Chillen op de apenrots
Foto: Ivar Pel
Oratie ter aanvaarding van het ambt van hoogleraar binnen het Departement Biologie aan de Universiteit Utrecht
EHM Sterck
22 januari 2014
-‐1-‐
Op woensdag 22 januari om 16.15 uur heeft dr. Elisabeth Hubertina Maria (Liesbeth) Sterck het ambt van hoogleraar binnen het Departement Biologie aan de Universiteit Utrecht aanvaard met de oratie getiteld ‘Chillen op de apenrots’ Bij besluit van het college van bestuur is dr. Sterck per 1 april 2013 benoemd tot hoogleraar in de faculteit Bètawetenschappen van de Universiteit Utrecht om werkzaam te zijn op het vakgebied van de ‘Ecological determinants of behaviour’. Wie de mens wil begrijpen, moet ook andere soorten bestuderen. Want een deel van ons gedrag is ontstaan op de apenrots. Maar kunnen apen dan ook denken? En hoe bewijs je dat?
EHM Sterck Animale Ecologie; Universiteit Utrecht; Padualaan 8; 3584 CH Utrecht Ethology Research; BPRC; Lange Kleiweg 161; 2288 GJ Rijswijk Dit is een schriftelijke versie van de oratie. De uitgesproken oratie kan ook bekeken worden op: http://lecturenet.uu.nl/Site1/Play/131dc9362ea240489c14ee061d5bcd741d
Met dank aan Reinder de Jong, Frank Sterck, Anne Overduin – de Vries en Jan Langermans, voor hun constructieve commentaar op eerder versies van deze oratie.
-‐2-‐
Mijnheer de Rector Magnificus, Leven in groepen De mens is een groepsdier: graag chillen we met vrienden, gaan we op vakantie met het gezin, wandelen we met een zus, of hebben we een vakgroepsuitje met collega’s. Ook hier in de zaal zit niet zomaar een verzameling toevallige passanten, maar zijn vooral collega’s, vrienden en familie vertegenwoordigd. Optrekken met mensen die je al eerder ontmoet hebt, is gebruikelijk, we voelen ons er fijn bij, onze relaties met anderen doen er toe, ze zijn belangrijk en we hebben iets voor deze speciale mensen over. Maar waarom leven we in groepen en hoe leven we in groepen. We kunnen deze vragen onderzoeken door alleen naar de mens te kijken. Naar mijn mening mis je dan echter een hoop: door te kijken naar andere soorten kan je achterhalen wat de kosten-‐baten-‐balans, hun fitness-‐functie en de evolutionaire historie zijn. Als bioloog wil ik het groepsleven van de mens in een breder en verklarend kader zetten. Daarvoor onderzoek ik het waarom en hoe van groepsleven bij dieren. Het maakt de mens misschien minder uniek, maar valse uniciteit, door niet verder te kijken dan onze eigen soort, is wetenschappelijk niet te verdedigen. De biologie bestudeert de verschillende organisatieniveaus van het leven, van moleculen en cellen tot individuen, groepen en soorten. De overgangen tussen deze organisatieniveaus, hoe het ene niveau in het ander doorwerkt, zijn de spannendste onderdelen van de biologie. Op eenzelfde niveau wordt doorgaans geconcurreerd, maar het opgaan in een hoger niveau vraagt om samenwerking op het lagere niveau. Op het lagere niveau moet dus een balans tussen concurrentie en samenwerking gevonden worden om het hogere niveau mogelijk te maken. Mijn interesse gaat uit naar de overgang van individu naar groep. Ook hier is deze spanning tussen concurrentie en samenwerking van individuen, die in een groep samenleven, evident. Groepen van dieren zijn heel divers. Dit betreft het aantal dieren; je kan al van een groep spreken als er twee individuen zijn, maar groepen bevatten soms tienduizenden individuen, zoals bij sommige mierenkolonies. Ze zijn ook verschillend in hoe lang groepsleden bij elkaar zijn. Dit kan continu variëren, van individuen die vaak van groep wisselen, tot groepen die lange tijd, soms wel jaren, uit precies dezelfde individuen bestaan. Ook is divers wat groepsleden van elkaar weten. Groepsgenoten kunnen anoniem zijn. Daarnaast kunnen dieren de categorie herkennen waar de ander bij hoort: zoals mannetje of vrouwtje, wel of geen familie, wel of niet van deze groep, wel of niet sterker dan het dier zelf. Daarnaast kunnen bij een aantal soorten individuen hun groepsgenoten herkennen als individuen. Ze herkennen wie het zijn, met bij hen horende karakteristieken. Tenslotte kan variëren
-‐3-‐
wie voortplant, slechts één vrouwtje of paartje van alle volwassenen, of in principe alle volwassenen. Apen leven in groepen die specifieke kenmerken hebben: ze bevatten doorgaans twee tot honderd individuen, hebben lang een vaste samenstelling, ze herkennen de individuen die in hun groep leven en bij de meest soorten planten alle volwassen dieren zich in principe voort (Mitani et al. 2012). Mensen leven in hetzelfde type groep als apen. Alleen daarom al zijn apen interessante dieren voor een begrip van groepsleven bij de mens. Bovendien zijn apen onze naaste verwanten. Omdat evolutie vaak voortborduurt op bestaande vaardigheden, kunnen apen ook inzicht geven in de evolutionaire oorsprong van menselijk groepsleven. Daarom is begrip voor de manier waarop apen leven in groepen cruciaal voor het begrijpen van de evolutie van sociaal leven van de mens. In mijn oratie bekijk ik eerst waarom apen in groepen leven en bespreek de evolutionaire verklaring van groepsleven. Daarbij worden voor-‐ en nadelen van het leven in een groep beschreven. Daarna bespreek ik hoe apen zorgen dát ze kunnen samenleven in een groep. Een belangrijke theorie betoogt dat de intelligentie van apen geselecteerd is door groepsleven, de Sociale Intelligentie Hypothese (Dunbar 1995). In deze oratie bespreek ik daarom eerst hoe complex sociale groepen van apen zijn, daarna hoe intelligent apen zijn en vervolgens hoe apen hun intelligentie gebruiken in sociaal gedrag. Alternatieve verklaringen worden bekeken en de simpelste verklaring wordt als de beste beschouwd. Daarbij wil ik bekijken of er bewijs is dat sociaal gedrag vergaande intelligentie van apen vereist, en dus de intelligentie geselecteerd kan zijn door sociaal gedrag. Waarom leven apen in groepen Overgangen in de biologie gaan dus gepaard met op een lager niveau egoïsme inleveren, om op een hoger niveau gezamenlijk te kunnen functioneren. Zo’n overgang van egoïsme naar gedeelde belangen kan enkel geselecteerd worden als individuen gezamenlijk beter af te zijn, maar zelf niet te veel inleveren. Dus ook groepsleven dient meer baten dan kosten te hebben. Dag-‐actieve apen zoeken veiligheid bij soortgenoten tegen roofdieren (van Schaik 1983; Fichtel 2012). Dit kan simpelweg door een verdunningseffect komen; als ze met meer zijn is de kans dat een individu het slachtoffer is kleiner dan wanneer het alleen is; of door het eerder ontdekken of het dan gezamenlijk kunnen verjagen van een roofdier. Kosten zijn er ook. In een groep levende apen concurreren met groepsgenoten (van Schaik 1983), maar voor de seksen zijn verschillende hulpbronnen beperkend (Wrangham 1980; Sterck et al. 1997). Voor vrouwtjes is het overleven van hun kinderen cruciaal. Dit hangt vooral samen met toegang tot voedsel en een veilige centrale plek in de groep. Voor mannetjes is toegang tot een partner niet vanzelfsprekend, en mannetjes concurreren om bevruchtingen. Hierbij proberen dominante mannetjes minder dominante mannetjes bij vrouwtjes weg te houden (Altmann 1962; Cowlishaw & Dunbar 1991). Eten en veiligheid, de hulpbronnen van vrouwtjes, kunnen gemonopoliseerd worden, maar zijn niet altijd groot genoeg om de gehele groep te laten eten. Deze hulpbronnen worden dan gegund aan familieleden, die ook gesteund worden in conflicten. Op deze manier
-‐4-‐
krijgen vrouwelijke familieleden een vergelijkbare dominantie-‐positie, maar kunnen ze hun familieleden ook niet gemakkelijk verlaten: ze zullen niet snel in hun eentje naar een andere groep verhuizen. Als voedsel wel gelijkelijk verspreid is, kunnen vrouwtjes dit niet monopoliseren, worden dominantie en coalities minder belangrijk en kunnen vrouwtjes wél verhuizen naar een andere groep (van Schaik 1989; Sterck et al. 1997). Mannetjesapen hebben daarnaast een extreme strategie om hun kans op vaderschap te vergroten: zogenaamde infanticide, dat inhoudt dat ze kinderen van de eigen soort doden (Sugiyama 1965, 1966; Hrdy 1974). Dit nare gedrag blijkt voor de uitvoerende mannetjes voordelig en maakt dat zij eerder kinderen kunnen verwekken; want infanticide vindt doorgaans plaats als ze zelf niet de vader van het kind zijn, het geboorte-‐interval van het vrouwtje verkort wordt en het volgende kind van hem is (van Schaik 2000). Voor het vrouwtje en de vader van de baby is het allerminst voordelig, en zij hebben allerlei tegen-‐strategieën (Hrdy 1979). Vrouwtjes hebben als belangrijke tegenstrategie promiscuïteit: ze paren met meerdere mannetjes (Sillen-‐Tullberg & Moller 1993; Wolff & Macdonald 2004; Nikitopoulos et al. 2005). Ze exploiteren daarmee de gedragsregel die mannetjes hanteren: namelijk dat ze aardig zijn naar kinderen die geboren worden nadat ze met een vrouwtje gepaard hebben. Hierdoor gedraagt een mannetje zich alsof hij de vader is, en mogelijk is hij dat ook. Deze manipulatie van mannetjes is bij apen relatief gemakkelijk, omdat bij apenvrouwtjes de interesse in seksueel gedrag losgekoppeld is van haar vruchtbare periode (Wallen & Zehr 2004), anders dan bij veel andere zoogdiersoorten, waar de vruchtbaarheid van een vrouwtje samenhangt met haar interesse in seks (Beach 1976). Apenvrouwtjes willen ook seks als ze niet vruchtbaar of zwanger zijn. Door infanticide is gedrag van soortgenoten een belangrijke selectiedruk die groepsleven bevordert bij apen (Sterck et al. 1997). Een mannetje is een goede verdediger van zijn baby tegen infanticidale mannetjes. Verdediging tegen infanticide is ook de reden dat apengroepen uit zowel vrouwtjes als mannetjes bestaan (van Schaik & Kappeler 1997). Vrouwtjes die verhuizen doen dit niet voor betere bescherming tegen roofdieren of voor beter eten, maar kiezen voor een groep met een sterk jong mannetje dat bescherming tegen infanticide biedt (Sterck 1997; Sterck & Korstjens 2000; Wich et al. 2004; Sterck et al. 2005). Deze groepen bevatten, anders dan bij de meeste andere zoogdieren die in groepen leven, niet alleen vrouwtjes en hun nakomelingen, maar een associatie tussen vrouwtjes, hun nakomelingen én mannetjes. Dit heeft gevolgen voor de groepen: niet alleen vrouwtjes moeten samenleven, maar ook mannetjes moeten met hun directe concurrenten omgaan, terwijl ze concurreren om iets dat niet zo goed te delen is met andere mannetjes: vaderschap van de spaarzame kinderen. Groepsleven van apen geeft dus bescherming tegen roofdieren en tegen soortgenoten; ze hebben voordeel van elkaar. Ook kunnen ze elkaar steunen in conflicten. Maar de individuen in de groep concurreren met hun groepsgenoten. Kortom, apen leven in groepen met de concurrenten met wie ze in de groep willen blijven: het klassieke dilemma van een biologische overgang van het ene naar het andere organisatieniveau: ze delen het groepsleven met hun geliefde concurrenten. Ze chillen op de apenrots. Hoe doen ze dat?
-‐5-‐
Hoe leven apen in groepen Groepsleven en intelligentie: de Sociale Intelligentie Hypothese Mensen hebben erg grote hersenen; er zijn wel dieren met grotere hersenen, maar die hebben ook een veel groter lichaam dat bestuurd moet worden. Mensen hebben echter voor hun lichaamsgrootte de grootste hersenen van allemaal. Dit komt niet helemaal uit het niets: ook apen hebben relatief grote hersenen (Jerison 1973). Echter, hersenen zijn energetisch kostbaar (Foley et al. 1991): het kost continu en veel energie om ze te onderhouden. Dit betekent dat een dier zich zulke grote hersenen moet kunnen veroorloven; ze dienen ergens een voordeel te bieden. Grote hersenen worden in verband gebracht met intelligentie, maar waar wordt deze voor gebruikt en levert dit dan ook voordelen op? Er zijn meerdere theorieën die het evolutionair nut van grote hersenen verklaren: om voedsel te lokaliseren (Milton 1988), om voedsel te verwerken (Parker & Gibson 1977), of om sociaal gedrag van soortgenoten bij te houden. Deze laatste theorie, ook wel bekend als de Sociale Intelligentie Hypothese, verklaart de patronen het beste (Dunbar 1995; Reader & Laland 2002). De Sociale Intelligentie Hypothese sluit dus aan bij het idee dat groepsleven complex is en samenwerking vergt met concurrenten. Om dit te onderzoeken bespreek ik eerst de sociale complexiteit in apengroepen, daarna in hoeverre we momenteel weten hoe intelligent apen zijn en tenslotte of apen deze intelligentie gebruiken in hun sociaal gedrag. Figuur 1. Verblijven voor makaken bij het BPRC, Rijswijk (foto’s BPRC).
-‐6-‐
Methodes Om te onderzoeken hoe apen zich gedragen in een groep en welke spelregels gehanteerd worden, gebruik ik in mijn onderzoek drie benaderingen: observaties, gedragsexperimenten en computersimulaties. Observaties zijn een klassieke methode, ook wel betiteld als ‘aapjes kijken’. Dit is essentieel. Patronen in gedrag kunnen zo waargenomen worden. Veel van mijn onderzoek is gedaan aan apen die in gevangenschap leven. Het is dan wel noodzakelijk dat de dieren zich ‘gewoon’ gedragen. Gelukkig blijkt dat patronen in gedrag in gevangenschap en in het wild veel op elkaar lijken (Aureli 1992); althans, in groepen waar de dieren op een normale manier opgroeien en de sociale dynamiek op wilde groepen lijkt (Kempes et al. 2008, 2009). Vooral als apen niet kunnen opgroeien in een groep, vertonen ze afwijkend gedrag (Mason, 1991). Daarnaast zijn gedragsexperimenten van groot belang. Hiertoe worden apen getraind om apart te zitten, om bijvoorbeeld naar een tv-‐scherm te kijken of een plankje met beloning binnen te trekken. De dieren dienen vrijwillig mee te werken en mogen alleen zitten niet eng vinden, omdat we willen dat ze aandacht voor de taak hebben. Dit lukt alleen als ze zich op hun gemak voelen. Het BPRC, het apencentrum in Rijswijk, waar de Utrechtse apen gehuisvest zijn, biedt uitstekende woonverblijven voor de groepen apen die we bestuderen (Figuur 1). Bovendien kunnen we ze goed observeren, ze trainen en testen in gedragsexperimenten. Naast werken met echte apen, werken we ook met simulaties van computerAPEN. Deze APEN zijn kleine programmaatjes in de computer, die gehoorzamen aan specifieke gedragsregels, maar zich verder in interactie met andere computerAPEN gedragen. Zulke computersimulaties zijn bij uitstek geschikt om allerlei regels, waar we van denken dat apen deze gebruiken voor hun gedrag, te testen op hun consequenties. Ik zal verderop in deze oratie hier een voorbeeld van geven. Sociale complexiteit bij apen Apen leven in groepen die bestaan uit familie en niet-‐verwante individuen. Doorgaans is er een dominantie-‐hiërarchie, waarbij dominante dieren meer toegang tot eten (Sterck & Steenbeek 1997) en partners hebben (Cowlishaw & Dunbar 1991) en meer aandacht krijgen (Watts 1998), hoewel dieren met gelijke dominantierang doorgaans veel met elkaar optrekken (Seyfarth 1977). De banden met familie zijn vaak innig: ze vlooien veel en steunen elkaar in conflicten. Maar niet alleen familie wordt aardig bejegend, sommige niet-‐familie wordt ook aardig gevonden (Figuur 2). Waarom dit zo is, is niet duidelijk. Het kan te maken hebben met sekse en leeftijd, of met individuele karakteristieken (Massen & Sterck 2013). Deze speciale banden met niet-‐familie worden ook wel vriendschap genoemd (Smuts 1985; Silk 2002; Massen et al. 2010; Seyfarth & Cheney 2012). Deze vriendschappen worden bepaald door vaak bijeen te zitten en veel te vlooien. Vrienden steunen elkaar ook vaak bij conflicten. De nieuwste inzichten geven aan dat vrienden ook belangrijk zijn voor de fitness van dieren. Een groter aantal vriendinnen vertaalt zich bij vrouwtjes in langer zelf overleven (bavianen: Silk et al. 2010) en kinderen die vaker overleven (bavianen: Silk et al. 2003, 2009; paarden: Cameron et al. 2009; dolfijnen: Frère et al. 2010).
-‐7-‐
Hier neem ik vriendschappelijk relaties tussen mannetjes en vrouwtjes onder de loep. Figuur 2. Sociale relaties van Bob, aap nummer 29, met groepsgenoten, gemeten door middel van samenzitten (figuur van Jorg Massen). De balkjes die boven de lijn uitsteken betreffen relaties die bij de beste 25% horen. Bob heeft hechte banden met familieleden (dieren met een grijze balk) en met sommige niet-‐vernanten (witte balken). Timon, dier 20, is een ‘vriend’.
Bij apen die in grote groepen leven met meerdere mannetjes en vrouwtjes, paren beide seksen doorgaans met meerdere partners (makaken: Kuester & Paul 1992; Manson 1992; Soltis et al. 2001). Ze zijn dus promiscue. Dominante mannetjes willen echter niet dat andere mannetjes ook paren en proberen dit te in te perken (Altmann 1962). Een mannetje kan echter maar één vrouwtje tegelijk bewaken tegen paringen met andere mannetjes, en als meerdere dames tegelijk willen paren, krijgt ook meneer 2 een kans. Inderdaad, in veel apengroepen is er een verband tussen de dominantierang van een mannetje en zijn paringssucces (Cowlishaw & Dunbar 1991). Er is vaak variatie, waarbij niet-‐dominante mannetjes vaker kunnen paren met vrouwtjes dan verwacht op basis van hun dominantie-‐positie. Er zijn verschillende manieren waarop dit tot stand kan komen. Zo kunnen vrouwtjes voorkeuren voor een of meerdere van de mannetjes in hun groep hebben, wat ik hierna zal bespreken. Een andere optie is het verstoppen van paringen, wat straks aan bod komt. Mensen hebben een bijzonder samenlevingsverband: paarvorming in grotere groepen (Rodseth et al. 1991). Lang is gedacht dat er geen apensoorten zijn die eenzelfde patroon vertonen; het menselijk samenlevingsverband werd eerder
-‐8-‐
vergeleken met paartjes vogels die in een kolonie broeden. Echter, in apengroepen met meerdere mannetjes en vrouwtjes lijken er, ondanks het promiscue gedrag van beide seksen, ook speciale banden tussen bepaalde mannetjes en vrouwtjes te bestaan (bavianen: Smuts 1985). Wij hebben onderzocht hoe dit bij makaken zit. Bij makaken vlooien bepaalde mannetjes en vrouwtjes vaak met elkaar (Massen et al. 2012). Dit zie je al buiten de paartijd, maar wordt in de paartijd nog intensiever. Dit vlooien hangt samen met wie paren: de mannetjes en vrouwtjes die veel vlooien, paren veel vaker dan paartjes die dit weinig doen. Vervolgens hebben we onderzocht of dit vlooi-‐ en paargedrag tot een grotere kans op nakomelingen leidde. Dit bleek het geval. Hoewel vrouwtjes met meerdere mannetjes paren, is de verwekker van haar kind veel vaker een mannetje dat aardig tegen haar was dan een mannetje dat dit niet was (Figuur 3). Vriendschap met vrouwtjes heeft dus voordelen voor mannetjes (Kulik et al. 2011; Massen et al. 2012). Oftewel, aardig gedrag blijkt een evolutionair voordeel te geven. Dit strookt niet echt met het beeld dat de natuur alleen strijdende individuen op een apenrots bevat. Figuur 3. Een mannetje dat een goede relatie met een vrouwtje heeft, is eerder de vader van haar kind dan een mannetje dat een slechte relatie heeft (naar figuur 4 van Massen et al. 2012).
Daarnaast schetst de constatering dat speciale banden tussen mannetjes en vrouwtjes misschien wel binnen een promiscue groepslevende soort kunnen ontstaan, een ander scenario voor het ontstaan van paarbanden bij de mens. Deze alternatieve verklaringen en hun samenhang met sociale intelligentie dienen verder onderzocht te worden.
-‐9-‐
Doorgaans werd er van uitgegaan dat niet alleen menselijke observatoren, maar ook de apen zelf hun relaties kenden (Aureli & Schaffner 2002; Bovet and Washburn 2003). Dit is echter in twijfel getrokken, omdat bij bavianen goede relaties niet lang stand houden (Barrett & Henzi 2002). De associaties zouden ook het gevolg kunnen zijn van simpele regels, waarbij de dominantie-‐interacties bepalen wie op welke plek zit. Onderzoek naar het effect van simpele regels op complexe patronen wordt vaak uitgevoerd met computersimulaties (Hogeweg & Hesper 1985; Hemelrijk 1998, 2000). In deze simulaties worden ‘APEN’ gecreëerd in de computer: ze hebben gedragsregels die ze hanteren als ze een andere computerAAP ontmoeten. Simulaties wijzen uit dat heftige agressieve interacties tussen APEN tot een duidelijke ruimtelijke verdeling leiden: dominanten in het centrum en niet-‐ dominanten aan de rand van de groep (Hemelrijk 1998). Deze verdeling is niet het gevolg van de wens van de APEN op een bepaalde plek in de groep te zitten, maar wordt veroorzaakt doordat niet-‐dominanten van dominanten weglopen. Ook het vermijden of in de gaten houden van dominanten resulteert in een verdeling met centrale dominanten (Evers et al. 2011, 2012). Figuur 4. Goede relaties in een computersimulatie. De dieren op de X-‐as vlooien de dieren op de Y-‐as. Op beide assen staan dieren van dominant naar niet-‐dominant gerangschikt. De donkere vakjes geven goede relaties, ofwel vriendschappen met veel vlooien, weer, de lichte slechte relaties, met weinig of geen vlooien (figuur van Ellen Evers). Hoewel dominantie van belang is voor vriendschap, is het nog belangrijker dat dieren elkaar wederzijds geregeld vlooien.
In een nieuwe simulatie, waarbij computerAPEN elkaar niet alleen agressief bejegenen, maar elkaar ook aardig kunnen vinden, vonden we dat de ruimtelijke verdeling alleen niet voldoende was om herhaaldelijke vriendschappelijke interacties
-‐10-‐
tussen APEN te krijgen (Evers et al. 2014). Alleen als dieren vriendelijke interacties in het verleden als leidraad gebruikten, en dus als boekhouders bijhielden wie aardig was geweest, konden er wederzijdse patronen van vriendelijk gedrag ontstaan. Deze simulaties laten zien dat enkel nabijheid als gevolg van agressiepatronen niet genoeg is om vriendschap te laten ontstaan, maar je laten leiden door gedrag in het verleden noodzakelijk is (Figuur 4). De in de simulatie gevonden variatie in goede relaties, die niet specifiek van dominantie afhangen, lijken ook op de variatie in goede relaties die bij echte apen waargenomen worden (Figuur 2; Massen 2010). Vriendschap lijkt dus voort te komen uit sociaal gedrag op basis van eerdere ervaringen. Sociaal gedrag bij apen is dus complex. Bovendien zijn er duidelijke aanwijzingen dat apen hun geheugen van interacties met groepsgenoten gebruiken om hun gedrag te richten. Intelligentie bij apen Voordat we verder naar de intelligentie van apen gaan kijken, wil ik eerst kort bespreken hoe mensen eigenlijk sociaal kunnen omgaan met anderen. Mensen denken na over zichzelf en over anderen: wat beweegt je, wat heb je meegemaakt. Dit reflecteren op zichzelf en op anderen maakt gebruik van ‘Theory of Mind’, waarbij een individu een gedachtenwereld met ideeën, wensen en bedoelingen wordt toegeschreven (Woodruff & Primack 1979). We snappen wat een ander beweegt. Dit zal ik inleven noemen. Verklaringen voor gedrag die gebaseerd zijn op inleven, worden door mensen heel gemakkelijk en losjes gebruikt. We interpreteren niet enkel het gedrag van medemensen op deze manier, maar ook van dieren. Ook hebben we er geen enkele moeite mee om niet-‐levende fenomenen een wil toe te kennen. Het gemak waarmee wij niet alleen anderen, maar ook natuurkundige processen een eigen motivatie toekennen, is misschien wel handig om dingen begrijpelijk te maken, maar is tegelijk een valkuil: als wij een bedoeling zien, is die er mogelijk niet. We kunnen de bedoeling van andere mensen verkeerd inschatten, terwijl die zich echt wel kunnen inleven. Dit geldt helemaal voor het als zodanig interpreteren van gedrag van andere organismen, want kúnnen deze zich wel inleven in een ander? Het vinden van inlevingsvermogen lijkt soms wel de heilige graal bij onderzoek naar slimheid van dieren. Mogelijk maakt dit vermogen ons tot een unieke soort: met behulp van inleven, ‘Theory of Mind’, kunnen we onderwijzen en empathie voelen, maar ook manipuleren en bedriegen. Mensen kunnen zich inleven in anderen. Een belangrijke vraag is hoe zo’n unieke eigenschap geëvolueerd kan zijn. Daarvoor zijn er verschillende scenario’s: 1) de eigenschap is in één keer verschenen (er zijn geen voorlopers)(Saxe 2005); 2) deze bouwt voort op voorlopers (Sterck & Begeer 2010); en 3) deze is een emergente eigenschap, opgebouwd uit meerdere deeleigenschappen (Barrett et al. 2003). De idee dat inleven in anderen in één keer, zonder voorlopers, is verschenen is niet waarschijnlijk; zo hangt inleven bij kinderen samen met zowel taal als voorstellingsvermogen (Geurts et al. 2010; Sterck & Begeer 2010). Het is veel waarschijnlijker dat het gebouwd is op andere eigenschappen, waarbij de voorlopers in de evolutie gaandeweg complexer zijn geworden (bijvoorbeeld Koski & Sterck
-‐11-‐
2010). Een alternatief scenario is dat een aantal eigenschappen onafhankelijk evolueerde, zoals causaal en analoog redeneren, episodisch geheugen voor eerdere gebeurtenissen, en die geven, samen met het vermogen impulsen te remmen en veel hersencapaciteit, als bonus ook nog inleven (Barrett et al. 2003). Deze laatste twee hypotheses bieden aanknopingspunten voor onderzoek bij andere soorten: hebben ze voorlopers of componenten van inleven. Ik ga hier in op voorlopers van inleven, met name voorlopers die visuele informatie van anderen betreffen. Voordat een individu kan snappen wat een andere ziet, en dus wat voor kennis de ander bezit, zijn er een aantal stappen die genomen worden. Dit zijn in oplopende intelligentie de volgende stappen: de voorlopers 1) begrijpen wat de blikrichting van een ander is; 2) begrijpen dat deze blikrichting op iets specifieks gericht is: het onderwerp van aandacht; en 3) begrijpen dat een ander iets ziet. Bij een volgende stap kunnen ze simpel inleven: 4) ze begrijpen dat een ander iets weet; en tenslotte echt inleven: 5) begrijpen dat je wat een ander ziet kan manipuleren, oftewel bedrog. We hebben eerst onderzocht of makaken begrijpen wat de blikrichting van een ander dier is (Goossens et al. 2008). Apen zaten voor de onderzoeker die een beetje eten in de hand hield. De onderzoeker keek vervolgens 10 seconden naar de aap, of keek 10 seconden schuin omhoog. Daarna kreeg de aap altijd de beloning. De reactie van de aap gedurende de 10 seconden kijktijd werd gemeten: keek hij omhoog of niet? Inderdaad, Java-‐apen kijken vaker omhoog als de onderzoeker omhoog kijkt, dan wanneer deze naar de aap kijkt. Oftewel: de aap kijkt mee omhoog. Niet alleen gewone apen, zoals makaken (Itakura 1996), maar ook mensapen (Itakura et al. 1999; Tomasello et al. 1999) volgen de blikrichting van een ander individu, net zoals honden (Miklosi et al. 1998), geiten (Kaminski et al. 2005), raven (Bugnyar et al. 2004), rode ibissen (Loretto et al. 2010) en zelfs schildpadden (Wilkinson et al. 2010). Dit kan veroorzaakt worden door simpel leren: als je dezelfde kant op kijkt als een ander, zie je vaak iets interessants. Je hoeft niet te snappen dat de ander naar een bepaalde plek kijkt. Nu was er tijdens ons onderzoek op het grijze betonnen plafond niets bijzonders te zien. De apen bleken herhaaldelijk omhoog te kijken, wat lijkt op het controleren of ze wel de goede blikrichting te pakken hebben (Goossens et al. 2008). Dit suggereert dat de aap iets verwacht te zien in de blikrichting. Het herhaald kijken, of check-‐looking, is ook waargenomen bij mensapen en kinderen (Scaife & Bruner 1975; Call et al. 1998; Braüer et al. 2005). Waar dit bij kinderen als een aanwijzing voor inleven kan gelden, is dit bij apen minimaler geïnterpreteerd als reageren op de herhaalde trigger van een kijkend individu. Vervolgens hebben we het kijken interessanter gemaakt door de experimentator met een gelaatsexpressie omhoog te laten kijken. Apen kijken vaak ergens heen met een specifieke gelaatsexpressie, waarmee ze aan een ander communiceren wat ze ergens van vinden. Bijvoorbeeld, als dieren tijdens een conflict een coalitiepartner zoeken, wordt afwisselend een agressieve gelaatsuitdrukking gebruikt voor de tegenstander en een vriendelijk gezicht voor het dier dat ze als coalitiepartner willen hebben. Zo’n gelaatsuitdrukking kan dus aangeven naar wie er gekeken wordt. Om te onderzoeken of gelaatsuitdrukkingen een effect hebben, herhaalden we het blikrichting-‐experiment met gelaatsuitdrukkingen. De onderzoeker deed een onderdanige (open mond),
-‐12-‐
agressieve (open bek), of vriendelijke (lipsmakken) apengezichtsuitdrukking na terwijl zij omhoog keek (Goossens et al. 2008). Dit werd vergeleken met een neutrale blik omhoog. Het blijkt dat apen langer kijken als de onderzoeker een apengezicht nadoet dan wanneer ze neutraal kijkt. Dit geeft aan dat zo’n blik meer aandacht trekt (Teufel et al. 2010), mogelijk omdat het dier een idee heeft over het doel van de blik. Dit is onderzocht in het volgende gedragsexperiment. In vervolgonderzoek testten we of de apen snappen naar wie een ander kijkt (Overduin – de Vries 2013). Hiervoor hebben we plaatjes met sociale scènes geconstrueerd. We maakten gebruik van het feit dat bij makaken de agressie eigenlijk altijd van een dominant naar een niet-‐dominant dier gaat en de onderdanigheid van een niet-‐dominant naar een dominant dier. In deze sociale scènes zaten drie dieren uit dezelfde groep van dominant naar niet-‐dominant op een rijtje. Het dier met de middelste dominantierang kon met een agressieve apengezichtsuitdrukking naar een minder dominant dier kijken, wat gebruikelijk was; of agressief kijken naar een meer dominant dier, hetgeen ongebruikelijk was. Zowel dieren als mensen kijken langer naar onverwachte gebeurtenissen (Kim & Spelke 1992; Cheney et al. 1995). Het bleek dat met name de mannetjes Java-‐apen hier gevoelig voor waren: ze keken langer naar onverwachte sociale scènes. Omdat alleen de blikrichting van het dier in het midden anders was, gaf dit aan dat ze snappen waar de blikrichting van een andere aap op gericht is. De volgende stap, of dieren snappen wat een ander kan zien, is onderzocht bij chimpansees (Hare et al. 2000). Op twee plekken werd eten neergelegd, de ene plek wel en de andere niet zichtbaar voor een dominant dier. Een niet-‐dominant dier, die beide plekken kon zien, kreeg met een korte voorsprong de mogelijkheid een van de twee voedselitems te pakken. Ze pakten bij voorkeur het eten dat de dominant niet kon zien. Echter, kapucijnapen (Hare et al. 2003) en penseelaapjes (Burkart & Heschl 2006) konden dit niet, of er was een andere verklaring: door naar het zichtbare eten te kijken verklapte de dominant welk eten hij zou pakken (Burkart & Heschl 2007). Wij onderzochten of Java-‐apen snappen wat een ander kan zien (Overduin – de Vries et al. 2013b). Door een aanpassing met één-‐richting spiegelglas konden we uitsluiten dat het dominante dier aangaf welk eten hij kon zien. Het bleek dat Java-‐ apen, net als chimpansees, bij voorkeur het eten pakten dat niet zichtbaar was voor de dominant (Figuur 5). Dit duidt er op dat mensapen én gewone apen weten wat een ander kan zien. Of men dan ook kan beweren dat een aap dan weet wat een ander weet, wordt betwist. De volgende cognitieve stap is begrijpen wat een ander weet en dat zijn informatie verouderd kan zijn. Dit is écht inleven. Bij mensapen heeft dit type taken nog niet tot positieve resultaten geleid (Call & Tomasello 1999; Kaminski et al. 2008) en bij gewone apen zijn deze capaciteiten niet getest.
-‐13-‐
Figuur 5. Makaken pakken eerder het voedsel dat niet, dan het voedsel dat wél zichtbaar is voor een dominant dier (naar figuur 2 uit Overduin -‐ de Vries et al. 2013b).
Gebruiken apen intelligentie in sociaal gedrag Kennis kan ook gebruikt worden om een ander op het verkeerde been te zetten en te bedriegen. Dit gebruik maken van sociale situaties worden ‘tactical deception’ genoemd, letterlijk vertaald is dat ‘handig bedriegen’. Het wordt gedefinieerd als gedrag dat op een andere manier dan gewoonlijk toegepast wordt, en een ander daardoor bedot wordt. Dit hoeft niet persé heel slim te zijn. Het kan ook aangeleerd worden door enkel te ervaren wat effectief is. Wij hebben gekeken naar bedrog in seksueel gedrag: verbergen niet-‐dominante mannetjes en vrouwtjes hun paringen voor het dominante alfa-‐mannetje? Waar individuen verschillende belangen hebben en dominanten gedrag van niet-‐dominante dieren kunnen verhinderen, kunnen niet-‐dominanten hieraan ontsnappen door het gedrag stiekem te doen. Dit kan zijn door gedrag buiten het gezichtsveld van dominante dieren uit te voeren. Stiekem paren bij apen wordt in allerlei anekdotes beschreven. De beroemdste is van Hans Kummer, een Zwitserse onderzoeker. Hij bestudeerde mantelbavianen, waar mannetjes de dames van hun harem strak onder toezicht houden. Af en toe volgt een jong mannetje zo’n harem, maar de harem-‐man geeft
-‐14-‐
hem geen kans tot toenadering tot zijn vrouwtjes. Kummer (1995) zag echter een vrouwtje zo’n volgend mannetje vlooien, terwijl hij achter een rots zat, niet zichtbaar voor de harem-‐man. Normaal gesproken tolereert de harem-‐man zo’n toenadering niet. Snapte dit vrouwtje wat de harem-‐man kon zien? Whiten en Byrne (1988), twee Engelse onderzoekers, hebben dit type anekdotes verzameld als bewijs van ‘tactical deception’, waarbij gewoon gedrag zó wordt toegepast dat een ander bedrogen wordt. Tactisch bedrog kan bestaan uit het weglaten van informatie en het manipuleren van informatie. Echter, hoewel anekdotes aangeven hoe anderen bedrogen kunnen worden, is het geen bewijs voor wat de bedriegers zelf van hun gedrag snappen: weten ze dat ze een ander op het foute been zetten? Ook makaken hebben in de groep een dominant mannetje dat paringen probeert te monopoliseren; met wisselend succes. Vrouwtjes paren graag met meerdere mannetjes, om de vaderschapskans te verdelen en van al deze mannetjes in ieder geval aardig gedrag naar hun kinderen te krijgen. Ook andere kerels dan de alfa-‐man vinden ze aantrekkelijk en deze niet-‐dominante mannetjes paren ook liever nu dan in een verre toekomst: de situatie waarin zij samenspannen tegen een monopoliserende alfa-‐man is duidelijk aanwezig, maar paren ze ook vaker in zijn af-‐ dan aanwezigheid? Figuur 6. Hoe vaak niet-‐dominante mannetjes en vrouwtjes paren in aan-‐ of afwezigheid van de alpha-‐man (figuur van Anne Overduin – de Vries, Overduin – de Vries et al. 2012)
-‐15-‐
Door de binnen-‐ en buitenverblijven visueel te scheiden, konden we onderzoeken of makaken stiekem paren. Inderdaad, bij makaken paren niet alleen dominante mannetjes (Overduin – de Vries et al. 2012, 2013a). Ook niet-‐dominante mannetjes en vrouwtjes paren, en doen dit vaker als de alfa-‐man afwezig is (Figuur 6). De sterkte van dit verstop-‐effect bleek van de dominantie-‐rang van toekijkende mannetjes af te hangen: alleen de mannetjes met een hogere rang veroorzaakten stiekeme paringen. Zulk gedrag kan veroorzaakt worden door afstraffingen, maar die komen niet heel vaak voor. De ontwikkeling van dit verstoppen wordt momenteel verder uitgezocht. We toonden dus aan dat apen vaker paren als het alfa-‐mannetje niet in hun buurt is. Maar hoe doen ze dit, gebruiken ze hiervoor hun kennis van wat een ander kan zien? Oftewel, gebruiken apen hun kennis van wat een ander ziet ook om gedrag aan het zicht van anderen te onttrekken (Gygax 1995)? Dit onderzochten we door tijdelijk, en op variabele plekken, schotten te plaatsen (Overduin – de Vries 2013). Door de schotten niet op een vaste plek te zetten, probeerden we de apen te dwingen hun intelligentie te gebruiken, in plaats van hen te trainen zich te verstoppen achter de schotten. We hadden er grote verwachtingen van. De resultaten zijn echter teleurstellend. Van de 1001 paringen waren er slechts 14 nabij de schotten, en ten opzichte van de alfa-‐man ongeveer even vaak er achter als er voor. Ook als we het schot langer lieten staan, wat we bij een van de groepen deden, gebruikten ze dit niet. We dachten dat we ze te weinig ruimte gaven om stiekem paren aantrekkelijk te maken en gaven een groep twee buitenverblijven om verder weg te zitten van het monopoliserende alfa-‐mannetje. Maar ook dit mocht niet baten. De apen gebruikten de schermen niet. Oftewel, hoewel niet-‐dominante mannetjes en vrouwtjes hun paringen verstoppen voor meer dominante mannetjes, lijken ze dit niet met opzet te kunnen doen. Dit lijkt in tegenspraak met hun vermogen te snappen wat een ander kan zien. Echter, mogelijk was de opgave veel moeilijker dan snappen wat een ander kan zien, want die dieren moesten ook manipuleren wat een ander kan zien, en dit ook nog eens gecoördineerd, met beide paringspartners, doen. We hebben ze dus eigenlijk gevraagd hun inlevingsvermogen in anderen te gebruiken, en deze mate van intelligentie bezitten ze waarschijnlijk niet. De resultaten van het gebruik van intelligentie in sociaal gedrag zijn dus teleurstellend. Hoewel de makaken in een gedragsexperimentele situatie slim gedrag vertonen, ze snappen zelfs wat een ander kan zien, lijken ze dit niet toe te passen in hun sociale gedrag. Mogelijk snappen ze het niet, wat betekent dat ze cognitie niet gebruiken om complexe situaties te manipuleren. Ook is het mogelijk dat we hen veel te moeilijke dingen vroegen, waarbij ze inlevingsvermogen moesten gebruiken. Dit vraagt om meer onderzoek naar wat apen of en hoe apen hun intelligentie inzetten in sociaal gedrag. Conclusie Uit dit overzicht van mijn onderzoek komt een beeld naar voren dat apen complex sociaal gedrag vertonen en dat gedifferentieerd wordt tussen groepsgenoten. Computersimulaties steunen de veronderstelling dat apen hun sociale gedrag naar individuen baseren op eerdere ervaringen met deze dieren, en niet alleen op meer algemene informatie. Bovendien zijn makaken behoorlijk slim, ze
-‐16-‐
snappen niet alleen welke kant een ander op kijkt, maar ook waar zijn blik op gericht is en wat dit individu al dan niet kan zien en dus hebben ze een voorloper van inlevingsvermogen. Echter, het is nog niet duidelijk of apen deze intelligentie in hun sociale gedrag gebruiken. Dit contrasteert met de Sociale Intelligentie Hypothesis, die veronderstelt dat de intelligentie van apen geselecteerd wordt door hun sociale omstandigheden. De toekomst Onderzoek De vraag of intelligentie bij apen eigenlijk wel geselecteerd wordt door sociaal gedrag is dus nog niet beantwoord. Mijn onderzoek zal zich richten op deze vraag en zal daarom sociale complexiteit, apenintelligentie en het gebruik van intelligentie in sociaal gedrag onderzoeken. Het onderzoek naar sociale complexiteit zal zich richten op de rol van agressief en aardig gedrag, in samenwerking met onderzoekers van sociale wetenschappen. Ook zullen het sociaal geheugen, andere voorlopers en componenten van inlevingsvermogen, ‘Theory of Mind’, verder onderzocht worden. Bovendien is het gebruik van intelligentie in de groep nauwelijks bekend. We slaagden er niet in aan te tonen dat apen hun intelligentie gebruiken in complexe sociale situaties. Dit kan betekenen dat de hypothese dat apenintelligentie wordt gebruikt in en geselecteerd wordt door sociaal gedrag niet klopt. Een andere optie is dat we niet op de juiste momenten gekeken hebben. Intelligentie wordt bij mensen vooral aangesproken in nieuwe, onverwachte situaties. Dat we dus tot nog toe niet aan konden tonen dat apen hun intelligentie in sociaal complexe situaties gebruiken, kan hiermee te maken hebben. Het nieuwe onderzoek richt zich op sociaal gedrag bij introducties van nieuwe individuen in een groep, een uitgelezen moment hier onderzoek naar te doen. Bij onderzoek naar sociale strategieën blijkt dat individuen verschillen in hun gedrag. Dit is geen toevallige variatie, maar betreft systematische verschillen tussen individuen in tendenties voor bepaald gedrag. Dit laatste wordt bij dieren, net zoals bij mensen, persoonlijkheid genoemd (Réale et al. 2007). Persoonlijkheid bij apen heeft duidelijke sociale componenten, maar het effect op sociaal gedrag en functioneren in de groep is niet onderzocht. Onderwijs Onderzoek aan een universiteit gaat samen met onderwijs, het opleiden van studenten. Een universiteit probeert academici op te leiden, door studenten uit te dagen zelfstandig te denken, op basis van kennis, abstracties en logisch redeneren. Zelfstandige denkprocessen kunnen nieuwe inzichten bieden. Misschien is soms een sprankje inspiratie genoeg, maar doorgaans zijn academische vaardigheden, zoals het snel doorgronden van een nieuw stuk informatie, het leggen van verbanden en stellen van kritische vragen, cruciaal. Bij de onderzoeksgroep Animale Ecologie proberen we excellent en uitdagend onderwijs aan te bieden dat van studenten academici maakt. Hierbij willen we ook nieuwe methodes zoeken om dit toegankelijk te maken, zoals e-‐onderwijs. Academische vaardigheden zijn niet alleen voor wetenschappers van belang, maar ook bij werkzaamheden in de maatschappij. Oud-‐studenten van onze groep die
-‐17-‐
in niet-‐academische banen zijn beland, vertellen me dat ze als gedragsbioloog een aantal essentiële vaardigheden mee kregen: naast analytisch vermogen, hebben ze veel aan de specifieke gedragsbiologische vaardigheid van het observeren. Dit is voor ons natuurlijk leuk om te horen. We leiden dus academici op die zowel voor de wetenschap als de maatschappij vanuit hun opleiding belangrijke kennis en vaardigheden meebrengen. Toepassen van onderzoek Fundamenteel onderzoek naar het functioneren van individuen in de groep heeft een duidelijke toepassing voor organisaties die wilde diersoorten huisvesten. Wilde groepslevende dieren worden gehuisvest bij onderzoekscentra zoals het apencentrum BPRC, bij maatschappelijke instellingen en bij dierentuinen. De Europese en Nederlandse regelgeving bepalen dat alle apen sociaal moeten zitten, omdat dit een belangrijke behoefte van deze dieren is. Bij het apencentrum BPRC zitten alle dieren sociaal. Fundamenteel inzicht in het functioneren van individuen in groepen draagt bij aan een verbetering van het management. Het apencentrum BPRC profiteert direct van de nieuwste inzichten door de directe link met gedragsbiologisch onderzoek. De samenwerking met maatschappelijke instellingen en dierentuinen maakt het mogelijk onderzoek te doen naar het welzijn van wilde dieren, waaronder apen. De samenwerking met dierentuinen richt zich mede op het eigen onderzoek van de dierentuinen. Dit is gericht op het verbeteren van dierenwelzijn en op natuurbehoud. Het onderzoek van Animale Ecologie draagt aan beide doelen bij. Natuurbescherming is gericht op duurzame ontwikkeling, het behoud van bestaande of zelfs de constructie van nieuwe natuur. Vaak krijgt de botanische kant van duurzame ontwikkeling veel aandacht. Echter, natuurbehoud zonder dieren is erg stil. Inzichten hoe individuen in groepen functioneren en zich aanpassen aan een veranderende omgeving kan bijdragen aan het beheer van bestaande populaties, maar kan een nog grotere bijdrage leveren aan het construeren van nieuwe natuur. Deze kennis wordt nog niet optimaal benut en nieuwe samenwerkingen worden momenteel onderzocht. Mensen leven in een continu veranderende omgeving. Zo wordt gezellig samenzijn tegenwoordig ‘chillen’ genoemd, en dat is geloof ik ook al weer een achterhaalde term. Werkomstandigheden worden steeds dynamischer, net zoals de sociale relaties. Een beter begrip van de biologie van samenleven geeft een belangrijke theoretische achtergrond om het samenleven van mensen te beschouwen. Ook geeft het inzicht in de evolutie en de processen die ook de mens hanteert om in een groep te functioneren. Kennis van apen vormt hierbij een onmisbare schakel en beter begrip kan bijdragen aan belangrijke huidige wetenschappelijke vragen. Dankwoord Ook ik ben een groepsdier en ik ben niet in mijn eentje hoogleraar geworden. Ik dank de Universiteit Utrecht en de Van der Gaag Stichting die mijn leerstoel mogelijk maakten. Ik wil ook mijn collega’s bij de Universiteit Utrecht en het BPRC in Rijswijk bedanken. Het zijn te veel mensen om individueel op te noemen, maar ik wil
-‐18-‐
jullie allen bedanken voor de fijne samenwerking en ook de goede zorgen voor de apen. Ik zie uit naar de samenwerking in de toekomst. Ik wil ook mijn familie en vrienden bedanken: het is fijn om dit moment met jullie te kunnen delen. Eén persoon wil ik er toch uitlichten: Jan van Hooff. Jouw brede blik op gedrag, zowel in de wetenschap als in een bredere maatschappelijke context, is een voorbeeld voor mij. Je hebt me ook altijd gesteund. Daarvoor mijn grote dank. Mijn ouders wil ik bedanken voor de stimulans en vrijheid, ook als ik dingen deed die ze minder waardeerden, en het leren genieten van buitenleven en de natuur. Mijn moeder: je was lang de zieligste moeder uit de buurt, met niet alleen een dochter, maar ook een zoon op een ander continent. Je hebt dit met een optimistische instelling bekeken. Mijn vader: als kind keek ik met je naar dieren, zoals konijntjes in de duinen. Onze gesprekken legden mogelijk de kiem voor mijn wetenschappelijke belangstelling: we waren het eens dat we het met elkaar oneens konden zijn. Als laatste mijn gezin: mijn meest speciale relaties: je kan ze bestuderen, maar ze te ervaren is nog véél beter. Om het groepsleven te vieren, wil ik u, zoals na een oratie gebruikelijk, voor de borrel uitnodigen, om samen te ‘Chillen in de senaatszaal’. Ik heb gezegd.
-‐19-‐
Referenties Altmann, S.A. (1962) A field study of the sociobiology of rhesus monkeys, Macaca mulatta. Annals of the New York Academy of Sciences 102: 338-‐435. Aureli, F. (1992) Post-‐conflict behaviour among wild long-‐tailed macaques (Macaca fascicularis). Behavioral Ecology and Sociobiology 31: 329 -‐337. Aureli, F. & Schaffner, C.M. (2002) Relationship assessment through emotional mediation. Behaviour 139: 393-‐420. Barrett, L. & Henzi, S.P. (2002) Constraints on relationship formation among female primates. Behaviour 139: 263-‐289. Barrett, L., Henzi, P., & Dunbar, R. (2003) Primate cognition: From ‘‘what now?’’ to ‘‘what if?’’ Trends in Cognitive Sciences 7: 494–497. Beach, F.A. (1976) Sexual attractivity, proceptivity, and receptivity in female mammals. Hormones and Behavior 7: 105-‐138. Bovet, D. & Washburn, D.A. (2003) Rhesus macaques (Macaca mulatta) categorize unknown conspecifics according to their dominance relations. Journal of Comparative Psychology 117: 400-‐ 405. Braüer, J., Call, J. & Tomasello, M. (2005) All great ape species follow gaze to distant locations and around barriers. Journal of Comparative Psychology 119: 145-‐154. Bugnyar, T., Stöwe, M. & Heinrich, B. (2004) Ravens, Corvus corax, follow gaze direction of humans around obstacles. Proceeding of the Royal Society London B Biological Sciences 271: 1331-‐1336. Burkart, J. & Heschl, A. (2006) Geometrical gaze following in common marmosets (Callithrix jacchus). Journal of Comparative Psychology 120: 120-‐130. Burkart, J.M. & Heschl, A. (2007) Understanding visual access in common marmosets, Callithrix jacchus: perspective taking or behaviour reading? Animal Behaviour 73: 457-‐469. Call, J., Hare, B.A. & Tomasello, M. (1998) Chimpanzee gaze following in an object-‐choice task. Animal Cognition 1: 89-‐99. Call, J. & Tomasello, M. (1999) A nonverbal false belief task: The performance of children and great apes. Child Development 70: 381-‐395. Cameron, E.Z., Setsaas, T.H. & Linklater, W.L. (2009) Social bonds between unrelated females increase reproductive success in feral horses. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 106: 13850-‐13853. Cheney, D.L., Seyfarth, R.M. & Silk, J.B. (1995) The response of female baboons (Papio cynocephalus ursinus) to anomalous social interactions: evidence for causal reasoning? Journal of Comparative Psychology 109: 134-‐141. Cowlishaw, G. & Dunbar, R.I.M. (1991) Dominance rank and mating success in male primates. Animal Behaviour 41: 1045-‐1056. Dunbar, R.I.M. (1995) Neocortex size and group size in primates: a test of the hypothesis. Journal of Human Evolution. 28: 287–296. Evers, E., de Vries, H., Spruijt, B.M. & Sterck. E.H.M. (2011) Better safe than sorry -‐ Avoidance and social attention regulate group structure in an agent-‐based model. PlosOne 6(11): e26189. Evers, E., de Vries, H., Spruijt, B.M. & Sterck. E.H.M. (2012) Look before you leap -‐ Individual variation in social vigilance shapes socio-‐spatial group properties in an agent-‐based model. Behavioral Ecology and Sociobiology 66: 931-‐945. Evers, E., de Vries, H., Spruijt, B.M. & Sterck. E.H.M. (2014) The EMO-‐Model: An agent-‐based model of primate social behavior regulated by two emotional dimensions, Anxiety-‐FEAR and Satisfaction-‐ LIKE. PlosOne 9(2): e87955. Fichtel, C. (2012) Predation. In: The evolution of primate societies. J.C. Mitani, J. Call, P.M. Kappeler, R.A. Palombit & J.B. Silk (eds.). The University of Chicago Press, Chicago, pp. 169-‐194. Foley, R.A., Lee, P.C., Widdowson, E.M., Knight, C.D. & Jonxis, J.H.P. (1991) Ecology and energetics of encephalization in hominid evolution. Philosophical transactions -‐ Royal Society. Biological Sciences 334(1270): 223-‐232 Frére, C.H., Krutzen, M., Mann, J., Conner, R.C., Bjeder, L. & Sherwin, W.B. (2010) Social and genetic interactions drive fitness variation in a free-‐living dolphin population. Proceedings of the National Academy of Sciences, U.S.A. 107: 19949-‐19954. Geurts, H.M., Broeders, M., & Nieuwland, M.S. (2010) Thinking outside the executive functions box: Theory of Mind and pragmatic abilities in attention deficit/hyperactivity disorder. European
-‐20-‐
Journal of Developmental Psychology 7: 135–151. Goossens, B.M.A., Dekleva, M., Reader, S.M., Sterck, E.H.M. & Bolhuis, J.J. (2008) Gaze following in monkeys is modulated by observed facial expressions. Animal Behaviour 75: 1673-‐1681 Gygax, L. (1995) Hiding behaviour of long-‐tailed macaques (Macaca fascicularis): I. Theoretical background and data on mating. Ethology 101: 10–24. Hare, B., Addessi, E., Call, J., Tomasello, M. & Visalberghi, E. (2003) Do capuchin monkeys, Cebus apella, know what conspecifics do and do not see? Animal Behaviour 65: 131-‐142. Hare, B., Call, J., Agnetta, B. & Tomasello, M. (2000) Chimpanzees know what conspecifics do and do not see. Animal Behaviour 59: 771-‐785. Hemelrijk, C.K. (1998) Spatial centrality of dominants without positional preference. Artificial Life VI: Proceedings of the Sixth International Conference on Artificial Life. MIT Press, Cambridge, Mass. Hemelrijk, C.K. (2000) Towards the integration of social dominance and spatial structure. Animal Behaviour 59: 1035–1048. Hogeweg, P. & Hesper, B. (1985) Socioinformatic processes: MIRROR modelling methodology. Journal of Theorical Biology 113: 311–330. Hrdy, S.B. (1974) Male-‐male competition and infanticide among the langurs (Presbytis entellus) of Abu, Rajasthan. Folia Primatologica 22: 19-‐58. Hrdy, S.B. (1979) Infanticide among animals: A review, classification, and examination of the implications for the reproductive strategies of females. Ethology and Sociobiology 1: 13-‐40. Itakura, S. (1996) An exploratory study of gaze-‐monitoring in nonhuman primates. Japanese Psychological Research 38: 174-‐180. Itakura, S., Agnetta, B., Hare, B. & Tomasello, M. (1999) Chimpanzee use of human and conspecifc social cues to locate hidden food. Developmental Science 2: 448-‐456. Jerison, H.J. (1973) Evolution of the brain and intelligence. Academic Press, New York. Kaminski, J., Call, J. & Tomasello, M. (2008) Chimpanzees know what others know, not what they believe. Cognition 109: 224-‐234. Kaminski, J., Riedel, J., Call, J. & Tomasello, M. (2005) Domestic goats, Capra hircus, follow gaze direction and use social cues in an object choice task. Animal Behaviour 69: 11-‐18. Kempes, M.M., den Heijer, E., Korteweg, L., Louwerse, A.L., Sterck, E.H.M (2009) Socially deprived rhesus monkeys fail to reconcile: do they not attempt or not accept reconciliation? Animal Behaviour 78: 271-‐277. Kempes, M.M., Gulickx, M.M.C., van Daalen, H.J.C., Louwerse, A.L. & Sterck, E.H.M. (2008) Social competence is reduced in socially deprived rhesus monkeys. Journal of Comparative Psychology 122: 62-‐67. Kim, I.K. & Spelke, E.S. (1992) Infants' sensitivity to effects of gravity on visible object motion. Journal of Experimental Psychology 18: 385-‐393. Koski, S.E. & Sterck, E.H.M. (2010) Empathic chimpanzees: A proposal of the levels of emotional and cognitive processing in chimpanzee empathy. European Journal of Developmental Psychology. 7: 38-‐66. Kuester, J. & Paul, A. (1992) Influence of male competition and female mate choice on male mating success in Barbary macaques (Macaca sylvanus). Behaviour 120: 192–217. Kulik, L., Muniz, L., Mundry, R. & Widdig, A. (2011) Patterns of intervention and the effect of coalitions and sociality on male fitness. Molecular Ecology 21: 699-‐714. Kummer, H. (1995) In quest of the sacred baboon. A scientist’s journey. Princeton University Press, Princeton. Loretto, M.-‐C., Schloegl, C. & Bugnyar, T. (2010) Northern bald ibises follow others' gaze into distant space but not behind barriers. Biology Letters 6: 14-‐17. Manson, J.H. (1992) Measuring female mate choice in Cayo Santiago rhesus macaques. Animal Behaviour 44: 405–416. Mason, W.A. (1991) Effects of social interaction on well-‐being: Developmental aspects. Laboratory Animal Science 41: 323–328. Massen, J.J.M. (2010) ‘Friendship’ in macaques. Economics and emotions. PhD-‐thesis. Utrecht University, Utrecht. , Massen J.J.M. & Sterck, E.H.M. (2013) Stability and durability of intra-‐ and intersex social bonds of captive rhesus macaques (Macaca mulatta). International Journal of Primatology 34: 770-‐791. Massen, J.J.M., Overduin – de Vries, A.M., de Vos – Rouweler, A.J.M., Spruijt, B.M., Doxiadis, G.G.M. & Sterck, E.H.M. (2012) Male mating tactics in captive rhesus macaques, Macaca mulatta: the
-‐21-‐
influence of dominance, markets and relationship quality. International Journal of Primatology 33: 73-‐92. , Massen, J.J.M., Sterck, E.H.M. & de Vos, H. (2010) Close social associations in animals and humans: functions and mechanisms of friendship. Behaviour 147: 1379-‐1412. Miklosi, A., Polgardi, R., Topal, J. & Csanyi, V. (1998) Use of experimenter given cues by dogs. Animal Cognition 1: 113-‐121. Milton, K. (1988) Foraging behaviour and the evolution of primate intelligence. In: Machiavellian Intelligence. R. Byrne & A. Whiten (eds). Oxford University Press, Oxford, pp. 285-‐305. Mitani, J.C., Call, J. Kappeler, P.M., Palombit, R.A. & Silk, J.B. (2012) The evolution of primate societies.The University of Chicago Press, Chicago. Nikitopoulos, E., Heistermann, M., de Vries, H., van Hooff, J.A.R.A.M. & Sterck E.H.M. (2005) A pair choice test to identify mating pattern in relation to ovulation in long-‐tailed macaques (Macaca fascicularis). Animal Behaviour 70: 1283-‐1296. Overduin-‐de Vries, A.M. (2013) I spy with my little eye: The presence and application of visual perspective taking in monkeys. PhD-‐thesis. Utrecht University, Utrecht. , Overduin-‐de Vries, A.M., Massen, J.J.M., Spruijt, B.M. & Sterck, E.H.M. (2012) Sneaky monkeys: an audience effect of male rhesus macaques (Macaca mulatta) on sexual behavior. American Journal of Primatology 74: 217-‐228. , Overduin-‐de Vries, A.M., Olesen, C.U., de Vries, H., Spruijt, B.M. & Sterck, E.H.M. (2013a) Sneak copulations in long-‐tailed macaques (Macaca fascicularis): no evidence for tactical deception. Behavioural Ecology and Sociobiology 67: 101-‐111. Overduin-‐de Vries, A.M., Spruijt, B.M. & Sterck, E.H.M. (2013b) Long-‐tailed macaques (Macaca fascicularis) understand what conspecifics can see in a competitive situation. Animal Cognition 17: 77-‐84. Parker, S.T. & Gibson, K.R. (1977) Object manipulation, tool use and sensorimotor intelligence as feeding adaptations in great apes and cebus monkeys. Journal of Human Evolution 6: 623-‐641. Reader, S.M. & Laland, K.N. (2002) Social intelligence, innovation and enhanced brain size in primates. Proceedings of the National Academy of Sciences, U.S.A. 99: 4436–4441. Réale, D., Reader, S.M., Sol, D., McDougall, P.T. & Dingemanse, N.J. (2007) Integrating animal temperament within ecology and evolution. Biological Reviews 82: 291–318. Rodseth, L., Wranghan, R.W., Harrigan, A.M., Smuts, B.B., Dare, R., Fox, R., King, B.J., Lee, P.C., Foley, R.A., Muller, J.C. , Otterbein, K.F., Strier, K.B., Turke, P.W. & Wolpoff, M.H. (1991) The human community as a primate society. Current Anthropology 32: 221-‐254. Saxe, R. (2005) Against simulation: the argument from error. Trends in Cognitive Sciences 9: 174–179. Scaife, M. & Bruner, J. S. (1975) The capacity for joint visual attention in the infant. Nature 253: 265-‐ 266. Schaik, C.P. van (1983) Why are diurnal primates living in groups? Behaviour 87: 120-‐144. Schaik, C.P. van (1989) The ecology of social relationships amongst female primates. In: Comparative socioecology. The behavioural ecology of humans and other mammals. V. Standen & R.A. Foley (eds). Blackwell, Oxford, pp. 195-‐218. Schaik, C.P. van (2000) Infanticide by male primates: the sexual selection hypothesis revisited. In: Infanticide by males and its implications. C. P. van Schaik & C. H. Janson (eds.) Cambridge University Press, Cambridge, pp. 27-‐60. Schaik, C.P. van & Kappeler, P.M. (1997) Infanticide risk and the evolution of male–female association in primates. Proceeding of the Royal Society London B Biological Sciences 264(1388): 1687-‐1694. Seyfarth, R.M. (1977) A model of social grooming among adult female monkeys. Journal of Theoretical Biology 65: 671-‐698. Seyfarth, R.M. & Cheney, D.L. (2012) The evolutionary origins of friendship. Annual Review of Psychology 63: 153-‐177. Silk, J.B. (2002) Using the ‘F’-‐word in primatology. Behaviour 139: 421-‐446. Silk, J.B., Alberts, S.C. & Altmann, J. (2003) Social bonds of female baboons enhance infant survival. Science 302: 1231-‐1234. Silk, J.B., Beehner, J.C., Bergman, T.J., Crockford, C., Engh, A.L., Moscovice, L.R., Wittig, R.M., Seyfarth, R.M. & Cheney, D.L. (2009) The benefits of social capital: close social bonds among female baboons enhance offspring survival. Proceeding of the Royal Society of London B Biological Sciences 276: 3099–3104.
-‐22-‐
Silk, J.B., Beehner, J.C., Bergman, T.J., Crockford, C., Engh, A.L., Moscovice, L.R., Wittig, R.M., Seyfarth, R.M. & Cheney, D.L. (2010) Strong and consistent social bonds enhance the longevity of female baboons. Current Biology 20: 1-‐3. Sillen-‐Tullberg, B. & Moller, A.P. (1993) The relationship between concealed ovulation and mating systems in anthropoid primates: A phylogenetic analysis. The American Naturalist 141: 1-‐25. Smuts, B.B. (1985) Sex and friendship in baboons. Aldine Publishing Company, New York. Soltis, J., Thomsen, R. & Takenaka, O. (2001) The interaction of male and female reproductive strategies and paternity in wild Japanese macaques, Macaca fuscata. Animal Behaviour 62: 485– 494. Sterck, E.H.M. (1997) Determinants of female transfer in Thomas langurs (Presbytis thomasi). American Journal of Primatology 42: 179-‐198. Sterck, E.H.M. & Begeer, S. (2010) Theory of Mind: Specialized capacity or emergent property? European Journal of Developmental Psychology 7: 1-‐16. Sterck, E.H.M. & Korstjens, A.H. (2000) Female dispersal and infanticide avoidance in primates. In: Infanticide by males and its implications. C. P. van Schaik & C. H.Janson (eds.) Cambridge University Press, Cambridge, pp. 293 -‐ 321. Sterck, E.H.M. & Steenbeek, R. (1997) Female dominance relationships and food competition in the sympatric Thomas langur and long-‐tailed macaque. Behaviour 134: 749-‐774. Sterck, E.H.M., Watts, D.P. & van Schaik, C.P. (1997) The evolution of female social relationships in nonhuman primates. Behavioral Ecology and Sociobiology 41: 291-‐309. Sterck, E.H.M., Willems, E.P., van Hooff, J.A.R.A.M & Wich, S.A. (2005) Female dispersal, inbreeding avoidance and mate choice in Thomas langurs (Presbytis thomasi). Behaviour 142: 845-‐868 Sugiyama, Y. (1965) On the social change of Hanuman langurs (Presbytis entellus) in their natural habitat. Primates 6: 381–418. Sugiyama, Y. (1966) An artificial social change in a Hanuman langur troop (Presbytis entellus). Primates 7: 41–72. Teufel, C., Gutmann, A., Pirow, R. & Fischer, J. (2010) Facial expressions modulate the ontogenetic trajectory of gaze-‐following among monkeys. Developmental Science 13: 913-‐922. Tomasello, M., Hare, B. & Agnetta, B. (1999) Chimpanzees, Pan troglodytes, follow gaze direction geometrically. Animal Behaviour 58: 769-‐777 Wallen, K. & Zehr, J.L. (2004) Hormones and history: he evolution and development of primate female sexuality. Journal of Sex Research 41: 101-‐112. Watts, D.P. (1998) A preliminary study of selective visual attention in female mountain gorillas (Gorilla gorilla beringei). Primates 39: 71-‐78. Whiten, A. & Byrne, R.W. (1988) Tactical deception in primates. Behavioral and Brain Sciences 11: 233-‐244. Wich, S.A. , Assink & Sterck, E.H.M. (2004) Thomans langurs (Presbytis thomasi) discriminate between calls of young solitary versus older group-‐living males: a factor in avoiding infanticide? Behaviour 141: 41-‐51. Wilkinson, A., Mandl, I., Bugnyar, T. & Huber, L. (2010) Gaze following in the red-‐footed tortoise (Geochelone carbonaria). Animal cognition 13: 765–769. Wolff, J.O. & Macdonald, D.W. (2004) Promiscuous females protect their offspring. Trends in Ecology and Evolution 19: 127-‐134. Woodruff, G. & Premack, D. (1979) Intentional communication in the chimpanzee: The development of deception. Cognition 7: 333-‐362. Wrangham, R.W. (1980) An ecological model of female-‐bonded primate groups. Behaviour 75: 262-‐ 300.
-‐23-‐
Foto: Liesbeth Sterck
-‐24-‐
