Klimaatverandering beïnvloedt het vóórkomen in Nederland van ziekten overgebracht door teken, muggen en zandvliegen

capita selecta

Klimaatverandering beïnvloedt het vóórkomen in Nederland van ziekten overgebracht door teken, muggen en zandvliegen J.C.Rahamat-Langendoen, J.A.van Vliet en C.B.E.M.Reusken

Zie ook het artikel op bl. 849.

– Veranderingen in het vóórkomen van aandoeningen die door geleedpotigen (vectoren) worden overgebracht hangen samen met veranderingen in klimaat. – Het is moeilijk te voorspellen welke vectorgebonden ziekten onder invloed van klimaatveranderingen in Nederland de kop zullen opsteken. – Klimaatveranderingen beïnvloeden het vóórkomen van teken, en leiden mogelijk tot een verdere toename van de incidentie van de ziekte van Lyme en een verhoogde kans op introductie van rickettsiosen. – Door het warmer worden van het klimaat lijkt de vestiging van de mug Aedes albopictus in Nederland een reële mogelijkheid; ook wordt de kans op de introductie van de zandvlieg groter. Het is nog onbekend of de micro-organismen die door deze vectoren worden overgebracht, zoals het West-Nijl-virus, het denguevirus en Leishmania, blijvend kunnen circuleren in Nederland. – Alertheid blijft noodzakelijk, ook ten aanzien van vectorgebonden ziekten die ogenschijnlijk minder van belang zijn voor Nederland. Ned Tijdschr Geneeskd. 2008;152:863-8

Sinds een aantal jaren staan de mogelijke effecten van eventuele klimaatveranderingen volop in de belangstelling.1-3 De aarde warmt op en men voorziet dat er wereldwijd gemiddeld meer neerslag zal vallen, die ook heviger zal zijn.4 Voor Zuid-Europa zal de kans op verdroging toenemen, terwijl het klimaat in Noord-Europa milder en natter wordt (www. ipcc.ch/ipccreports/ar4-wg2.htm).4 5 Voor diverse ziekten veronderstelt men dat er een relatie is tussen veranderingen in het klimaat en prevalentie, zoals voor salmonellose (deze aandoening is temperatuurafhankelijk) en legionellose (hierbij wordt een relatie met neerslag verondersteld).6 7 Deze relatie is het duidelijkst bij de zogenaamde vectorgebonden aandoeningen, en daarvoor zijn dan ook de grootste veranderingen te verwachten.8 Bij een vectorgebonden aandoening wordt de ziekteverwekker (virus, bacterie of parasiet) van de ene gastheer overgebracht naar de andere door een geleedpotige (vector: mug, teek, zandvlieg of knut). De aanwezigheid van een vector in een gebied is een noodzakelijke, maar niet de enige voorwaarde voor het vóórkomen van deze aandoeningen.9 De interacties tussen de gastheer, de vector en het pathogene micro-organisme zijn complex en worden beïnvloed door diverse omgevingsfactoren, waaronder temperatuur en neerslag.10 11 Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu, Centrum Infectieziektebestrijding, afd. Epidemiologie en Surveillance, Postbak 75, Postbus 1, 3720 BA Bilthoven. Mw.J.C.Rahamat-Langendoen en hr.J.A.van Vliet, artsen infectieziektebestrijding; mw.dr.ir.C.B.E.M.Reusken, viroloog. Correspondentieadres: mw.J.C.Rahamat-Langendoen ([email protected]).

In dit artikel bespreken wij de effecten van klimaatverandering op vectorgebonden ziekten die voor Nederland van belang zijn. Dit artikel is gebaseerd op een hoofdstuk uit het rapport ‘Staat van Infectieziekten in Nederland 2006’ van het Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM).12 voor nederland relevante vectorgebonden ziekten en de invloed van klimaat Het klimaat kan via twee mechanismen het vóórkomen van vectoren en vectorgebonden ziekten in Nederland beïnvloeden. Klimaatveranderingen kunnen leiden tot een toename van al in Nederland levende vectoren en van vectorgebonden ziekten. Ook kan onder invloed van klimaatveranderingen het verspreidingsgebied van de vector en het pathogeen verschuiven, waardoor vectoren of pathogenen die nu nog alleen in Zuid-Europa voorkomen langzaam opschuiven naar het noorden. De vectorgebonden ziekten die voor Nederland relevant zijn, worden overgebracht door drie grote groepen vectoren: teken, muggen en zandvliegen (tabel). ziekten overgedragen door teken Ziekte van Lyme. De afgelopen jaren is in Nederland, net als in grote delen van Europa, een toename gemeld van patiënten met de ziekte van Lyme.13 14 Deze ziekte wordt op de mens overgedragen door een beet van een geïnfecteerde harde teek, Ixodes ricinus, de meest voorkomende teek in Nederland (figuur 1a).15 De ontwikkelingscyclus van de teek bestaat uit drie actieve stadia: het larvestadium, het nimf-

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)

863

Voor Nederland relevante vectoren, hun huidige verspreiding, en aan de vector gebonden ziekten vector teek Ixodes ricinus Rhipicephalus sanguineus Hyalomma marginatum marginatum

mug Culex pipiens, Culex modestus Aedes albopictus Anopheles-spp.

zandvlieg Phlebotomus-spp.

huidige verspreiding vector in Europa

door vector overgebrachte ziekte

reservoir

Europa, uitgezonderd het uiterste noorden Middellandse Zeegebied, sporadisch in Centraal-Europa Oost-Europa, Balkan

teken-encefalitis, ziekte van Lyme, ehrlichiose ‘mediterranean spotted fever’

kleine knaagdieren

krim-congo-hemorragischekoorts

gewervelde dieren (hazen, geiten, koeien)

West-Nijl-koorts

vogels

honden

Europa (Cx. modestus, vooral beperkt tot Zuid- en Centraal-Europa) Italië, Albanië, sporadisch in Frankrijk, Spanje, België en Griekenland Zuid- en Zuidoost-Europa (An. saccharovi, An. labranchiae en An. superpictus), noordelijkere streken inclusief Nederland (An. atroparvus, An. messeae)

dengue, chikungunya

mens

malaria

mens

Middellandse Zeegebied, Centraal-Europa

leishmaniasis, Toscana-virusinfecties

mens, hond

stadium en het volwassen stadium (zie figuur 1b). In elk stadium voedt de teek zich op één enkele gastheer. Er zijn 2 tot 15 dagen nodig om een compleet bloedmaal op te nemen; daarna valt de teek van de gastheer af en ontwikkelt deze zich tot het volgende stadium. Gemiddeld duurt de ontwikkelingscyclus van de teek 2-3 jaar.16 Omdat de teek de meeste tijd doorbrengt op de grond moeten de omstandigheden daar zo zijn dat deze kan overleven. De luchtvochtigheid (een combinatie van temperatuur en neerslag) moet tenminste 80-85% bedragen. De teek houdt zich daarom voor-

al op in vegetatie waar de luchtvochtigheid constant hoog is: bosrijke gebieden met een dichte ondergroei die beschermt tegen kou en droogte.17 In Europa is de gemiddelde nachttemperatuur gestegen, net als de gemiddelde temperatuur in de winter. De lente begint eerder dan gebruikelijk en de herfst loopt langer door. Al deze veranderingen hebben de verspreiding van teken bevorderd en de dichtheid van de tekenpopulatie vergroot,13 hetgeen weer van invloed is op het al of niet vóórkomen van teekgebonden ziekten. In welke mate de toename van het

b a figuur 1. (a) Volwassen stadium van de teek Ixodes ricinus; (b) levensstadia van de teek (afbeelding: Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu; RIVM).

864

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)

aantal patiënten met de ziekte van Lyme toegeschreven kan worden aan een toename van de tekendichtheid is niet duidelijk. Teken-encefalitis. Een ander door I. ricinus overgedragen pathogeen is het teken-encefalitis(‘tick-borne encefalitis’)virus (TBEV). Infectie met TBEV kan leiden tot ernstige neurologische verschijnselen, zoals meningitis en meningoencefalitis, waarbij er een kans is op restverschijnselen en sterfte. Op basis van modelstudies lijkt het minder waarschijnlijk dat TBEV zich onder invloed van klimaatveranderingen vanuit centraal Europa naar Nederland zal verspreiden.18 19 ‘Mediterranean spotted fever’. ‘Mediterranean spotted fever’ (MSF), ook wel bekend als ‘fièvre boutonneuse’, is endemisch in het Middellandse Zeegebied en wordt veroorzaakt door Rickettsia conorii.20 Deze infectie kenmerkt zich door een griepachtig ziektebeeld met een eschar (zwarte korst) op de plaats van de tekenbeet; in Nederland komt de aandoening niet voor. Rhipicephalus sanguineus, de bruine hondenteek, is een belangrijke vector van MSF. Honden die vanuit endemische gebieden terugkeren naar Nederland kunnen de teek meenemen. Als de lokale condities goed zijn, zoals het geval is in woonhuizen, kan de teek overleven en kan lokale transmissie van R. conorii optreden. Incidenteel zijn er humane infecties gemeld in noordelijkere delen van Europa.21 22 Ook in Nederland zijn patiënten met MSF beschreven die niet kort daarvoor endemische gebieden hadden bezocht en waarbij transmissie via teken die waren geïmporteerd door honden aannemelijk was.23 Wat de precieze invloed is van klimaatveranderingen op het vóórkomen van deze en andere rickettsiosen is onduidelijk. Gezien de veranderingen in de verspreiding van teken in Europa en de verschillende Rickettsiae die de afgelopen jaren in teken zijn aangetroffen, lijken rickettsiosen wel een probleem te zijn waarmee serieus rekening gehouden moet worden.24 Krim-congo-hemorragische-koorts. Krim-congo-hemorragische-koorts is een ernstige teekgebonden virale infectie, die voorkomt in delen van Afrika, Azië, Oost-Europa en het Midden-Oosten.25 Krim-congo-hemorragische-koortsvirus (CCHF) wordt verspreid door Hyalomma-teken, die alleen in steppe- en savanneachtige gebieden voorkomen; ze komen niet in Nederland voor.26 Hoewel klimaatveranderingen het verspreidingsgebied van teken kunnen beïnvloeden, lijkt het vooralsnog niet waarschijnlijk dat Hyalomma-teken zich in Nederland kunnen vestigen en daardoor de verspreiding van het virus hier mogelijk maken. Voor al deze teekgebonden ziekten geldt dat het klimaat slechts een van de vele factoren is die het al of niet vóórkomen ervan kunnen beïnvloeden. Menselijk gedrag, zoals recreatie, veranderingen in landgebruik en in de omvang van gastheerpopulaties zijn eveneens van groot belang. Het relatieve aandeel van elk van deze factoren is niet duidelijk.

figuur 2. Een mug van het geslacht Anopheles, volgezogen met bloed; de werkelijke grootte van de mug is 6-8 mm (afbeelding: Centers for Disease Control and Prevention (CDC), Atlanta, VS).

ziekten overgedragen door muggen Malaria. De transmissie van malaria door Anopheles-muggen (figuur 2) wordt mede beïnvloed door de temperatuur en de hoeveelheid neerslag.27 28 Een hoge luchtvochtigheid heeft een gunstig effect op de overleving en de verspreiding van muggen. Ook de vermenigvuldiging van het micro-organisme in de mug wordt gunstig beïnvloed door hogere temperaturen.29 30 Hoewel de klimatologische omstandigheden in Nederland gunstiger kunnen worden voor zowel de malariavector als de parasiet zelf, is de kans op voortdurende transmissie van malaria erg klein. Bij mensen die malaria hebben wordt de aandoening snel ontdekt en behandeld, waardoor besmetting van de mug met de malariaparasiet niet mogelijk is. Dit is al eerder in dit tijdschrift beschreven.31 Dengue. Dengue of knokkelkoorts wordt veroorzaakt door één of een combinatie van de 4 serotypen denguevirus (1-4), een Flavivirus. Het ziektebeeld kan variëren van vrijwel symptoomloos tot ernstige hemorragische ziekte met fatale afloop.32 De muggensoort Aedes albopictus is, naast Aedes aegypti, een belangrijke vector voor denguevirus, en komt voor in streken met een gematigder klimaat. Deze soort kan overwinteren als eitje in diapauze (dat wil zeggen: stilstand in groei) en is in dat stadium bestand tegen lagere temperaturen. Introductie van Aedes albopictus heeft in Nederland plaatsgevonden via de import van de plant ‘lucky bamboo’ (Dracaena sanderiana) vanuit Zuidoost-China. Het huidige verspreidingsgebied van de mug wordt beperkt door de 0°Cjanuari-isotherm (dat wil zeggen een gemiddelde temperatuur in januari van 0°C) en de 20°C-juli-isotherm. Een jaarlijkse hoeveelheid neerslag van 500 mm is voldoende om

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)

865

broedplaatsen voor de mug te creëren.33 Uitgaande van deze criteria is vestiging van de mug in Nederland niet uit te sluiten. Zo voldeed januari, als koudste wintermaand de meest kritische periode, in 2006 in geheel Nederland aan de voorwaarde van een 0°C-isotherm (K.Takumi, persoonlijke mededeling, RIVM/Centrum Infectieziektebestrijding). Veranderingen in het klimaat, met name warmere zomers, kunnen de vestigingskansen voor deze mug vergroten. Of dit ook leidt tot verspreiding van het denguevirus is de vraag. Waarschijnlijk spelen woonomstandigheden en een gebrekkige infrastructuur een grote rol; in Nederland zal de kans op verdere verspreiding van het virus dus beperkt zijn.34 Wel betekent een eventuele vestiging van deze muggensoort dat er een efficiënte vector is voor een reeks arbovirussen die momenteel nog niet in Noordwest-Europa circuleren, waaronder het West-Nijl-virus (WNV) en het Chikungunya virus. De recente uitbraak van chikungunya in Italië illustreert dat de permanente aanwezigheid van de vector kan resulteren in de efficiënte verspreiding van een exotisch virus na de introductie ervan via een in het buitenland geïnfecteerde persoon.35 In Nederland is chikungunya in 2006 voor het eerst als importziekte gediagnosticeerd.36 West-Nijl-virus. Het is nog onduidelijk in hoeverre het klimaat bijgedragen heeft aan het ontstaan van uitbraken van WNV. De cyclus van WNV wordt op gang gehouden door transmissie van het virus tussen wilde vogels en muggen die zich op vogels voeden. Muggen die zich zowel op vogels als op zoogdieren voeden, zogenaamde brugvectoren, leveren een belangrijke bijdrage aan de overdracht van het virus op zoogdieren. Zoogdieren, inclusief de mens, zijn veel minder belangrijk dan vogels als virusvermeerderende gastheer. Ze vormen een eindgastheer, omdat zich bij hen over het algemeen een viremie ontwikkelt die te kort duurt en waarbij de titers te laag zijn om bij te dragen aan de verspreiding van het virus via muggen.37 Milde winters gevolgd door hete, droge zomers vergemakkelijken de transmissie van het virus tussen vogels, muggen en mensen, zoals het geval was in Amerika in 1999, toen WNV voor het eerst uitbrak.38 In Nederland vindt voor zover bekend geen circulatie plaats van WNV onder vogels. Op basis van gegevens uit buitenlandse veldstudies kan worden geconcludeerd dat in Nederland negen muggensoorten in potentie kunnen optreden als WNV-vector.37 Circulatie van het WNV is dus in theorie mogelijk onder de juiste klimatologische omstandigheden. ziekten overgedragen door zandvliegen In Europa wordt de zandvlieg (genus Phlebotomus; figuur 3) vooral gevonden in de landen rondom de Middellandse Zee als vector voor onder andere de Leishmania-parasiet en het Toscana-virus. Leishmania infantum is de veroorzaker van viscerale leishmaniasis in Zuid-Europa. Honden vormen het

866

figuur 3. Het vrouwtje van een zandvlieg (Phlebotomus-species), een bloedzuigend insect dat onder andere de verwekker van leishmaniasis kan overbrengen; de werkelijke grootte is 2-5 mm (afbeelding: Public health image library, nr 6273, CDC; phil.cdc.gov/ phil/home.asp, zoek op ‘Phlebotomus’).

belangrijkste dierreservoir voor L. infantum en kunnen een bijdrage leveren aan de verspreiding van leishmaniasis in nieuwe gebieden. Regelmatig is leishmaniasis als importziekte bij honden in niet-endemische gebieden beschreven, ook in Nederland.39 40 Besmetting van mensen via een hond is in niet-endemische gebieden als Nederland tot nu toe niet beschreven. Temperatuur en vochtigheid zijn de twee belangrijkste klimaatfactoren die de overleving, ontwikkeling en activiteit van de zandvlieg bepalen. Phlebotomus-zandvliegen kunnen overwinteren in relatieve kou. De activiteit van volwassen zandvliegen en de ontwikkeling van larven worden vertraagd bij een gemiddelde temperatuur beneden de 20°C.41 Ook het vóórkomen van de Leishmania-parasiet wordt beperkt door de temperatuur (januari-isotherm van 5 tot 10°C, juli-isotherm van 20 tot 30°C).41 Met de verwachte stijging van de temperatuur wordt de kans op introductie van de zandvlieg groter. Introductie van de zandvlieg in Nederland betekent dat hier ook ziekteverwekkende micro-organismen geïntroduceerd kunnen worden. De kans op voort-

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)

durende transmissie van leishmaniasis en Toscana-virus in Nederland lijkt vooralsnog gering.

4 5

beschouwing 6

Het vóórkomen van vectorgebonden aandoeningen is meer dan een simpele optelsom van de aanwezigheid van een vector, een pathogeen en een gastheer. Het is vaak het resultaat van complexe interacties tussen het micro-organisme, de gastheer, de vector en de omgeving, waarbij het klimaat slechts een van de factoren is die hierop van invloed zijn. Veel van de epidemiologie en ecologie van vectorgebonden ziekten is nog onbekend. Dit bij elkaar maakt het moeilijk om te bepalen wat de relatieve bijdrage van klimaatverandering is aan veranderingen in het vóórkomen van vectorgebonden ziekten. Klimaatveranderingen beïnvloeden het vóórkomen van teken, en leiden mogelijk tot een verdere toename van de ziekte van Lyme en een verhoogde kans op de introductie van rickettsiosen. Door het warmer worden van het klimaat lijkt de vestiging van Aedes albopictus in Nederland een reële mogelijkheid; ook de kans op introductie van de zandvlieg is groter. Of een voortdurende circulatie van micro-organismen, verbonden aan deze vectoren, in Nederland mogelijk is, is de vraag. Andere factoren, zoals woonomstandigheden, infrastructuur en het niveau van de gezondheidszorg, spelen waarschijnlijk een belangrijkere rol. Wel moet worden opgemerkt dat vectorgebonden aandoeningen, net als veel andere infectieziekten, onvoorspelbaar zijn; aandoeningen waarvan de kans op introductie, vestiging en verspreiding in Nederland als gering wordt ingeschat, kunnen toch de kop opsteken. Alertheid blijft daarom noodzakelijk, ook voor vectorgebonden ziekten die voor Nederland ogenschijnlijk minder van belang zijn.

7

8

9 10 11

12

13

14

15

16 17

18

Belangenconflict: geen gemeld. Financiële ondersteuning: het rapport ‘Staat van Infectieziekten in Nederland 2006’ is uitgevoerd door het Centrum Infectieziektebestrijding in opdracht van het ministerie van Volksgezondheid, Welzijn en Sport.

19

Aanvaard op 30 november 2007

21

20

22

23

24

Literatuur 1 2 3

25

McMichael AJ, Woodruff RE, Hales S. Climate change and human health: present and future risks. Lancet. 2006;367:859-69. Patz JA, Campbell-Lendrum D, Holloway T, Foley JA. Impact of regional climate change on human health. Nature. 2005;438:310-7. Mackenbach JP. Mondiale milieuveranderingen en volksgezondheid. Ned Tijdschr Geneeskd. 2006;150:1788-93.

26

27

Dorland R van, Jansen B, redacteuren. Staat van het klimaat 2006. De Bilt/Wageningen: Platform Communication on Climate Change; 2006. Working group II of the intergovernmental panel on climate change. Climate change 2007 – impacts, adaptation and vulnerability. Cambridge: Cambridge University Press. [in press]. Kovats RS, Edwards SJ, Hajat S, Armstrong BG, Ebi KL, Menne B. The effect of temperature on food poisoning: a time-series analysis of salmonellosis in ten European countries. Epidemiol Infect. 2004;132: 443-53. Hicks LA, Rose jr CE, Fields BS, Drees ML, Engel JP, Jenkins PR, et al. Increased rainfall is associated with increased risk for legionellosis. Epidemiol Infect. 2007;135:811-7. Barker I, Brownlie J, Peckham C, Pickett J, Stewart W, Waage J, et al. Foresight. Infectious diseases: preparing for the future. Londen: Office of Science and Innovation; 2006. Hunter PR. Climate change and waterborne and vector-borne disease. J Appl Microbiol. 2003;94 Suppl:37S-46S. Sutherst RW. Global change and human vulnerability to vector-borne diseases. Clin Microbiol Rev. 2004;17:136-73. Kovats RS, Campbell-Lendrum DH, McMichael AJ, Woodward A, Cox JS. Early effects of climate change: do they include changes in vector-borne disease? Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2001;356: 1057-68. Lier EA van, Rahamat-Langendoen JC, Vliet JA van. Staat van infectieziekten in Nederland 2006. RIVM-rapport 210211002. Bilthoven: Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu; 2007. Randolph SE. The shifting landscape of tick-borne zoonoses: tick-borne encephalitis and Lyme borreliosis in Europe. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2001;356:1045-56. Hofhuis A, Giessen JWB van der, Borgsteede FHM, Wielinga PR, Notermans DW, Pelt W van. De ziekte van Lyme in Nederland tussen 1994 en 2005. Drievoudige toename van het aantal huisartsconsulten en verdubbeling van het aantal ziekenhuisopnames. Infectieziekten Bulletin. 2006;17:238-40. Boer R de, Nohlmans MK, Bogaard AE van den. Nederlandse teken als overbrengers van infectieziekten. Ned Tijdschr Geneeskd. 1990; 134:1295-9. Parola P, Raoult D. Ticks and tickborne bacterial diseases in humans: an emerging infectious threat. Clin Infect Dis. 2001;32:897-928. Lindgren E, Jaenson TGT. Lyme borreliosis in Europe: influences on climate and climate change, epidemiology, ecology and adaptation measures. In: Menne B, Ebi KL, editors. Climate change and adaptation strategies for human health. Genève: Wereldgezondheidsorganisatie; 2006. Randolph S. Tick-borne encephalitis in Europe. Lancet. 2001;358: 1731-2. Wijngaard C van den, Reusken C, Giessen JWB van der, Koopmans MPG. Is tickborne encefalitis (TBE) een dreiging voor Nederland? Infectieziekten Bulletin. 2006;17:417-9. Parola P, Paddock CD, Raoult D. Tick-borne rickettsioses around the world: emerging diseases challenging old concepts. Clin Microbiol Rev. 2005;18:719-56. Lambert M, Dugernier T, Bigaignon G, Rahier J, Piot P. Mediterranean spotted fever in Belgium. Lancet. 1984;2(8410):1038. Senneville E , Ajana F, Lecocq P, Chidiac C, Mouton Y. Rickettsia conorii isolated from ticks introduced to northern France by a dog. Lancet. 1991;337:676. Ruys TA, Schrijver M, Ligthelm R, Wout JW van ’t. Fièvre boutonneuse opgelopen in Nederland: een reizende hond als bron van Rickettsia conorii. Ned Tijdschr Geneeskd. 1994;138:2592-4. Vorou RM, Papavassiliou VG, Tsiodras S. Emerging zoonoses and vector-borne infections affecting humans in Europe. Epidemiol Infect. 2007;135:1231-47. Ergönül O. Crimean-Congo haemorrhagic fever. Lancet Infect Dis. 2006;6:203-14. Estrada-Peña A, Jongejan F. Ticks feeding on humans: a review of records on human-biting Ixodoidea with special reference to pathogen transmission. Exp Appl Acarol. 1999;23:685-715. Kuhn K. Malaria. In: Menne B, Ebi KL, editors. Climate change and adaptation strategies for human health. Genève: Wereldgezondheidsorganisatie; 2006.

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)

867

28 Kuhn KG, Campbell-Lendrum DH, Armstrong B, Davies CR. Malaria in Britain: past, present, and future. Proc Natl Acad Sci USA. 2003; 100:9997-10001. 29 Hales S, Wet N de, Maindonald J, Woodward A. Potential effect of population and climate changes on global distribution of dengue fever: an empirical model. Lancet. 2002;360:830-4. 30 Lindsay SW, Birley MH. Climate change and malaria transmission. Ann Trop Med Parasitol. 1996;90:573-88. 31 Takken W, Kager PA, Kaay HJ van der. Terugkeer van endemische malaria in Nederland uiterst onwaarschijnlijk. Ned Tijdschr Geneeskd. 1999;143:836-8. 32 Guzmán MG, Kourí G. Dengue: an update. Lancet Infect Dis. 2002; 2:33-42. 33 Knudsen AB. Global distribution and continuing spread of Aedes albopictus. Parassitologia. 1995;37:91-7. 34 Gubler DJ. Dengue and dengue hemorrhagic fever. Clin Microbiol Rev. 1998;11:480-96. 35 Beltrame A, Angheben A, Bisoffi Z, Monteiro G, Maracco S, Calleri G, et al. Imported chikungunya infection, Italy. Emerg Infect Dis. 2007;13:1264-6. 36 Hassing RJ, Heijstek MW, Beek Y van, Doornum GJJ van, Overbosch D. Chikungunya voor het eerst gediagnosticeerd in Nederland. Ned Tijdschr Geneeskd. 2008;152:101-3. 37 Reusken CBEM. Samenstelling vectorenbestand van West Nile virus; literatuurreview. RIVM-briefrapport 164/06 MGB CR. Bilthoven: RIVM; 2006. 38 Epstein PR. West Nile virus and the climate. J Urban Health. 2001; 78:367-71. 39 Teske E, Knapen F van, Beijer EG, Slappendel RJ. Risk of infection with Leishmania spp. in the canine population in the Netherlands. Acta Vet Scand. 2002;43:195-201.

868

40 Slappendel RJ. Canine leishmaniasis. A review based on 95 cases in the Netherlands. Vet Q. 1988;10:1-16. 41 Lindgren E, Naucke T. Leishmaniasis: influences of climate and climate change, epidemiology, ecology and adaptation measures. In: Menne B, Ebi KL, editors. Climate change and adaptation strategies for human health. Genève: Wereldgezondheidsorganisatie; 2006.

Abstract Climate change influences the incidence of arthropod-borne diseases in the Netherlands – Climate change is associated with changes in the occurrence of arthropod-borne diseases. – It is difficult to foresee which arthropod-borne diseases will appear in the Netherlands due to climate change. – Climate change influences the prevalence of ticks and may lead to a further increase in Lyme disease and an increased risk of the introduction of rickettsioses. – With further warming of the climate there is a real possibility of settlement of the mosquito Aedes albopictus and introduction of the sandfly in the Netherlands. Whether this will lead to circulation of micro-organisms transmitted by these vectors (e.g. West Nile virus, Dengue virus, Leishmania) is not clear. – Continued vigilance is necessary, even for vector-borne diseases that appear to be less relevant for the Netherlands. Ned Tijdschr Geneeskd. 2008;152:863-8

Ned Tijdschr Geneeskd. 2008 12 april;152(15)