Invloed van vezels in de voeding op diarree bij honden

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2013 – 2014

Invloed van vezels in de voeding op diarree bij honden

Door

Silke BUKENBERGS

Promotor: Prof. Dr. Theo van Kempen Co-promotor: Prof. Dr. Geert Janssens

Literatuurstudie in het kader van de Masterproef

© 2014 Silke Bukenbergs

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.

UNIVERSITEIT GENT

FACULTEIT DIERGENEESKUNDE

Academiejaar 2013 – 2014

Invloed van vezels in de voeding op diarree bij honden

Door

Silke BUKENBERGS

Promotor: Prof. Dr. Theo van Kempen Co-promotor: Prof. Dr. Geert Janssens

Literatuurstudie in het kader van de Masterproef © 2014 Silke Bukenbergs

VOORWOORD Ik bedank mijn promotoren Prof. Dr. Van Kempen T. en Prof. Dr. Janssens G. voor het bezorgen van nuttige informatie omtrent dit onderwerp en de zeer goede begeleiding en feedback. Ook mijn zus en vriend wil ik graag bedanken voor het nalezen en controleren van de spelling en het helpen bij de layout.

INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING .................................................................................................................................... 1 INLEIDING ............................................................................................................................................... 2 LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 3 1. voedingsvezel .................................................................................................................................. 3 1.1. Definitie ..................................................................................................................................... 3 1.2. Factoren waarop voedingsvezel een invloed heeft .................................................................. 5 1.2.1. Stoelgangconsistentie ....................................................................................................... 6 1.2.2. Colonmassa (bulk) ............................................................................................................. 7 1.2.3. Verteerbaarheid van nutriënten ......................................................................................... 8 1.2.4. Intestinale passage ............................................................................................................ 8 1.2.5. Fermentatie........................................................................................................................ 8 2. Bespreking van de verschillende soorten vezels .......................................................................... 10 2.1. Polysacchariden anders dan zetmeel en onverteerbare oligosacchariden ............................ 11 2.1.1. Cellulose .......................................................................................................................... 11 2.1.2. Hemicellulose .................................................................................................................. 12 2.1.2.1. Arabinoxylanen ......................................................................................................... 12 2.1.2.2. Arabinogalactanen .................................................................................................... 13 2.1.3. Fructanen......................................................................................................................... 13 2.1.3.1. Inuline ....................................................................................................................... 14 2.1.3.2. Fructo-oligosacchariden (oligofructose) ................................................................... 14 2.1.4. Oligosacchariden ............................................................................................................. 16 2.1.4.1. Galacto-oligosacchariden ......................................................................................... 16 2.1.4.2. Xylo-oligosacchariden .............................................................................................. 16 2.1.4.3. Mannan-oligosacchariden ........................................................................................ 17 2.1.5. Gommen en slijmstoffen (mucilagen) .............................................................................. 17 2.1.5.1. Gommen ................................................................................................................... 17 2.1.5.2. Slijmstoffen .............................................................................................................. 20 2.1.6. Pectine ............................................................................................................................. 20 2.2. Verbindingen analoog aan koolhydraten ................................................................................ 21 2.2.1. Onverteerbare dextrinen .................................................................................................. 21 2.2.1.1. Maltodextrine ............................................................................................................ 21 2.2.1.2. Aardappeldextrine .................................................................................................... 22 2.2.2. Synthetische koolhydraten .............................................................................................. 22 2.2.2.1. Polydextrose ............................................................................................................. 22 2.2.2.2. Methylcellulose ......................................................................................................... 23 2.2.3. Onverteerbaar zetmeel .................................................................................................... 24 2.3. Lignine .................................................................................................................................... 25 2.4 Dierlijk vezel............................................................................................................................. 25 BESPREKING ....................................................................................................................................... 26 REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 28

SAMENVATTING Voedingsvezels zijn bestanddelen van de plantencelwand die weerstaan aan vertering en absorptie in de dunne darm met gedeeltelijke of volledige fermentatie in de dikke darm tot gevolg. De groep voedingsvezels omvat cellulose, hemicellulose, polysacchariden anders dan zetmeel, ‘mixed linkage’ -glucanen, gommen, pectine, slijmstoffen en lignine. De verschillende vezeltypes verschillen van elkaar in viscositeit, oplosbaarheid en fermenteerbaarheid, en hebben elk hun eigen effect op de gezondheid van het dier. Oplosbare vezels hebben een sterk waterabsorberend vermogen, terwijl onoplosbare vezels voornamelijk bijdragen tot een toename in fecaal volume. Het stoelgangvolume en de consistentie van de feces worden beïnvloed door de hoeveelheid vezels en door het type vezel in de voeding. Een dieet rijk aan hoog fermenteerbare vezels maakt de stoelgang vloeibaar en ongevormd, terwijl een dieet met weinig fermenteerbare vezels leidt tot een harde, droge stoelgang. De gulden middenweg is daarom matig fermenteerbare vezels of een mengsel van hoog en laag fermenteerbare vezels. Dit leidt tot een vochtige en goed gevormde stoelgang. Toevoeging van vezels aan het dieet verbetert de consistentie van de stoelgang, doet het fecaal bulkvolume toenemen, vermindert de absorptie en vertering van vetten in de dunne darm, normaliseert de intestinale passagetijd en motiliteit, en creëert een verzadigingsgevoel. Te hoge vezelgehaltes in honden- en kattenvoeding dienen vermeden te worden, aangezien ze leiden tot een verminderde verteerbaarheid van voedingsstoffen, en constipatie, overvloedige stoelgang, diarree, winderigheid of buikkrampen kunnen veroorzaken.

Sleutelwoorden: Diarree – Feces – Gastro-intestinaal stelsel – Hond – Voedingsvezels

1

INLEIDING De laatste jaren is er heel wat onderzoek verricht naar de effecten van voedingsvezels. Vezels zouden de gezondheid van het gastro-intestinaal stelsel bevorden en een rol hebben bij preventie van ziekten zoals obesitas, diabetes mellitus en darmkanker. De talrijke gunstige effecten maken dat vezels een steeds belangrijkere component in de diervoeding zijn gaan uitmaken (Sanderson, 2012). Overmatig gebruik van vezels dient echter vermeden te worden daar ze ook negatieve effecten kunnen uitlokken (Sunvold, 1996). Het begrip voedingsvezel werd tot op heden nog niet duidelijk gedefinieerd. In het verleden werden reeds verschillende pogingen gedaan om tot een universele definitie te komen, maar voorlopig zonder resultaat (Fisher en Redgwell, 2005). In deze literatuurstudie wordt een verklaring gegeven voor het begrip voedingsvezel en wordt de evolutie van de definitie over de jaren heen toegelicht. Ook de verschillende effecten van vezels zullen besproken worden. In het tweede luik van deze literatuurstudie zullen de verschillende vezelcomponenten afzonderlijk worden besproken. De verschillende vezeltypes verschillen immers van elkaar wat betreft hun fysische vorm en fysiologisch effect. Ze hebben elk hun specifiek effect op het gastro-intestinaal stelsel van de hond (Sanderson, 2012). Hun effecten op vertering, gastro-intestinale motiliteit en feceskwaliteit zullen nader worden toegelicht.

2

LITERATUURSTUDIE 1. VOEDINGSVEZEL 1.1. DEFINITIE Het begrip voedingsvezel werd oorspronkelijk bedacht door Hipsley in 1953. Met deze term omschreef hij de niet-verteerbare bestanddelen van de plantencelwand: cellulose, hemicellulose en lignine (Hipsley,1953). Volgens Bauer en Maskell (1994) zijn er verschillende manieren om het begrip vezel te definiëren: botanisch, fysiologisch en chemisch. De botanische definitie doelt enerzijds op “de plantencelwand van parenchymateuze, gelignificeerde en gecutiniseerde weefsels in fruit, groenten en granen” en anderzijds op “de buitenste beschermlaag van zaden” (Selvendran et al., 1982). Trowell beschreef het begrip vanuit fysiologisch standpunt als “het residu van de plantencelwand dat kan weerstaan aan hydrolyse door verteringsenzymen”. Meer specifiek gaat het om onverteerbare polysacchariden zoals oligosacchariden, gommen, plantenslijmen, cellulose en pectine (Trowell et al., 1976). Chemisch gezien bestaat een vezel uit niet-zetmeel polysacchariden (NSP) en lignine (Cummings, 1981). Burkitt et al. (1972), Trowell (1972) en Painter (1975) stelden in de jaren 70 een aantal hypotheses rond voedingsvezels. Ze meenden dat vezels een belangrijke rol spelen bij de preventie van een aantal veel voorkomende ziektes zoals obesitas, appendicitis, constipatie en dikkedarmkanker. Deze hypotheses vormden de aanleiding voor jarenlang onderzoek naar de effecten van voedingsvezels (De Vries, 2003). In 1998 besloot de American Association of Cereal Chemists (AACC) de definitie van voedingsvezel te herzien. Na enkele jaren van overleg en input van tal van organisaties kwamen zij tot volgende definitie: “Voedingsvezels zijn het overblijfsel van het eetbare deel van planten en analoge koolhydraten die weerstaan aan vertering en absorptie in de dunne darm met partiële of volledige fermentatie in de dikke darm tot gevolg. Het betreft polysacchariden, oligosacchariden, lignine en geassocieerde

plantensubstanties.”

Onder

geassocieerde

plantensubstanties

verstaat

men

onverteerbare vetzuurderivaten zoals waxen, cutine en suberine (Jones, 2000). De samenstelling van een vezel volgens de AACC wordt weergegeven in onderstaande tabel.

3

Tabel 1. Samenstelling van voedingsvezels volgens de definitie van de AACC (naar Jones, 2000) NSP and resistant oligosaccharides

Analogous carbohydrates

Lignin substances associated with the NSP and lignin complex in

Cellulose

Indigestible dextrins

Plants

Hemicellulose

Resistant maltodextrins (from maize and other sources)

Waxes

Arabinoxylans

Phytate Resistant potato dextrins

Arabinogalactans

Cutin

Polyfructoses

Synthesized carbohydrate compounds

Saponins

Inulin

Polydextrose

Suberine

Oligofructans

Methyl cellulose

Tannins

Galacto-oligosaccharides

Hydroxypropylmethyl cellulose

Gums

Indigestible (‘resistant’) starches

Mucilages Pectins

Ondanks de talrijke pogingen om het begrip voedingsvezel te definiëren, werd nog geen universeel akkoord bereikt over een uniforme definitie. Ook over de methode van de bepaling van vezels bestaat er nog onenigheid (Fisher en Redgwell, 2005). Een internationale definitie maakt het mogelijk onderzoeken beter met elkaar te vergelijken, aangezien met dezelfde materialen en meetmethoden wordt gewerkt. De definitie volgens de Codex Alimentarius deed alvast een stap in de goede richting. Na 16 jaar overleg kwam in 2009 de volgende definitie tot stand: “Voedingsvezels zijn koolhydraatpolymeren bestaande uit 10 of meer monomeren die niet gehydrolyseerd worden door endogene enzymen in de dunne darm van mensen en behorend tot volgende categorieën: groep 1 omvat eetbare koolhydraatpolymeren in hun natuurlijke vorm, groep 2 zijn koolhydraatpolymeren verkregen door fysische, enzymatische of chemische manipulatie van onbewerkt voedsel, waarvoor gunstige effecten werden aangetoond op de gezondheid door wetenschappelijk onderzoek en groep 3 zijn synthetische koolhydraatpolymeren die eveneens de gezondheid gunstig beïnvloeden. Een voetnoot in de definitie beschrijft dat ook lignine en/of andere componenten geassocieerd met polysacchariden in de celwand van planten tot voedingsvezel worden gerekend. Hoewel de definitie van de Codex wordt aanvaard door verschillende nationale autoriteiten laat ze geen volledige internationale consensus toe, daar ze de keuze laat aan nationale autoriteiten om al dan niet niet-verteerbare polymeren met polymerisatiegraad 3-9 te klasseren onder het begrip voedingsvezel. De polymerisatiegraad verhindert m.a.w. het uniformiseren van de definitie. Een andere onvolmaaktheid van deze definitie is het feit dat

4

bepaalde stoffen (bv. fytaat), die volgens de AACC tot voedingsvezel worden gerekend, niet zijn opgenomen door de Codex (Jones, 2013). De

celwand

van

planten

bevat

zowel

wateroplosbare

als

wateronoplosbare

vezels.

De

wateronoplosbare vezels maken de grootste fractie uit. Oplosbare vezels hebben een sterk waterabsorberend vermogen, terwijl onoplosbare vezels voornamelijk bijdragen tot een toename in fecaal volume. Tot de wateroplosbare vezels behoren onder andere pectine, -glucanen, inuline, gommen, mucilagen en bepaalde hemicellulosen. Deze zijn terug te vinden in het parenchym van groenten en fruit en in de zaden van peulvruchten. Wateronoplosbare vezels zijn cellulose, lignine en hemicellulose. Men vindt ze in graankorrels en zaadvliezen (Leib, 2005). De gelvorming die optreedt bij oplosbare vezels vertraagt de maaglediging en verhindert de absorptie in de dunne darm. Oplosbare vezels normaliseren met andere woorden de passagetijd. Onoplosbare vezels verhogen niet alleen de fecale massa en de fecale waterinhoud, maar absorberen ook toxines en normaliseren de motiliteit. Al deze gunstige eigenschappen maken dat vezels uitstekend geschikt zijn voor de behandeling van dikke darm diarree (Elliott, 2006). Meyer (2004) concludeerde dat vezels een belangrijke component van onze voeding vormen. Vezels worden onder andere teruggevonden in granen, peulvruchten, groenten, fruit en planten (Meyer, 2004). Er zijn verschillende types vezels te onderscheiden die elk hun eigen effect hebben op de gezondheid van het dier. Hun effect hangt af van verschillende factoren zoals viscositeit, oplosbaarheid en fermenteerbaarheid (Slavin, 2013). 1.2. FACTOREN WAAROP VOEDINGSVEZEL EEN INVLOED HEEFT Vezels hebben tal van gunstige effecten. Ze worden o.a. aan het dieet toegevoegd om de consistentie van de stoelgang te verbeteren (Sunvold, 1996), het fecaal bulkvolume te doen toenemen, de intestinale transittijd te doen afnemen (Rodríguez et al., 2006) en om een verzadigingsgevoel te creëren (Slavin en Green, 2007). Daarnaast verminderen ze de absorptie en vertering van vetten in de dunne darm door binding van galzuren (Nagengast, 1996). Het reducerend effect op de energie- en vetopname maakt dat vezels geschikt zijn voor de behandeling van obesitas bij hond en kat (Hand et al., 1989). Verminderde vetabsorptie leidt echter ook tot malabsorptie van vitamines en mineralen (o.a. Ca, Zn, Fe) met eventueel deficiënties tot gevolg. Hoge gehaltes cellulose en pectine in het dieet van ratten leiden tot verminderde absorptie van vitamine B12. Tarwezemelen in het dieet van ratten doen de vitamine E-gehaltes dalen (Cumming, 1978). Verder zorgen vezels voor een afname van cholesterol- en glucosespiegels (Scheneeman, 1987), capteren ze gevaarlijke substanties zoals mutagene en carcinogene stoffen en stimuleren ze de proliferatie van de intestinale flora (Rodríguez et al., 2006). Hoewel in de media cholesterol vaak in een negatief daglicht wordt geplaatst, kunnen te lage cholesterolgehaltes soms nadelig zijn. Een tekort aan cholesterol heeft bij ratten een negatieve invloed op de lever en de hersenen (Xu et al., 1998). Naast de invloed op gastro-intestinaal niveau resulteren hoge vezelgehaltes ook in een

5

verminderd risico op cardiovasculaire stoornissen en ontwikkeling van diabetes type 2, zorgen ze voor het behoud van een gezond lichaamsgewicht en stimuleren ze het immuunstelsel (Slavin, 2013). Te hoge vezelgehaltes ( > 30%) in honden- en kattenvoeding dienen vermeden te worden, daar zij leiden tot een verminderde verteerbaarheid van voedingsstoffen, constipatie, overvloedige stoelgang, doffere vacht, verminderde huidkwaliteit en afname van de smakelijkheid (Sunvold, 1996). Aangezien vezels zowel positieve als negatieve effecten uitlokken, is het bepalen van het optimale vezelgehalte in de voeding niet zo eenvoudig. Tevens moet er bij de bepaling van de aanbevolen dagelijkse hoeveelheid rekening gehouden worden met de fysiologische en pathologische toestand van het dier. Zo hebben geriatrische dieren hogere behoeftes dan jonge dieren. Oudere honden hebben een verlengde transittijd waardoor constipatie kan optreden. Voldoende vezelvoorziening in het dieet van deze dieren stimuleert de darmmotiliteit (Debraekeleer en Hesta, 2009). Ook de hoeveelheid voedsel, het dagelijks energieverbruik, de energiedensiteit van het voedsel en de voedersamenstelling moeten mee in rekening gebracht worden (Meyer en Kienzle,1991). Wetenschappelijk onderzoek heeft aangetoond dat droge hondenvoeding gemiddeld 2,5% tot 4,5% ruwe vezels bevat. In laagenergetische producten ligt dit gehalte hoger (9-10%) (National Research Council of the National Academy of Sciences, 2006). Vermits katten obligate carnivoren zijn, werd aangenomen dat vezels niet echt essentieel zijn in hun voeding (Debraekeleer en Hesta, 2009). Dit is ondertussen betwist, omdat ook in een zuiver dierlijk dieet wel degelijk vezel voorkomt en gebrek aan dierlijke vezel nadelige effecten heeft (Depauw et al., 2013). Net zoals bij de hond variëren de vezelbehoeftes naargelang de leeftijd en de voedingstoestand (Debraekeleer en Hesta, 2009). Het optimale ruwvezelgehalte van gezonde katten ligt tussen 1,4% en 3,5% (Iams, 2014). De lagere behoefte aan vezels is te verklaren door het korter darmstelsel

van

de

kat,

waardoor

de

schijnbare

verteerbaarheid

van

energieleverende

voedingsstoffen 10% lager is dan bij de hond en ook de vertering van koolhydraten minder vlot verloopt (Debraekeleer en Hesta, 2009). Hendriks (2013) beweert echter dat katten geen korter darmstelsel hebben (op gewichtsbasis). 1.2.1. Stoelgangconsistentie Het volume en de consistentie van de stoelgang van honden worden beïnvloed door de hoeveelheid vezels en door het type vezel in de voeding. Een dieet rijk aan hoog fermenteerbare vezels (bv. citrus pectine, gommen) maakt de stoelgang vloeibaar en ongevormd. Een dieet met weinig fermenteerbare vezels (bv. cellulose) leidt tot het omgekeerde effect, namelijk een harde, droge stoelgang. De gulden middenweg is daarom matig fermenteerbare vezels (bv. bietenpulp). Zij leiden tot een vochtige en goed gevormde stoelgang (Sunvold et al., 1995a).

6

Fig. 1 Gemiddelde dagelijkse stoelganggewicht in 11 gezonde groepen mensen (totaal aantal 206) die gecontroleerde diëten kregen met verschillende hoeveelheden NSP (uit Cummings, 1997). Cummings (1997) verzamelde tussen 1932 en 1992 data uit 150 humane studies om inzicht te verkrijgen in de relatie tussen de toename van stoelganggewicht (g stoelgang/ g vezel gevoederd) en het soort gewas. Uit deze studie blijkt dat een verhoogd gehalte niet-zetmeel polysacchariden (NSP) in de voeding het stoelganggewicht doet toenemen. Tarwezemelen schijnen het meest doeltreffend te zijn om het stoelganggewicht te doen toenemen, waarbij gekookte zemelen een minder sterke toename veroorzaken dan ongekookte zemelen. Ook fruit en groenten blijken heel effectief. Ze zijn zeer geschikt voor de behandeling van constipatie aangezien het hoge NSP-gehalte een laxerend effect bewerkstelligt. Op de derde plaats staan gommen en plantenslijmen. Daarop volgen in dalende lijn cellulose, haver, maïs, peulvruchten en pectine. Het laxerend effect dat de NSP uitoefenen is afhankelijk van het type NSP. Zowel mechanische, bacteriële als motorische effecten dragen bij tot een toename in stoelgangmassa (Cummings, 1997). 1.2.2. Colonmassa (bulk) Voedingsvezels veroorzaken een toename in fecaal volume. De omvang van het colon neemt toe waardoor de motiliteit bevorderd wordt (Leib, 2005). De combinatie van hoog fermenteerbare bestanddelen zoals pectines, residuen van minder fermenteerbare stoffen zoals cellulose, en een waterhoudend vermogen doet het fecaal volume stijgen (Madar en Odes, 1990).

7

1.2.3. Verteerbaarheid van nutriënten Fahey et al. (1990b) toonde aan dat toevoeging van vezels aan de voeding leidt tot een verminderde verteerbaarheid van voedingsstoffen bij de hond. Er bleek echter geen verband te zijn tussen de verschillende vezelbronnen en de mate van verteerbaarheid van de nutriënten (Fahey et al., 1990b). Wiernusz et al. (1995) beweerde echter het tegendeel, namelijk dat de verteerbaarheid van nutriënten bij de hond wél beïnvloed wordt door de vezelbron. Zijn studie toonde aan dat een lagere concentratie oligosacchariden (bv. FOS, lactosucrose) in sojabonen gepaard gaat met een betere schijnbare verteerbaarheid van de voedingsstoffen. Silvio et al. (2000) stelde dat naarmate vezels beter fermenteerbaar zijn, de vertering van energie en droge stof vlotter verloopt, terwijl de vertering van ruw proteïne afneemt (Silvio et al., 2000). 1.2.4. Intestinale passage De transittijd of de tijd die voedselcomponenten nodig hebben om van de mond tot aan het rectum te geraken, wordt o.a. beïnvloed door stress, hormonale factoren en sociale factoren (Cummings, 1997). Naarmate de viscositeit van vezels toeneemt, zal de transittijd in de dunne darm toenemen waardoor het voedsel langer in de dunne darm blijft. Tot de visceuze vezelcomponenten behoren pectines en gommen; niet-visceuze componenten zijn lignine, cellulose en hemicellulose (Fahey et al., 1990a). Een dieet dat bestaat uit een mengsel van vezels heeft een tragere passagetijd dan een dieet met maar één vezelcomponent. Hoe langer de passagetijd, hoe langer de vezels in contact komen met de anaerobe microflora en hoe meer vezelfermentatie zal plaatsvinden (Sunvold, 1996). De viscositeit wordt beïnvloed door onder andere het moleculair gewicht en het hydrodynamisch volume van oplosbare vezels. Oplosbare vezels hebben typisch een laag moleculair gewicht waardoor ook de viscositeit lager is. Opname van vezels met hoger moleculair gewicht zorgt dus voor een toename in viscositeit. Ook onoplosbare vezels hebben een invloed op de viscositeit: een volumetoename van de digesta gaat gepaard met een toename van de viscositeit (Eastwood en Morris, 1992). Het moleculair gewicht van oplosbare vezels neemt toe bij verhitting omdat er dan glycosidebindingen verbroken worden en polymerisatie plaatsvindt. Oplosbare vezels in gekookte groenten hebben een lager moleculair gewicht dan geblancheerde groenten, welke op hun beurt een lager moleculair gewicht hebben dan rauwe groenten (Svanberg et al., 1995). 1.2.5. Fermentatie Honden en katten beschikken niet over enzymen die vezels kunnen verteren in de maag en de dunne darm waardoor deze onverteerd in de dikke darm terecht komen (Sanderson, 2012). Sommige studies beweren echter dat fermentatie van vezels bij honden reeds plaatsvindt in de dunne darm. Zo zouden bijvoorbeeld -glucanen gedeeltelijk afgebroken worden door bacteriën in de dunne darm (Bednar et al., 2001). Fermentatie van vezels, koolhydraten en eiwitten door bacteriën in het colon leidt tot productie van kortketenvetzuren (SCFA) en eiwitkatabolieten. Afhankelijk van welke bacteriën en substraten er aanwezig zijn, worden andere fermentatieproducten gevormd (Propst et al., 2003). Fermentatiesubstraten in de dikke darm zijn bijvoorbeeld resistent zetmeel en plantencelwand

8

polysacchariden (cellulose, arabinogalactanen, xylanen, pectines, gommen en mucilagen) (Cummings en Englyst, 1987). De SCFA worden geabsorbeerd en getransporteerd naar het darmepitheel, de spieren en de lever, waar de metabolisatie plaatsvindt (Salminen et al., 1998). In tegenstelling tot bij herkauwers en herbivoren zijn kortketenvetzuren van weinig belang als energiebron voor hond en kat (Sunvold et al., 1995b). De drie belangrijkste SCFA zijn azijnzuur, propionzuur en boterzuur. Ze hebben allen gunstige effecten op de darmgezondheid. Boterzuur is het meest doeltreffende SCFA. Het speelt een belangrijke rol bij het behoud van de colonintegriteit en vormt een belangrijke energiebron voor colonocyten waardoor turnover van het colonepitheel gestimuleerd wordt (Salminen et al., 1998). Verbrugghe et al. (2012) suggereert dat propionzuur een belangrijke gluconeogene energiebron is bij huiskatten. Propionzuur zou mogelijks fungeren als substraat voor de gluconeogenese waardoor een aminozuursparend effect optreedt (Verbrugghe et al., 2012). Azijnzuur en propionzuur spelen een rol bij de regulatie van plasma cholesterol (Topping, 1996). Zowel propionzuur, boterzuur als azijnzuur normaliseren de elektrolyten- en vochtbalans (Topping, 1996). Kortketenvetzuren stimuleren de natrium-, chloor-, en waterabsorptie in het colon van honden wat fermenteerbare vezels uitstekend geschikt maakt voor het behoud van een normale darmhomeostase (Sanderson, 2012). Onderzoek van Kamath et al. (1987) toonde aan dat hogere gehaltes SCFA de motiliteit in het ileum en colon stimuleren bij honden. SCFA remmen tevens de groei van pathogene bacteriën, optimaliseren de colonmorfologie en verminderen het risico op darmontsteking (Sanderson, 2012). Andere effecten van kortketenvetzuren worden weergegeven in figuur 2 (Sanderson, 2012).

Fig. 2 Voordelige effecten van kortketenvetzuren (uit Sanderson, 2012) Een goede darmgezondheid wordt het best bereikt door combinatie van matig fermenteerbare vezels zoals pectine en niet-fermenteerbare vezelcomponenten zoals cellulose. Matig fermenteerbare vezels stimuleren productie van SCFA, terwijl niet-fermenteerbare vezels ‘bulking’ stimuleren (Silvio et al., 2000). Het ‘bulking’ effect (i.e. toename in gewicht van verse feces (Southgate, 1990)) van niet fermenteerbare vezels zoals cellulose, methylcellulose, havervezels, pindaschillen, xanthaangom en johannesbroodpitmeel is te wijten aan het grotendeels behouden van hun structuur bij passage door

9

de darm. Hoog fermenteerbare vezels zoals pectine en guarpitmeel ondergaan microbiële afbraak en leiden tot productie van SCFA. Opname van deze vezels leidt tot een verminderde transittijd, afname van fecale massa, toename van galzuurexcretie en gasvorming. Wanneer veel gassen vrijkomen in het colon leidt dit tot diarree, winderigheid en buikkrampen. Omwille van deze ongewenste effecten verkiest men in hondenvoeding middelmatig fermenteerbare vezels zoals bietenpulp, rijstzemelen, Arabische gom, xanthaangom en sojaschillen (Simpson, 1998). Middelmatig fermenteerbare vezels hebben een matig tot hoog totaal vezelgehalte en bevatten zowel oplosbare als onoplosbare vezels, waarbij deze laatste de grootste fractie uitmaken (Panasevich et al., 2013). Ze hebben een gunstig effect op de kwaliteit van de stoelgang, fermenteerbaarheid en verteerbaarheid van nutriënten bij de hond (Fahey et al., 1990b).

2. BESPREKING VAN DE VERSCHILLENDE SOORTEN VEZELS De groep voedingsvezels omvat cellulose, hemicellulose, polysacchariden anders dan zetmeel (NSP), ‘mixed linkage’ -glucanen, gommen, pectine, slijmstoffen (mucilagen) en lignine (Sanderson, 2012). De verschillende vezelklassen verschillen van elkaar wat betreft hun fysische vorm en fysiologisch effect. Ze hebben elk hun eigen specifiek effect op het gastro-intestinaal stelsel van de hond (Sanderson, 2012). De verschillende vezeltypes worden ingedeeld op basis van hun waterhoudende capaciteit, oplosbaarheid in water, verteerbare en niet verteerbare fracties, fecale ‘bulking’ vermogen, fermentatiesnelheid,

viscositeit,

vermogen

tot

galzuurbinding,

microbiële

energiewaarde

en

kationuitwisselingscapaciteit (Sanderson, 2012). Vroeger werden vezels ingedeeld naargelang hun reactiepatroon met water. Men onderscheidde twee grote groepen: de oplosbare en de niet-oplosbare vezels. Oplosbare vezels beschikken over een grotere waterhoudende capaciteit dan de niet- oplosbare vezels en kunnen bijgevolg gels en visceuze oplossingen vormen. De laatste jaren is men van deze indeling afgestapt en geeft men eerder de voorkeur aan een classificatie op basis van fermenteerbaarheid omdat deze een meer nauwkeurige beoordeling toelaat van de gunstige effecten van vezels op het spijsverteringsstelsel (Sanderson, 2012). In de groep van de niet-verteerbare koolhydraten onderscheidt men de nagenoeg niet fermenteerbare

(cellulose,

carboxymethylcellulose),

hoog

fermenteerbare

(inuline,

FOS

en

tarwezemelen), snel fermenteerbare (inuline, FOS en tarwezemelen) en traag fermenteerbare vezels (MOS, bietenpulp, psylliumzaden) (Calabrò et al., 2013). Tabel 2 (Sanderson, 2012) geeft een overzicht van voedingsvezels volgens hun oplosbaarheid en fermenteerbaarheid. Momenteel zijn bietenpulp en tarwezemelen de meest gebruikte vezelbronnen in hondenvoeding (Calabrò et al., 2013). Beide vezelbronnen zijn middelmatig fermenteerbaar. Bij tarwezemelen verloopt de fermentatie echter meer craniaal en meer uitgesproken dan bij bietenpulp. Ook de verhouding van types SCFA is verschillend voor beiden. Tarwezemelen leiden vooral tot productie van boterzuur in tegenstelling tot bietenpulp dat vooral leidt tot azijnzuur- en propionzuurvorming (Sunvold et al., 1995b).

10

Tabel 2. Fermentatie van voedingsvezels bij de hond (uit Sanderson, 2012).

De verschillende soorten vezels zullen hieronder verder besproken worden. 2.1. POLYSACCHARIDEN ANDERS DAN ZETMEEL EN ONVERTEERBARE OLIGOSACCHARIDEN 2.1.1. Cellulose Onoplosbare en laag fermenteerbare vezels zoals cellulose zijn uitstekend geschikt voor diëten laag in energiewaarde. Deze diëten vereisen een hoog vezelgehalte wat de verteerbaarheid van energie doet afnemen. Studies van Fahey en Sunvold toonden aan dat bij honden laag fermenteerbare vezels minder invloed hebben op de eiwit- en vetvertering en een betere feceskwaliteit tot gevolg hebben dan hoog fermenteerbare vezels (Fahey et al., 1990b; Sunvold et al., 1995b). Cellulose maakt net zoals pectine, lignine en hemicellulose deel uit van de celwand van planten. Het wordt ingedeeld bij de homoglycanen die behoren tot de polysacchariden. Cellulose bestaat uit  (14) glucose-eenheden. Hoewel cellulose opgebouwd is uit hetzelfde monosaccharide als zetmeel, zijn er duidelijke verschillen tussen beiden wat betreft eigenschappen en structuur. Dit komt door verschillen in binding tussen de monosacchariden, polymerisatiegraad en hoeveelheid vertakkingen (Rapportage voedingsvezel, 2007). Cellulose heeft een goed waterbindend vermogen en wordt doorgaans niet gefermenteerd (Sunvold et al.,1995a). Door de geringe fermentatie wordt de fecale pH niet beïnvloed (Wichtert et al., 2002). In welke mate een vezel in staat is om water vast te houden, hangt af van de partikelgrootte. Heller et al. (1980) stelde in een humane studie vast dat grove zemelen veel beter water kunnen vasthouden dan gemalen zemelen en bijgevolg tot een snellere darmpassage leiden. De verkorte passagetijd heeft een afname van de drogestofvertering tot gevolg (Burrows et al.,1982). De mate waarin cellulose de feceskwaliteit verbetert, hangt af van het cellulose type (Lewis et al., 1994). Wichert et al. (2002) toonde in een studie met honden aan dat de toename van het drogestofgehalte afneemt naarmate de cellulose vezels langer worden. Langere vezels leiden tot een betere feceskwaliteit. Wichert et al. (2002) nam een stijging in frequentie van goedgevormde feces

11

waar bij een cellulosedieet. Lewis et al. (1994) toonde aan dat er geen verband is tussen cellulose en het fecaal gewicht. Wel bemerkte hij bij een cellulosedieet een lager vochtgehalte van de hondenfeces in vergelijking met een zetmeeldieet (Lewis et al., 1994). In een onderzoek van Burrows et al. (1982) werd aangetoond dat de stoelgang van honden omvangrijker en meer poederachtig wordt naarmate meer -cellulose wordt opgenomen. Behalve cellulose veroorzaken ook nog andere vezels zoals pectines (Lewis et al., 1994), maïsvezel (Egron et al., 1996) en voedsel met hoog vezelgehalte zoals bietenpulp (Sunvold et al., 1995a) een toegenomen uitscheiding van verse feces. Een verschilpunt met pectine is dat cellulose een hoger fecaal drogestofgehalte en hoger fecaal gewicht veroorzaakt dan pectine (Silvio et al., 2000). Een verklaring hiervoor is het verschil in fermenteerbaarheid en waterhoudend vermogen tussen beide vezeltypes. Pectine heeft een hoge fermenteerbaarheid en een groter waterhoudend vermogen dan cellulose wat zich uit in een vloeibare, slappe en ongevormde stoelgang. Een ander punt van verschil is dat cellulose tot hogere productie van SCFA in het ileum leidt dan pectine (Silvio et al., 2000). 2.1.2. Hemicellulose Hemicellulose behoort tot de groep van de polysacchariden en meer specifiek tot de heteroglycanen. Hemicellulose is samengesteld uit arabinose, galactose en xylose (Rapportage voedingsvezel, 2007). Hemicellulose is matig fermenteerbaar en wordt onder andere teruggevonden in suikerbietenpulp (Fekete et al., 2004). 2.1.2.1. Arabinoxylanen Arabinoxylanen vormen de belangrijkste vezelcomponent in tarwekorrels en zijn opgebouwd uit een lineaire keten van -(1-4)-D-xylopyranosyleenheden, welke vervangen kan worden door -Larabinofuranosyleenheden.

Men

onderscheidt

arabinoxylanoligosacchariden

(AXOS),

waterextraheerbare arabinoxylanen (WE-AX) en wateronextraheerbare arabinoxylanen (WU-AX). De meeste granen bevatten voornamelijk wateronextraheerbare arabinoxylanen (Izydorczyk en Biliaderis, 1995). WU-AX weerstaan zeer goed aan afbraak tijdens passage doorheen het darmstelsel van ratten en hebben een hoog waterhoudend vermogen, waardoor een bulkeffect gecreëerd wordt. Ze verkorten de intestinale transittijd en maken de stoelgang zachter (Brown et al., 1994). Consumptie van WE-AX leidt bij ratten tot een toename in massa van colon- en caecuminhoud (Younes et al., 1995). Zowel WU-AX als AXOS stimuleren de productie van kortketenvetzuren en leiden tot hogere aantallen Bifidobacteriae in de feces van ratten (Van Craeyveld et al., 2008). Hoge concentraties SCFA doen de pH dalen zodat groei van pathogene kiemen wordt tegengegaan. Door de lage pH kunnen proteolytische enzymen in de dikke darm hun activiteit minder uitoefenen en wordt de eiwitafbraak onderdrukt. Dit komt de gezondheid van de darm ten goede (Cherrington et al., 1991). Arabinoxylanoligosacchariden (AXOS) hebben prebiotische eigenschappen en verhogen het vochtgehalte in het colon (Damen et al.. 2011). Prebiotica zijn “niet-verteerbare voedselbestanddelen die de gastheer gunstig beïnvloeden door selectief de groei en/of activiteit van een of meerdere gunstige bacteriën in het colon te stimuleren om zo een betere gezondheid en welzijn van de gastheer te verkrijgen.” (Gibson en Roberfroid, 1995).

12

Prebiotica voldoen aan de volgende 3 eigenschappen (Gibson en Roberfroid, 1995): - “Resistentie aan maagzuur, hydrolyse door zoogdierenzymen en gastro-intestinale absorptie - Fermentatie door intestinale microbiota - Selectieve stimulatie van de groei en/of activiteit van intestinale bacteriën” Het bevorderend effect van prebiotica op een betere gastro-intestinale gezondheid ontstaat doordat ze een afname van de pH induceren, de groei en activiteit van gunstige darmbacteriën stimuleren, de fecale bulk doen toenemen en constipatie bestrijden (Mussato en Mancilha, 2006). Onbeperkt gebruik van prebiotica moet vermeden worden omdat grote hoeveelheden SCFA gepaard gaan met overmatige H2-vorming en tot osmotische diarree leiden (Hartemink en Rombouts, 1997). Damen et al. (2011) toonde in een studie met ratten aan dat de impact op de bacteriële populatie en fermentatieproducten verschilt naargelang het type arabinoxylan. Het belangrijkste fermentatieproduct dat gevormd wordt uit WE-AX en AXOS is azijnzuur. Afbraak van WU-AX resulteert in hogere gehaltes boterzuur in het caecum en het colon (Damen et al., 2011). Damen et al. (2011) onderzocht ook de effecten van combinaties arabinoxylanen. Combinatie van WE-AX en AXOS zorgt ervoor dat AXOS, dat voornamelijk in het caecum gefermenteerd wordt, zijn effecten in het distale deel van het colon kan uitoefenen (Damen et al., 2011). De combinatie van beiden zorgt ook voor een toename van de caecuminhoud en verhoogde productie van SCFA en stimuleert de groei van bifidobacteriën in het caecum. Combinatie van WU-AX en AXOS leidt tot hogere boterzuurproducties in het caecum. Combinatie van de drie types arabinoxylanen zorgt voor een toename van het aantal bifidobacteriën in het caecum, terwijl het totaal aantal bacteriën onveranderd blijft. Combinatie van WE-AX en AXOS leidt tot hogere hoeveelheden bulkmateriaal in het caecum (Damen et al., 2011). 2.1.2.2. Arabinogalactanen Arabinogalactanen zijn lange, vertakte polysacchariden opgebouwd uit galactose en arabinose. De lariks vormt een belangrijke bron van arabinogalactanen. Arabinogalactanen zijn voor 80 tot 85% oplosbaar waardoor ze een veel geringer effect hebben op toename van de fecale output en fecaal drogestofgehalte dan de onoplosbare vezels (Grieshop et al., 2002). Vermits oplosbare vezels goed gefermenteerd worden, leiden ze tot productie van SCFA en een toename van het stoelganggewicht bij honden. Verder bevorderen ze ook bacteriële groei waardoor een verhoogd aantal bacteriën in de feces wordt teruggevonden (Grieshop et al., 2002). Grieshop et al. (2002) toonde aan dat honden die arabinogalactansupplementen krijgen een hoger vochtgehalte hebben in de feces. Het fecaal gewicht en drogestofgehalte bleven echter onveranderd. Toediening van arabinogalactanen veroorzaakt ook een daling in het aantal C. perfringens, wat de gezondheid van het dier ten goede komt (Grieshop et al., 2002). 2.1.3. Fructanen Fructanen zijn oligomeren of polymeren van fructose. Gewassen rijk aan fructanen zijn o.a. tarwe, artisjokken en bonen. Fructanen worden ingedeeld in twee groepen: polymere fructanen en fructanen die bestaan uit 3 tot 10 monosacchariden. Inuline behoort tot de eerste categorie en de fructo-

13

oligosacchariden tot de tweede categorie (Rapportage voedingsvezel, 2007). Fructanen zijn hoog fermenteerbare substraten in de dikke darm die frequent aangewend worden als prebioticum in diervoeders. Bij gezonde, volwassen honden werden hogere gehaltes Bifidobacterium en Lactobacillus, hogere fecale SCFA concentraties en een verminderde fecale pH vastgesteld (Swanson et al., 2002; Propst et al., 2003). 2.1.3.1. Inuline Inuline is een niet-verteerbaar langeketenfructaan die gefermenteerd wordt in het colon (Beloshapka et al., 2013). Cichoreiwortels zijn een belangrijke bron van inuline (Rapportage voedingsvezel, 2007). 85% van de door FOS en inuline geproduceerde SCFA bestaan uit azijnzuur en propionzuur (Calabrò et al., 2013). Volgens Kelly et al. (2008) worden fructo-oligosacchariden hoofdzakelijk gefermenteerd in het proximale colon in tegenstelling tot inuline dat verder afgebroken wordt in het achterste deel van de darm. Calabrò et al. (2013) beweert echter dat zowel FOS als inuline voornamelijk craniaal in het spijsverteringsstelsel van de hond gefermenteerd worden, waardoor ze ook gebruikt kunnen worden bij de behandeling van ziektes in de dunne darm. In vergelijking met andere vezelbronnen zoals mannan-oligosacchariden, cellulose, soja en bietenpulp beschikken inuline en de korte keten fructo-oligosacchariden over een hogere fermenteerbaarheid (Vickers et al., 2001). Onderzoek van Russel (1998) toonde aan dat inuline en korte keten FOS het aantal Bifidobacteriae bij honden doet toenemen. Inuline stimuleert ook de mucosale immuniteit en het aantal Lactobacilli (Damen et al., 2011). Van de Wiele et al. (2007) nam in een humane studie grotere prebiotische effecten waar bij inulinetype fructanen met hogere polymerisatiegraad dan bij oligofructosen met lage polymerisatiegraad. De lengte van de ketens is bepalend voor de duur van de fermentatie: hoe hoger de polymerisatiegraad, hoe langer de fermentatieduur (Van de Wiele et al., 2007). Door zijn lagere fermentatiegraad en hogere prebiotische activiteit wordt inuline als betere vezelbron beschouwd dan oligofructose (Damen et al., 2011). Supplementatie met inuline en oligofructose zorgt bij ratten voor een afname in vertering van droge stof, organische stof, ruw proteïne en een toename in productie van SCFA en fecale ammoniakconcentraties (Damen et al., 2011). Propst et al. (2003) toonde in een studie met honden aan dat oligofructose zowel de droge- als de natte fecale output doet toenemen. Dit effect werd niet waargenomen bij inuline (Propst et al., 2003). Onderzoek van Diez et al. (1998) beweert echter het tegenovergestelde. Hij stelde bij Beagles een toename van de natte fecale output en toename van de waterconsumptie vast bij een inulinedieet. De toename van het verse fecesgewicht was te wijten aan een toegenomen waterexcretie in de feces. De drogestofexcretie werd niet beïnvloed. Gibson et al. (1995) stelde vast dat bij de mens de passagetijd meer vertraagd wordt door inuline dan door oligofructose. Bij het inulinedieet was het fecaal- en droog gewicht hoger dan bij oligofructose (Gibson et al.,1995). 2.1.3.2. Fructo-oligosacchariden (oligofructose) Hydrolyse van inuline of enzymatische behandeling van sucrose leidt tot de vorming van fructooligosacchariden (Rapportage voedingsvezel, 2007). Oligofructose is net zoals inuline wateroplosbaar

14

en verhoogt de bulk (Schneeman, 1999). Oligofructose heeft echter een lager moleculair gewicht en lagere polymerisatiegraad dan inuline. De polymerisatiegraad van oligofructose bedraagt gemiddeld 4,8 terwijl deze bij inuline gemiddeld 12 bedraagt (Gibson et al., 1995). Een hogere polymerisatiegraad is indicatief voor een tragere fermentatie in de dikke darm (Hesta et al., 2001). Natuurlijke bronnen van FOS zijn bijvoorbeeld soja, artisjokken, asperges, psyllium, cichorei, bieten en granen (Gibson et al.,

1995; Sanderson, 2012).

Fructo-oligosacchariden (FOS), galacto-

oligosacchariden (GOS) en mannan-oligosacchariden (MOS) behoren tot de prebiotica van het colon. Prebiotica kunnen de immuniteit van het gastro-intestinaal stelsel regelen, hoewel de interacties tussen prebiotica en het immuunsysteem tot op heden nog in weinig studies aangetoond zijn (Macfarlane et al., 2008). Schley en Field (2002) namen immunologische effecten waar na toevoeging van FOS en lactulose aan het dieet van honden. Het ging onder andere om een toename in mucosale immunoglobulineproductie,

mesenteriale

lymfeknopen,

Peyerse

platen,

cytokineproductie

en

lymfocytenaantallen in de milt en intestinale mucosa. De immunologische effecten en het antiinflammatoir effect in het colon van deze prebiotica is te danken aan een toename in productie van SCFA en een toename van lactobacillen en bifidobacteriën (Schley en Field, 2002). FOS hebben naast het stimuleren van de immuniteit van het lymfoïde weefsel in de darm (GALT) ook ander gunstige effecten bij honden zoals het verhogen van de absorptie van mineralen en het verbeteren van de kwaliteit van de stoelgang (Sanderson, 2012). Fructo-oligosacchariden zorgen voor afname van constipatie (Hidaka et al., 1986). Bij toename van het oligofructosegehalte in het dieet van katten neemt de hoeveelheid verse feces en de defecatiefrequentie toe. De stijging in hoeveelheid verse feces is te wijten aan een toegenomen vochtgehalte of een verminderde vertering. Bij een hoog gehalte oligofructose (9%) is de feces meer ongevormd dan bij oligofructose 3% en oligofructose 6%, aangezien het vochtgehalte in de feces stijgt bij toename van de oligofructose-opname. Oligofructose 9% gaf eveneens aanleiding tot de laagste pH (Hesta et al., 2001). Overmatig gebruik van fructo-oligosacchariden bij de hond moet vermeden worden, aangezien het leidt tot gastro-intestinale symptomen zoals oprispingen, opgeblazen gevoel, abdominale pijn, diarree en flatulentie (Propst et al., 2003). Gibson et al. (1995) vergeleek in een humane studie inuline en oligofructose met andere niet-zetmeel polysacchariden en kwam tot de vaststelling dat het stoelganggewicht bij inuline en oligofructose hetzelfde was als bij snel fermenteerbare niet-zetmeel polysacchariden (NSP) zoals pectine. In vergelijking met NSP in zemelen, fruit en groenten, was het stoelgang gewicht lager (Gibson et al., 1995). Fructo-oligosacchariden zorgen ervoor dat goede bacteriën de overhand krijgen op pathogene bacteriën (Marks, 1998). De groei van goede bacteriën zoals Lactobacillus en Bifidobacterium wordt gestimuleerd, terwijl deze van pathogene bacteriën zoals Bacteroides sp., E. coli, Eubacterium en Clostridium geremd wordt (Gibson et al., 1995; Sanderson, 2012). Goede bacteriën halen hun energie uit FOS waardoor kortketenvetzuren geproduceerd worden. Dit leidt tot een daling van de pH in het colon van de hond waardoor bacteriële groei wordt tegengegaan (Marks, 1998). FOS is bijgevolg

15

uitstekend geschikt voor behandeling van 'small intestinal bacterial overgrowth' (SIBO) (Willard et al., 1994). 2.1.4. Oligosacchariden Oligosacchariden behoren tot de koolhydraten en komen onder andere voor in planten. Ze verschillen onderling in structuur (lineair of vertakt), verbindingen ( of ) en aantal- en type monomeren.

1

Oligosacchariden komen onverteerd in de dikke darm terecht aangezien ze niet afgebroken worden door enzymen in de dunne darm. De intestinale microflora kan gewijzigd worden door supplementatie met oligosacchariden (Strickling et al., 2000). 2.1.4.1. Galacto-oligosacchariden Galacto-oligosacchariden zijn oligosacchariden opgebouwd uit galactose (Rapportage voedingsvezel, 2007). Galactose wordt verkregen door enzymatische transglycosylatie van lactose door galactosidase (Sako et al., 1999). De polymerisatiegraad ligt tussen 2 en 10 (Macfarlane et al., 2008). Galacto-oligosacchariden

weerstaan

vertering

door

gastro-intestinale

enzymen

en

worden

gefermenteerd in het colon. GOS en FOS zorgen bij mensen voor een verhoogde boterzuur- en azijnzuurvorming (Hopkins en Macfarlane, 2003). GOS zijn prebiotica die bij de mens de groei van bifidobacteriën en in mindere mate lactobacillen stimuleren (Sako et al., 1999). Humane studies van Ito et al. (1990) tonen aan dat GOS een toename in fecale excretie van Bifidobacteria en Lactobacilli veroorzaken, alsook een daling in aantal Clostridia en Bacteroides. GOS inhiberen ook de groei en toxineproductie van Clostridium difficile (Hopkins en Macfarlane, 2003). GOS zijn goed oplosbaar en hebben een goed vochtweerhoudend vermogen (Oku, 1996). Verder zijn ze heel stabiel, verhogen ze de textuur van voedsel en hebben ze een ‘bulking’ effect (Yang en Silva, 1995). Net zoals lactulose en FOS, hebben GOS laxerende effecten en kunnen ze gebruikt worden voor behandeling van constipatie (Roberfroid, 1993). Te grote hoeveelheden dienen echter vermeden te worden daar ze aanleiding geven tot flatulentie, buikkrampen en osmotische diarree (Macfarlane et al., 2008). Holma et al. (2002) onderzocht bij ratten of GOS een immuunmodulerend effect hebben bij inflammatoire darmziekte (IBD). Ondanks een stijging van het aantal bifidobacteriën waren de ontstekingsprocessen niet afgenomen. Prebiotica beïnvloeden ook het mucosa-geassocieerde immuunsysteem. Bij muizen neemt de sIgA-productie toe onder invloed van GOS en FOS (Nakamura et al., 2004), SIgA beschermt de intestinale mucosa tegen kolonisatie door pathogene virussen en bacteriën (Macfarlane et al., 2008). 2.1.4.2. Xylo-oligosacchariden Xylo-oligosacchariden zijn niet-verteerbare oligosacchariden opgebouwd uit xylose. Ze worden verkregen door hydrolyse van polysacchariden (Sako et al., 1999). Net zoals FOS en GOS hebben XOS prebiotische eigenschappen (Rapportage voedingsvezel, 2007). Xylo-oligosacchariden bereiken 1

Het alfa- of beta-karakter van een verbinding heeft te maken met de positie van de hydroxylgroep op het anomere koolstofatoom van de suikermolecule. De aanduiding alfa wordt gebruikt om aan te duiden dat de hydroxylgroep op het anomeercentrum zich aan dezelfde kant bevindt als de hydroxylgroep op het verste chiraalcentrum. Beta duidt aan dat de hydroxylgroepen zich aan tegenovergestelde kanten bevinden (Nelson D.L. en Cox M.M., 2008).

16

onverteerd het colon van honden en dienen als substraat voor bifidobacteriën (Strickling et al., 2000). Hopkins et al. (1998) onderzocht het effect van verschillende oligosaccharidesubstraten op de groei van verschillende bifidobacteriële soorten. De beste bacteriële groei werd verkregen door GOS en oligofructose en de minste groei door xylo-oligosacchariden (Hopkins et al. (1998). Een toename in excretie van bacteriële biomassa ten gevolge van oligosacchariden zoals XOS, doet het stoelgangvolume toenemen (Gibson en Roberfroid, 1995). Younes et al. (1995) stelde in een onderzoek met ratten een stijging in fecale stikstof vast bij XOSsupplementatie. Deze stijging wordt niet waargenomen wanneer de concentraties oligosacchariden in het dieet te laag zijn, zoals het geval was in de studie van Strickling et al. (2000). Strickling et al. (2000) stelde in een onderzoek met honden vast dat de drogestofopname, de fecale drogestofexcretie, de drogestofvloei naar het ileum en het lichaamsgewicht niet beïnvloed worden door XOS. Dit gold eveneens voor de gehaltes valeraat, isovaleraat, isoboterzuur en azijnzuur in het ileaal vocht (Strickling et al., 2000). Ook Gabert et al. (1995) stelde in een studie met gespeende biggen vast dat de cecale, vluchtige vetzurenconcentraties ongewijzigd blijven na toediening van oligosacchariden (Gabert et al.,1995). 2.1.4.3. Mannan-oligosacchariden Mannan-oligosacchariden worden teruggevonden in de celwand van gistcellen en zijn zeer geschikt als prebioticum voor de hond (Swanson en Fahey, 2006). In aanwezigheid van MOS kunnen pathogene bacteriën niet aanhechten aan de darmwand en wordt hun groei geremd. Mannanoligosacchariden verhinderen adhesie van Clostridiae en Salmonellae aan de enterocyten door binding aan hun type A fimbriae. Bijgevolg zijn MOS zeer geschikt ter preventie van diarree en infectieuze darmziekten (Calabrò et al., 2013). Calabrò et al. (2013) suggereert dat MOS voornamelijk in het distale deel van het spijsverteringsstelsel van de hond worden gefermenteerd, waardoor hoge hoeveelheden SCFA geproduceerd worden in het colon (Calabrò et al., 2013). 2.1.5. Gommen en slijmstoffen (mucilagen) Gommen en slijmstoffen hebben een beschermende werking daar ze zich kunnen vasthechten aan oppervlakken. Het kleverig aspect van gommen en het slijmerig aspect van slijmstoffen is hiervoor verantwoordelijk. Chemisch gezien bestaan gommen en slijmstoffen uit uronzuur en verschillende monosaccharidederivaten zoals mannose en galactose (Rapportage voedingsvezel, 2007). 2.1.5.1. Gommen Gommen zijn plantaardige exsudaten opgebouwd uit lange keten polysacchariden. Het zijn wateroplosbare vezels en ze kunnen vertakt of onvertakt zijn (Chawla en Patil, 2010). Hun gelvormende werking zorgt voor een afname van de LDL-cholesterolgehaltes (Smith, 1987). Bortnowska en Makiewicz (2006) stelden vast dat de viscositeit en adhesie in voedingsmiddelen verhoogd kan worden door hogere gehaltes gommen toe te voegen. De hoogste viscositeit werd verkregen met guarpitmeel (Bortnowska en Makiewicz, 2006). Tabel 3 geeft de samenstelling, de productie en fysiologische effecten weer van een aantal gommen.

17

Tabel 3. Samenstelling, productie en effecten van gommen (uit Chawla en Patil, 2010).

Alginaat wordt extracellulair geproduceerd door bepaalde bacteriën, maar kan ook worden teruggevonden in de celwand van zeewier (Stokke et al., 2000). In contact met water vormt het een gelstructuur (Sanderson, 1989). Gommen zoals johannesbroodpitmeel, guarpitmeel en alginaat hebben een negatief effect op de beschikbaarheid van calcium, ijzer en zink (Bosscher et al., 2001). Carrageenan wordt net zoals alginaat gewonnen uit zeewier en heeft dezelfde toepassingen namelijk aandikken, suspenderen en geleren van voedingsmiddelen (Nayak et al., 2000). Acacia of Arabische gom, een arabinogalactan-proteïnecomplex, heeft een emulgerende werking en wordt gefermenteerd in de dikke darm waardoor het gebruikt kan worden als prebioticum (Islam et al., 1997). De productie van SCFA heeft een daling van cholesterol, betere glucosetolerantie, verminderd risico op hartziekten en betere darmbewegingen tot gevolg. Diesol, een oplosbaar vezelmengsel in de Acacia, heeft een viscositeit van 10 centipoise (cps) in een 5%-oplossing (Kravtchenko, 1997). Ter vergelijking: water heeft een viscositeit van 1 cps bij 20°C (Swindells et al., 1952). Diesol heeft een hoog moleculair gewicht waardoor de intraluminale osmotische druk niet verstoord wordt. Laxerende effecten die optreden bij andere oplosbare vezels met lage viscositeit zoals oligosacchariden, treden niet op bij diesol (Chawla en Patil, 2010). Meance (2004) stelde vast dat diesol ook effecten heeft op het spijsverteringsstelsel. Het zorgt voor een toename van het stoelganggewicht, vermindert diarree en verhoogt de stikstofexcretie (Meance, 2004). Benech (2004) stelde een verhoogde absorptie van Na en K, een verminderd cholesterolgehalte, gunstige effecten op epitheelcellen en een binding van kationen vast wanneer Acaciagom werd opgenomen in het dieet. De gom heeft ook een stabiliserende en emulsifiërende rol in voedingsmiddelen (Benech, 2005). Xanthaangom

wordt teruggevonden in bloemkool en andere kolen.

Het is

tevens een

fermentatieproduct van Xanthomonas campestris en wordt aangewend als verdikkingsmiddel en

18

prebioticum voor melkzuurbacteriën in melk (Babbar en Jain, 2006). In contact met water zorgen de negatief geladen carboxylgroepen op de zijketens van xanthaangom voor het ontstaan van een visceuze substantie. Deze viscositeit is nog duidelijker wanneer een combinatie van xanthaangom met guarpitmeel wordt gebruikt (Sadek et al., 2006). Xanthaangom is zeer weerstandig aan vertering door zoogdierenenzymen. De resistentie wordt veroorzaakt door de moleculaire structuur en het type glycosidebindingen (Knapp et al., 2008). Doordat xanthaangom een slecht fermenteerbaar substraat is, is het uitstekend geschikt als laxeermiddel en leidt het tot verhoogde stoelgangoutput bij honden (Sunvold et al., 1995a). Knapp et al. (2008) stelde vast dat honden die per dag 50 g xanthaangom innamen een zachtere stoelgang hadden. Guarpitmeel wordt geëxtraheerd uit de struik Cyamopsis tetragonolobus en is opgebouwd uit galactose en mannose. Guarpitmeel is een uitstekend oplosbare vezelbron, maar heeft een bijsmaak (Ward, 1999). Gastro-intestinale neveneffecten worden zelden gezien bij lage dosissen guarpitmeel (Track et al.,1985). Guarpitmeel wordt gebruikt als emulgator, verdikkingsmiddel, vetvervanger en beïnvloedt de postprandiale glycemie, lipemie en lipoproteïnesamenstelling (Redard et al., 1990). Guarpitmeel bestaat voor 85% uit guaran, een wateroplosbaar polysaccharide, waardoor het een veel beter verdikkingsmiddel is dan zetmeel. Gelvorming vertraagt de maaglediging en creëert een gevoel van verzadiging (Smith, 1987). De gelvormende eigenschappen zijn toe te schrijven aan de structuur van guarpitmeel. De molecule bestaat uit een lineaire keten van -1,4-mannosebindingen waaraan galactose--1,6 gekoppeld is (Ward, 1999). Oplosbare vezels zoals guarpitmeel hebben een geringer ‘bulking’ effect dan onoplosbare, slecht fermenteerbare vezels met een goede waterbindende capaciteit. Uit een studie van Homann et al. (1994) bleek dat diarree bij humane patiënten kan verminderd worden door een dieet te supplementeren met guarpitmeel. Als neveneffect werd echter een toename in flatulentie vastgesteld (Homann et al., 1994). De natte fecale output bij guarpitmeel is hoger dan bij inuline en lager dan bij bietvezel (Diez et al., 1998). Diez et al. (1998) stelde in een onderzoek met Beagles vast dat guarpitmeel een verminderde verteerbaarheid van droge stof, organische stof en ruw proteïne veroorzaakt. De hogere gehaltes ruw eiwit in de feces zijn een bewijs voor meer microbiële groei (Diez et al., 1998). Leib (2000) en Tortola et al. (2009) toonden aan dat psyllium uitstekend geschikt is om constipatie bij honden te bestrijden. Omwille van de kostprijs en beschikbaarheid wordt in diervoederbedrijven eerder gemalen psylliumzaden gebruikt in plaats van psylliumgom. Psylliumgom bestaat enkel uit slijmstoffen, terwijl psylliumzaden ook nog zetmeel, triglyceriden en eiwitten bevatten waardoor fermentatie van psylliumzaden tot hogere gasproductie leidt (Anderson en Fereman, 1935). Psylliumzaden worden gekenmerkt door een lage verteerbaarheid van organische stof, een middelmatige gasproductie en zeer hoge producties van SCFA (vooral boterzuur). Fermentatie vindt vooral plaats in het distale spijsverteringsstelsel (Calabrò et al., 2013). Psyllium husk (vlozaadvezels) is laag fermenteerbaar en zwelt sterk op in contact met water (‘bulking’ effect) waardoor het stoelganggewicht toeneemt. Het heeft eveneens een laxerend effect (Stephen en Cummings, 1980). Bij de mens werd ook een verminderd risico op colonkanker vastgesteld (Malhotra, 1977). Het

19

verminderd risico op colonkanker ontstaat door de lage pH in de feces t.g.v. SCFA productie door fermentatie (Fischer et al., 2004). 2.1.5.2. Slijmstoffen McCullough (2013) ontdekte dat PEPPS ( potency-enhanced polyanionic phyto-saccharide), afkomstig van olmmucilagen, aangewezen is als therapie voor braken en diarree bij honden en katten. Het olmmucilage is opgebouwd uit galactose-rhamnosedisacchariden. 82% van de brakende honden en 93% van de honden met diarree reageerden gunstig op een behandeling met PEPPS binnen de 2 dagen of met 4 dosissen. Bij brakende katten en katten met diarree waren de percentages respectievelijk 77% en 79% (McCullough, 2013). 2.1.6. Pectine Pectine is een polysaccharide dat een bindingsfunctie heeft in de celwand van planten. Het bestaat uit gemethyleerd ester van polygalacturonzuur en de suikers D-galactose, L-rhamnose en L-arabinose. De mate van gelvorming is afhankelijk van de graad van verestering (Fernandez, 2001). Producten rijk aan pectine zijn o.a. appelpulp en schillen van citrusvruchten (Rapportage voedingsvezel, 2007). Pectine is een oplosbare en snel fermenteerbare vezel (Silvio et al., 2000). De hoge fermenteerbaarheid leidt tot hogere bacteriële populaties en hogere fecale stikstofexcretie (Sunvold et al., 1995a). Pectine versnelt de passage van zetmeel doorheen het ileum waardoor meer zetmeel beschikbaar is voor fermentatie in de dikke darm (Lewis et al., 1994). Toename van pectine veroorzaakt hogere azijnzuurgehaltes in het ileum en lagere propionzuurgehaltes (Silvio et al., 2000). Bij toenemend pectinegehalte neemt de verteerbaarheid van droge stof toe, terwijl het totaal vezelgehalte, alsook de verteerbaarheid van ruw proteïne, afnemen (Silvio et al., 2000). De verhoogde drogestofverteerbaarheid vindt plaats in heel het darmstelsel van de hond met uitzondering van het ileum (Silvio et al., 2000). Toevoeging van pectine aan het dieet van honden verhoogt de defecatiefrequentie en maakt de stoelgang vloeibaar, slap en ongevormd. De tijd tussen opname van het dieet en de eerste uitscheiding van feces verkort (Silvio et al., 2000; Lewis et al., 1994). Pectine heeft geen invloed op het vochtgehalte in de feces, maar veroorzaakt wel een toename van het stoelganggewicht (Lewis et al., 1994). Stephen en Cummings (1979) beweren echter dat vezels met een groot waterbindend vermogen zoals pectine, het fecaal gewicht weinig beïnvloeden. Pectine zorgt voor een vertraagde koolhydraatresorptie waardoor postprandiale glycemie en serum insuline afnemen (Jenkins et al., 1977). Jacobs (1983) nam een verhoogde mitotische activiteit waar van cryptencellen bij een pectinerijk dieet. Pectine beïnvloedt de verhouding oplosbare-onoplosbare vezels. Cross-linking tussen pectinemoleculen treedt op bij lage CaCl2-concentratie en heeft tot gevolg dat er meer onoplosbare vezels dan oplosbare vezels aanwezig zullen zijn. Bij hoge concentraties CaCl2 wordt pectine gedegradeerd wat gepaard gaat met verlies van zowel oplosbare- als onoplosbare voedingsvezels (Nyman, 2003). Appelvezel is rijk aan pectine en bevordert de darmwerking met betere verterings- en excretieprocessen tot gevolg. Gelvormende vezels absorberen water uit het spijsverteringsstelsel wat

20

leidt tot een toename van de stoelgangmassa en normalisering van de transittijd. Oplosbare vezels zijn bijgevolg uitstekend geschikt voor behandeling van constipatie en diarree (Chawla en Patil, 2010). 2.2. VERBINDINGEN ANALOOG AAN KOOLHYDRATEN 2.2.1. Onverteerbare dextrinen Onverteerbare dextrinen bestaan uit glucose-eenheden en worden gevormd door thermische- en enzymatische behandeling van gehydrolyseerd zetmeel (Rapportage voedingsvezel, 2007). Maïs, aardappelen, tarwe, linzen, maniok en tapioca zijn rijk aan zetmeel en bijgevolg een goede bron van onverteerbaar dextrine. De mate van resistentie aan enzymafbraak is afhankelijk van de zetmeelbron (Laurentain et al., 2003). Uit een studie van Knapp et al. (2010) bleek dat bij honden het oplosbare vezel dextrine in maïzena slechter verteerd wordt dan oplosbaar vezel dextrine in tapioca. Tapioca weerstaat minder goed aan vertering dan maïzena, omdat bij tapioca de graad van dextrinisering lager is, er minder vertakking is en er minder onverteerbare bindingen aanwezig zijn. Toename van de onverteerbaarheid van zetmeel wordt bereikt door toename van de graad van dextrinisering (Knapp et al., 2010). 2.2.1.1. Maltodextrine Dextrine, maltodextrine en maïssiroop zijn componenten van zetmeelhydrolysaten en zijn gedeeltelijk onverteerbaar. Wanneer zetmeel een hitte- en zuurbehandeling ondergaat worden onverteerbaar dextrine, resistent maltodextrine en oplosbare vezel dextrinen gevormd. Door de behandeling wordt zetmeel gehydrolyseerd en ontstaan korte keten oligosacchariden, welke een vertakte structuur vormen tijdens het koelingsproces (Laurentin en Edwards, 2004). Resistent maltodextrine is een niet-visceuze, oplosbare vezel (Livesey, 2001). Oplosbare vezel dextrinen worden gekenmerkt door een lage viscositeit, neutrale smaak en stabiliteit (Ohkuma en Wakabayashi, 2001). De viscositeit van dextrinen kan verlaagd worden door hoog moleculaire gewichtsfracties te verwijderen. Het omgekeerde (eliminatie van laag moleculaire gewichtfracties) vermindert de hygroscopiciteit, verbetert de verteringstolerantie en maakt het dextrine suikervrij (Knapp et al., 2010). Oplosbare vezel dextrinen verhogen de absorptie van mineralen, hebben een positieve invloed op het suiker- en vetmetabolisme, verhogen het energieverbruik, bevorderen productie van kortketenvetzuren en verlagen de pH van het colon (Slavin et al., 2009). Een humane studie van Stewart et al. (2010) toonde aan dat maltodextrine minder gastro-intestinale neveneffecten veroorzaakt dan oplosbaar vezel dextrine. Het ging om volgende klachten: opgeblazen gevoel, krampen, flatulentie en maaggeluiden. Zowel maltodextrine als oplosbaar vezel dextrine scoorden 2,5 op 4 voor stoelgangconsistentie, wat betekent dat de consistentie zich bevond tussen zacht/gevormd en slap/ongevormd (Stewart et al., 2010). Geretrogradeerd maltodextrine stimuleert de darmbewegingen en doet het watergehalte in de feces toenemen (Storey et al., 2007). Resistent maltodextrine weerstaat aan vertering en wordt gedeeltelijk gefermenteerd door bacteriën in het colon met vorming van SCFA tot gevolg. Hierdoor neemt de fecale bulk toe. Er worden ook stijgingen van fecaal Bifidobacterium gezien bij supplementatie van resistent maltodextrine.

21

Uit humane studies bleek dat resistent maltodextrine zeer goed verdragen wordt en weinig gastrointestinale klachten teweeg brengt (Fastinger et al., 2008). Een studie van Knapp et al. (2008) toonde aan dat maltodextrine de fecesconsistentie van honden weinig beïnvloedt. Dit in tegenstelling tot polydextrose en xanthaangom die leiden tot hogere fecale scores naarmate er meer van geconsumeerd wordt. Bij een inname van 100% resulteerden polydextrose en in mindere mate xanthaangom in een zachtere feces. Maltodextrine en resistent zetmeel hadden weinig effect. Bij een opname van 200% polydextrose vertoonden de honden diarree. Resistent zetmeel en xanthaangom hadden geen effect (Knapp et al., 2008). 2.2.1.2. Aardappeldextrine Wakabayashi et al. (1995) bestudeerde het effect van een onverteerbaar, wateroplosbaar dextrine dat ontstond uit hitte- en enzymbehandeling van aardappelzetmeel bij ratten. Het onverteerbare dextrine leidde tot lagere plasma glucose- en insulinespiegels in aanwezigheid van verschillende suikers zoals sucrose, maltose en maltodextrine (Wakabayashi et al., 1995). 2.2.2. Synthetische koolhydraten 2.2.2.1. Polydextrose Polydextrose is een synthetisch polysaccharide dat ontstaat uit polymerisatie van glucose, sorbitol en een zuurkatalysator onder hoge temperatuur en lage druk (Rapportage voedingsvezel, 2007). Polydextrose wordt onder andere teruggevonden in functionele dranken, producten voor diabetici en gebakken producten. Het heeft een ‘bulking’ effect en is wateroplosbaar (Jie et al., 2000). Polydextrose is een hoog fermenteerbare vezel waarover nog weinig gekend is. Het zou prebiotisch potentieel hebben, maar verder onderzoek bij honden is noodzakelijk aangezien nog niet helemaal opgehelderd werd welke bacteriële groepen in het spijsverteringsstelsel van de hond polydextrose kunnen fermenteren (Beloshapka et al., 2012). Beloshapka et al. (2012) stelde vast dat toename van het gehalte polydextrose in hondenvoeding gepaard gaat met een daling van de verteerbaarheid van ruw eiwit. Fecale output, voedselopname, droge stof- en organische stof verteerbaarheid werden niet beïnvloed. Hogere gehaltes polydextrose in het dieet gingen eveneens gepaard met een slappere stoelgang, afname van vers fecaal droge stof percentage, lagere fecale pH, daling van fecaal indol en hogere SCFA gehaltes (voornamelijk azijnzuur en propionzuur). Beloshapka et al. (2012) besloot dat het polydextrose gehalte niet hoger mag zijn dan 1,5% in een hondendieet. Hogere gehaltes leiden tot ongewenste fecesscores (Beloshapka et al., 2012). Knapp et al. (2008) stelde vast dat polydextrose diarree veroorzaakt bij honden wanneer hoeveelheden van 21 g en 42 g per dag worden geconsumeerd. Polydextrose remt ook de groei van Clostridium perfringens (Knapp et al., 2008). Beloshapka et al. (2012) vond lagere gehaltes Clostridium perfringens terug in de feces van gezonde, volwassen honden na voederen van een polydextrosedieet (Tabel 4). Er werd geen effect waargenomen voor Lactobacillus, Bifidobacterium en E.coli (Beloshapka et al., 2012).

22

Tabel 4. Fecale microbiële populaties van volwassen honden gevoederd met polydextrosediëten (uit Beloshapka et al., 2012).

Jie et al. (2000) toonde de prebiotische activiteit van polydextrose aan bij mensen. Gedeeltelijke dikke darm fermentatie van polydextrose had een toename van de fecale bulk, zachtere feces, daling van de fecale pH, toename van fecale SCFA concentraties, fecaal Bifidobacterium en Lactobacillus en afname van fecale Bacteroides tot gevolg. De proefpersonen konden gemakkelijker defeceren na inname van polydextrose en hadden een hogere fecale output door de waterhoudende capaciteit van polydextrose (Jie et al., 2000). 2.2.2.2. Methylcellulose Methylcellulose heeft een hogere oplosbaarheid, viscositeit en betere zweleigenschappen dan cellulose (Calabrò et al., 2013). Methylcellulose ontstaat door alkylering van cellulose met methylchloride in alkalisch milieu (Rapportage voedingsvezel, 2007). Calabrò et al. (2013) stelde vast dat carboxymethylcellulose leidt tot lage gas- en SCFA productie bij honden. Lage gasproductie wijst op weinig bacteriële fermentatie en groei en een lage beschikbaarheid van nutriënten. Als gevolg hiervan treedt bacteriële autolyse op waarbij overblijvende micro-organismen de dode bacteriën zullen fermenteren (Calabrò et al., 2013). Tijdens de bacteriële afdoding komen valine en leucine vrij waardoor grote hoeveelheden isoboterzuur en isovaleriaanzuur geproduceerd worden (McDonald et al., 2002). Carboxymethylcellulose is omwille van zijn lage fermenteerbaarheid een uitstekende vezelbron voor laag energiediëten, welke gebruikt worden voor behoud van een gezond lichaamsgewicht. Er ontstaat een verzadigingsgevoel doordat de maaglediging en de nutriëntenabsorptie vertraagd worden door de hoge viscositeit van carboxymethylcellulose (Slavin en Green, 2007). Calabrò et al. (2013) toonde in een studie met honden aan dat carboxymethylcellulose, FOS en inuline volledig oplosbaar zijn in tegenstelling tot cellulose dat bijna volledig onoplosbaar is. Carboxymethylcellulose heeft een hoog totaal diëtair vezelgehalte (TDF ≥ 600 g/kg) en cellulose heeft een zeer hoog totaal diëtair vezelgehalte (TDF ≥ 850 g/kg). Cellulose heeft een veel lagere (2,20%) verteerbaarheid van organische stof (OMD) dan carboxymethylcellulose (96,3%). De hoge oplosbaarheid van carboxymethylcellulose is hiervoor verantwoordelijk. Laag fermenteerbare substraten zoals cellulose en carboxymethylcellulose leiden tot hogere pH-waarden. Zowel cellulose als carboxymethylcellulose leiden tot grote aantallen vetzuren met vertakte ketens (isoboterzuur, isovaleriaanzuur en valeriaanzuur) (Calabrò et al., 2013).

23

2.2.3. Onverteerbaar zetmeel Onverteerbaar zetmeel wordt gedefinieerd als “zetmeel dat geheel of gedeeltelijk gefermenteerd wordt in de dikke darm omdat het nauwelijks door enzymen in de dunne darm wordt afgebroken” (Rapportage voedingsvezel, 2007). Door de lage verteerbaarheid is de absorptie in de dunne darm beperkt en de energiewaarde laag. De mate waarin laag verteerbare koolhydraten gefermenteerd worden in het colon hangt af van hun moleculaire structuur (Wong et al., 2006). Er bestaan 4 verschillende types zetmeel: type 1 zijn zetmeelgranules omgeven door een onverteerbare plantmatrix, type 2 is natuurlijk zetmeel, type 3 is gekristalliseerd zetmeel ontstaan door afkoeling van zetmeelrijke groenten (retrogradatie) en type 4 zijn chemisch bewerkt (bv. door transglycosylatie). Type 2 zetmeel of natuurlijk zetmeel zit onder andere in ongekookte aardappelen en is resistent vanwege zijn structuur (Lattimer en Haub, 2010). Afhankelijk van het onverteerbaar zetmeeltype gebeurt de fermentatie reeds in de dikke darm met vorming van SCFA of zal er juist minder fermentatie plaatsvinden met laxatie tot gevolg. Wanneer onverteerbaar zetmeel gevoederd wordt aan honden treedt een verhoogde excretie op van microbiële stof waardoor de fecale bulk toeneemt. De effecten van onverteerbaar zetmeel in voeding van gezelschapsdieren werden nog weinig bestudeerd (Spears en Fahey, 2004). Lattimer en Haub (2010) meenden dat consumptie van onverteerbaar zetmeel leidt tot lagere cholesterol- en triglyceridelevels en hogere intestinale viscositeit (Lattimer en Haub, 2010). Onverteerbaar zetmeel heeft verschillende effecten op het spijsverteringsstelsel zoals het verminderen van het risico op colonkanker, beïnvloeden van de microflora in het colon, fecaal ‘bulking’ effect, zorgen voor een stijging van de SCFA productie (vooral boterzuur) en bevorderen van de stikstofexcretie in de feces (Cassidy et al., 1994; Silvester et al., 1995; Phillips et al., 1995). Knapp et al. (2008) stelde vast dat opname van 25 g of 50 g resistent zetmeel per dag geen laxerende effecten uitlokt bij de hond, in tegenstelling tot bij de mens (Cummings et al., 1996). De fysicochemische eigenschappen van de verschillende types resistent zetmeel zijn verantwoordelijk voor de verschillende invloed op de fecale output (Stewart et al., 2010). Knapp et al. (2008) stelde vast dat bij diëten met koolhydraten, die 100% tot 200% van de adequate voedingsvezelinname van de hond dekken, de gastro-intestinale tolerantie verschilt naargelang het vezeltype. Resistent zetmeel resulteerde in een ideale feceskwaliteit, polydextrose lokte diarree uit en xanthaangom leidde tot een slappere stoelgang. Onbewerkt aardappelzetmeel bestaat voor 75% uit resistent zetmeel. Aardappelzetmeel is zeer resistent tegen vertering door de aanwezigheid van B-type kristalliniteitspatronen welke de weerstand tegen enzymatische hydrolyse verhogen (Cummings et al., 1996). Mathers et al. (1997) stelde in een onderzoek met ratten vast dat slechts 28% aardappelzetmeel verteerd wordt in het ileum. Een andere studie met ratten toonde aan dat onbewerkt aardappelzetmeel hoog fermenteerbaar is en het de gastro-intestinale transittijd verlengt (Lajvardi et al., 1993).

24

2.3. LIGNINE Lignine is in tegenstelling tot de andere componenten die deel uitmaken van voedingsvezels geen koolhydraat. Het wordt aangetroffen in het houtige deel van planten en de structuur verschilt naargelang het planttype. Lignine is onoplosbaar en geeft stevigheid aan de celwand (Mac-Dougall en Selvendran, 2001). Eetbare zaden in fruit en groenten (bv. wortels) zijn rijk aan lignine (Slavin, 1987). Lignine is hydrofoob en ontstaat door verwijdering van water uit monosacchariden (Rapportage voedingsvezel, 2007). Valencia en Chavez (1997) stelden vast dat lignine een hypolipemisch effect heeft bij biggen (Valencia en Chavez, 1997). Lignine induceert ook apoptose in aanwezigheid van vitamine C (Sakagami en Satoh, 1996). Deze twee effecten, alsook de affiniteit van lignine voor fenolen, zijn verantwoordelijk voor de rol van lignine in colonkankertherapie (Ferguson en Harris, 1996). Lignine is slecht verteerbaar en vermindert de verteerbaarheid van droge stof en ruw eiwit bij katten (Fekete et al., 2004). Lignine heeft eveneens een cholesterolverlagend effect. Binding van lignine aan galzuren verhindert de absorptie van galzuren, zodat deze in het colon terechtkomen. Vervolgens worden de galzuren uitgescheiden en worden nieuwe galzuren aangemaakt vanuit cholesterol in de lever (Cornfine et al., 2010). Jung en Allen (1995) toonden aan dat lignine de fermentatie van kiemen bij herkauwers verhindert doordat het een soort van fysieke barrière vormt (Jung en Allen, 1995). Grotere hoeveelheden niet-zetmeel polysacchariden leiden tot hogere ligninewaarden (Flint en Camire, 1992). 2.4 DIERLIJK VEZEL Recent werd bij obligate carnivoren (i.e. wilde katachtigen) onderzoek verricht naar dierlijke vezelbronnen. In tegenstelling tot bij gedomesticeerde katten zijn niet plantaardige vezels het substraat voor fermentatie, maar wel eiwitrijke bronnen zoals pezen, kraakbeen, botten en haren afkomstig van prooidieren. Dit blijkt uit het feit dat katten het spijsverteringsstelsel van hun prooi niet opeten (Depauw et al., 2013). Depauw et al. (2013) stelde vast dat slecht verteerbare dierlijke weefsels (beenderen, collageen, haar, veren) gelijkaardige effecten uitlokken als onoplosbare vezels zoals cellulose. Uit een studie met cheeta’s bleek namelijk dat het verorberen van een volledige prooi leidt tot hogere verhoudingen azijnzuur t.o.v. propionzuur of met andere woorden tot een tragere fermentatiesnelheid. De trage fermentatiesnelheid wordt veroorzaakt door de aanwezigheid van beenderen, huid en haren. Opname van een volledige prooi in vergelijking met een dieet op basis van rundvlees, leidde tot een groter stoelgangvolume en een vastere consistentie van de stoelgang (Depauw et al., 2013). Onverteerbaar dierlijk weefsel heeft eveneens een bulkeffect in het colon waardoor bacteriën moeilijker kunnen interageren met substraten en er bijgevolg minder eiwitfermentatie plaatsvindt. Mogelijk zou dierlijke vezel een gunstig effect hebben op de darmgezondheid en gastro-intestinale processen zoals maaglediging, motiliteit, verzadigingsgevoel, absorptie en passagetijd beïnvloeden (Depauw et al., 2013).

25

BESPREKING De laatste decennia werd veel onderzoek verricht naar de gunstige effecten van vezels. Vezels spelen een rol bij modulatie van de darmmotiliteit, stimuleren het immuunsysteem, beïnvloeden de darmmicrobiota waardoor overgroei van ongunstige bacteriën voorkomen wordt, binden toxines waardoor deze uitgescheiden worden in de feces, leiden tot gewichtsverlies en verminderen het risico op diabetes. Vezels hebben ook hun nut al bewezen bij de behandeling van diarree en constipatie. Ze vertragen het doorschuiven van voedsel in het spijsverteringsstelsel bij dieren met een te snelle transittijd en versnellen het proces bij dieren met een te trage transittijd. Hoewel dit allemaal zeer rooskleurig klinkt, mag men niet overdrijven met vezels toe te dienen aan het dieet. Men dient er zich van bewust te zijn dat er ook negatieve kanten zitten aan het gebruik van vezels en dat aan elke voedselcomponent die wordt toegevoegd een optimum zit. Wanneer de maximale concentratie vezel die kan worden toegevoegd aan het dieet wordt overschreden, zal dit onvermijdelijk leiden tot ongewenste effecten zoals diarree, flatulentie, verhoogd waterverlies via de feces, toename van het aantal defecaties, slappere stoelgang en verminderde vertering en absorptie van voedingsstoffen. Ook dient bij het gebruik van vezels rekening gehouden te worden met verschillen tussen diersoorten. Neem bijvoorbeeld hond en kat. Het is foutief te veronderstellen dat beiden een zelfde vezelbehoefte zouden hebben aangezien hond en kat verschillen van elkaar op anatomisch, metabolisch en nutritioneel vlak. Mogelijke verklaringen voor het lager vezelgehalte in kattenvoeding zijn het kortere spijsverteringsstelsel, de slechtere vertering van koolhydraten en de voorkeur voor dierlijk vezel. Naast interspecies verschillen zijn ook intraspecies verschillen bepalend voor het optimale vezelgehalte in het dieet. Afhankelijk van de leeftijd, fysiologische en pathologische toestand van het dier zal het optimum ergens anders liggen. Over het algemeen wordt gesteld dat diëten rijk aan hoog fermenteerbare vezels voor een vloeibare en ongevormde stoelgang zorgen, terwijl diëten met weinig fermenteerbare vezels leiden tot een harde, droge stoelgang. Matig fermenteerbare vezels stimuleren voornamelijk de SCFA productie terwijl niet-fermenteerbare vezels vooral ‘bulking’ stimuleren. Een andere indeling die frequent gebruikt wordt, is de onderverdeling in oplosbare en onoplosbare vezels. Oplosbare vezels hebben over het algemeen

een

grote

waterhoudende

capaciteit,

vergemakkelijken

voedselretentie

in

het

spijsverteringsstelsel, vertragen de maaglediging, verhinderen dunne darm absorptie en vertering van nutriënten en hebben minder effect op de transittijd. Onoplosbare vezels zijn algemeen gesteld minder gevoelig

aan

bacteriële

fermentatie,

beïnvloeden minder

de

verteerbaarheid

van

andere

voedingsstoffen, hebben een lager waterbindend vermogen, hebben geen effect op de maaglediging, dragen bij tot een toename van de fecale massa en de waterinhoud, absorberen toxines, stimuleren de segmentale contracties en normaliseren de transittijd. Zoals blijkt uit deze studie hebben niet alle vezelcomponenten dezelfde eigenschappen en effecten. Verschillende factoren zoals chemische structuur, polymerisatiegraad, waterhoudende capaciteit, oplosbaarheid in water, fecale ‘bulking’ vermogen, fermentatiesnelheid, viscositeit en vermogen tot galzuurbinding zijn bepalend voor de effecten die een bepaald vezeltype zal uitlokken.

26

Cellulose, een niet-fermenteerbare, onoplosbare en niet-visceuze vezel, heeft weinig invloed op de vertering van nutriënten en leidt tot een goede stoelgangconsistentie en groter stoelgangvolume. Dit in tegenstelling tot visceuze vezels zoals pectine en gommen. Het groter waterhoudend vermogen en de goede fermenteerbaarheid van pectine zorgen voor een vloeibare en slappe stoelgang. Ook bepaalde gommen (i.e. xanthaangom) hebben een laxerend effect. Net zoals cellulose weerstaat hemicellulose goed aan afbraak en heeft het een hoog waterhoudend vermogen waardoor een bulkeffect ontstaat. Arabinogalactanen zijn echter grotendeels oplosbaar waardoor de fecale massa wel kleiner is dan bij cellulose. Verschillende hoog fermenteerbare vezels zoals pectine, polydextrose, arabinoxylanen, fructanen, FOS en GOS en traag fermenteerbare vezels zoals MOS kunnen aangewend worden als prebioticum waarbij de groei van gunstige bacteriën gestimuleerd wordt en deze van pathogene kiemen geremd. Hoewel prebiotische vezels gemeenschappelijke kenmerken bezitten zoals het stimuleren van de SCFA productie zijn er ook onderlinge verschillen. Inuline en oligofructose verschillen bijvoorbeeld wat betreft passagesnelheid en fecaal gewicht. Verschillende prebiotische vezels kunnen aangewend worden bij spijsverteringsstoornissen. MOS kunnen aangewend worden voor bestrijding van diarree en infectieuze darmziekten en FOS zijn zeer geschikt voor behandeling van constipatie en verbeteren de stoelgangkwaliteit. GOS zorgen voor een goede vochtretentie, hebben een ‘bulking’ effect en kunnen aangewend worden bij constipatie. Ook pectine en polydextrose maken de stoelgang minder vast en verhogen de defecatiefrequentie. Te grote hoeveelheden prebiotische vezels dienen echter vermeden te worden omdat ze ongewenste effecten met zich meebrengen zoals diarree en buikkrampen. Ook onverteerbaar zetmeel beïnvloedt het spijsverteringsstelsel. Het zorgt voor een toename in SCFA productie, beïnvloedt de microflora van de dikke darm, heeft een ‘bulking’ effect en vermindert het risico op colonkanker. Het slecht fermenteerbare methylcellulose lokt omwille van zijn hoge viscositeit en vertragend effect op maaglediging en nutriëntabsorptie een verzadigingsgevoel uit. Ook gommen en mucilagen hebben dit effect. Lignine, een slecht verteerbare vezel, verhindert absorptie van galzuren en vermindert vertering van voedingsstoffen. Tot slot kan nog opgemerkt worden dat de verschillende studies over vezels kritisch geïnterpreteerd dienen te worden. Bij vergelijking van de verschillende studies blijkt immers dat de verschillende onderzoekers het niet altijd eens zijn. Verschillen in resultaten kunnen te wijten zijn aan de hoeveelheid vezels die gegeven wordt, samenstelling van het dieet, de duur van het experiment en de gebruikte analysemethode voor vezelbepaling.

27

REFERENTIELIJST 1. Anderson E., Fireman M. (1935). The mucilage from psyllium seed, plantago psyllium. The Journal of Biological Chemistry 109, 437-442. 2. Babbar S.B., Jain R. (2006). Xanthan gum: an economical partial substitute for agar in microbial culture media. Current Microbiology 52, 287–292. 3. Bauer J.E, Maskell I.E. (1994). Dietary Fibre: Perspectives in Clinical Management. In: Wills J.M. and Simpson K.W. (Editors) The Waltham Book of Clinical Nutrition of the Dog & Cat, Pergamon, Great Britain, p. 87-104. 4. Bednar G.E., Patil A.R., Murray S.M., Grieshop C.M., Merchen N.R., Fahey G.C.Jr. (2001). Starch and Fiber Fractions in Selected Food and Feed Ingredients Affect Their Small Intestinal Digestibility and Fermentability and Their Large Bowel Fermentability In Vitro in a Canine Model. Journal of Nutrition 131, 276-286. 5. Beloshapka A.N., Wolff A.K., Swanson K.S. (2012). Effects of feeding polydextrose on faecal characteristics, microbiota and fermentative end products in healthy adult dogs. British Journal of Nutrition 108, 638–644. 6. Beloshapka A.N., Dowd S.E., Suchodolski J.S., Steiner J.M., Duclos L., Swanson K.S. (2013). Fecal microbial communities of healthy adult dogs fed raw meat-based diets with or without inulin or yeast cell wall extracts as assessed by 454 pyrosequencing. FEMS Microbiology Ecology 84, 532–541. 7. Benech A. (2004). Health claims on beverages. Dietary fiber for liquid food. Drink Technology + Marketing 8 (2), 14–17. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 8. Benech A. (2005). Acacia gum: low-calorie benefits for confectionary consumers. Kennedy’s Confection 5, 20–21. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 9. Bortnowska G., Makiewicz A. (2006). Technological utility of guar gum and xanthan gum for the production of low-fat inulinenriched mayonnaise. ACTA Scientiarum Polonorum Technologia Alimentaria 5 (2), 135–146. 10. Bosscher D., Caillie-Bertrand M.V., Deelstra H. (2001). Effect of thickening agents, based on soluble dietary fiber, on the availability of calcium, iron, and zinc from infant formulas. Nutrition 17, 614–618. 11. Brown N. J., Greenburgh A., Tomlin J. (1994). The effects of pectin and wheat bran on the distribution of a meal in the gastrointestinal tract of the rat. British Journal of Nutrition 72, 289–297. 12. Burkitt D.P., Walker A.R.P., Painter N.S. (1972). Effect of dietary fibre on stools and, transit- times, and its role in the causation of disease. The Lancet 2, 1408–1411. 13. Burrows C.F., Kronfeld D.S., Banta C.A., Merritt A.M. (1982). Effects of fiber on digestibility and transit time in dogs. Journal of Nutrition 112, 1726–1732. 14. Calabrò S., Carciofi A.C., Musco N., Tudisco R., Gomes M.O.S., Cutrignelli M.I. (2013). Fermentation characteristics of several carbohydrate sources for dog diets using the in vitro gas production technique. Italian Journal of Animal Science 12 (4), 21-27. 15. Cassidy A., Bingham S.A., Cummings J.H. (1994). Starch intake and colorectal cancer risk: an international comparison. British Journal of Cancer 69, 937–942. 16. Chawla R. and Patil G.R. (2010). Soluble Dietary Fiber. Comprehensive reviews in food science and food safety 9, 178-196. 17. Cherrington C. A., Hinton M., Pearson G. R., Chopra I. (1991). Short-chain organic-acids at pH 5.0 kill Escherichia coli and Salmonella spp without causing membrane perturbation. Journal of Applied Bacteriology 70, 161–165. Geciteerd door Damen et al. (2011). 18. Cornfine C., Hasenkopf K., Eisner P., Schweiggert U. (2010). Influence of chemical and physical modification on the bile acid binding capacity of dietary fibre from lupins (Lupinus angustifolius L.). Food Chemistry 122, 638–644. 19. Cummings J.H. (1978). Nutritional implications of dietary fiber. American Journal of Clinical Nutrition 31, 21-29. 20. Cummings J.H. (1981). Dietary fiber. British Medical Bulletin 37, 65-70. Geciteerd door Bauer J.E. en Maskell I.E.(1994). 21. Cummings J.H. and Englyst H.N. (1987). Fermentation in the human large intestine and the available substrates. American Journal of Clinical Nutrition 45, 1243–1255. 22. Cummings J.H., Beatty E.R., Kingman S.M., Bingham S.A., Englyst H.N. (1996). Digestion and physiological properties of resistant starch in the human large bowl. British Journal of Nutrition 75, 733–747. 23. Cummings J.H. (1997). The large intestine in nutrition and disease. 1th edition. Institut Danone, Bruxelles, p.105-109. 24. Damen B., Verspreet J., Pollet A., Broekaert W.F., Delcour J.A., Courtin C.M. (2011). Prebiotic effects and intestinal fermentation of cereal arabinoxylans and arabinoxylan oligosaccharides in rats depend strongly on their structural properties and joint presence. Molecular Nutrition & Food Research 55, 1862–1874.

28

25. Debraekeleer J., Hesta M. (2009). Klinische voeding en dieetleer hond & kat. Voeding van het gezonde dier. Cursus Faculteit Diergeneeskunde, Gent, p. 1-45. 26. Depauw S., Hesta M., Whitehouse-Tedd K., Vanhaecke L., Verbrugghe A., Janssens G.P.J. (2013). Animal fibre: The forgotten nutrient in strict carnivores? First insights in the cheetah. Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition 97, 146–154. 27. De Vries J.W. (2003). On defining dietary fibre. Proceedings of the Nutrition Society 62, 37–43. 28. Diez M., Hornick J.L., Baldwin P., Van Eenaeme C., Istasse L. (1998). The influence of sugar-beet fibre, guar gum and inulin on nutrient digestibility, water consumption and plasma metabolites in healthy Beagle dogs. Research in Veterinary Science 64, 9196. 29. Eastwood M.A., Morris E.R. (1992). Physical properties of dietary fiber that influence physiological function: a model for polymers along the gastrointestinal tract. American Journal of Clinical Nutrition 55, 436–442. 30. Egron G., Tabbi S., Guilbaud L., Chevallier M. en Cadore J. L. (1996). Influence de taux et de la nature des fibres alimentaires dans l’alimentation du chien I. Modifications fécales et biochimiques. Revue de Médicine Vétérinaire 147, 215-222. Geciteerd door Diez M. et al. (1998). 31. Elliott D. ( 2006). Gastroenterology. Chronic enteropathies in dogs – Which diet when? In: Proceedings of the 31st Annual Congress of the World Small Animal Veterinary Association, Prague, Czech Republic, 407-410. 32. Fahey G.C.Jr., Merchen N.R., Corbin J.E., Hamilton A.K., Serbe K.A., Lewis S.M., Hirakawa D.A. (1990a). Dietary fiber for dogs: I. Effects of graded levels of dietary beet pulp on nutrient intake, digestibility, metabolizable energy and digesta mean retention time. Journal of Animal Science 68, 4221-4228. 33. Fahey G.C., Merchen N.R., Corbin J.E., Hamilton A.K., Serbe K.A., Hirakawa D.A. (1990b). Dietary fiber for dogs: II. Iso-total dietary fiber (TDF) additions of divergent fiber sources to dog diets and their effects on nutrient intake, digestibility, metabolizable energy and digesta mean retention time. Journal of Animal Science 68, 4229-4235. 34. Fastinger N.D., Karr-Lilienthal L.K., Spears J.K., et al. (2008). A novel resistant maltodextrin alters gastrointestinal tolerance factors, fecal characteristics, and fecal microbiota in healthy adult humans. Journal of the American College of Nutrition 27, 356–366. 35. Fekete S.G., Hullár I., Andrásofszky E., Kelemen F. (2004). Effect of different fibre types on the digestibility of nutrients in cats. Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition 88, 138–142. 36. Ferguson L.R., Harris P.J. (1996). Studies on the role of specific dietary fibers in protection against colorectal cancer. Mutation Research 350,173–184. 37. Fernandez M.L. (2001). Pectin: composition, chemistry, physiological properties, food applications, and physiological effects. In: Cho S.S., Dreher M.L. (Editors) Handbook of dietary fiber, Marcel Dekker, New York, p. 583–601. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 38. Fischer M.H., Yu N., Gray G.R., Ralph J., Anderson L., Marlett J.A. (2004). The gel forming polysaccharide of psyllium husk (Plantago ovata Forsk). Carbohydrate Research 339, 2009–2017. 39. Fisher M., Redgwell R.J. (2005). Dietary fiber as a versatile food component: An industrial perspective. Molecular Nutrition & Food Research 49, 521 – 535. 40. Flint S.I., Camire M.E. (1992). Recovery of lignin during nonstarch polysaccharide analysis. Cereal Chem 69, 444–447. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 41. Gabert V.M., Sauer W.C., Mosenthin R., Schmitz M., Ahrens F. (1995). The effect of oligosaccharides and lacitol on the ileal digestibilities of amino acids, monosaccharides and bacterial populations and metabolites in the small intestine of weanling pigs. Canadian Journal of Animal Science 75, 99-107. Geciteerd door Strickling J.A. et al. (2000). 42. Gibson G.R., Beatty E.R., Wang X., Cummings J.H. (1995). Selective Stimulation of Bifidobacteria in the Human Colon by Oligofructose and Inulin. Gastroenterology 108, 975-982. 43. Gibson G.R., Roberfroid M.B. (1995). Dietary modulation of the human colonic microbiota: Introducing the concepts of prebiotics. Journal of Nutrition 125, 1401–1412. 44. Grieshop C.M., Flickinger E.A., Fahey G.C.Jr. (2002). Oral Administration of Arabinogalactan Affects Immune Status and Fecal Microbial Populations in Dogs. Journal of Nutrition 132, 478–482. 45. Hand M.S., Armstrong P.J., Allen T.A. (1989). Obesity: occurrence, treatment, and prevention. The Veterinary clinics of North America. Small Animal Practice 19, 447-474. Geciteerd door Diez M. et al. (1998). 46. Hartemink R., Rombouts F.M. (1997). Gas formation from oligosaccharides by the intestinal microflora. In: Hartemink R. (Editor) Non-digestible oligosaccharides: healthy food for the colon? Proceedings of the International Symposium, Wageningen, 1997. Wageningen, Netherlands, Wageningen Graduate School VLAG, 57–66. Geciteerd door Macfarlane G.T. et al. (2008).

29

47. Heller S. N., Hackler L. R., Rivers J. M., Van Soest P. J., Roe D. A., Lewis B. A., Robertson J. (1980). Dietary fiber: the effect of particle size of wheat bran on colonie function in young adult men. American Journal of Clinical Nutrition 33, 1734-1744. Geciteerd door Burrows C.F. et al. (1982). 48. Hendriks W. (2013). WALTHAM International Nutritional Sciences Symposium, Portland, USA, 3 oktober 2013. 49. Hesta M., Janssens G.P.J., Debraekeleer J., De Wilde R. (2001). The effect of oligofructose and inulin on faecal characteristics. Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition 85, 135-141. 50. Hidaka H., Eida T., Takizawa T., Tokunaga T., Tashiro Y. (1986). Effects of fructooligosaccharides on intestinal flora and human health. Bifidobacteria Microflora 5, 37-50. Geciteerd door Gibson G.R. et al. (1995). 51. Hipsley E.H. (1953). Dietary ‘fibre’ and pregnancy toxaemia. British Medical Journal 2, 420–422. 52. Holma R., Juvonen P., Asmawi M.Z., Vapaatalo H. and Korpela R. (2002). Galacto-oligosaccharides stimulate the growth of bifidobacteria but fail to attenuate inflammation in experimental colitis in rats. Scandinavian Journal of Gastroenterology 37, 1042–1047. 53. Homann H.H., Kemen M., Fuessenich C., Senkal M., Zumtobel V. (1994). Reduction in diarrhea incidence by soluble fiber in patients receiving total or supplemental enteral nutrition. Journal of Parenteral and Enteral Nutrition 18, 486–490. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 54. Hopkins M.J., Cummings J.H., Macfarlane G.T. (1998). Inter-species differences in maximum specific growth rates and cell yields of bifidobacteria cultured on oligosaccharides and other simple carbon sources. Journal of Applied Microbiology 85, 381–386. 55. Hopkins M.J., Macfarlane G.T. (2003) Nondigestible oligosaccharides enhance bacterial colonization resistance against Clostridium difficile in vitro. Applied and Environmental Microbiology 69, 1920–1927. Geciteerd door Macfarlane G.T. et al. (2008). 56. Hosono A., Ozawa A., Kato R., Ohnishi Y., Nakanishi Y., Kimura T., Nakamura R. (2003). Dietary fructooligosaccharides induce immunoregulation of intestinal IgA secretion by murine Peyer’s patch cells. Bioscience, Biotechnology and Biochemistry 67, 758–764. Geciteerd door Macfarlane G.T. et al. (2008). 57. Iams (2014). Fiber and Your Cats Nutrition. Internetreferentie: http://www.iams.com/pet-health/cat-article/fiber-and-your-catsnutrition (geconsulteerd op 29 maart 2014). 58. Islam A.M., Phillips G.O., Sljivo A., Snowden M.J., Williams P.A. (1997). A review of recent developments on the regulatory, structural and functional aspects of gum arabic. Food Hydrocolloids 11, 493–505. 59. Ito M., Deuguchi Y., Miyamori A., Matsumote K., Kikuchi H., Matsumoto K., Yajima T., Kan T. (1990). Effects of administration of galactooligosaccharides on the human faecal microflora, stool weigh and abdominal sensation. Microbial Ecology in Health and Disease 3, 285–292. 60. Izydorczyk M. S., Biliaderis C. G. (1995). Cereal arabinoxylans: advances in structure and physicochemical properties. Carbohydrate Polymers 28, 33–48. Geciteerd door Damen B. et al. (2011). 61. Jacobs L.R. (1983). Effects of dietary fiber on mucosal, growth and cell proliferation in the small intestine of the rat: a comparison of oat bran, pectin and guar gum with total fiber deprivation. American Journal of Clinical Nutrition 37, 954–959. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 62. Jenkins D.J.A., Leeds A.R., Gassull M.A., Cochet B., Alberti G.M. (1977). Decrease in post prandial insulin and glucose concentrations by guar and pectin. Annals of Internal Medicine 86, 20–23. 63. Jie Z., Bang-yao L., Ming-jie X., et al. (2000). Studies on the effects of polydextrose intake on physiologic functions in Chinese people. American Journal of Clinical Nutrition 72, 1503–1509. Geciteerd door Beloshapka A.N. et al. (2012). 64. Jones J.M. (2000). Update on defining dietary fiber. Cereal Foods World 45, 219–220. Geciteerd door De Vries J.W. (2003). 65. Jones J.M. (2013). Dietary Fiber Future Directions: Integrating New Definitions and Findings to Inform Nutrition Research and Communication. Advances in Nutrition 4, 8–15. 66. Jung H.G., Allen M.S. (1995). Characteristics of plant cell walls affecting intake and digestibility of forages by ruminants. Journal of Animal Science 57, 1626–1636. 67. Kamath P.S., Hoepfner M.T., Phillips S.F. (1987). Short-chain fatty acids stimulate motility of the canine ileum. American Journal of Physiology 253, 427. Geciteerd door Sanderson S.L. (2012). 68. Kelly, G. (2008). Inulin-type prebiotics – a review: part 1. Alternative Medicine Review 13, 315–329. Geciteerd door Damen B. et al. (2011). 69. Knapp B.K., Parsons C.M., Swanson K.S., Fahey G.C.Jr. (2008). Physiological Responses to Novel Carbohydrates as Assessed Using Canine and Avian Models. Journal of Agricultural and Food Chemistry 56, 7999–8006.

30

70. Knapp B.K., Parsons C.M., Bauer L.L., Swanson K.S., Fahey G.C.Jr. (2010). Soluble Fiber Dextrins and Pullulans Vary in Extent of Hydrolytic Digestion in Vitro and in Energy Value and Attenuate Glycemic and Insulinemic Responses in Dogs. Journal of Agricultural and Food Chemistry 58, 11355–11363. 71. Kravtchenko T.P. (1997). Application of acacia gum as a natural source of soluble dietary fiber. Food Ingredients Symposium, Conference Proceedings. Maarssen, Netherlands: Miller Freeman Plc., 56–60. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 72. Lajvardi A., Mazarin G. I., Gillespie M. B., Satchithanandam S., Calvert R. J. (1993) Starches of varied digestibilities differentially modify intestinal function in rats. Journal of Nutrition 123, 2059–2066. 73. Lattimer J.M., Haub M.D. (2010). Effects of Dietary Fiber and Its Components on Metabolic Health. Nutrients 2, 1266-1289. 74. Laurentin A., Cardenas M., Ruales J., Perez E., Tovar J. (2003). Preparation of indigestible pyrodextrins from different starch sources. Journal of Agricultural and Food Chemistry 51, 5510-5515. 75. Laurentin A., Edwards C. A. (2004). Differential fermentation of glucosebased carbohydrates in vitro by human faecal bacteria. A study of pyrodextrinised starches from differenct sources. European Journal of Nutrition 43, 183-189. Geciteerd door Knapp B.K. et al. (2010). 76. Leib M.S. (2000). Treatment of chronic idiopathic large-bowel diarrhea in dogs with a highly digestible diet and soluble fibre: a retrospective review of 37 cases. Journal of Veterinary Internal Medicine 14, 27-32. 77. Leib M.S. (2005). Chronic GI disease: a new look at some common problems. In: Proceeding of the North American Veterinary Conference, Orlando, Florida, 368-370. 78. Lewis L. D, Magerkurth J. H., Roudebush P., Morris M. L., Emmett J. R., Mitchell E., Teeter S. M. (1994). Stool characteristics, gastrointestinal transit time and nutrient digestibility in dogs fed different fiber sources. Journal of Nutrition 124, 2716-2718. 79. Livesey G. (2001). Tolerance of low-digestible carbohydrates: a general view. British Journal of Nutrition 85, 7–16. 80. MacDougall J.A., Selvendran R.R. (2001). Chemistry, architecture, and composition of dietary fiber from plant cell walls. In: Cho S.S., Dreher M.L. (Editors) Handbook of dietary fiber, Marcel Dekker, New York, p. 295. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 81. Macfarlane G.T., Steed H., Macfarlane S. (2008). Bacterial metabolism and health-related effects of galacto-oligosaccharides and other prebiotics. Journal of Applied Microbiology 104, 305–344. 82. Madar Z., Odes H. S. (1990). Dietary fibre in metabolic diseases. In: R. Paoletti (Editors) Dietary fibre research, Karger, Basel, p. 1–65. Geciteerd door Rodríguez R. et al. (2006). 83. Malhotra S.L. (1977). Dietary factors in a study of colon cancer from cancer registry with special reference to the role of saliva, milk and fermented milk products and vegetable fiber. Medical Hypotheses 3, 122–134. 84. Marks S.L. (1998). Management of canine inflammatory bowel disease. Compendium on Continuing Education for the Practising Veterinarian 20,317–332. Geciteerd door Sanderson S.L. (2012). 85. Mathers J. C., Smith H., Carter S. (1997). Dose-response effects of raw potato starch on small-intestinal escape, large-bowel fermentation and gut transit time in the rat. British Journal of Nutrition 78, 1015–1029. 86. McCullough R.W. (2013). Expedited Management of Canine and Feline Vomiting and Diarrhea. Observational Study in 3952 Dogs and 2248 Cats Using Sucralfate-Like Potency-Enhanced Polyanionic Phyto-Saccharide - Elm Mucilage. Open Journal of Veterinary Medicine 3, 228-234. 87. McDonald P., Edwards R.A., Greenhalgh J.F.D., Morgan C.A. (2002). Animal nutrition. 6th edition. Pearson Education Ltd, Essex, UK. Geciteerd door Calabrò S. et al. (2013). 88. Meance S. (2004). Health effects and food applications of acacia gum, Fibergum TM. Agro Food Industry Hi-Tech 15, 32–35. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 89. Meyer H., Kienzle E. (1991). Dietary protein and carbohydrates: Relationship to clinical disease. In: Proceedings Purina International Symposium, Orlando, Florida. Geciteerd door National Research Council of the National Academy of Sciences (2006). 90. Meyer P. D. (2004). Nondigestible oligosaccharides as dietary fiber. Journal of the Association of Official Analytical Chemists International 87, 718–726. Geciteerd door Rodríguez R. et al. (2006). 91. Mussato S.I., Mancilha I.M. (2006). Non-digestible oligosaccharides: a review. Carbohydrate Polymers 68, 587–597. 92. Nagengast F.M. (1996). Effect of fibre and resistant starch on bile acid metabolism. In: Mälkki Y. and Cummings J.H. (Editors) Dietary fibre and fermentation in the colon, European Commission, Brussels, p. 201–202. Geciteerd door Rodríguez R. et al. (2006).

31

93. Nakamura Y., Nosaka M., Suzuki S., Nagafuchi T., Takahashi T., Yajima N., Takenouchi-Ohkubo N., Iwase T. et al. (2004). Dietary fructooligosaccharides up-regulate immunoglobulin A response and polymeric immunoglobulin receptor expression in intestines of infant mice. Clinical & Experimental Immunology 137, 52–58. 94. National Research Council of the National Academy of Sciences (2006). Nutrient Requirements of Dogs and Cats. 2006 Edition. National Academies Press, Washington, DC, p. 72-77. 95. Nayak S.K., Pattnaik P., Mohanty A.K. (2000). Dietary fiber: a low-calorie dairy adjunct. Indian Food Industry 19, 268–274. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 96. Nelson D.L., Cox M.M. (2008). Principles of biochemistry. 5th edition. W.H. Freeman and Company, New York, p. 238-239. 97. Nyman M. (2003). Importance of processing for physico-chemical and physiological properties of dietary fiber. Proceedings of the Nutrition Society 62,187–192. 98. Ohkuma K., Wakabayashi S. (2001). Fibersol-2: a soluble, non-digestible, starch-derived dietary fibre. In: McCleary B.V., Prosky L. (Editors) Advanced Dietary Fibre Technology, Blackwell Science, Oxford, U.K., p. 509-523. Geciteerd door Knapp B.K. et al. (2010). 99. Oku T. (1996). Available energy of nondigestable and ⁄ or nonabsorbable saccharides. Japanese Journal of Nutrition 54, 143– 150. Geciteerd door Macfarlane G.T. et al. (2008). 100. Painter N.S. (1975). Diverticular Disease of the Colon. A Deficiency Disease of Western Civilization. Heinemann, London. Geciteerd door De Vries J.W. (2003). 101. Panasevich M.R., Rossoni Serao M.C., Godoy M.R.C., Swanson K.S., Guérin-Deremaux L., Lynch G.L., Wils D., Fahey G.C.Jr., Dilger R.N. (2013). Potato fiber as a dietary fiber source in dog foods. Journal of Animal Science 91, 5344–5352. 102. Phillips J., Muir J.G., Birkett A., Lu Z.X., Jones G.P., O’Dea K., Young G.P. (1995). Effect of resistant starch on fecal bulk and fermentation dependent events in humans. American Journal of Clinical Nutrition 62, 121–130. 103. Propst E.L., Flickinger E.A., Bauer L.L., Merchen N.R., Fahey G.C.Jr. (2003). A dose-response experiment evaluating the effects of oligofructose and inulin on nutrient digestibility, stool quality, and fecal protein catabolites in healthy adult dogs. Journal of animal science 81, 3057-3066. 104. Rapportage voedingsvezel (2007). Nederlandse Voedsel en Waren Autoriteit, Laboratorium regio Zuid, 22 pp. 105. Redard C.L., Davis P.A., Scheeman B.O. (1990). Dietary fiber and gender: effect on postprandial lipemia. American Journal of Clinical Nutrition 52, 837–45. 106. Roberfroid M.B. (1993). Dietary fibre, inulin and oligofructose: a review comparing their physiological effects. Critical Reviews in Food Science and Nutrition 33, 103–148. Geciteerd door Diez M. et al. (1998). 107. Rodríguez R., Jiménez A., Fernández-Bolaños J., Guillén R., Heredia A. (2006). Dietary fibre from vegetable products as source of functional ingredients. Trends in Food Science & Technology, 17, 3–15. 108. Russell T.J. (1998). The effect of natural source of non-digestible oligosaccharides on the fecal microflora of the dog and effects on digestion. Friskies R & D Center, Missouri. Geciteerd door Propst E.L. et al. (2003). 109. Sadek Z.I., Shafei E.l.K., Murad H.A. (2006). Utilization of xanthan gum and inulin as prebiotics for lactic acid bacteria. Deutsche Lebensmittel Rundschau 102,109–114. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 110. Sakagami H., Satoh K. (1996). Stimulation of two step degradation of sodium ascorbate by lignins. Anticancer Research 16, 2849–2852. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 111. Sako T., Matsumoto K. and Tanaka R. (1999). Recent progress on research and applications of non-digestable galactooligosaccharides. International Dairy Journal 9, 69–80. 112. Salminen S., Bouley C., Boutron-Ruault M.C., Cummings J.H., Franck A., Gibson G.R., Isolauri E., Moreau M.C., Roberfroid M., Rowland I. (1998). Functional food science and gastrointestinal physiology and function. British Journal of Nutrition 80 (Supplement 1), S147-S171. 113. Sanderson G.R., Bell V.L., Ortega D. (1989). A comparison of gellan gum, agar, κ-carrageenan and algin. Cereal Foods World 34, 991–998. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 114. Sanderson S.L. (2012). Nutritional Strategies in Gastrointestinal Disease. In: Washabau R.J. and Day M.J. (Editors) Canine and Feline Gastroenterology, 1st edition, W.B. Saunders, Philadelphia, London, p. 409-428. 115. Scheneeman B. O. (1987). Soluble vs. insoluble fibre-different physiological responses. Food Technology, 41, 81–82. Geciteerd door Rodríguez R. et al. (2006). 116. Selvendran R.R, Stevens B.J.H., O’Neil M.A., DuPont M.S. (1982). Special Report No.8. Chemistry of plant cell wall and dietary fiber. Biennial Report AFRC Food Research Institute, Norwich, 14-20 pp. Geciteerd door Bauer J.E. en Maskell I.E. (1994).

32

117. Schley P.D., Field C.J. (2002). The immune-enhancing effects of dietary fibres and prebiotics. British Journal of Nutrition 87 (supplement 2), S221–S230. 118. Schneeman B. (1999). Fiber, inulin and oligofructose: similarities and differences. Journal of Nutrition 129, 1424S-1427S. 119. Silvester K.R., Englyst H.N., Cummings J.H. (1995). Ileal recovery of starch from whole diets containing resistant starch measured in vitro and fermentation of ileal effluent. American Journal of Clinical Nutrition 62, 403–411. 120. Silvio J., Harmon D.L., Gross K.L., McLeod K.R. (2000). Influence of Fiber Fermentability on Nutrient Digestion in the Dog. Nutrition 16, 289 –295. 121. Simpson J.W. (1998). Diet and large intestinal disease in dogs and cats. Journal of Nutrition 128, 2527S–2725S. 122. Slavin J.L. (1987). Dietary fiber: classification, chemical analyses, and food sources. Journal of the American Dietetic Association 87, 1164–1171. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 123. Slavin J., Green H. (2007). Dietary fibre and satiety. British nutrition foundation. Nutrition Bulletin 32, 32-42. 124. Slavin J. L., Savarino V., Paredes-Diaz A., Fotopoulos G. (2009). A review of the role of soluble fiber in health with specific reference to wheat dextrin. Journal of International Medical Research 37, 1-17. 125. Slavin J. (2013). Fiber and Prebiotics: Mechanisms and Health Benefits. Nutrients 5, 1417-1435. 126. Smith U. (1987). Dietary fiber, diabetes and obesity. International Journal of Obesity 11, 27–31. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 127. Southgate D.A.T. (1990). Dietary fibre and health. In: Southgate D.A.T, Waldron K., Johnson I.T. and Fenwick G.R. (Editors) Dietary Fibre: Chemical and Biological Aspects, AFRC Institute of Food Research, Norwich, p. 10-19. Geciteerd door Diez M. et al. (1997). 128. Spears J.K., Fahey G.C. (2004). Resistant starch as related to companion animal nutrition. Journal of AOAC International 87, 787-791. 129. Stephen A. M., Cummings J. H. (1979). Waterholding by dietary fiber in vitro and its relationship to faecal output in man. Gut 20, 722-729. 130. Stephen A.M., Cummings J.H. (1980). Mechanism of action of dietary fiber in the human colon. Nature 284, 283–284. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 131. Stewart M.L., Nikhanj S.D., Timm D.A., Thomas W., Slavin J.L. (2010). Evaluation of the Effect of Four Fibers on Laxation, Gastrointestinal Tolerance and Serum Markers in Healthy Humans. Annals of Nutrition and Metabolism 56, 91–98. 132. Stokke B.T., Draget K.I., Smidsrod O., Yuguchi Y., Urakawa H., Kajiwara K. (2000). Small angle x-ray scattering and rheological characterization of alginate gels. 1. Ca-alginate gels. Macromolecules 33, 1853–1856. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 133. Storey D., Lee A., Bornet F., Brouns F. (2007). Gastrointestinal responses following acute and medium term intake of retrograded resistant maltodextrins, classified as type 3 resistant starch. European Journal of Clinical Nutrition 61, 1262–1270. 134. Strickling J.A., Harmon D.L., Dawson K.A., Gross K.L. (2000). Evaluation of oligosaccharide addition to dog diets: influences on nutrient digestion and microbial populations. Animal Feed Science and Technology 86, 205-219. 135. Sunvold G.D, Fahey G.C.Jr., Merchen N.R., Titgemeyer E.C., Bourquin L.D., Bauer L.L., Reinhart G.A. (1995a). Dietary fiber for dogs: IV. In vitro fermentation of selected fiber sources by dog fecal inoculum and in vivo digestion and metabolism of fibersupplemented diets. Journal of animal science 73, 1099-1109. 136. Sunvold G.D., Fahey G.C.Jr., Merchen N.R., Reinhart G.A. (1995b). In vitro fermentation of selected fibrous substrates by dog and cat fecal inoculum: influence of diet composition on substrate organic matter disappearance and short-chain fatty acid production. Journal of animal science 73, 1110-1122. 137. Sunvold G.D. (1996). Dietary Fiber for Dogs and Cats: An Historical Perspective. In: Carey D.P., Norton S.A., Bolser S.M. (Editors) Recent advances in canine and feline nutritional research: Proceedings of the 1996 Iams International Nutrition Symposium, Orange Frazer Press, Wilmington, Ohio, p.1-14. 138. Svanberg S.J.M, Gustafsson K.B.H., Suortti T., Nyman E.M.G.L. (1995). Molecular weight distribution, measured by HPSEC, and viscosity of water-soluble dietary fiber, in carrots following different types of processing. Journal of Agricultural and Food Chemistry 43, 2692–2697. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 139. Swanson K.S., Grieshop C.M., Flickinger E.A., et al. (2002). Fructooligosaccharides and Lactobacillus acidophilus modify gut microbial populations, total tract nutrient digestibilities and fecal protein catabolite concentrations in healthy adult dogs. Journal of Nutrition 132, 3721–3731. 140. Swanson K.S., Fahey G.C.Jr. (2006). Potential role of yeast and yeast by-products in pet foods. In: Tucker L.A (editor) Recent advances in pet nutrition. Nottingham University Press, UK, p. 19-35. Geciteerd door Calabrò S. et al. (2013).

33

141. Swindells I.F., Coe J.R., Godfrey T.B. (1952). Absolute Viscosity of Water at 20°C. Journal of Research of the National Bureau of Standards 48, 1-31. 142. Topping, D. L. (1996). Short-chain fatty acids produced by intestinal bacteria. Asia Pacific Journal of Clinical Nutrition 5, 15–19. 143. Tortola L., Brunetto M.A., Zainei L., Souza V.R., Camargo O.M.C., Prudente N.S., Cavalieri C.A. (2009). The use of psyllium to control constipation in dogs. Ciência Rural 39, 2638-2641. 144. Track N.S., Lai V.W., Chiu S.S. (1985). Guar by-product improves carbohydrate tolerance in healthy human subjects. Diabetes Research and Clinical Practice 1, 115–119. 145. Trowell H. (1972). Ischemic heart disease and dietary fibre. American Journal of Clinical Nutrition 25, 926–932. 146. Trowell H., Southgate D.A.T., Wolever T.M.S, Leeds A.R., Gassull M.A., Jenkins D.J.A. (1976). Dietary fibre redefined. Lancet 1, 967. 147. Valencia Z., Chavez E.R. (1997). Lignin as a purified dietary fiber supplement for piglets. Nutrition Research 17, 1517–1527. 148. Van Craeyveld V., Swennen K., Dornez E., Van de Wiele T., et al. (2008). Structurally different wheat-derived arabinoxylooligosaccharides have different prebiotic and fermentation properties in rats. Journal of Nutrition 138, 2348–2355. 149. Van de Wiele T., Boon N., Possemiers S., Jacobs H., Verstraete W. (2007). Inulin-type fructans of longer degree of polymerization exert more pronounced in vitro prebiotic effects. Journal of Applied Microbiology 102, 452–460. 150. Verbrugghe A., Hesta M., Daminet S., Polis I., Holst J.J., Buyse J., Wuyts B., Janssens G.P.J. (2012). Propionate absorbed from the colon acts as gluconeogenic substrate in a strict carnivore, the domestic cat (Felis catus). Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition 96, 1054–1064. 151. Vickers R. J., Sunvold G.D., Kelley R.L., and Reinhart G.A. (2001). Comparison of fermentation of selected fructooligosaccharides and other fiber substrates by canine colonic microflora. American Journal of Veterinary Research 62, 609–615. Geciteerd door Propst E.L. et al. (2003). 152. Wakabayashi S., Kishimoto Y., Matsuoka A. (1995). Effects of indigestible dextrin on glucose tolerance in rats. Journal of Endocrinology 144, 533–538. Geciteerd door Slavin J.L. et al. (2009). 153. Ward F.M. (1999). Guar specialty products as thickeners and fiber sources. Cereal Foods World 44, 638–641. Geciteerd door Chawla R. en Patil G.R. (2010). 154. Wichert B., Schuster S., Hofmann M., Dobenecker B., Kienzle E. (2002). Waltham International Symposium: Pet Nutrition Coming of Age. Influence of Different Cellulose Types on Feces Quality of Dogs. Journal of Nutrition 132, 1728S–1729S. 155. Wiernusz C.J., Shields R.G.J., Van Vilerbergen D.J., Kigin P.D., Ballard R. (1995). Canine nutrient digestibility and stool quality evaluation of canned diets containing various soy protein supplements. Veterinary Clinical Nutrition 2, 49. Geciteerd door Sunvold G.D. (1996). 156. Willard M.D., Simpson R.B., Delles E.K., et al. (1994). Effects of dietary supplementation of fructooligosaccharides on small intestinal bacterial overgrowth in dogs. American Journal of Veterinary Research 55, 654–659. 157. Wong J.M.W., Souza R., Kendall C.W.C., Emam A., Jenkins D.J.A. (2006). Colonic health: fermentation and short chain fatty acids. Journal of Clinical Gastroenterology 40, 235–243. 158. Xu G., Servatius R.J., Shefer S., Tint G.S., O'Brien W.T., Batta A.K., Salen G. (1998). Relationship between abnormal cholesterol synthesis and retarded learning in rats. Metabolism 47, 878-882. 159. Yang S.T., Silva E.M. (1995). Novel products and new technologies for use of a familiar carbohydrate, milk lactose. Journal of Dairy Science 78, 2541–2562. Geciteerd door Macfarlane G.T. et al. (2008). 160. Younes H., Garleb K., Behr S., Rémésy C., Demigné C. (1995). Fermentable fibers or oligosaccharides reduce urinary nitrogen excretion by increasing urea disposal in the rat cecum. Journal of Nutrition 125, 1010-1016.

34