "flavouring compound" verwerkt worden in pluimveevoeders, maar deze notificatie vervalt per 2010. Vanaf dan zal het niet meer mogelijk zijn om op een wettelijk correcte manier VevoVitallR toe te voegen aan pluimveevoeders. Er zal voor deze toepassing door DSM ook geen registratiedossier worden ingediend (Levrouw, 2008).

3.1.4. Probioticum In veel literatuur worden pre- en probiotica in één adem genoemd. Op zich is dat ook logisch immers prebiotica stimuleren de groei van darmbacteriën, inclusief darmbacteriën die als probioticum worden toegediend. Een probioticum is een voersupplement dat levende bacteriën (of gisten) bevat die het microbiële evenwicht in de darm van het gastdier positief beïnvloedt (Fuller, 1989). Omdat het om levende organismen gaat, is het gelijktijdig toepassen van een probioticum en een antibioticum of formaldehyde niet mogelijk. Wanneer er gebruik wordt gemaakt van 1 bacteriesoort spreekt men van probioticum (= enkelvoud). Indien er sprake is van meerdere (bacterie-)soorten spreekt men van probiotica. Naast de aanduiding probioticum/-ca wordt in de literatuur ook vaak gesproken van kolonisatie resistentie flora (KR-flora). Koopman (1984) heeft in een overzichtsartikel de kolonisatie van het maagdamkanaal uitgebreid beschreven. In het engels spreekt men van “competitive exclusion” (CE). Binnen de KR-flora wordt soms nog een onderscheid gemaakt in gedefinieerde KR-flora (bijv. BroilactR) en niet-gedefinieerde KR-flora (bijv. AvigardR). In dit overzicht zullen we zowel de aanduiding probioticum (probiotica) en KR-flora als synoniem van elkaar gebruiken. Meestal zijn de bacteriën die als probioticum worden gebruikt normale darmbewoners. Bij de kip bestaat de normale darmflora onder andere uit Bacillus, Bacteroides, Bifidobacterium, Citrobacter, Clostridium, Enterococcus, Escherichia, Eubacterum, Fusibacterium, Lactobacillus, Lactococcus, Pediococcus, Peptostreptococcus, Propionibacterium, Rumnococcus en Streptococcus (Andreatti Filho et al., 2000).


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Een pionier op het gebied van KR-flora was de Finse onderzoeker Nurmi. Zijn publicatie waarin hij beschreef dat pas uitgekomen kuikens tegen de kolonisatie van SE konden worden beschermd door aan deze kuikens darminhoud van gezond volwassen pluimvee te verstrekken wordt nog steeds als een baanbrekend onderzoek beschouwd (Nurmi and Rantala, 1973). In de literatuur zijn veel publicaties en overzichten verschenen die onderstrepen dat bij pluimvee door het gebruik van probiotica de kans op een Salmonella-infectie wordt verlaagd (Goren et al., 1984 en 1988; Bolder, 2000; van Immerseel et al., 2002; Huygebaert, 2005; Schneitz, 2005; Doyle and Erickson, 2006). Algemeen wordt aanbevolen om de KR-flora zo spoedig mogelijk na uitkomen aan de kuikens toe te dienen (Schneitz et al., 1992). Pogingen om al in het ei een KR-flora toe te dienen waren vaak niet succesvol (Cox et al., 1992), hoewel Edens et al. (1997) een positief effect van Lactobacillus reuteri in ovo konden aantonen. Algemeen kan worden gesteld dat de werkzaamheid en effectiviteit van probiotica die slechts een beperkt aantal bacteriesoorten bevatten minder is dan van de complexe anaërobe darmflora op basis van cecale flora van volwassen kippen (van der Wielen et al., 2002; Doyle and Erickson, 2006). De afgelopen jaren is veel gezocht naar werkzame gedefinieerde probiotica met slechts een beperkt aantal bacteriesoorten. Voordeel van een dergelijke gedefinieerd probioticum is vooral dat het veiliger kan zijn. Vooral Lactobacillus, Bifidibacterium en Streptococcus zijn de bacteriën die regelmatig als probioticum worden genoemd. Wolfenden et al. (2007) lieten in hun publicatie zien dat een toediening van 11 Lactobacillus-stammen de infectie van SE bij kuikens aanzienlijk deed dalen. In vergelijkend onderzoek tussen het verstrekken op dag 1 van BroilactR en AvigardR bij leghenkuikens gaf verstrekking van BroilactR ten opzichte van de groep nietbehandelde en besmette kuikens een wezenlijke bescherming tegen een SE-besmetting op 11 en 19 dagen (Juarez-Estrada et al., 2006a). Bovendien bleek bij verstrekking van BroilactR op dag 1 de bescherming werd verbeterd als aanvullend BroilactR via het drinkwater werd verstrekt (JuarezEstrada et al., 2006b). Sinds vele jaren worden ook gisten van de genus Saccharomyces tot de probiotica gerekend (Boyle et al., 2006). Line et al. (1998) konden aantonen dat door het gebruik van deze gisten de kolonisatie met Salmonella wezenlijk daalde van 70 % bij de controlekuikens naar 20 resp. 5 % afhankelijk van de dosering aan gisten. Mogelijk heeft ook de schimmel Aspergillus oryzae bij pluimvee een probiotische werking (Lee et al., 2006).


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie De werking van probiotica als “remmer” van pathogene bacteriën berust volgens de literatuur op ten minste vier veronderstelde effecten (Patterson en Burkholder, 2003, Oyetayo and Oyetayo, 2005): 1. competitie met betrekking tot nutriënten 2. productie van toxische componenten en ongunstige omstandigheden (lage pH, vluchtige vetzuren) 3. concurrentie ten aanzien van mucosale bindingsplaatsen

4. stimulering van het immuunapparaat Al jarenlang wordt bij de mens in ziekenhuizen bij met name vroeggeborenen gebruik gemaakt van probiotica. In een overzichtsartikel van Boyle et al. (2006) wordt ingegaan op de risico’s van probiotica in de kliniek. Uit recente publiciteit bleek dat bij een landelijk onderzoek naar de werking van probiotica bij patiënten met ernstige acute alvleesklierontsteking meer mensen overleden zijn in de groep die probiotica kreeg (Anonymus, 2008). In hoeverre dit de acceptatie van probiotica in de diervoeding negatief beïnvloedt, is op dit moment niet duidelijk.

3.1.5. Bacteriofagen Er is momenteel in de literatuur sprake van een herontdekking met betrekking tot bacteriofagen (Higgins et al., 2005). Bacteriofagen zijn virussen die zich gedragen als natuurlijke vijanden (predators) van bacteriën. In een studie van Atterbury et al.. (2007) selecteerden zij in een in vitro experiment uit een groep van 232 bacteriofagen op basis van werkzaamheid en hun spectrum tegen Salmonella drie bacteriofagen die zij vervolgens in vivo testen tegen drie Salmonella serotypen: ST, SE en Salmonella Hadar (SH). Twee van de drie bacteriofagen reduceerden in vivo in sterke mate de kolonisatie van respectievelijk ST en SE in de ceca van vleeskuikens. De derde bacteriofaag was niet werkzaam. Hoewel er in dit experiment sprake was van Salmonella-mutanten die ongevoelig kunnen worden voor bacteriofagen, was dit niet de verklaring dat bij SH de bacteriofaag niet werkzaam was (Atterbury et al., 2007).

3.1.6. Invloed van voermanagement


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 3.1.6.1. Invloed van structuur van het voer In een proef met meel versus pellet gevoerde kuikens zagen Huang et al. (2006) dat bij de vleeskuikens die voer in de vorm van pellets hadden gekregen in de blinde darmen meer ST konden worden gekweekt. Bovendien zagen zij bij deze dieren een hogere pH in de spiermaag. Een verklaring kan zijn dat door de dieren geperst voer te verstrekken meer ST’s kans zien om de barrière van de spiermaag te passeren en vervolgens de ceca kunnen besmetten. Ook zou mogelijk een wat hogere viscositeit door het persen een verklaring kunnen zijn. In een proef met hele tarwe zagen Bjerrum et al. (2005) dat wanneer hele tarwe aan de kuikens werd verstrekt het aantal ST in de spiermaag en het ileum werd verlaagd. In de ceca werden door hen geen verschillen in aantal ST waargenomen. In een onderzoek met jonge kalkoenen werd nagegaan of in een maïs/soja rantsoen het grof malen van de maïs invloed had op het aantal Salmonella (Santos et al., 2006). De auteurs konden geen invloed waarnemen van het grover gemalen rantsoen op de aantallen Salmonella in de ceca en in de mest. Wel zagen zij een positieve correlatie tussen de pH in de kliermaag en het aantal Salmonella in de blinde darmen. In een proef met vleeskuikens kon dezelfde onderzoeksgroep aantonen dat het verstrekken van hele triticale het aantal Salmonella in de ceca wezenlijk deed dalen (Santos et al., 2007). Bovendien konden zij met behulp van PCR- en DGGE-technieken aantonen dat de diversiteit van bacteriële flora van het ileum toenam. Dit interpreteren zij als een aanwijzing dat de bescherming tegen Salmonella-kolonisatie is verbeterd.

3.1.6.2. Invloed van gefermenteerd voer Heres et al. (2003) konden aantonen dat het verstrekken van gefermenteerd voer de kolonisatie van SE bij vleeskuikens remde. Zij hadden de fermentatie bereikt door vleeskuikenvoer met 1,4 delen water te vermengen en vervolgens dit te enten met Lactobacillus plantarum. Het gefermenteerde voer in hun proeven bevatte per gram 109 tot 1010 lactobacilli en had een pH van 4. Bij de door Heres et al. (2003) gekozen voermethode is er eigenlijk sprake van een combinatie van een probioticum en het gebruik van organisch zuur, in dit geval Lactobacillus plantarum en vooral melkzuur. Mogelijk is door het gefermenteerde voer ook nog sprake geweest van een andere vertering en daardoor een beïnvloeding van de darmflorasamenstelling.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 3.1.6.3. Invloed van voeronthouding bij ruien en afleveren Uit verscheidene publicaties blijkt dat door het ruien leghennen een toegenomen kans hebben op een infectie met SE, met ook een verhoogde kans op besmetting met SE van de interne organen (Holt, 2003). Holt (1993) toonde aan dat bij gevoerde leghennen 5,6 x 104 SE bacteriën nodig waren om 50 % van de leghennen te besmetten, terwijl bij niet-gevoerde leghennen 10 SE bacteriën reeds hiervoor voldoende waren. Met name in de Verenigde Staten wordt ruien van leghennen veel toegepast. Volgens Holt (2003) werd anno 2003 circa 75-80 % van de legkoppels in de VS geruid, voornamelijk door voeronthouding. Moore en Holt (2006) namen waar dat door het ruien de ceca wezenlijk meer SE bevatten. Onderzoek toonde aan dat het verstrekken van luzerne in plaats van niet te voeren bij ruien van leghennen de kans op SE-infecties aanzienlijk deed dalen (Woodward et al., 2005; McReynolds et al., 2006). In een overzichtsartikel van Ricke (2003) benadrukt deze dat bij het verstrekken van alternatieve grondstoffen het belangrijk is dat de bacteriële populatie in het maagdarmkanaal zo veel mogelijk in stand blijft, m.a.w dat de KR-flora intact blijft. Recent onderzoek geeft aanwijzingen dat door het verstrekken van luzerne aan de geruide hennen de darmflora en fermentatie beter in functie blijven, waardoor de kolonisatie van SE wordt tegengewerkt (Dunkley et al., 2007). Pierson et al. (2005) toonden in hun onderzoek met hennen in isolators aan dat het verstrekken van een laagenergetisch en eiwitarm voer minder kans op SE besmetting gaf in vergelijking met een ruiprogramma zonder voerverstrekking. Ook bij vleeskuikens zijn er aanwijzingen dat het niet meer verstrekken van voer een aantal uren vóór het slachten een negatief effect op het aantal kuikens met een Salmonella besmetting van de krop kan hebben. Corrier et al. (1999) toonden aan in een onderzoek met 9 praktijkkoppels dat na de voeronthouding het aantal kuikens met een Salmonella-positieve krop was gestegen van 1,9 naar 10,0 %. In de ceca van deze koppels werd geen wezenlijk toename van Salmonella waargenomen. Hinton et al. (2000a) toonden aan dat door de voeronthouding de populatie melkzuurbacteriën in de krop afneemt en dit leidt tot een verhoogde pH in de krop. Bij langdurige voeronthouding steeg bij kuikens die daarvoor waren besmet met ST na een aanvankelijke daling het aantal ST in de krop (Hinton et al., 2000a). In hun onderzoek had voeronthouding geen duidelijke effecten op het aantal ST in de ceca (Hinton et al., 2000b). Verstrekking van een cocktail met 7,5 % glucose aan vastende kuikens gaf in een ander onderzoek een duidelijke remming van de groei van ST in de krop (Hinton et al., 2000c).



3.2. Drinkwatermaatregelen Omdat drinkwater zeer belangrijk is voor de gezondheid en prestaties van pluimvee wordt er in de praktijk veel aandacht besteed aan het reinigen en ontsmetten van drinkwatersystemen. Wanneer het drinkwatersysteem namelijk vervuild is met mest of voer kan in het systeem een ideaal medium voor de groei van schimmels, gisten en bacteriën (incl. Salmonella) ontstaan (v.d. Broek et al., 2003). In het Handboek Pluimveehouderij (Hoeve, 2004) worden de eisen vermeld waaraan drinkwater voor pluimvee moet voldoen. Ook in de populaire vaktijdschriften wordt aan de reiniging en ontsmetting de nodige aandacht besteed (van der Sluis, 2002). Een van de middelen die vaak wordt gebruikt om drinkwater te ontsmetten is chloorbleekloog (Wojcinski, 2002). Er bestaat een grijs gebied tussen het gebruik van producten voor reiniging en ontsmetting van drinkwatersystemen en een eventule anti-Salmonella werking in het maagdarmkanaal. In dit onderdeel zullen we echter vooral ingaan op een aantal producten met een mogelijk Salmonella- remmend effect die via drinkwater aan pluimvee worden verstrekt. Een aantal van deze producten kunnen ook via het voer aan de dieren worden verstrekt. Om aan drinkwater van pluimvee als effectief middel te kunnen worden toegediend, moeten de producten ten minste aan een aantal eisen voldoen: 1. geschikt om via water te worden verstrekt (“water-oplosbaar”) 2. werkzaam in gehanteerde doses, en de wateropname in de gebruikte doses niet te veel remmen 3. niet te agressief voor de waterleiding Globaal kunnen de producten die voor drinkwaterbehandelingen worden gebruikt, onderverdeeld worden in een aantal categorieën: 1. organische zuren en hun zouten 2. probiotica 3. prebiotica 4. chloor-verbindingen

3.2.1. Organische zuren


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Hoewel er volgens inschatting in de praktijk waarschijnlijk veel gebruik wordt gemaakt van organische zuren in drinkwater voor pluimvee, bestaat er niet veel recente literatuur over toediening van deze zuren specifiek via drinkwater. De informatie die verschijnt is veelal vanuit fabrikanten en weinig specifiek en voldoet niet aan de criteria die aan literatuur mogen worden gesteld zoals objectief en onafhankelijk (v.d Broek et al., 2003; Wijbenga, 2007). Byrd et al. (2001) onderzochten bij vleeskuikens het verstrekken van een 0,5 % melkzuur, azijnzuur of mierenzuur in het drinkwater tijdens 8 uur voeronthouding. Alle drie zuren deden de pH in de krop wezenlijk dalen. Zowel melkzuur en mierenzuur deed het aantal ST in de krop dalen. Azijnzuur en mierenzuur deed ook het aantal ST in de ceca wezenlijk dalen. In aansluitende veldproeven met vleeskuikens werd verstrekking van 0,44 % melkzuur via het drinkwater gedurende 10 uur tijdens de voeronthouding vlak vóór het slachten aan vleeskuikens getest. Melkzuur gaf gemiddeld in de krop en op het karkas (voor koelen) een wezenlijke daling van Salmonella (Byrd et al., 2001) . Kubena et al. (2005) hebben bij geruide leghennen het effect van 0,5 % melkzuur of 0,5 % azijnzuur in het drinkwater getest. Door de gebruikte zuren daalde de pH in de krop wezenlijk. De zuren hadden geen duidelijk remmend effect op de kolonisatie van SE in de organen zoals krop, ceca, lever en milt (Kubena et al., 2005). Bij varkens heeft van der Wolf een onderzoek gedaan waarin hij kon aantonen dat het verstrekken van een organische zuren-mengsel via het drinkwater in een dosering van 0,2 % de Salmonella-status van vleesvarkensbedrijven verbeterde (Van der Wolf, 2000).

3.2.2. Probiotica Algemeen wordt geadviseerd om probiotica zo vroeg mogelijk na uit het ei komen toe te dienen. Vaak betekent dit dat daarom een KR-flora via spray-dosering op de broederij wordt verstrekt. In een proef met vleeskuikens konden Martin et al. (2000) echter ook via een drinkwaterverstrekking op dag 1 een vergelijkbaar goede bescherming tegen een latere ST-infectie bereiken. In deze proef werd een positief verband gelegd tussen de hoeveelheid propionzuur in de blinde darmen en de bescherming tegen kolonisatie van Salmonella. Opgemerkt wordt dat voor een werkzame toediening via het drinkwater dit wel vrij van desinfectiemiddelen en medicijnen moet zijn (Martin et al., 2000).


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Ook Timmerman et al. (2006) toonden aan dat probiotica via het drinkwater een positief effect op de technische resultaten van vleeskuikens heeft. Zij keken echter niet naar het effect van de probiotica op de kolonisatie van Salmonella.

3.2.3. Prebiotica Barnhart et al., (1999) gaven vleeskuiken de laatste 5 tot 11 dagen vóór het slachten 2,5 % lactose via het drinkwater. Over het algemeen werd van deze lactose-behandeling geen positieve effecten gezien op de kolonisatie remming van SE in de krop en de blinde darmen. In een proef met duiven hebben Janssens et al. (2004) nagegaan of verstrekking van lactose en fructo-oligosacchariden (FOS) via drinkwater een positief effect had op een ST-infectie. Zowel lactose als FOS hadden geen invloed op de uitscheiding van Salmonella.

3.2.4. Gechloreerd water In een onderzoek met kalkoenkuikens zagen de onderzoekers geen relatie tussen het chloreren van het water en het aantal Salmonella per gram blinde darm-inhoud (Poppe et al.., 1986). Mogelijk heeft dit te maken dat op blinde darm niveau het effect van gechloreerd water niet meer aanwezig is. Mohyla et al. (2007) toonden aan dat het gebruik van 600 dpm aangezuurd natriumchloriet de aantallen Salmonella in de krop deed dalen. Er was een dosis van 1200 dpm in het drinkwater nodig om ook in de ceca de aantallen Salmonella te reduceren. Byrd et al. (2003) toonden aan dat het verstrekken van een experimenteel gechloreerd product (ECP) 24 – 48 uur voor het slachten aan vleeskuikens via het drinkwater leidde tot een aanzienlijke reductie van ST in krop en ceca.

3.3. Belang van de “meerdere horden-aanpak” en praktijkmaatregelen 3.3.1. Belang van de “meerdere horden-aanpak” In het voorgaande is aangegeven op welke manieren via voeren drinkwatermaatregelen mogelijk de Salmonella-status van pluimveebedrijven kan worden verlaagd. Om de veiligheid van voedsel van dierlijke oorsprong met betrekking tot pathogene bacteriën te vergroten is de


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie “meerdere horden-aanpak” volgens velen een absolute vereiste (Ricke et al., 2005; Doyle and Erickson, 2006; IFT-report, 2006). De belangrijkste horden die naast voeren drinkwatermaatregelen genomen moeten worden zijn:

1. Salmonella-vrije dieren 2. schone stal en inventaris 3. geen insleep via bezoek, dieren of insecten Bij deze “meerdere horden-aanpak” is het belangrijk dat aan al deze horden en kritische punten veel aandacht wordt besteed. Zo is het weer Salmonella-vrij krijgen van de stal soms een zeer lastige zaak. Zo bleek dat stallen die eenmaal met Salmonella Java waren besmet zeer lastig weer vrij te krijgen (Vahl, 2008). In de literatuur heeft Gradel (2003a,b) en Gradel et al. (2004a,b) hier ook veel aandacht aan besteed. Gradel et al. (2004a) zagen dat het gebruik maken van een combinatie van een stoombehandeling van minimaal 60 graden Celsius en 100% relatieve vochtigheid gedurende een periode van 24 uur in combinatie met 30 dpm formaldehyde in het begin van de stoombehandeling de beste resultaten gaf om de legstal Salmonella-vrij te krijgen.

3.3.2. Praktijkmaatregelen Om Salmonella-vrij voer te kunnen leveren zijn tenminste 2 zaken zeer belangrijk, teweten ( 1) reinheid van de fabriek en (2) het gebruik van Salmonella-vrije grondstoffen (Vahl, 1997). In de GMP+ -regelingen van het Productschap Diervoeder (2007b) worden stringente eisen gesteld aan de productie en levering van pluimveevoeders om zo veel mogelijk levering van Salmonellavrij pluimveevoer te kunnen garanderen. Zo heeft het PDV (2007b) in het protocol P1 en P4 eisen (opgenomen in Bijlage 4 van GMP+ 2006) gesteld aan de monitoring van Salmonella in diervoer en Salmonella-kritische grondstoffen voor pluimvee. In protocol P1 wordt onderscheid gemaakt in: 1. voedermiddelen die enkelvoudig worden afgeleverd aan pluimveehouders 2. technologisch behandeld pluimveevoer (al of niet in combinatie met los bijgestorte voedermiddelen 3. niet-technologisch behandeld pluimveevoer

4. eindproductcontrole


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Bij de eindproductcontrole is afhankelijk van voor welke schakel in de kolom voer wordt geleverd sprake van een onderzoeksfrequentie van ruim 3 % van het geleverde voer(vleeskalkoen) tot 50 % van het voer bij levering voor topfokbedrijven. Verder wordt in P1 van de producenten duidelijk gevraagd hun eigen verantwoordelijkheid te nemen met betrekking tot het bemonsteren van de bedrijfsspecifieke kritische punten. Tot nog toe heeft de voersector weten te voorkómen dat er in de strijd tegen Salmonella een algemeen middelvoorschrift wordt gehanteerd zoals in een aantal andere landen wel het geval is. Het gevaar van een dergelijk middelvoorschrift is dat het de sector verplicht tot een bepaalde handeling en dus leidt tot inflexibiliteit. Bovendien geeft een middelvoorschrift geen extra garantie ten opzichte van de in de GMP+ gehanteerde doelvoorschriften. Of en zo ja welke extra maatregelen daarnaast nog in de pluimveesector worden toegepast is afhankelijk van onder andere: 1.welke extra eisen er door de integratie worden gevraagd 2.voor welke dierschakel er voer wordt geproduceerd. Vaak zijn de eisen voor de top van de kolom veel stringenter (top-down aanpak) Verondersteld wordt dat door een aantal bedrijven organische zuren en andere stoffen worden toegepast in het voer. In hoeverre hierbij ook vanwege kostprijsoverwegingen onder de gewenste doseringen wordt gewerkt is onduidelijk. Ook met betrekking tot het toepassen van drinkwaterbehandelingen bestaan geen objectieve gegevens.



4. Discussie en conclusies Bestrijding van Salmonella in de pluimveehouderij heeft tot doel om vlees en eiproducten te leveren die vrij zijn van Salmonella In de sector leeft vrij algemeen de overtuiging dat dit alleen door een gezamenlijke inspanning kan lukken. Dat wil zeggen dat in de hele kolom voldoende aandacht moet zijn om Salmonella op de kritische punten te bestrijden. Met andere woorden: in alle schakels van de pluimveekolom zal men voldoende maatregelen moeten nemen. De tijd van naar de andere schakels wijzen, zonder zelf voldoende te doen moet voorbij zijn. In een vorig hoofdstuk is aangegeven dat voor de keten en dus ook voor de voersector de “meerdere horden aanpak” wezenlijk is. Dus niet een enkele voer/drinkwater maatregel maar een combinatie van meerdere maatregelen. Bij deze meerdere horden betreft het uiteraard ook andere nietvoer/drinkwater maatregelen (van Immerseel et al., 2002) Er moet wel kritisch gekeken worden of de maatregelen die door de diverse schakels worden genomen in de juiste verhouding tot elkaar staan. Om de juiste aanpak en maatregelen te kiezen moet er in de keten transparantie zijn over deze aanpak en maatregelen. Belangrijke uitgangspunten hierbij zijn dat in de hele keten top-down wordt gedacht en bovendien volgens de HACCP-systematiek. Uiteraard zal steeds een kritische afweging gemaakt moeten worden over de kosten/baten van de mogelijke maatregelen (van Immerseel et al., 2002). Juist als hierover in de keten met een open vizier en transparant kan worden gesproken, zal dit de totale Salmonellaaanpak in de keten in hoge mate ten goede komen. Onderstaand zullen de belangrijkste zaken met betrekking tot de voer- (en drinkwater-) maatregelen worden bediscussieerd.

4.1. Om welke Salmonellae gaat het ? 1.1.1Welke Salmonellae bij de mens? In Nederland is het aantal Salmonella-infecties bij de mens de afgelopen 25 jaar fors gedaald van ca. 150.000 naar circa 37.000 in 2006 (van Pelt et al., 2007). Volgens voorlopige cijfers is in 2007 sprake van een verdere daling naar ca. 29.000 infecties (van Pelt, 2008). Al jaren zijn SE en ST in ons land bij de mens de twee belangrijkste serotypen (van Pelt et al., 2007). Beide


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie serotypen vormen al jaren meer dan 75 % van alle ingestuurde Salmonella-isolaten (van Pelt et al., 2008). Op basis van een schatting was in 2006 (van Pelt et al., 2007) de oorzaak van de Salmonella-infecties bij de mens voor 33 % terug te voeren naar eieren en voor 12 % naar consumptie van pluimveevlees (-producten). Rundvee en varkensproducten spelen ook een aanzienlijke rol bij de Salmonella- infecties van de mens. Mogelijk dat te vaak salmonellose bij de mens in verband wordt gebracht met de consumptie van besmette producten van dierlijke oorsprong. De vraag in welke mate naast dierlijke voedselbronnen ook andere infectieroutes een rol spelen is namelijk op dit moment weer een duidelijk punt van discussie. Een zeer recente publicatie van Havelaar et al. (2008) veronderstelt dat van de salmonellosen van de mens slechts 55 % via opname van besmet voedsel wordt veroorzaakt. De overige 45 % van de salmonellosen zou ontstaan via opname van Salmonella vanuit resp. de omgeving, contact met mensen of dieren of via reizen. Binnen de voedselbronnen zijn naast producten van dierlijke oorsprong mogelijk ook groenten en fruit een bron van infectie. Een recente uitbraak van infectie met Salmonella Saintpaul in de USA wijst in de richting van consumptie van onverhitte tomaten (CDC, 2008). Van Pelt et al. (2008) heeft in een zeer recent artikel op basis van gegevens van het RIVM een schatting gemaakt van de bijdrage van ei, kipproduct, varken, rund, reizen en grote voedselexplosies over de afgelopen 22 jaar (zie figuur 4.1). In deze figuur zijn ook de Cost of Illness (COI) en Disability Adjusted Life Years (DALYs) weergegeven. COI is uitgedrukt in euro’s en geeft op jaarbasis de geschatte ziektekosten weer, terwijl Disability Adjusted Life Years (DALYs) meer de emotionele last voor mens en maatschappij uitdrukt. Figuur 4.1 Geschatte bijdrage aan de humane laboratoriumbevestigde salmonellose (linker y-as) door reizen (of onbekend), landbouwhuisdieren of hun producten. De 2e ,3e en 4e y-as geven respectievelijk schattingen van het aantal Salmonella-gevallen in de algemene bevolking en de daarmee samenhangende Disability Adjusted Life Years (DALYs) and Cost of Illness (COI). Deze schattingen zijn gekalibreerd op het prijspeil van 2004. Omvangrijke explosies in 2003, 2005 en 2006, die niet representatief zijn voor de Salmonella-status van de Nederlandse vee- en pluimveestapel zijn in paars aangegeven (van Pelt et al., 2008)



Uit figuur 4.1 komt duidelijk naar voren dat er sprake is van een duidelijke dalende trend voor het aantal Salmonella-infecties bij de mens. Bovendien laat de figuur zien dat in de afgelopen jaren het aandeel van ei-gerelateerd ten opzichte van kip-gerelateerd relatief groter is geworden.

1.1.2Welke Salmonellae en de prevalentie bij pluimvee? In Nederland is de prevalentie van Salmonella op legbedrijven ongeveer de helft van het Europese gemiddelde (ruim 15 % ten opzichte van bijna 31 %; EFSA, 2007a). Bij leghennen komt SE nog steeds aanzienlijk voor, hoewel er sprake is van een lichte daling. Salmonella Enteritidis heeft een duidelijke voorkeur voor leghennen. Mogelijk is SE door selectie aangepast aan de leghen (of is de leghen meer gevoelig geworden?). Iets dergelijks speelt ook bij bijvoorbeeld Salmonella Dublin bij rundvee (zie ook tabel 2.6 in hoofdstuk 2). Opvallend is de duidelijke stijging van Salmonella Senftenberg in 2006 (van Pelt et al., 2007). Welke oorzaak hieraan ten grondslag ligt is onduidelijk. ST speelt bij leghennen en vleeskuikens een beperkte rol. Dit serotype komt bij varkens en rundvee veel dominanter voor (van Pelt et al., 2007). Volgens van Pelt (2008) kan met faag-typering van bijvoorbeeld ST in voer en pluimvee het verstrekte voer als een mogelijke infectiebron worden uitgesloten.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie De prevalentie van Salmonella in vleeskuikenkoppels is in Nederland op basis van de EFSA-studie (EFSA, 2007b) 7,5 % ten opzichte van bijna 24 % voor het gemiddelde van Europa. Volgens van Fels-Klerx et al. (2008) was de prevalentie in 2005 in de vleeskuikenkoppels ruim 4,7 %. Bovendien zagen zij in hun studie dat in de periode 2002-2005 er sprake was van een dalende trend in de prevalentie voor alle 6 meetpunten in de vleeskuikenkolom. SE en ST spelen momenteel bij vleeskuikens in Nederland een zeer bescheiden rol. Bij vleeskuikens is al meerdere jaren Salmonella Java zeer dominant aanwezig (van Pelt et al., 2007). Opvallend is dat bij de mens S.Java nog steeds bijna niet wordt getypeerd (van Pelt et al, 2007). Blijkbaar heeft SJ op dit moment niet die geschikte virulentie en/of pathogene eigenschappen om de mens te kunnen infecteren. Als we op basis van het Europese prevalentie-onderzoek de Salmonella-status van de legsector en de vleeskuikensector vergelijken met het Europese gemiddelde kan worden gesteld dat vleessector beter scoort dan de legsector (factor 3,2 versus 2,0). Ten opzichte van een aantal Scandinavische landen scoort Nederland duidelijk slechter. Waarom in de Scandinavische landen ten opzichte van Nederland zowel bij leghennen als bij vleeskuikens de prevalentie van Salmonella duidelijk lager ligt is niet geheel duidelijk. Verklaringen voor deze veel lagere prevalentie zouden kunnen zijn (in willekeurige volgorde): 1. intensieve behandeling van grondstoffen en voeders met chemische producten, bijvoorbeeld formaldehyde-bevattende preparaten

2. een strengere monitoring en afslachten van Salmonella-positieve koppels 3. een voor de expressie van Salmonella ongunstiger klimaat Er zijn in de literatuur geen gegevens gevonden die deze mogelijke verklaringen verder kunnen onderbouwen. Nader aanvullend onderzoek hierop zou wellicht interessant kunnen zijn.

4.2. Voorkómen is beter dan genezen Welke voeren/of drinkwatermaatregelen men ook wil nemen, zeker bij de bestrijding van Salmonella geldt het spreekwoord: voorkómen is beter dan genezen. Dit klinkt mogelijk als een open deur, maar is toch een zeer belangrijk aspect om te komen tot een verder reductie van Salmonella-status in de pluimveeketen. Als er geen Salmonella in de kip komt, is er ook geen kans op verdere vermeerdering in de stal en /of verdere keten en wordt er dus letterlijk en figuurlijk veel Salmonella-ellende voorkomen. Dus ook het voorkómen van insleep in voer blijft


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie een 1e prioriteit (Vahl, 1997). Dit betekent voor de voersector dat er zoveel mogelijk voorkómen moet worden dat er in het voer Salmonella’s aanwezig zijn of kunnen uitgroeien. Het hanteren van hygiëne is en blijft daarom een zeer belangrijk aandachtspunt (Gradel, 2003a,b).

4.3. Welke voeren drinkwatermaatregelen zijn het meest effectief? In Hoofdstuk 3 zijn de voeren drinkwatermaatregelen geïnventariseerd en besproken. Hieronder worden ze kort nog bediscussieerd, en wordt zonodig aangegeven of nader onderzoek gewenst is. Effecten van nutriënten en grondstoffen Ten aanzien van specifieke nutriënten zijn er nauwelijks aanwijzingen dat hierdoor de Salmonella-status van pluimveebedrijven kan worden verbeterd. Wat betreft prebiotica zijn er wel een aantal perspectiefvolle middelen. Van de prebiotica zijn FOS (= fructo-oligosacchariden) en MOS (= mannose-oligosacchariden) het meest onderzocht bij pluimvee. Zij blijken de kolonisatie van Salmonella te kunnen remmen bij pluimvee. Omdat verwerking van mannose relatief duur is in pluimveerantsoenen en palmpitschroot veel MOScomponenten bevat is dit een interessante alternatieve bron van MOS en mannose. Naast palmpitschoot zou ook eidooierpoeder een interessant product kunnen zijn om de kolonisatie van Salmonella tegen te gaan. Wat betreft specifieke voercomponenten zou het anti-coccidiose middel salinomycine een remmend effect hebben op de kolonisatie (Bolder et al., 1999), terwijl beta-glucaan de fagocytaire activiteit van heterofielen, een categorie witte bloedcellen, ten opzichte van SE verhoogde (Lowry et al., 2003). Fysische behandelingen Granen op zich lijken niet zo’n duidelijk effect te hebben, maar in geval ze de viscositeit in het darmkanaal verhogen kunnen ze de kolonisatie van Salmonella bevorderen. Fysische behandeling van granen zoals verhitting, al of niet gecombineerd met een drukbehandeling, geeft een duidelijke verhoging van de viscositeit in de darm. Langhout (1998) zag bij gebruik van een hoog veresterde citruspectine een duidelijke verhoging van de viscositeit, en een stijging van de


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie activiteit van een aantal bacteriën, waaronder Escherichia coli. Ook Choct et al. (1996) konden aantonen dat verhoogde gehalten van oplosbare NSP’s in het rantsoen de activiteit van fermentatieve bacteriën in de dunne darm deed stijgen. Zij toonden ook aan dat het gebruik van een xylanase-enzym de fermentatieve bacteriële activiteit deed dalen. Het is zeker denkbaar dat door viscositeitstijging naast E. coli ook andere bacteriën behorend tot de groep Enterobacteriaceae waaronder Salmonella in de darm extra gaan koloniseren. Gebruik van een xylanase zou dus de kolonisatie van Salmonella kunnen remmen. Er is voor zover bekend geen literatuur waarin dit expliciet is onderzocht. Organische zuren en andere chemische componenten Over het effect van organische zuren op kolonisatie van Salmonella is intussen reeds veel bekend. Er zijn aanwijzingen dat middenlange ketenvetzuren meer antibacterieel tegen Salmonella werken dan kortketen vetzuren (van Immerseel et al., 2006). Dit zou in vervolgonderzoek en/of praktijkproeven verder onderzocht moeten worden. Van de kortketen vetzuren werkt boterzuur remmend op de kolonisatie terwijl azijnzuur de kolonisatie daarentegen stimuleert (van Immerseel et al, 2004a). Verder konden van Immerseel et al. (2005) duidelijk aantonen bij leghennen dat met plantaardig vet gecoat natrium-boterzuur duidelijk beter remt dan puur natrium-boterzuur sec. Interessant is de door van Immerseel et al. (2006) gesuggereerde gedachte om aan pluimvee een zodanige flora te verstrekken (of eigen flora te stimuleren) welke vooral boterzuur produceert. Over het effect van formaldehyde en formaldehyde-bevattende preparaten is in de literatuur niet zoveel bekend, behalve dat deze producten de aantallen bacteriën in het voer doet dalen. Een voordeel van formaldehyde kan zijn dat het ook na de productie van het voer nog een tijd vanwege het vrijkomen van formalinedampen een afdodend effect op Salmonella in het voer kan hebben (Enthoven, 2007). In hoeverre deze producten met formaldehyde voor gebruik in de voersector toegestaan blijven, is onduidelijk. In de Verenigde Staten is onderzoek verricht met een experimenteel chloraat preparaat (ECP). Dit had een duidelijk afdodend effect op Salmonellae (Byrd et al., 2003). Of deze ECP’s worden toegelaten is onbekend. Vanwege het ontbreken van een registratie en de benodigde dosering heeft bij pluimvee toepassing van benzoëzuur geen praktische waarde. Probiotica en bacteriofagen


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Over de effecten van probiotica op de kolonisatie van Salmonella bij pluimvee is al veel onderzoek verricht. In algemene zin hebben probiotica als versterking van de eigen KR-flora een gunstig effect op het tegengaan van Salmonella-kolonisatie. Het beschermende effect wordt meestal beter naar mate de toegediende flora complexer is (van der Wielen et al., 2002; Doyle and Erickson, 2006). Bovendien moet de flora zo spoedig mogelijk na uitkomst van het kuiken worden toegediend. In hoeverre door de recente negatieve publiciteit vanwege de extra sterfte in een onderzoek met patiënten in Nederland, de animo voor toepassing van probiotica in de pluimveehouderij is gedaald is onduidelijk. Wel moet nog opgemerkt worden dat bij het gebruik van probiotica het gebruik van medicijnen en formaldehyde gecontraïndiceerd is. Ten aanzien van bacteriofagen is er sprake van een herontdekking (Higgins et al., 2005). Voor een praktische toepassing is het op dit moment nog te vroeg. Wat betreft mogelijk vervolgonderzoek lijkt het concreet testen van bacteriofagen op dit moment nog een stap te ver. Daarom is het belangrijk de ontwikkelingen met betrekking tot bacteriofagen de komende jaren goed te blijven volgen. Structuur van het voer en voermanagement Wat betreft de structuur van het voer komt uit de literatuur naar voren dat geperst voer meer kolonisatie van Salmonella geeft dan hetzelfde voer in meelvorm (Huang et al., 2006). Een verklaring zou kunnen zijn de hogere viscositeit in de darm door het pelleteren van het voer. Ook het positieve effect van hele granen zoals waargenomen door Bjerrum et al. (2005) en Santos et al. (2007) kan berusten op een lagere darmviscositeit. In de literatuur is duidelijk aangetoond dat voeronthouding negatief werkt wat betreft de Salmonella-status van pluimvee. Dit geldt zowel voor ruiende leghennen (Holt, 2003) als voor vleeskuikens waaraan geen voer verstrekt werd tijdens de laatste uren vóór het slachten (Corrier et al., 1999). Bij leghennen lijkt verstrekking van een laagenergetisch en eiwitarm voer (Pierson et al., 2005) of van luzerne (Woodward et al., 2005; McReynolds et al., 2006) dit negatieve effect in belangrijke mate te kunnen opheffen. In beide gevallen wordt waarschijnlijk vooral bereikt dat de bescherming van de KR-flora beter blijft functioneren (Dunkley et al., 2007). In welke mate er onder Nederlandse omstandigheden bij vleeskuikens sprake is van negatieve effecten van voeronthouding vlak vóór het slachten (= nuchteren) zou nader in kaart moeten worden gebracht. Wanneer er inderdaad sprake is van duidelijke negatieve effecten zou


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie moeten worden nagegaan of bijvoorbeeld verstrekking van organische zuren via het drinkwater deze negatieve effecten kunnen tegengaan. Drinkwatermaatregelen Over de drinkwatermaatregelen bestaat relatief een beperkte hoeveelheid openbaar toegankelijke literatuur. Bovendien is er informatie die niet aan alle criteria voldoet die aan literatuur gesteld mogen worden. Bij de drinkwatermaatregelen die specifiek tegen Salmonella gericht zijn, gaat het om verstrekking van (1) organische zuren, (2) probiotica, (3) prebiotica en (4) chloorverbindingen. Van de behandeling met chloorbleekloog is bekend dat voor een goede afdodende effectiviteit hierbij de pH van het drinkwater lager dan 7,0 moet zijn (Wojcinski, 2002). Er bestaat voor zover bekend geen literatuur waarin deze producten onderling vergeleken zijn. Opvallend is ook dat in de literatuur met betrekking tot reductie van Salmonella bij pluimvee geen enkele vergelijking is gemaakt tussen verstrekking van een product via voer of via drinkwater. Overwogen moet worden om in toekomstig onderzoek dit aspect wel mee te nemen.

4.4. Conclusies Binnen de voermaatregelen zijn er “snelle” en “langzamer werkende” maatregelen. Tot de 1e categorie behoren de organische zuren. In het algemeen zullen organische zuren vooral direct het aanslaan van een infectie tegengaan. Daarentegen kunnen prebiotica pas volledig effectief als er een normale darmflora is ontstaan. Ook probiotica behoren tot de 2e categorie. Het lijkt daarom belangrijk om bij het streven naar een verlaging van de Salmonella-status van een pluimveebedrijf niet alleen te kiezen voor langzamer werkende maatregelen. Zeker in geval van een hoge infectiedruk zullen dan waarschijnlijk deze horden gezamenlijk toch nog te laag zijn. Er kunnen uit deze literatuurstudie samenvattend een aantal conclusies worden getrokken.

1. De prevalentie van Salmonella op leghen- en vleeskuikenbedrijven is in Nederland ten opzichte van het Europese gemiddelde relatief gunstig . Ten opzichte van de Scandinavische landen scoort Nederland echter slechter. Waarom de Scandinavische landen beter scoren is niet duidelijk.

2. In Nederland lijkt de Salmonella-status van leghenbedrijven ongunstiger dan van vleeskuikenbedrijven


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 3. Oligosacchariden lijken als prebioticum een perspectiefvolle mogelijkheid om de kolonisatie van Salmonella te remmen. Palmpitschroot lijkt in dit verband een interessante grondstof

4. Er zijn een aantal indicaties dat door de verhoging van de viscositeit in de darm de kolonisatie van Salmonella wordt bevorderd. Gebruik van een xylanase-enzym zou mogelijk de kolonisatie van Salmonella kunnen remmen. Dit moet nader onderzocht worden. Hierbij kan ook de invloed van het verstrekken van hele granen en al of niet geperst voer worden meegenomen

5. Er is reeds veel onderzoek uitgevoerd naar het effect van organische zuren op de Salmonella bij pluimvee. Hieruit komt naar voren dat MKVZ-en effectiever zijn dan KKVZ-en. Dit is echter voor zover bekend nog in geen enkele praktijkproef onderzocht

6. Er bestaan duidelijke aanwijzingen dat bij het gebruik van azijnzuur zelfs de virulentie van Salmonella wordt versterkt 7. Het gebruik van met vet gecoat boterzuur is effectiever dan van puur boterzuur, doordat op darmniveau meer boterzuur beschikbaar is 8. Er is behoefte aan onderzoek om te weten of het mogelijk is om de diereigen productie van boterzuur te bevorderen via pre- en/of probiotica

9. Inzet van bacteriofagen om de Salmonella-status te verbeteren moet de komende tijd goed gevolgd worden

10. Ruien van leghennen en het vasten vóór het slachten werken negatief op de kolonisatie resistentie tegen Salmonella. Het is dan ook belangrijk om onder deze omstandigheden zo veel mogelijk een goed functionerende darmflora in stand te houden 11. In de literatuur bestaat weinig onderzoek waarin een aantal voermaatregelen met elkaar zijn vergeleken. Dit maakt een afweging welke maatregelen het meest effectief zijn lastig

12. Over de drinkwatermaatregelen bestaat relatief een beperkte hoeveelheid openbaar toegankelijke literatuur. Bovendien zijn er geen onderzoekingen bekend waarin drinkwatermaatregelen met betrekking tot remming van Salmonella met elkaar zijn vergeleken


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie 13. Er bestaat geen onderzoek waarin het effect van een bepaalde specifieke maatregel (bijv. het gebruik van een organisch zuur of van een prebioticum) in voer en drinkwater met elkaar is vergeleken

14. Om de Salmonella-status van pluimveebedrijven effectief en efficiënt te kunnen verbeteren moet in de keten op een transparante manier de “meerdere horden aanpak” worden toegepast. Op basis van een kosten- en batenanalyse kunnen dan de beste maatregelen (incl. voeren drinkwatermaatregelen) worden genomen



5. Referenties Allen, V.M., F. Fernandez and M.H. Hinton ,1997. Evaluation of the influence of supplementing the diet with mannose or palm kernal meal on Salmonella colonisation in poultry. British Poultry Science 38: 485-488. Anderson, K.E. and K. Richardson, 2000. Effect of Termin-8 compound on the microbiological and physical quality of shell eggs from commercial egg laying chickens. January 17–18, 2000 Abstracts of concurrent meeting of The Southern Poultry Science Society, 21st Annual Meeting. Anderson, K.E., B.W. Sheldon and K. Richardson, 2001. Effect of Termin-8 anti-microbial preservative on the growth of commercial white and brown egg type laying strains. Poultry Science Supplement 80:88. (abstract). Anderson, K.E., B.W. Sheldon and K. Richardson, 2002. Effect of Termin-8 compound on the productivity of brown egg laying chickens and environmental microbial populations. Abstracts Poultry Science Association 91st Annual Meeting pag.14. Anderson, R.C., S.A. Buckley, L.F. Kubena, L.H. Stanker, R.B. Harvey and D.J. Nisbet, 2000. Bactericidal effect of sodium chlorate on Escherichia coli O157:H7 and Salmonella Typhimurium DT104 in rumen contents in vitro. Journal of Food Protection 63: 1038– 1042. Anderson, R.C., R.B. Harvey, J.A. Byrd, T.R. Callaway, K.J. Genovese, T.S. Edrington, Y.S. Jung, J. L. McReynolds and D.J. Nisbet, 2005. Novel preharvest strategies involving the use of experimental chlorate preparations and nitro-based compounds to prevent colonization of food-producing animals by foodborne pathogens. Poultry Science 84: 649-654. Andreatti Filho, R.L., E. Nepomuceno da Silva, A.R. Ribeiro, N. Kondo and P.R. Curi, 2000. Use of anaerobic cecal microflora, lactose and acetic acid for the protection of broiler chicks against experimental infection with Salmonella Typhimurium and Salmonella Enteritidis. Brazilian Journal of microbiology 31: 107-112. Anitox, 1998. Termin-8® antimicrobial preservative can now be used in all types of animal feeds and feed ingredients. Persbericht 6 okt. Anonymus, 2002. Update of the opinion of the Scientific Committee for Animal Nutrition on the use of formaldehyde as a preserving agent for animal feedingstuffs of 11 June 1999. European Commission. Health & Consumer Protection Directorate-General. Anonymus, 2005. Wood vinegar, Food and Fertilizer Technology Center (FFTC), Taipeh, Taiwan FFTC Practical Technology PT 2005-25, pp 1-2. Anonymus, 2008. Proefbehandeling bij ernstige acute alvleesklierontsteking geeft onverwacht hogere sterfte. Persbericht UMC Utrecht, woensdag 23 januari 2008.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Atterbury, R.J., M.A.P. van Bergen, F. Ortiz, M.A. Lovell, J.J. Harris, A. de Boer, J.A. Wagenaar, V.M. Allen and P.A. Barrow, 2007. Bacteriophage therapy to reduce Salmonella colonization of broiler chickens. Applied and Environmental Microbiology 73: 4543–4549. Babu, U.S., P.L. Wiesenfeld, R.B. Raybourne, M.J. Myers and D. Gaines, 2005. Effect of dietary fishmeal on cell-mediated immune response of laying hens. International Journal of Poultry Science 4: 652-656. Barnhart, E.T., D.J. Caldwell, M.C. Crouch, J.A. Byrd, D.E. Corrier and B.M. Hargis, 1999. Effect of lactose administration in drinking water prior to and during feed withdrawal on Salmonella recovery from broiler crops and ceca. Poultry Science 78: 211-214. Baurhoo, B., C.A. Ruiz-Feria and L. Philips, 2007. Effects of lignin and Bio-Mos on broiler performance and gut microbiology after E. coli and Salmonella challenge. In: Abstracts International Poultry Scientific Forum January 2007: 22. Berghaus, R., J. Wilson and M. Lee, 2007. Management practices for Salmonella reduction on broiler breeder farms. The Poultry Informed Professional 94 (July/Aug), 1-4. Bjerrum, L.K. Pedersen and R.M. Engberg, 2005. The influence of whole wheat feeding on Salmonella infection and gut flora composition in broilers. Avian Diseases 49: 9-15. Blok, M.C., 2007. Notitie t.b.v de AVO-werkgroep Voeding en Kwaliteit voor het laten uitvoeren van een literatuurstudie ”Verbetering van de Salmonella van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen” (V&K-07-29B). Bolder, N.M., J.A. Wagenaar, F.F. Putirulan, K.T. Veldman and M. Sommer, 1999. The effect of flavophospholipol (Flavomycin) and salinomycin sodium (Sacox) on the excretion of Clostridium perfringens, Salmonella Enteritidis, and Campylobacter jejuni in broilers after experimental infection. Poultry Science 78: 1681- 1689. Bolder, N.M., 2000. Probiotica in de pluimveevoeding. Rapport ID-Lelystad nr. 2092. Boonchuvit, B., P.B. Hamilton and H.R. Burmeister, 1975. Interaction of T-2 toxin with Salmonella infections of chickens. Poultry Science 54:1693-1696. Boyle, R.J., R.M.Robins-Browne and M.L.K. Tang, 2006. Probiotic use in clinical practice, what are the risks. American Journal of Clinical Nutrition 83(6): 1256- 1264. Brown, D.J, H. Mather, L.M. Browning and J.E. Coia, 2003. Investigations of human infections with Salmonella enterica serovar Java in Scotland and possible association with imported poultry Eurosurveillance 8(2): 35 – 40. Byrd, J.A., B.M. Hargis, D.J. Caldwell, R.H. Bailey, K.L. Herron, J.L. McReynolds, R.L. Brewer, R.C. Anderson, K.M. Bischoff, T.R. Callaway and L.F. Kubena, 2001. Effect of lactic acid administration in the drinking water during preslaughter feed withdrawal on Salmonella and Campylobacter contamination of broilers. Poultry Science 80:278–283.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Byrd, J.A., R.C. Anderson, T.R. Callaway, R.W. Moore, K.D. Knape, L.F. Kubena, R.L. Ziprin and D.J. Nisbet, 2003. Effect of experimental chlorate product administration in the drinking water on Salmonella Typhimurium contamination of broilers. Poultry Science 82: 1403-1406. CDC, 2008. Investigation of outbreak of infections caused by Salmonella Saintpaul. (June, 2008) www.cdc.gov/salmonella/saintpaul/ Choct, M., R.J. Hughes, J. Wang, M.R. Bedford, A.J. Morgan and G. Annison, 1996. Increased small intestinal fermentation in partly responsible for the anti-nutritive activity on nonstarch polysaccharides in chickens. British Poultry Science, 37:609 – 621. Corrier, D.E., J.R. DeLoach and R.L. Ziprin, 1989. Effect of T2-toxin, cyclophosphamide, or deoxamethasone on the resistance of young chickens to Salmonella colonization. Poultry Science 68 (Suppl. 1): 34 (Abstract). Corrier, D.E., B.M. Hargis, A.J. Hinton and J.R. DeLoach, 1993. Protective effect of used poultry litter and lactose in the feed ration on Salmonella Enteritidis colonization of leghorn chicks and hens. Avian Diseases 37: 47-52. Corrier, D.E, J.A. Byrd, B.M. Hargis, M.E. Hume, R.H. Bailey and L.H. Stanker, 1999. Presence of Salmonella in the crop and ceca of broiler chickens before and after preslaughter feed withdrawal. Poultry Science 78: 45–49. Corry, J.E.L., V.M. Allen, W.R. Hudson, M.F. Breslin and R.H. Davies, 2002. Sources of Salmonella on broiler carcasses during transportation and processing: modes of contamination and methods of control. Journal of Applied Microbiology 92 (3) 424–432. Cox, N.A., D. Burdick, J.S. Bailey and J.E. Thomson, 1986. Effect of the steam conditioning and pelleting process on the microbiology and quality of commercial-type poultry feeds. Poultry Science 65:704-709. Cox, N.A., J.S. Bailey, L.C. Blankenschip and R.P. Gildersleeve, 1992. In ovo administration of a competitive exclusion culture treatment to broiler embryos. Poultry Science 71: 1781-1784. Danicke, S., W. Vahjen, O. Simon and H. Jeroch 1999. Effects of dietary fat type and xylanase supplementation to rye-based broiler diets on selected bacterial groups adhering to the intestinal epithelium, on transit time of feed, and on nutrient digestibility. Poultry Science 78:1292–1299. De Boer, E. en B. Wit, 2000. Salmonella in eieren. Tijdschrift voor Diergeneeskunde 125: 126-127. De Reu, K., W. Messens, M. Heyndrickx, T.B. Rodenburg, M. Uyttendaele and L. Herman, 2008. Bacterial contamination of table eggs and the influence of housing systems. World’s Poultry Science Journal 64: 5- 19. Diez-Gonzalez, F. and J.B. Russell, 1997. The ability of Escherichi coli O157:H7 to decrease its intracellular pH and resist the toxicity of acetic acid. Microbiology 143: 1175 – 1180.



Doyle, M.P. and M.C. Erickson. 2006. Reducing the carriage of foodborne pathogens in livestock and poultry. Poultry Science 85: 960- 973. Dunkley, K. D., J.L. McReynolds, M.E. Hume, C.S. Dunkley, T.R. Callaway, L.F. Kubena, D. J. Nisbet and S. C. Ricke, 2007. Molting in Salmonella Enteritidis-challenged laying hens fed alfalfa crumbles II: Fermentation and microbial ecology response. Poultry Science 86: 2101 – 2109. Dusell, G., H. Kluge and H. Jeroch, 1998. Xylanase supplementation of wheat-based rations for broilers: influence of wheat characteristics. The Journal of Applied Poultry Research 7: 119-131. Edens F.W., C.R. Parkhurst, I.A. Casas and W.J. Dobrogosz. 1997. Principles of ex ovo competitive exclusion and in ovo administration of Lactobacillus reuteri. Poultry Science 76: 179–196. EFSA, 2007a. Report of the task force on zoonoses data collection on the analysis of the baseline study on the prevalence of Salmonella in holdings of laying hen flocks of Gallus gallus. The EFSA-Journal 97: 1–84 (www.efsa.europa.eu/en/science/monitoring_zoonoses/reports). EFSA, 2007b. Report of the task force on zoonoses data collection on analysis of the baseline survey on the prevalence of Salmonella in broiler flocks of Gallus gallus, Part A, The EFSA-Journal 98: 1–85 (www.efsa.europa.eu/en/science/monitoring_zoonoses/reports). EFSA, 2007c. The community summary report on trends and sources of zoonoses, zoonotic agents, antimicrobial resistance and foodborne outbreaks in the European Union in 2006. The EFSA-Journal 130: 1–310. Engberg, R.M., L. Bjerrum and K. Pedersen, 2003. The influence of whole wheat feeding on the course of a Salmonella Typhimurium infection in broiler chickens. In: Proceedings 14th. European Symposium on Poultry Nutrition pp. 167-170. Enthoven, P., 2007. Demonstreren effect formaldehyde als technische hulpstof. CCL-Rapport 1001135 (CCL-335.10.V.00). Fernandez, F., M. Hinton and B. van Gils, 2000. Evaluation of the effect of mannanoligosaccharides on the competitive exclusion of Salmonella Enteritidis colonization in broiler chicks. Avian Pathology 29: 575-581. Fernandez, F., M. Hinton and B. van Gils, 2002. Dietary mannan-oligosaccharides and their effect on chicken caecal microflora in relation to Salmonella Enteritidis colonization. Avian Pathology 31: 49–58. Ford, A.M., D.J. Fagerberg, C.L. Quarles, B.A. George and G.A. McKinley, 1981. Influence of salinomycin on incidence, shedding, and antimicrobial resistance of Salmonella Typhimurium in experimentally infected broiler chicks. Poultry Science 60: 2441-2453.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Franklin-Spruill, J.L. 2006. Novel pre-harvest approaches to control enteric food-borne bacteria in poultry, Thesis. North State University, Raleigh, USA. Franz, E., M. Klerks, A. Termorshuizen, J. Bokhorst en A. van Bruggen, 2006. Pathogenen in de primaire productieketen van bladgroenten. Infectieziekten Bulletin 17: 381-382. Fukata, T., K. Susai, T. Miyamoto and E. Baba, 1999. Inhibitory effects of competitive exclusion and fructooligosaccharide, singly and in combination, on Salmonella colonization of chicks. Journal of Food Protection 62: 229-233. Fuller, R., 1989. Probiotics in man and animals. Journal of Applied Bacteriology 66:365-78. Gibson, G.R and M.B. Roberfroid, 1995. Dietary modulation of the human colonic microbiota:introducing the concept of prebiotics. Journal of Nutrition 125: 1401-1412. Goddeeris, B.M., W.J.A. Boersma, E. Cox, J. Mast , Y. van der Stede, M.E. Koenen, S. Vancaeneghem, J. Mast and W. Van den Broeck. The porcine and avian intestinal immune system and its nutritional modulation. In: Blok, M.C., H.A. Vahl, L. de Lange, A. E. van de Braak, G. Hemke and M. Hessing (Eds.), Nutrition and health of the gastrointestinal tract, Wageningen Academic Publishers, 2002, pp. 97–134. Goren, E., W.A. de Jong, P. Doornenbal, J.P. Koopman and H.M. Kennis, 1984. Protection of chicks against Salmonella infection induced by spray application of intestinal microflora in the hatchery. The Veterinary Quarterly 6: 73-79. Goren, E., W.A. de Jong, P. Doornenbal, N.M. Bolder, R.W.A.W. Mulder and A. Jansen, 1988. Reduction of Salmonella infection of broilers by spray application of intestinal microflora: a longitudinal study. The Veterinary Quarterly 10: 249-55. Gradel, K.O., 2003a. Chemical disinfectants commonly used in the poultry sector and their impact on Salmonella – an outline of methods and results. Disinfection in animal production Symposium, 18 November 2003, Aarhus, Denmark. 7 pp Gradel, K.O., 2003b. Heat as a disinfection method for poultry houses persistently infected with Salmonella – an outline of methods and results. Disinfection in animal production Symposium, 18 November 2003, Aarhus, Denmark. 9 pp Gradel, K.O., J.C. Jørgensen, J.S. Andersen and J.E.L. Corry, 2004a. Monitoring the efficacy of steam and formaldehyde treatment of naturally Salmonella-infected layer houses. Journal of Applied Microbiology 96: 613–622. Gradel, K.O., A. R. Sayers and R. H. Davies, 2004b. Surface disinfection tests with Salmonella and a putative indicator bacterium, mimicking worst-case scenarios in poultry houses. Poultry Science 83:1636–1643. Guard-Petter, J. 2001. The chicken, the egg and Salmonella Enteritidis. Environmental Microbiology 3: 421- 430.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Havelaar, A.H., A. Vargas Galindo, D. Kurowicka and R.M. Cooke, 2008. Attribution of foodborne pathogens using structured expert elicitation. Foodborne Pathogens and Disease, accepted for publication Hegazy, S.M. and Y. Adachi, 2000. Comparison of the effects of dietary selenium, zinc, and selenium and zinc supplementation on growth and immune response between chick groups that were inoculated with Salmonella and aflatoxin or Salmonella. Poultry Science 79: 331 – 335. Heres, L., B. Engel, F. van Knapen, M.C.M. de Jong, J.A. Wagenaar and H.A.P. Urlings, 2003. Fermented liquid feed reduces susceptibility of broilers for Salmonella Enteritidis. Poultry Science 82: 603 – 611. Higgins, J.P., S.E. Higgins, K.L. Guenther, W. Huff, A.M. Donoghue, D.J. Donoghue and B.M. Hargis, 2005. Use of a specific bacteriophage treatment to reduce Salmonella in poultry products. Poultry Science 84: 1141- 1145. Hinton, A., R.J. Buhr and K.D. Ingram, 2000a. Physical, chemical, and microbiological changes in the crop of broiler chickens subjected to incremental feed withdrawal. Poultry Science 79: 212 – 218. Hinton, A., R.J. Buhr and K.D. Ingram, 2000b. Physical, chemical, and microbiological changes in the ceca of broiler chickens subjected to incremental feed withdrawal. Poultry Science 79: 483 – 488. Hinton, A., R.J. Buhr and K.D. Ingram, 2000c. Reduction of Salmonella in the crop of broiler chickens subjected to feed withdrawal. Poultry Science 79: 1566-1570. Hinton, A., R.J. Buhr and K.D. Ingram, 2002. Carbohydrate-based cocktails that decrease the population of Salmonella and Campylobacter in the crop of broiler chickens subjected to feed withdrawal. Poultry Science 81: 780-784. Hinton, M. and A.H. Linton, 1988. Control of Salmonella infections in broiler chickens by the acid treatment of their feed. The Veterinary Record 123: 416-421. Hooge, D.M., 2003. Dietary mannan oligosaccharides improves broiler performances World Poultry 19 (4): 14-15 Hoeve, W., 2004. Handboek pluimveehouderij. Animal Sciences Group / Praktijkonderzoek. Holt, P.S., 1993. Effect of induced molting on the susceptibility of white leghorn hens to a Salmonella Enteritidis infection. Avian Diseases 37: 412-417. Holt, P.S., 2003. Molting and Salmonella enterica serovar Enteritidis infection: the problem and some solutions. Poultry Science 82: 1008-1010. Huygebaert, G., 2005. Alternatives for antibiotics in poultry. In: Proceedings of the 3rd MidAtlantic Nutrition Conference, Maryland 2005: 38-57.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Huang, D.S., D. F. Li, J. J. Xing, Y. X. Ma, Z. J. Li and S. Q. Lv, 2006. Effects of feed particle size and feed form on survival of Salmonella Typhimurium in the alimentary tract and cecal S. Typhimurium reduction in growing broilers. Poultry Science 85: 831- 836. Iba, A.M. and A. Berchieri, 1995. Studies on the use of a formic acid-propionic acid mixture (Bio-AddTM ) to control experimental Salmonella infection in broiler chickens. Avian Pathology 24: 303-311. Iji, P.A. and D.R. Tivey, 1998. Natural and synthetic oligosaccharides in broiler chicken diets. World’s Poultry Science Journal 54: 129-143. Institute of Food Technologists Report, 2006. Antimicrobial Resistance: Implications for the Food System: an expert report, funded by the IFT Foundation. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety 5, July 2006, 71-137. Ishihara, N., D.C Chu, S. Akachi and L.R. Juneja, 2000. Preventive effect of partially hydrolyzed guar gum on infection of Salmonella Enteritidis in young and laying hens. Poultry Science 79: 689-697. Jarquin, R.L., G.M. Nava, A.D. Wolfenden, A.M. Donoghue, I. Hanning, S.E. Higgins and B.M. Hargis, 2007. The evaluation of organic acids and probiotic cultures to reduce Salmonella enteriditis horizontal transmission and crop infection in broiler chickens. International Journal of Poultry Science 6: 182-186. Jones, F.T. and K.E. Richardson, 2004. Salmonella in commercially manufactured feeds. Poultry Science 83: 384-391. Juarez-Estrada, M.A., L. Gonzalez-Soto and R. Merino-Guzman, 2006a. Effect of two commercial competitive exclusion probiotics on Salmonella enterica serovar Enteritidis infection of leghorn chicks. In: Abstracts of the 2006 International Poultry Scientific Forum, Georgia, January 23-24, pp. 211 left. Juarez-Estrada, M.A. and J.A Molina- Hernandez, 2006b. Effect of a booster treatment with a defined competitive exclusion product on Salmonella enterica serovar Enteritidis infection in leghorn chicks. In: Abstracts of the 2006 International Poultry Scientific Forum, Georgia, January 23-24, pp. 211 right. Kassaify, Z. and Y. Mine. 2004a. Effect of food protein supplements on Salmonella Enteritidis infection and prevention in laying hens. Poultry Science 83:753–760. Kassaify, Z., and Y. Mine. 2004b. Nonimmunized egg yolk powder can suppress the colonization of Salmonella Typhimurium, Escherichia coli O157:H7, and Campylobacter jejuni in laying hens. Poultry Science 83:1497-1506. Khan A., S.M. Hussain and M.Z. Khan, 2006. Effects of formalin feeding or administering into the crops of white leghorn cockerels on haematological an biochemical parameters. Poultry Science 85: 1513 – 1519. Kogut, M.H., K.J. Genovese, H. He and Y.W. Jiang, 2007. Cationic peptides decrease susceptibility of young chickens to Salmonella enterica serovar Enteritidis infection by


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie up-regulation of the innate immune response. In: International Poultry Scientific Forum abstracts, Atlanta, Georgia, USA. Jan. 22-23, pp 20. Koopman, J.P., 1984. Kolonisatie resistentie van het maagdarmkanaal. Tijdschrift voor Diergeneeskunde 109: 1017-1026. Kramer, G., 2003. Integrale vergelijking van regulier en biologisch kippenvlees. Maatschappelijke aspecten en voedselveiligheid. Onderzoeksverslag Consumentenbond. Kubena, L.F., R.H. Bailey, J.A. Byrd, C.R. Young, D.E. Corrier, L.H. Stanker and G.E. Rottinghaus, 2001a. Cecal volatile fatty acids and broiler chick susceptibility to Salmonella Typhimurium colonization as affected by aflatoxins and T-2 toxin. Poultry Science 80: 411- 418. Kubena, L.F., J.A. Byrd, C.R. Young and D. E. Corrier, 2001b. Effects of tannic acid on cecal volatile fatty acids and susceptibility to Salmonella Typhimurium colonization in broiler chicks. Poultry Science 80:1293–1298. Kubena, L. F., J.A. Byrd, R.W. Moore, S.C. Ricke and D.J. Nisbet, 2005. Effects of drinking water treatment on susceptibility of laying hens to Salmonella Enteritidis during forced molt. Poultry Science 84: 204 – 211. Kubo, I., K. Fujita, K. Nihei and A. Kubo, 2004. Anti-Salmonella activity of (2E)-alkenals. Journal of Applied Microbiology 96: 693-699. Langhout, D.J., 1998. The role of the intestinal flora as affected by non-starch polysaccharides in broiler chicks. Thesis, Wageningen. Lee, K.W., S.K. Lee and B. D. Lee Lee, 2006. Aspergillus oryzae as a probiotic in poultry- a review. International Journal of Poultry Science 5: 1-3. Levrouw, L., 2008. Persoonlijke mededeling over Vevo-VitallTM. Line, J.E, J.S. Bailey, N.A. Cox, N. J. Stern and T. Tompkins, 1998. Effect of yeastsupplemented feed on Salmonella and Campylobacter populations in broilers. Poultry Science 77: 405–410. Lowry, V.K, P.J. Ferro, C.L. Swaggerty, A. Bahl and M.H. Kogut, 2003. Beta-glucan supplemented feed decreases Salmonella Enteritidis organ invasion in immature chicks (abstract). In: Proceedings of the XIII World Veterinary Poultry Association Congress, Denver, USA. Lowry, V.K, M.B. Farnell, P.J. Ferro, C.L. Swaggerty, A. Bahl and M.H. Kogut, 2005. Purified β-glucan as an abiotic feed additive up-regulates the innate immune response in immature chickens against Salmonella enterica serovar Enteritidis. International Journal of Food Microbiology 98: 309-318. MacGee, A. and K.J. McCracken, 1993. Effect of heat treatment and enzyme supplementation on the energy content of wheat-based diets and on broiler performance. Proceedings 9th European Poultry Conference. Vol. 1. pp. 435–436.



Manning, J.G., B.M. Hargis, A. Hinton, Jr., D.E. Corrier, J.R. DeLoach and C.R. Creger, 1994. Effect of selected antibiotics and anticoccidials on Salmonella Enteritidis cecal colonization and organ invasion in Leghorn chicks. Avian Diseases 38: 256-261. Martin, G. and H. Meyer, 1994. The effect of coccidiostats on the growth capacity and the survival of Salmonella live vaccines. Berliner und Münchener Tierarztliche Wochenschrift 107: 382-384. Martin, C., E. Dunlap, S. Caldwell, E. Barnhart, N. Keith and J. DeLoach, 2000. Drinking water delivery of a defined competitive exclusion culture (Preempt) in 1-day old broiler chickens. Journal of Applied Poultry Research 9: 88-91. McCapes, R.H., H.E. Ekperigin, W.J. Cameron, W.L. Ritchie, J.Slagter, V. Stangeland and K.V. Nagaraja, 1989. Effect of a new pelleting process on the level of contamination of poultry mash by Escherichia coli and Salmonella. Avian Diseases 33: 103-111. McReynolds, J.L., R.W. Moore, L.F. Kubena, J.A. Byrd, C.L. Woodward, D.J. Nisbet and S.C. Ricke, 2006. Effect of various combinations of Alfalfa and standard layer diet on susceptibility of laying hens to Salmonella Enterititidis during forced molt. Poultry Science 85: 1123 - 1128. McReynolds, J.L, J.A. Byrd, R.W. Moore, R.C. Anderson, T.L. Poole, T.S. Edrington, L.F. Kubena and D. J. Nisbet, 2004. Utilization of the nitrate reductase enzymatic pathway to reduce enteric pathogens in chickens. Poultry Science 83: 1857- 1860. Mohyla, P., S.F. Bilgili, O.A. Oyarzabal, C.C. Warf and G.K. Kemp. 2007. Application of acidified sodium chlorite in the drinking water to control Salmonella serotype Typhimurium and Campylobacter jejuni in commercial broilers. Journal of Applied Poultry Research 16:45-51. Moore, R.W., S.Y. Park, L.F. Kubena, J.A. Byrd, J.L. McReynolds, M.R. Burnham, M.E. Hume, S.G. Birkhold,, D.J. Nisbet and S.C. Ricke, 2004. Comparison of zinc acetate and propionate addition on gastrointestinal tract fermentation and susceptibility of laying hens to Salmonella Enteritidis during forced molt. Poultry Science 83:1276- 1286. Moore, R.W. and P.S. Holt, 2006. The effect of feed deprivation on tissue invasion by Salmonella Enteritidis. Poultry Science 85: 1333 – 1337. Novak, C. and C. Troche, 2006. Use of Bio-Mos® to control Salmonella and Campylobacter in organic poultry. In: Midwest Poultry Federation Convention, March 2006, pp 1-10. Nurmi, E. and M. Rantala, 1973. New aspects of Salmonella infection in broiler production. Nature 241: 210-211. Orban, J.I, J.A. Pattison, A.L. Sutton and G.N. Richards, 1997. Effect of sucrose thermal oligosaccharide caramel, dietary vitamin-mineral level, and brooding temperature on growth and intestinal bacterial populations of broiler chickens. Poultry Science 76: 482-490.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Oyetayo, V.O. and F.L. Oyetayo, 2005. Potential of probiotics as biotherapeutic agents targeting the innate immune system. African Journal of Biotechnology 4: 123-127. Patterson, J.A and K.M. Burkholder, 2003. Application of prebiotics and probiotics in poultry production. Poultry Science 82: 627- 631. PDV, 2007a. Evaluatie aanpak Salmonellabeheersing in de diervoedersector 2006. Kwaliteitsreeks nr. 120, juni 2007. PDV, 2007b. GMP+ 2006, Bijlage 4 Minimumvoorwaarden inspecties en controles inclusief protocol voor het meten van versleping, Protocol P1 (Monitoring Salmonella en Enterobacteriaceae in diervoeders voor pluimvee) en Protocol P4 (Monitoring Salmonella kritische voedermiddelen (grondstoffen) (versie 05-07-2007)). Pedroso, A.A, M.D. Lee and J.J. Maurer, 2007. The dominance of the Salmonella serovar Kentucky in chickens is due to its persistence in the gastrointestinal tract of mature birds. In: Abstracts International Poultry Scientific Forum January 2007: 67. Pierson, F.W, T. Cecere, N. Beach, N.S. McMillan, C.F. Honaker, P. Ruszler, C.T. Larsen, C.L. Novak and L. Minear., 2005. The effect of fasting and non-fasting molting programs on Salmonella enterica Serovar Enteritidis transmission and isolation in laying hens. In: 77th Northeastern Conference on Avian Diseases, Cornell University, pp. 44-45. Pietsch, M. and K. Schwarzer, 2006. A specific coated form of sodium butyrate to control pathogens in poultry. 5. BOKU Symposium Tierernährung, November,Wien, 184-188. Poppe, C., D.A. Barnum and W.R. Mitchell, 1986. Effect of chlorination of drinking water on experimental Salmonella infection in poultry. Avian Diseases 30: 362-369. Ricke, S.C., 2003. The Gastrointestinal tract ecology of Salmonella. Poultry Science 82: 1003 1007. Ricke, S.C., M.M. Kundinger, D.R. Miller and J.T. Keeton, 2005. Alternatives to antibiotics chemical and physical antimicrobial interventions and foodborne pathogen response. Poultry Science 84: 667 – 675. Ridderbos, G.J.A., 2006. Hfd. 4 Voedselinfecties. In: Levensmiddelenhygiëne, 8e druk, Elsevier gezondheidszorg, Maarssen. Russell, T.J., 1998. The effect of natural source of non-digestible oligosaccharides on the fecal microflora of the dog and effects on digestion. Friskies R&D Center, Missouri, USA. Santos, F.B.O., 2006. Impact of poultry age, season, litter quality, and nutritional intervention strategies on Salmonella prevalence and populations serotypes, genotypes and antibiotic resistance profiles. Thesis. Raleigh, NC, USA. Santos, F.B.O., A.A. Santos Jr., P.R. Ferket and B.W. Sheldon, 2006. Influence of grain particle size and insoluble fiber content on Salmonella colonization and shedding of turkeys fed corn-soybean meal diets. International Journal of Poultry Science 5: 731-739.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Santos, F.B.O, B.W. Sheldon, A.A. Santos Jr., P.R. Ferket,, M.D. Lee, A. Petroso and D. Smith, 2007. Determination of ileum microbial diversity of broilers fed triticale- or cornbased diets and colonized by Salmonella. Journal of Applied Poultry Research 16: 563– 573. Schneitz, C., 2005. Competitive exclusion in poultry- 30 years of research. Food Control 16: 657-667. Schneitz, C., L. Nuotio, D. Mead and E. Nurmi, 1992. Competitive exclusion in the young bird: challenge models, administration and reciprocal protection. International Journal f Food Microbiology 15: 241-244. Shaw, A.L, K.S. Macklin and J.P. Blake. 2006. Evaluation of vitamin U on Salmonella Typhimurium in broilers. Poultry Science 86 (Suppl. 1) 128-129. Smits, C.H.M., A. Veldman, H.J. Verkade and A.C. Beyen, 1998. The inhibitory effect of carboxymethylcellulose with high viscosity on lipid absorption in broiler chickens coincides with reduced bile salt concentration and raised microbial numbers in the small intestine. Poultry Science 77:1534–1539. Snel, J., H.J.M. Harmsen, P.W.J.J. van der Wielen and B.A. Williams, 2002. Dietary strategies to influence the gastrointestinal microflora of young animals, and its potential to improve intestinal health. In: Blok, M.C., H.A. Vahl, L. de Lange, A, E. van de Braak, G. Hemke and M. Hessing (Eds.). Nutrition and health of the gastrointestinal tract, Wageningen Academic Publishers, 2002, pp. 37 – 69. Sterzo, E.V, J.B. Paiva, A.L. Mesquita, O.C Freitas Neto and A. Berchieri Jr., 2007. Organic acids and/or compound with defined microorganisms to control Salmonella enterica serovar Enteritidis experimental infection in chickens. Brazilian Journal of Poultry Science 9: 69-73. Summers, J.D.,1996. Formaldehyde in poultry feed. www.poultryindustrycouncil.ca / factsheets/fs_77.pdf. Sundu, B., A. Kumar and J. Dingle, 2006. Palm kernel meal in broiler diets: effect on chicken performance and health. World's Poultry Science Journal 2006 62: 316 – 325. Tellez, G., C.E. Dean, D.E. Corrier, J.R. DeLoach, L. Jaeger and B.M. Hargis, 1993. Effect of dietary lactose on cecal morphology, pH, organic acids and Salmonella Enteritidis organ invasion in leghorn chicks. Poultry Science 72: 636-642. Timmerman, H. M., A. Veldman, E. van den Elsen, F.M. Rombouts and A.C. Beynen, 2006. Mortality and growth performance of broilers given drinking water supplemented with chicken-specific probiotics. Poultry Science 85: 1383 –1388. Tindall, B.J., P.A.D. Grimont, G.M. Garrity and J.P. Euzéby, 2005. Nomenclature and taxonomy of the genus Salmonella. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 55: 521 – 524.


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Thormar, H., H. Hilmarsson and G. Bergsson, 2006. Stable concentrated emulsions of the 1monoglyceride of capric acid (Monocaprin) with microbiocidal activities against the foodborne bacteria Campylobacter jejuni, Salmonella spp., and Escherichia coli. Applied and Environmental Microbiology 72: 522-526 . Vahl, H.A., 1997. Salmonella aanpak in het voer voor de vleeskuikenkolom: hoe te vertalen naar de mengvoerpraktijk. Lezing in kader van de invoering van nieuwe GMP-eisen per 1 okt. 1997 in de pluimveevoeding. PDV-studiedag, Ede, 11 september. Vahl, H.A., 2008. Persoonlijke mededeling. Van der Fels-Klerkx, H.J., W.F. Jacobs-Reitsma, R. van Brakel, H. van der Voet and E.D. van Asselt, 2008. Prevalence of Salmonella in the broiler supply chain in the Netherlands. Journal of Food Protection (in press) Van der Klis, J.D and A.J.M. Jansman, 2002. Optimising nutrient digestion, absorption and gut barrier function in monogastics: reality or illusion. In: Blok, M.C., H.A. Vahl, L. de Lange, A, E. van de Braak, G. Hemke and M. Hessing (Eds.), Nutrition and health of the gastrointestinal tract, Wageningen Academic Publishers, 2002, pp 15 – 36. Van der Sluis, W., 2002. Water quality is important but often overestimated. World Poultry 18 (5) 26-27. Van der Wolf, P.J. 2000. Salmonella in the pork production chain: feasibility of Salmonella-free pig production. Thesis, Utrecht. Van der Wielen, P., L. Lipman, F. van Knapen and S. Biesterveld, 2002. Competitive exclusion of Salmonella enterica serovar Enteritidis by Lactobacillus crispatus and Clostridium lactatifermentans in a sequencing fed-batch culture. Applied and Environmental Microbiology 68: 555-559. Van de Broek, G., M. van de Berg and B. Ebbinge, 2003. Clean drinking water during production by use of organic acids. World Poultry 19 (1) 34-37. Van Dijk, J.E., J. Huisman and J.F.J.G Koninkx, 2002. Structural and functional aspects of a healthy gastrointestinal tract, In: Blok, M.C., H.A. Vahl, L. de Lange, A, E. van de Braak, G. Hemke and M. Hessing (Eds.). Nutrition and health of the gastrointestinal tract, Wageningen Academic Publishers, 2002, pp 71 – 96. Van Immerseel, F., K. Cauwerts, L.A. Devriese, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2002. Feed additives to control Salmonella in poultry. World’s Poultry Science Journal 58: 501-513. Van Immerseel, F., V. Fievez, J. de Buck, F. Pasmans, A. Martel, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2004a. Microencapsulated short-chain fatty acids in feed modify colonization and invasion early after infection with Salmonella Enteritidis in young chickens. Poultry Science 83:69–74. Van Immerseel, F., 2004b. Early protection against Salmonella infection in chickens by modification of the host-pathogen interactions. Proefschrift Universiteit, Gent


Verbetering van de Salmonella-status van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie Van Immerseel, F., J. De Buck, F. Boyen, L. Bohez, F. Pasmans, J. Volf, M. Sevcik, I. Rychlik, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2004c. Medium-chain fatty acids decrease colonization and invasion through hilA suppression shortly after infection of chickens with Salmonella enterica serovar Enteritidis. Applied and Environmental Microbiology 70: 3582–3587. Van Immerseel, F., F. Boyen, I. Gantois, L. Timbermont, L. Bohez, F. Pasmans, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2005. Supplementation of coated butyric acid in the feed reduces colonization and shedding of Salmonella in poultry. Poultry Science 84: 1851-1856. Van Immerseel, F., J.B. Russell, M.D. Flythe, I. Gantois, L. Timbermont, F. Pasmans, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2006. The use of organic acids to combat Salmonella in poultry: a mechanistic explanation of the efficacy. Avian Pathology 35: 182-188. Van Immerseel, F., 2007. Preventing Salmonella infections by rationally designed feed additives: the use of organic acids. Lohmann Information 42 (1), April 2007, pp 10- 17. Van Pelt, W., H. van der Zee, W.J.B. Wannet, A.W. van der Giessen, D.J. Mevius, N.M. Bolder, R.E. Komijn en Y.T.H.P. van Duynhoven, 2002. Explosieve toename van Salmonella Java in pluimvee. Infectieziekten Bulletin 13: 260-265. Van Pelt, W., H. van der Zee, W.J.B. Wannet, A.W. van der Giessen, D.J. Mevius, N.M. Bolder, R.E. Komijn and Y.T.H.P. van Duynhoven, 2002. Explosive increase of Salmonella Java in poultry in the Netherlands: Consequences for public health. Eurosurveillance 8 (2) 31-35. Van Pelt, W., M. Kivi, C. Rommens and Y. Doorduyn, 2007. Chapter 4.19 Salmonella spp. In: Valkenburgh, S., R. van Oosterom, O. Stenvers, M. van Aalten, M. Braks, B. Schimmer, A. van de Giessen, W. van Pelt en M. Langelaar (Eds.) Zoonoses and zoonotic agents in humans, food, animal and feed in the Netherlands 2003 –2006. RIVM report 330152001, pp 98 – 119. Van Pelt, W., D. Notermans, D.J. Mevius, H. Vennema, M.P.G. Koopmans en Y.T.H.P van Duynhoven, 2008. Trends in gastro-enteritis van 1996 – 2006: verdere toename van ziekenhuisopnames, maar stabiliserende sterfte. Infectieziekten Bulletin 19: 24-31. Van Pelt, W., 2008. Persoonlijke mededeling. Veldman, A., H.A. Vahl, G.J. Borggreve and D.C. Fuller, 1995. A survey of the incidence of Salmonella species and Enterobacteriaceae in poultry feeds and feed components. Veterinary Record 136: 169-172. Veling. J., 2004. Diagnosis and control of Salmonella Dublin infections on Dutch dairy farms. Thesis, Utrecht. Von Wettstein, D., G. Mikhaylenko, J. A. Froseth and C. G. Kannangara, 2000. Improved barley broiler feed with transgenic malt containing heat-stable (1,3–1,4)- β-glucanase. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97 (25), 13512-13517.



Vukic Vranjes, M., H.P. Pfirter and C. Wenk, 1994. Influence of processing treatment and type of cereal on the effect of dietary enzymes in broiler diets. Animal Feed Science Technology 46: 261-270. Warris-Versteegen, A.A. en J.A. van Vliet, 2005. De naoorlogse geschiedenis van Salmonella anders dan (para)tyfus in Nederland. Infectieziekten Bulletin 16: 176- 179. Watarai S. and Tana, 2005. Eliminating the Carriage of Salmonella enterica Serovar Enteritidis in domestic fowls by feeding activated charcoal from bark containing wood vinigr liquid (Nekka-Rich).Poultry Science 84: 515-521. Wijbenga, J., 2007. Aangezuurd drinkwater bevordert gezondheid. De Molenaar 110 (9): 18 - 19 Williams, J.E., 1980. Formalin destruction of Salmonella in poultry litter. Poultry Science 59: 78-83. Wojcinski, H., 2002. Make sure chlorination is effective. World Poultry 18(5):28-29 Wolfenden, A.D., J.L. Vicente, J.P. Higgins, R. Andreatti, S.E. Higgins, B.M. Hargis and G. Tellez, 2007. Effect of organic acids and probiotics on Salmonella Enteritidis infection in broiler chickens. International Journal of Poultry Science 6: 403-405. Wolfenden, A.D., C.M. Pixley, J.P. Higgins, S.E. Higgins, J.L. Vicente, A. Torres-Rodriguez, B.M. Hargis and G. Tellez, 2007. Evaluation of spray application of a Lactobacillus-based probiotic on Salmonella Enteritidis colonization in broiler chickens. International Journal of Poultry Science 6: 493-496 Woodward, C.L., Y. M. Kwon, L.F. Kubena, J.A. Byrd, R.W. Moore, D.J. Nisbet and S.C. Ricke, 2005. Reduction of Salmonella enterica Serovar Enteritidis colonization and invasion by an alfalfa diet during molt in leghorn hens. Poultry Science 84: 185 – 193 Wray, C., Q.C. Wadsworth, D.W. Richards and J.H. Morgan, 1989. A three-year study of Salmonella Dublin infection in a closed dairy herd. Veterinary Record 124: 532-535 Yang,Y., P.A. Iji, A. Kocher, L.L. Mikkelsen and M. Choct, 2007. Effects of mannanoligosaccharide on growth performance, the development of gut microflora, and gut function of broiler chickens raised on new litter. Journal of Applied Poultry Research 16: 280–288. Ziprin, R.L. and M.H. Elissalde, 1990. Effect of T2-toxin on resistance to systemic Salmonella Typhimurium infection of newly hatched chickens. American Journal of Veterinary Research 51: 1869-1872.


Verbetering van de Salmonella-status. van pluimveebedrijven door voedingsmaatregelen, een literatuurstudie

Recommend Documents