MIKROBA SALURAN PENCERNAAN IKAN DAN MANFAAT APLIKASINYA UNTUK AKUAKULTUR

891

Mikroba saluran pencernaan ikan dan manfaat ... (Titin Kurniasih)

MIKROBA SALURAN PENCERNAAN IKAN DAN MANFAAT APLIKASINYA UNTUK AKUAKULTUR Titin Kurniasih Balai Riset Perikanan Budidaya Air Tawar Jl. Sempur No. 1, Bogor 16154 E-mail: [email protected]

ABSTRAK Akuakultur adalah salah satu industri yang berkembang sangat pesat di dunia. Organisme kultur yang tahan penyakit, efisien dalam memanfaatkan pakan dan cepat tumbuh mutlak diperlukan untuk sektor industri ini. Apabila laju pertumbuhan dan kemampuan memanfaatkan pakan dan sintasan dapat ditingkatkan, maka biaya produksi akan berkurang. Hasil penelitian di bidang makanan ternak telah melaporkan bahwa mikrobiota saluran pencernaan suatu organisme berperan penting dalam mempengaruhi aspek nutrisi dan kesehatan organisme inangnya. Berbagai upaya untuk memanipulasi komposisi mikrobiota usus untuk mendapatkan efek yang diinginkan seperti peningkatan laju pertumbuhan, kemampuan mencerna, ketahanan tubuh, dan ketahanan terhadap penyakit telah diteliti pada berbagai hewan darat dan manusia. Pemberian prebiotik, suatu suplemen makanan yang tidak dapat dicerna, terbukti bermanfaat untuk memacu pertumbuhan dan aktivitas bakteri yang menguntungkan seperti Lactobacillus dan Bifidobacter spp. di usus, dan sekaligus juga dapat membatasi berkembangnya bakteri patogen seperti Salmonella, Listeria, dan Escherichia coli. Akan tetapi penelitian probiotik dan prebiotik masih sangat terbatas untuk organisme akuatik. Penelitian mengenai komposisi mikrobiota pada saluran pencernaan ikan pun masih sangat terbatas, apalagi mikrob anaerob. Tulisan ini mencoba meringkas dan mengevaluasi pengetahuan terkini mengenai ekologi mikrob usus ikan, fungsi komunitas mikrob usus dan potensinya untuk aplikasi probiotik dan prebiotik di bidang akuakultur. KATA KUNCI:

mikrob, saluran pencernaan ikan, probiotik, prebiotik, akuakultur.

PENDAHULUAN Menurut FAO, akuakultur adalah sektor industri penghasil makanan hewani yang tumbuh paling pesat (FAO, 2006). Kontribusinya dalam menyediakan ikan, krustase dan moluska meningkat dari 3,9% pada tahun 1970 menjadi 33% di tahun 2005. Pertumbuhan tahunan rata-rata sektor akuakultur sejak tahun 1970 adalah 9,2%; sedangkan penangkapan ikan hanya 1,4%; dan sektor peternakan (darat) hanya 2,8%. Setiap satu dari tiga ekor ikan yang dikonsumsi manusia di seluruh dunia berasal dari kegiatan budidaya. Peningkatan produksi akuakultur sekaligus juga diikuti dengan meningkatnya ketergantungan pada pakan ikan yang mampu menyediakan nutrien yang cukup untuk mendukung pertumbuhan dan kesehatan yang optimal. Pakan buatan merupakan komponen biaya operasional terbesar dalam kegiatan budidaya intensif, berkisar dari 40%-60% (Webster & Lim, 2002). Pakan buatan diharapkan tidak hanya menyediakan nutrien yang esensial untuk pertumbuhan dan perkembangan ikan, tetapi juga mampu mempengaruhi komposisi tubuh ikan dan sedapat mungkin mengurangi ekskresi limbah nutrien ke lingkungan. Salah satu temuan penelitian berkaitan dengan multifungsi pakan buatan adalah kemampuannya dalam meningkatkan kesehatan dan ketahanan tubuh ikan terhadap stres dan agen penyebab penyakit (Gatlin, 2002). Suplemen pakan seperti probiotik, secara umum didefinisikan sebagai suplemen mikroba hidup yang bermanfaat mempengaruhi keseimbangan mikroba dalam saluran pencernaan inang (Fuller, 1989). Probiotik untuk akuakultur telah mendapat perhatian dalam beberapa tahun terakhir (Gatlin, 2002). Temuan yang lebih baru yaitu prebiotik, didefinisikan sebagai bahan makanan yang tidak dapat dicerna yang berperan menguntungkan inang dengan cara meningkatkan pertumbuhan dan aktivitas sejumlah bakteri menguntungkan seperti Lactobacillus dan Bifidobacter spp., dan menghambat

Prosiding Forum Inovasi Teknologi Akuakultur 2011

892

pertumbuhan bakteri patogen seperti Salmonella, Listeria, dan Escherichia coli. Prebiotik ini telah menjadi fokus penelitian untuk hewan darat (Manning & Gibson, 2004). Mikrobiota yang dipengaruhi oleh prebiotik ini berperan dalam berbagai proses meliputi pertumbuhan, pencernaan, dan ketahanan tubuh inang, seperti yang telah diteliti pada ayam (Patterson & Burkholder, 2003), ternak dan binatang piaraan (Flickinger et al., 2003) dan juga manusia (Gibson & Roberfroid, 1995). Sejauh ini penelitian mengenai prebiotik untuk akuakultur masih terbatas namun menyimpan potensi. Akan tetapi, untuk dapat mengaplikasikan probiotik atau prebiotik secara efektif bagi kegiatan akuakultur diperlukan pengetahuan yang cukup mengenai karakteristik komunitas mikroba dalam tubuh ikan. Mikrobiota dalam Saluran Pencernaan Ikan Saluran pencernaan invertebrata dan vertebrata merupakan habitat bagi berbagai ekosistem mikroorganisme. Mikroorganisme ini memainkan peran penting bagi kesehatan dan aspek nutrisi inangnya. Saluran pencernaan vertebrata secara dominan bersifat anaerobik, dan komunitas mikroba pada ikan, khususnya yang anaerobik masih belum diteliti dan dipahami dengan baik. Sebagian besar penelitian terhadap komunitas mikroba pencernaan ikan adalah hanya untuk kategori aerobik (Cahill, 1990; Ringo, 1993; Spanggaard et al., 2000; Huber et al., 2004), yang secara konsisten menyeleksi bakteri anaerobik fakultatif, tetapi tidak untuk yang anaerobik obligat. Penggunaan metode aerobik saja akan menuntun kita pada kesimpulan yang kurang tepat, bahwa bakteri anaerobik kurang berperan dalam komunitas mikroba pencernaan ikan. Sebagai contoh, Spanggaard et al. (2000) menyimpulkan bahwa mikroba anaerobik merupakan komponen kecil dalam komunitas mikroba saluran pencernaan ikan rainbow trout Oncorhynchus mykiss berdasarkan hasil perhitungan langsung dan TPC-nya. Akan tetapi, adalah tidak mungkin untuk mendeteksi spesies mikroba menggunakan metode hitungan langsung mikroskopis, dan meskipun hitungannya benar, namun jenis yang dihitung dan yang mampu tumbuh di situ tidak akan sama dengan yang sebenarnya di usus (Burr & Gatlin, 2005). Ada beberapa metode untuk isolasi dan karakterisasi mikrob anaerob obligat dari saluran pencernaan ikan. Trust et al. (1979) mengisolasi bakteri dari saluran pencernaan ikan Ctenopharyngodon idella, Carrasius auratus, dan rainbow trout. Setelah diidentifikasi, bakteri yang didapat sebagian besar adalah masih belum dikenal, dan kemampuan fermentasi, serta interaksinya dengan inang masih belum diketahui. Sakata et al. (1980) mengisolasi mikroba dari saluran pencernaan ikan air tawar, dan menghitung jumlah jenis bakteri aerobik dan anaerobik di dalamnya, namun tidak melakukan identifikasi spesies. Sakata et al. (1980) ini menggunakan anaerobic jar untuk mengisolasi mikroba anaerobik, namun metode ini dianggap belum bisa mendapatkan mikroba yang anaerobik mutlak, karena atmosfer di dalam anaerobic jar masih mengandung oksigen pada permukaan kultur, dan tentunya memerlukan waktu beberapa jam untuk berubah menjadi anaerobik (Riley et al., 1999). VanVuren (1998) telah meneliti komposisi mikrobiota di dalam saluran pencernaan ikan Ictalurus punctatus. Spesies bakteri yang diperoleh tidak dipelajari secara spesifik, namun sebagian berupa mikroba selulolitik. Ramires & Dixon (2003) mengisolasi bakteri anaerobik dari saluran pencernaan ikan oskar Astronatus ocellatus, angelfish Pterophyllum scalare, dan Paralichtys lethostigma dan melaporkan bahwa sebagian besar spesies mikroba yang diperoleh adalah dari jenis Clostridium, Bacteriodes, Porphorymonas, dan Fusobacterium. Penelitian mengenai mikroba anaerobik pada saluran cerna ikan pada dasarnya bertujuan untuk mengkarakterisasi secara utuh komunitas mikoba dalam tubuh inang dan mengevaluasi efek suplemen makanan dalam menstimulasi pertumbuhan bakteri yang menguntungkan. Namun teknik isolasi secara anaerobik masih jarang digunakan sehingga dikhawatirkan dapat menuntun kita pada kesimpulan yang keliru. Sebagai contoh, Weinstein et al. (1982) melaporkan bahwa aktivitas selulolitik ditemukan pada saluran usus Lagodon rhombiodes, namun mereka tak berhasil mengkultur bakteri penghasil selulase darinya. Teknik sampling yang digunakan ternyata masih aerobik, karena isi usus yang hendak dikultur masih terpapar oksigen sebelum dibawa ke dalam anaerobic jar sehingga mikroba anerobik obligat pasti akan mati. Selain itu, sampel juga pernah disimpan dalam es kering (20°C) yang cukup mematikan untuk beberapa jenis mikroorganisme (Atlas & Bartha, 1993). Hasil yang diperoleh membawa pada kesimpulan bahwa mikroba selulolitik tidak ditemukan pada tubuh Lagodon

893


rhombiodes. Padahal Luczkovich & Stellwag (1993) dan Stellwag et al. (1995) melaporkan bahwa ikan ini memiliki bakteri selulolitik dalam saluran pencernaannya dan semuanya anaerob obligat. Peran Mikroflora Anaerobik Aktivitas enzim bakteri anaerobik yang diisolasi dari saluran pencernaan ikan belum terlalu luas diteliti. Aktivitas enzim amylase telah diteliti pada beberapa spesies, seperti Ayu (Plecoglossus altivelis), ikan mas (Cyprinus carpio), catfish, sidat (Anguilla japonica), dan nila Oreochromis niloticus (Sugita et al., 1997). Aktivitas amylase ditemukan dalam jumlah besar dari bakteri-bakteri di dalamnya (70%) dibandingkan dengan aerob (20%). Sehingga, mikrobiota anaerobik sebenarnya memainkan peran penting dalam aktivitas pencernaan inang. Aktivitas enzim bakteri anaerobik dari ikan oscar, angelfish, dan flounder sangat bervariasi, dan beberapa enzim yang dimiliki mikroba ternyata tidak sama dengan aktivitas enzim endogen dari organ inangnya (Ramirez & Dixon, 2003). Namun mekanisme aktivitas mikroba yang spesifik seperti fermentasi dan kemampuan menghambat patogen tidak dievaluasi (Ramirez & Dixon, 2003). Luczkovich & Stellwag (1993) mengisolasi bakteri penghasil CMC (carboxymethyl celullase) dari saluran pencernaan ikan pinfish dan selulosa bebas terbukti dapat didegradasi dalam saluran usus ikan pinfish (Burr, 1999). Namun seberapa jauh enzim mikroba membantu ikan dalam mendapatkan energi dari komponen yang sulit dicerna, nampaknya belum ditelaah secara cermat. Upaya Manipulasi Komposisi Mikrobiota Usus Dalam tahun-tahun terakhir, upaya memberikan bakteri menguntungkan atau menambahkan suplemen pada pakan yang bertujuan merubah suasana lingkungan usus ataupun menumbuhkan mikroorganisme tertentu, telah mendatangkan hasil yang signifikan. Penggunaan probiotik telah diteliti secara intensif untuk hewan darat seperti babi (Sakata et al., 2003; Gardiner et al., 2004), unggas (Nisbet, 2002; Patterson & Burkholder, 2003) dan manusia (Fioramonti et al., 2003), namun pada ikan masih sangat terbatas (Verschuere et al., 2000, Irianto & Austin, 2002a). Komunitas mikroba usus pada organisme yang mengkonsumsi probiotik dengan segera didominasi oleh bakteri probiotik tersebut, namun, dominasi tersebut dengan segera menghilang dalam beberapa hari apabila pemberian dihentikan, seperti yang terjadi pada ayam (Netherwood et al., 1999). Salah satu keuntungan pemberian probiotik adalah meningkatnya aktivitas dan kemampuan mencerna pada inangnya. Sebagai contoh, probiotik digunakan manusia untuk membantu mencerna laktosa tanpa bantuan enzim lactase (Jiang & Savaiano, 1997). Pada yuwana ikan turbot Scophthalmus maximus, pertumbuhan meningkat secara signifikan dengan pemberian Lactobacillus sp. pada pakan (Gatesoupe, 1991). Retensi nitrogen ikan turbot dilaporkan meningkat apabila pakan disuplementasi dengan Vibrio proteolyticus (Des Schrijver & Ollevier, 2000). Probiotik juga dilaporkan mampu menghambat serangan penyakit di saluran usus (Mao et al., 1996; Ichikawa et al., 1999) dan membantu mengembangkan sistem imun pada saluran pencernaan (Rodrigues et al., 2000). Probiotik juga memberikan keuntungan bagi saluran pencernaan itu sendiri dengan menghambat degradasi lendir usus (Rojas & Conway, 1996; Zhou et al., 2001). Probiotik juga digunakan untuk meningkatkan ketahanan tubuh inang terhadap patogen dengan memodifikasi komunitas mikroba dalam saluran pencernaan (Paterson & Burkholder, 2003). Mikroorganisme patogen menginfeksi hewan darat melalui saluran pencernaan, dan kultur probiotik dilaporkan dapat menghambat berkembangnya penyakit pada babi dan unggas (Nisbet, 2002), termasuk menghambat Campylobacter jejuni pada anak ayam (Schoeni & Wong, 1994). Bakteri asam laktat merupakan jenis probiotik yang paling sering digunakan pada manusia (direview oleh Fioramonti et al., 2003), unggas (direview oleh Patterson & Burkholder, 2003) dan babi (Ohashi et al., 2004). Bakteri asam laktat juga mulai mendapat perhatian serius untuk probiotik pada ikan (Ringo & Gatesoupe, 1998; Gildberg & Mikkelsen, 1998; Hagi et al., 2004) (Tabel 1). Sebagai contoh, bakteri asam laktat yang ditambahkan pada pakan Atlantic cod Gadus morhua dilaporkan dapat meningkatkan sintasan inang yang diuji tantang dengan patogen Vibrio anguillarum (Gildberg & Mikkelsen, 1998). Produksi asetat dan laktat oleh bakteri ini dibuktikan dapat menghambat pertumbuhan beberapa spesies Vibrio (Vazquez et al., 2005). Probiotik dilaporkan dapat meningkatkan


894

Tabel 1. Respons ikan terhadap probiotik. Tanda respons (o), (+), dan (-) menandakan netral, positif, dan negatif Probiotik

Spesies ikan

Respons

Live bacteriophage Ayu ketahanan terhadap Pseudomonas plecoglossicida (+) Bacillus subtilis Rainbow trout ketahanan terhadap Yersinia ruckery (+) Lactobacillus sp. Gilthead seabream Respons imun seluler (+) Carnobacterium divergens Atlantic cod SR (+), ketahanan terhadap V. anguillarum (+) Sacharomyces cereviceae Nile tilapia Pertumbuhan (+) efisiensi pakan (+) Debaryomyces hansenii European sea bass Sekresi amylase (+), Pertumbuhan (+), SR (+)

Referensi Park et al. (2000) Raida et al. (2003) Salinas et al. (2005) Gildberg et al. (1997) Lara-Flores et al. (2002) Tovar et al. (2002)

sintasan dan respons imun non spesifik pada ikan rainbow trout (Nikoskelainen et al., 2003; Panigrahi et al., 2005) dan gilthead seabream (Salinas et al., 2005) yang mengkonsumsi bakteri asam laktat. Meskipun probiotik telah dinyatakan berhasil menurunkan angka kematian pada larva dan ikanikan yang diuji tantang dengan penyakit, dan juga meningkatkan aktivitas enzim yang membantu sistem pencernaan, namun penggunaan probiotik masih sangat terbatas dengan beberapa alasan. Salah satunya, viabilitas probiotik sangat dipengaruhi oleh kondisi processing saat memproduksi pelet. Selain itu, suplemen prebiotik juga mulai mendapat perhatian khusus, karena menawarkan keuntungan yang serupa, namun lebih praktis karena tidak mengharuskan adanya pemberian bakteri hidup ke dalam pakan. Prebiotik Prebiotik didefinisikan sebagai bagian pakan yang tak tercerna yang dimetabolisme dan dimanfaatkan oleh mikroorganisme tertentu yang bermanfaat untuk organisme inangnya (Gibson & Roberfroid, 1995; Manning & Gibson, 2004). Jenis prebiotik yang umum digunakan adalah fructooligosakarida (FOS), transgalaktooligosakarida (TOS), dan inulin (Vuleric et al., 2004). Prebiotik merubah komunitas mikroba sehingga didominasi oleh bakteri menguntungkan seperti Lactobacillus sp. dan Bifidobacterium sp. (Bieklecka et al., 2002; Patterson & Burkholder, 2003; Manning & Gibson, 2004). Prebiotik telah biasa dimanfaatkan untuk manusia (Manning & Gibson, 2004), unggas (Patterson & Burkholder, 2003) dan babi (Konstantinov et al., 2004). Hasil-hasil ini melaporkan bahwa prebiotik dapat memodifikasi komunitas mikroba saluran pencernaan sehingga bermanfaat meningkatkan respons imun non spesifik organisme inangnya (Bailey et al., 1991), memperbanyak produk-produk fermentasi (Smiricky-Tjardes et al., 2003) dan juga meningkatkan penyerapan mineral (Bongers & van den Heuvel, 2003) dan performa organisme seperti rasio efisiensi protein dan rasio konversi pakan (Kirkpinar et al., 2004). Prebiotik dapat merubah produk-produk fermentasi dalam saluran cerna seperti dibuktikan oleh Smiricky-Tjardes et al. (2003) yang melaporkan bahwa TOS meningkatkan konsentrasi asam lemak terbang (volatile fatty acids = VFAs) propionat dan butirat pada usus kecil babi. Namun, dalam riset tersebut dikatakan bahwa daya cerna nutrien organisme uji menjadi lebih rendah daripada kontrolnya, meskipun mikrobiota usus sudah dimanipulasi menjadi komunitas mikroba yang menguntungkan bagi inangnya. Babi yang mengkonsumsi prebiotik asam glukonat menunjukkan adanya peningkatan produksi butirat apabila dibandingkan dengan babi yang mengkonsumsi glukosa dalam pakannya (Tsukahara et al., 2002). Meningkatnya konsentrasi VFAs ternyata dapat menghambat kolonisasi bakteri patogen (Manning & Gibson, 2004; Vazquez et al., 2005). Namun, penelitian lain berpendapat berbeda, bahwa prebiotik tidak berefek terhadap pola produksi VFAs atau konsentrasinya dalam saluran cerna (Flickinger et al., 2003).

895


Bongers & van den Huevel (2003) melaporkan adanya peningkatan bioavailability glukosa dan trace elemen bila prebiotik diberikan dalam pakan. Penyerapan glukosa dilaporkan meningkat dalam saluran cerna babi yang mengkonsumsi prebiotik dalam pakannya (Breves et al., 2001). Meningkatnya availabilitas trace elemen berhubungan dengan menurunnya pH pada saluran cerna akibat meningkatnya konsentrasi VFAs (Bongers & van den Huevel, 2003). Prebiotik juga dilaporkan dapat meningkatkan efisiensi pakan dan pertambahan bobot ayam broiler (Flickinger et al., 2003). Apabila mengkonsumsi FOS, ayam broiler memiliki deposisi berat karkas yang lebih tinggi, dan lemak yang lebih rendah dibandingkan dengan kontrolnya (Flickinger et al., 2003). Broiler yang mengkonsumsi campuran prebiotik dan enzim dalam pakan berbasis poultry by-product meal (PBM) menunjukkan peningkatan efisiensi protein dan konversi pakan (Kirkpinar et al., 2004). Prebiotik FOS dilaporkan dapat menurunkan populasi Salmonella typhimurium dalam saluran pencernaan ayam yang mengkonsumsi pakan berisi prebiotik FOS 0,75% (Bailey et al., 1991). Riset ini juga melaporkan bahwa Salmonella typhimurium tidak dapat tumbuh jika FOS merupakan satusatunya sumber karbon di media hidupnya. Pakan yang disuplementasi FOS dilaporkan dapat menurunkan infestasi cacing usus dalam saluran cerna babi (Petkevicius et al., 1997). Meskipun manfaat prebiotik ini telah banyak dilaporkan, namun penelitiannya untuk ikan masih sangat terbatas. Penelitian prebiotik untuk ikan dimulai dengan memberikan asam linoleat, asam linolenat dan karbohidrat terlarut, dan dievaluasi efeknya terhadap komposisi mikrobiota anaeob dan fakultatif di usus ikan Arctic charr Salvelinus alpinus. Apabila asam linoleat diberikan melalui pakan, maka jumlah bakteri usus meningkat hingga 10 kali dibandingkan dengan yang tidak diberi linoleat. Penambahan asam linoleat berguna merubah komunitas mikroba dengan menghambat Lactobacillus sp. dan mendorong Pseudomonas sp. dan Aeromonas sp. PUFA (poly unsaturated fatty acids) omega-3 dan omega-6 juga terbukti merubah populasi mikroba pada ikan Arctic charr, dengan bakteri asam laktat yang mendominasinya (Ringo et al., 1998). Jumlah karbohidrat dalam pakan juga berpengaruh terhadap keragaman populasi mikroba, tetapi tidak untuk jumlah total bakterinya. Dalam studinya mikrobiota anaerob beserta respons spesifiknya tidak dievaluasi. Tabel 2 menyajikan beberapa penelitian mengenai prebiotik yang potensial diaplikasikan untuk ikan. Li & Gatlin (2004; 2005) pernah mengujicoba prebiotik merk tertentu pada ikan hybrid striped bass (Morone chrysops x M. saxatilis), berupa campuran dari ragi, produk susu dan produk fermentasi. Li & Gatlin (2004; 2005) mendapatkan bahwa ikan yang mengkonsumsi prebiotik tersebut melalui pakannya menunjukkan perbaikan efisiensi pakan dan penurunan angka kematian ketika diuji tantang dengan bakteri patogen Streptococcus iniae dan Mycobacterium marinum. Namun riset ini tidak mengevaluasi apakah prebiotik dapat merubah komposisi mikrobiota usus ikan uji. Berdasarkan pada temuan terbaru pada hewan darat dan ikan, terbukti bahwa prebiotik berpotensi untuk meningkatkan sejumlah respons biologis dan menurunkan angka kematian akibat serangan mikroba pathogen. Akan tetapi, mikrobiota anaerobik pada usus ikan-ikan ekonomis penting seperti catfish, hybrid striped bass, nila, dan salmonid masih perlu diteliti lebih lanjut untuk memastikan apakah ada spesies bakteri tertentu yang diuntungkan dengan digunakannya prebiotik. Bahkan meningkatnya produksi VFAs dalam saluran cerna ternyata menguntungkan inang karena dapat Tabel 2. Evaluasi prebiotik potensial untuk akuakultur Prebiotik Target bakteri IMO IMO FOS FOS MOS GOS

Referensi

Lactobacillus sp. Chung & Day (2004) Bifidobacter sp. Chung & Day (2004) Lactobacillus sp. Steer et al . (2003) Bifidobacter sp. Steer et al . (2003) Lactobacillus sp. Swanson et al . (2002) Lactobacillus sp. LeBlanc et al . (2005)

Bakteri tumbuh Ya Tidak Ya Tidak Ya Tidak


896

mengganti sebagian energi yang hilang dari komponen pakan yang tak tercerna, dan karena berfungsi menghambat bakteri pathogen (Manning & Gibson, 2004). VFAs yang diproduksi juga merupakan indikasi mengenai jenis populasi mikroba yang berada di saluran cerna (Nisbet, 2002). Dalam keadaan aerob, oksigen berfungsi sebagai penerima elektron terakhir, tetapi dalam kondisi anaerob, mikrobiota usus memerlukan penerima elektron lain selain oksigen. Mikroba anaerobik memproduksi VFAs yang mengandung satu hingga tujuh karbon yang merupakan produk metabolisme akhir (Atlas & Bartha, 1993). VFAs yang umum antara lain adalah asam asetat (asetat), asam propionate, asam butirat, asam formiat, asam laktat, dan asam valerat. Ikan herbivora seperti Kyphosus cornelii dan K. sydneyanus merupakan spesies pertama yang ditemukan menghasilkan VFAs sebagai produk metabolisme bakterinya dalam saluran cernanya (Choat & Clements, 1998). Ikan lain yang menghasilkan VFAs adalah nila Oreochromis mossambicus (Titus & Ahern, 1988), ikan koral Odax pullus (Clements et al., 1994), Kyphosus bigibbus, dan K. vaigiensis (Kandel et al., 1994). Kandel et al. (1994) mendapatkan bahwa pada bulan-bulan yang bersuhu sedang, VFAs yang terdeteksi dalam saluran usus adalah asetat. Smith et al. (1996) mengamati konsentrasi VFAs pada dua ikan omnivora air tawar (ikan mas dan Dorosoma cepedianum) dan ikan karnivora air tawar (Micropterus salmoides). Ikan memiliki VFAs dengan konsentrasi tertinggi, teristimewa sepanjang bulan musim panas, dan juga teramati bahwa substrat karbohidrat dan protein dapat difermentasi. Asetat terdeteksi pada ikan ini dengan konsentrasi terbesar (33,5 mmol/L) dan merupakan 88% dari total VFAs yang ada. Asetat ditemukan dalam konsentrasi terbesar pada kedua spesies lainnya juga. Propionat merupakan VFAs kedua yang mendominasi pada ketiga spesies. PENUTUP Masih banyak pertanyaan yang belum terjawab terkait dengan pemanfaatan probiotik dan prebiotik untuk akuakultur. Pengetahuan mengenai komunitas mikroba anaerob dalam saluran pencernaan ikan masih sangat terbatas. Apakah bakteri asam laktat bermanfaat untuk ikan dan apakah Bifidobacterium ada di dalam saluran cerna ikan? Menurut laporan yang terbaru, komunitas mikroba dalam saluran cerna ikan bersifat asetogenik. Dapatkan prebiotik meningkatkan konsentrasi asetat dan laktat sehingga dapat menghambat pertumbuhan bakteri patogen? Dapatkah prebiotik meningkatkan respons imun spesifik dan non spesifik pada tubuh ikan?. Prebiotik dilaporkan memiliki banyak manfaat bagi hewan darat antara lain dengan meningkatkan ketersediaan nutrien dan ketahanan tubuh terhadap penyakit. Apabila manfaat ini dirasakan juga untuk ikan budidaya, maka prebiotik dapat meningkatkan efisiensi dan keberlanjutan produksi akuakultur. Oleh karena itu, riset yang menyeluruh untuk mengkarakterisasi mikrobiota usus ikan dan responsnya terhadap prebiotik mutlak diperlukan. DAFTAR ACUAN Atlas, R. & Bartha, R. 1993. Microbial ecology: Fundamentals and applications. Benjamin/Cummings Publishing Company Inc. Redwood City. California USA. Bailey, J., Blankenship, L., & Cox, N. 1991. Effect of fructooligosaccharide on Salmonella colonization of the chicken intestine. Poultry Science, 70: 2,433-2,438. Bieklecka, M., Biedraycka, E., Majkowska, A., Juskiewxz, J., & Wrobewska, M. 2002. Effect of nondigestible oligosaccharides on gut microecosystems in rats. Food Research International, 35: 139144. Bongers, A. & van den Heuvel, E.G.H.M. 2003. Prebiotics and the bioavailability of mineral and trace elements. Food Reviews International, 19: 397-422. Breves, G., Sztkuti, G.L., & Schroder, B. 2001. Effects of oligosaccharides on functional parameters on the intestinal track of growing pigs. Deutsche Tierarrztliche Wochenschrift, 108: 246-248. Burr, G. 1999. Cellulose metabolism by the intestinal microbiota on pinfish, Lagodon rhomboides. Master’s thesis. East Carolina University, Greenville, North Carolina. USA.

897


Burr, G. & Gatlin, D. 2005. Microbial ecology of the gastrointestinal tract of fish and the potential application of prebiotics and probiotics in finfish aquaculture. J. of the World Aquaculture Society, 36(4): 425-436. Cahill, M. 1990. Bacterial flora of fishes: A review. Microbial Ecology, 19: 21-41. Choat, J. & Clements, K. 1998. Vertebrate herbivores in marine and terrestrial environments: A nutritional ecology perspective. Annual Review of Ecology and Systematics, 29: 375-403. Chung, C. & Day, D. 2004. Efficacy of Leuconostoc mesenteroides (ATCC 13146) isomaltooligosaccharides as a poultry prebiotic. Poultry Science, 83: 1,302-1,306. Clements, K., Gleeson, V., & Staylor, M. 1994. Short chain fatty acid metabolism in temperate marine herbivorous fish. J. of Comparative Physiology, B164: 372-377. Des Schrijver, R. & Ollevier, F. 2000. Protein digestion in juvenile turbot Scopthalmus maximus and effects of dietary administration of Vibrio proteolyticus. Aqauaculture, 186: 107-116. FAO. 2006. FAO Fisheries Technical Paper. No 500. Rome, FAO. 145 pp. http://www.fao.org/figis/servlet/ static?dom=root&xxml =aquaculture/regional.reviews.list.xml Fioramonti, J., Theodorou, V., & Bueno, L. 2003. Probiotics: what are they? What are their effect on gut physiology. Best Practice & research in Clinical Gastroenterology, 17: 711-724. Flickinger, E.A., van Loo, J., & Fahey, G.C. 2003. Nutritional responses to the presence of insulin and oligofructose in the diets of domesticated animals: a review. Clinical Reviews of Food Science and Nutrition, 43: 19-60. Fuller, R. 1989. Probiotics in man and animals. J. of Applied Bacteriology, 66: 365-378. Gardiner, G., Casey, P., Casey, G., Lynch, P., Lawlor, P., Hill, C., Stanton, C., & Ross, R. 2004. Relative ability of orally administered Lactobacillus murinus to predominate and persist in the porcine gastrointestinal tract. Applied and Environmental Microbiology, 70: 1,895-1,906. Gatesoupe, F. 1991. The efferct of three strains of lactic bacteria on the production rate of rotifers, Brachionus plicatilis, and their dietary value for larval turbot, Scophthalmus maximus. Aquaculture, 96: 335-342. Gatlin, D.M. 2002. Nutrition and fish health. In. Halver, J.E., & Hardy, R.W. (Eds.). Fish Nutrition. Academic Press. San Diego. California USA. p. 671-702. Gibson, G.R. & Roberfroid, M.B. 1995. Dietary modulation of the human colonic microbiota: introducing the concept of prebiotics. J. of Nutrition, 125: 1,401-1,412. Gildberg, A., Mikkelsen, H., Sandaker, E., & Ringo, E. 1997. Probiotic effect of lactic acid bacteria in the feed on growth and survival of fry of Atlantic cod (Gadus morhua). Hydrobiologia, 352: 279-285. Gildberg, A. & Mikkelsen, H. 1998. Effects of supplementing the feed of Atlantic cod (Gadus morhua) fry with lactic acid bacteria and immuno-stimulating peptides during a challenge trial with Vibrio anguillarum. Aquaculture, 167: 103-113. Hagi, T., Tanaka, D., Iwamura, Y., & Hoshino, T. 2004. Diversity and seasonal changes in lactic acid bacteria in the intestinal tract of cultured freshwater fish. Aquaculture, 234: 335-346. Huber, I., Spanggaard, B., Appel, K., Rossen, L., Nielsen, T., & Gram, L. 2004. Phylogenetic analysis and in situ identification of the intestinal microbial community of rainbow tout. J. of Applied Microbiology, 96: 117-132. Ichikawa, H., Kuroiwa, T., Inagaki, A., Shineha, R., Nishihira, T., Satomi, S., & Sakata, T. 1999. Probiotic bacteria stimulate gut epithelial cell proliferation in rat. Digestive Diseases and Sciences, 44: 2,1192,123. Irianto, A. & Austin, B. 2002. Probiotics in aquaculture. J. of Fish Diseases, 25: 633-642. Jiang, T. & Savaiano, D.A. 1997. In vitro lactose fermentation by human colonic bacterial is modified by Lactobacillus acidophilus supplementation. J. of Nutrition, 127: 1,489-1,495. Kandel, J., Horn, M., & van Antwerp, W. 1994. Volatile fatty acids in the hindguts of herbivorous fishes from temperate and tropical marine waters. J. of Fish Biology, 45 : 527-529. Kirkpinar, F., Acikgoz, F.Z., Bozkurt, M., & Ayhan, V. 2004. Effects of poultry by-product meal and enzyme-prebiotic supplementation in grower diets on performance and feed digestibility of broilers. British Poultry Science, 45: 273-279.


898

Konstantinov, S., Awati, A., Smidt, H., Williams, B., Akkermans, A., & de Vos, W. 2004. Specific response of a novel and abundant Lactobacillus amylovorus-like phylotype to dietary prebiotics in the guts of weaning piglets. Applied and Environmental Microbiology, 70: 3,821-3,830. Lara-Flores, M., Olvera-Novoa, M.A., Guzman-Mendez, B.E., Lopez-Madrid, B.E., & Lopez-Madrid, W. 2002. Use of the bacteria Streptococcus faecium and Lactobacillus acidophilus, and the yeast Saccharomyces cereviceae as growth promoters in Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Aquaculture, 216: 193-201. Li, P. & Gatlin, D.M. III. 2004. Dietary brewer’s yeast and the prebiotic Grobiotic AE influence growth performance, immune response and resistance of hybrid striped bass (Morone chrysops X M saxatilis) to Streptococcus iniae infection. Aquaculture, 231: 445-456. Li, P. & Gatlin, D.M. III. 2005. Evaluation of the prebiotic Grobiotic A ad brewers yeast as dietary supplements for sub-adult hybrid striped bass (Morone chrysops x M. saxatilis) chalanged in situ with Mycobacterium marinus. Aquaculture, 248: 197-205. Luczkovich, J.J. & Stellwag, E.J. 1993. Isolation of cellulolytic microbes from the intestinal tract of the pinfish, Lagodon rhomboides: size-related changes in diet and microbial abundance. Marine Biology, 116: 381-388. Manning, T. & Gibson, G. 2004. Prebiotics. Best Practice & Research in Clinical Gastroenterology, 18: 287-298. Mao Nobaek, Y.S., Kasravi, B., Adawi, D., Stenram, U., Molin, G., & Jeppsson, B. 1996. The effects of Lactobacillus strains and oat fiber on methotrxate-induced enterocolitis in rats. Gastroenterology, 106: 35-41. Netherwood, T., Gilbert, H.J., Parker, D.S., & O’Donnel, AG. 1999. Probitics shown to change bacterial community structure in avian gastrointestinal tract. Applied and Environmental Microbiology, 65: 5,134-5,138. Nikoskelainen, S., Ouwehand, A.C., Bylund, G., Salminen, S., & Lilius, E. 2003. Immune enhancement in rainbow trout (Onchorhynchus mykiss) by potential probiotic bacteria (Lactobacillus rhamnosus). Fish and Shellfish Immunology, 15: 443-452. Nisbet, D. 2002. Defined competitive exclusion cultures in the prevention of enteropathogen colonization in poultry and swine. Antoine van Leuwenhoek, 81: 481-486. Ohashi, Y., Umesaki, Y., & Ushida, K. 2004. Transition of the probiotic bacteria, Lactobacillus casei strain Shirota, in the gastrointestinal tract of a pig. International J. of Food Microbiology, 96: 61-66. Panigrahi, A., Kiron, V., Puangkaew, J., Kobayashi, T., Satoh, S., & Sugita, H. 2005. The viability of probiotic bacteria as a factor influencing the immune response in rainbow trout Onchorhynchus mykiss. Aquaculture, 243: 241-254. Petkevicius, S., Knudsen, B.K.E., Nansen, P., Roepstorff, A., Skjeth, F., & Jensen, K. 1997. The impact of diets varying in carbohydrates resistant to endogenous enzymes and lignin on population of Ascaris suum and Oesophagomum dentatum in pigs. Parasitology, 114: 555-568. Park, S.C., Shimamura, I., Fukunaga, M., Mori, K., & Nakai, T. 2000. Isolation of bacteriophages specific to a fish pathogen, Pseudomonas plecoglossida, as a candidate for disease control. Applied and Environmental Microbiology, 66: 1,416-1,422. Patterson, J.A. & Burkholder, K.M. 2003. Application of prebiotics and probiotics in poultry production. Poultry Science, 82: 627-631. Raida, M.K., Larsen, J.L., Nielsen, M.E., & Buchmann, K. 2003. Enhanced resistance of rainbow trout, Onchorhynchus mykiss (Walbaum) against Yersinia ruckery challenge following oral administration of Bacillus subtilis and B. licheniformis (BioPlus2). J. of Fish Diseases, 26: 465-498. Ramires, R. & Dixon, B. 2003. Enzyme production by obligate intestinal anaerobic bacteria isolated from Oscars (Astronatus ocellatus), angelfish (Pterophyllum scalare) and southern flounder (Paralichthys lethostigma). Aquaculture, 227: 417-426. Riley, A., Kang, D.H., & Fung, D.Y. 1999. Comparison of five anaerobic incubation methods for enumeration of Clostridium perfringens from foods. J. of Food Protection, 62: 1,041-1,044.

899


Ringo, E. 1993. Does dietary linoleic acid affect intestinal microflora in Arctic Charr. Salvelinus alpinus. Aquaculture and Fisheries Management, 24: 133-135. Ringo, E., Bendiksen, H.R., Gausen, S.J., Sundsfjord, & Olsen, R.E. 1998. The effect of dietary fatty acids on lactic acid bacteria associated with the epithelial mucosa and from faecalia of Artic charr Salvelinus alpinus (L.). J. of Applied Microbiology, 85: 855-864. Rodrigues, A., Cara, D., Fretez, S., Cunha, F., Viera, E., & Viera, L. 2000. Saccharomyces boularddi stimulates sIgA production and the phagocytic system of gnotobiotic mice. J. of Applied Microbiology, 89: 404-414. Rojas, M. & Conway, P. 1996. Colonization by lactobacilli of piglet small intestinal mucus. J. of Applied Bacteriology, 81: 474-480. Sakata, T., Sugita, H., Mitsuoka, T., Kakimoto, D., & Kadota, H. 1980. Isolation and distribution of obligate anaerobic bacteria from the intestines of freshwater fish. Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries, 46: 1,249-1,255. Sakata, T., Kojima, T., Fujieda, M., Takahashi, M., & Michibata, T. 2003. Influences of probiotic bacteria on organic acid production by pig caecal bacteria in vitro. Proceeding of the Nutrition Society, 62: 7380. Salinas, I., Cuesta, A., Esteban, M.A., & Meseguer, J. 2005. Dietary administration of Lactobacillus delbrueckii and Bacillus subtilis, single or combined, or gilthead seabream cellular innate immune responses. Fish and Shellfish Immunology, 19: 67-77. Smiricky-Tjardes, M., Grieshop, C., Flickinger, E., Bauer, L., & Fahey, G. 2003. Dietary galactooligosaccharides affect ileal and total-tract nutrient digestibility, ileal and fecal bacterial concentrations, and ileal fermentative characteristics of growing pigs. J. of Animal Science, 81: 2,535-2,545. Smith, T., Wahl, D., & Mackie, R. 1996. Volatile fatty acids and anaerobic fermentation in temperate piscivorous and omnivorous freshwater fish. J. of Fish Biology, 48: 829-841. Spanggaard, B., Huber, I., Neilsen, J., Neilsen, T., Appel, K., & Gram, L. 2000. The microflora of rainbow trout intestine: a comparison of traditional and molecular identification. Aquaculture, 182: 1-15. Steer, T.E., Johnson, I.T., Gee, J.M., & Gibson, G.R. 2003. Metabolism of the soyabean isoflavone glycoside genistin in vitro by the human gut bacteria and the effect of prebiotics. British J. of Nutrition, 90: 635-642. Stellwag, E., Smith, T., & Luczkovich, J. 1995. Characterization and ecology of carboxymethylcellulaseproducing anaerobic bacterial communities associated with the intestinal tract of the pinfish, Lagodon rhomboides. Applied and Environmental Microbiology, 61: 813-816. Sugita, H., Kawasaki, J., & Deguchi, Y. 1997. Production of amylase by the intestinal microflora in cultured freshwater fish. Letters in Applied Microbiology, 24: 105-108. Swanson, K.S., Grieshop, C.M., Flickinger, E.A., Bauer, L., Healy, H., Dawson, K.A., Merchen, N.R., & Fahey, G.C. 2002. Supplemental fructooligosaccharides and mannonoligosaccharides influence immune function, ileal and total tract nutrient digestibilities, microbial populations and concentrations of protein catabolites in the large bowel of dogs. J. of Nutrition, 132: 980-989. Titus & Ahearn, G. 1988. Short chain fatty acid transport in the intestine of a herbivorous teleost. J. of Experimental Biology, 135: 77-94. Tovar, D., Zambonino, J., Cahu, C., Gatesoupe, F.J., Vazquez-Juarez, & Lesel, R. 2002. Effect of yeast incorporation in compound diet on digestive enzyme activity in sea bass (Dicentrarchus labrax) larvae. Aquaculture, 204: 113-123. Trust, T., Bull, L., Currie, B., & Buckley, T. 1979. Obligate anaerobic bacteria in gastrointestinal microflora of the gras carp (Ctenopharyngodon idella) and rainbow trout (Salmo gairdneri). J. of the Fisheries Research Board of Canada, 36: 1174-1179. Tsukahara, T., Koyama, H., Okada, M., & Ushida, K. 2002. Stimulation of butyrate production by gluconic acid in batch culture of pig cecal digesta and identification of butyrate-producing bacteria. J. of Nutrition, 132: 2,229-2,234.


900

Vazquez, J.A., Gonalez, M.P., & Murado, M.A. 2005. Effects of lactic acid bacteria cultures on pathogenic microbiota from fish. Aquaculture, 245: 149-161. van Vuren, J. 1998. Characterization of the dominant cultivatable microbiota in the intestinal tract of channel catfish Ictalurus punctatus. Master’s thesis. East California University. Greenville. North Carolina USA. Verschuere, L., Rombaut, G., Sorgelloos, P., & Verstraete, W. 2000. Probiotic bacteria as biological control agents in aquaculture. Microbiology and Molecular Biology Reviews, 64: 655-671. Vulevic, J., Rastall, R.A., & Gibson, G.R. 2004. Developing a quantitative approach for determining the invitro prebiotic potential of dietary oligosaccharides. FEMS Microbiology Letters, 236: 153-159. Webster, C.D. & Lim, C. 2002. Nutrient requirements and feeding of finfish for aquaculture. CABI Publishing. New York. USA. Weinstein, M., Heck, K., Gieble, P., & Gates, J. 1982. The role of herbivory in pinfish (Lagodon rhomboides): a preliminary investigation. Bulletin of Marine Science, 32: 791-795. Zhou, J., Gopal, P., & Gill, H. 2001. Potential probiotic lactic acid bacteria Lactobacillus rhamnosus (HN001), Lactobacillus acidophylus (HN107) and Bifidobacterium lactis (HN019) do not degrade gastric mucin in vitro. International J. of Food Microbiology, 62: 81-90.

MIKROBA SALURAN PENCERNAAN IKAN DAN MANFAAT APLIKASINYA UNTUK AKUAKULTUR

Recommend Documents