Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 AUTEKOLOGIE RODU MICROCYSTIS – LITERÁRNÍ PŘEHLED Lenka Šejnohová, Blahoslav Maršálek & Michaela Drábková Botanický ústav AV ČR, Květná 8, 603 65 Brno, e-mail:
[email protected] Úvod Rod Microcystis je ve vodohospodářské praxi asi nejčastěji zmiňovaný zástupce sinic. V letech 19942002 tvořily populace rodu Microcystis 78% dominant vodních květů v nádržích ČR (archiv Associace Flos Aquae). Ve vodárenských nádržích tento rod způsobuje velké komplikace tvorbou tzv. vodních květů, které vznikají v důsledku celkové eutrofizace krajiny, která je zapříčiněna zvýšeným přísunem živin do prostředí činností člověka. Tento rod je významný nejenom velkou produkcí biomasy na hladině, která zamezuje přísun světla do nižších částí nádrže, ale také produkcí toxických látek nebezpečných pro člověka i teplokrevná zvířata [1], což je spojeno s problémy při rekreaci a úpravách vody pro konzumaci. V dnešní se setkáváme s trendem zvyšující se kvantity rodu Microcystis ve vodních nádržích. Např. během sezóny v roce 2003 bylo na Brněnské přehradě již 99% fytoplanktonu tvořeno rodem Microcystis, což je nejvíce od napuštění této přehrady v roce 1940. Omezení masového nárůstu rodu Microcystis na nádržích úzce souvisí s dokonalým poznáním jeho autekologie během célého životního cyklu, aby byl daný zákrok účinný a nezpůsobil nepředvídatelné následky. Autekologie rodu Microcystis je studována na nádržích i v laboratorních podmínkách. Z životního cyklu jsou nejvíce sledovány fáze podzimního klesání ke dnu, přezimování v sedimentu a jarní reinvaze do vodního sloupce. Pozornost je věnována především vztahu k hlavním makrobiogenním prvkům (P, N, C), ke světlu a k teplotě během jednotlivých fází životního cyklu. Ačkoliv se problematikou rodu Microcystis zabývalo poměrně velké množství autorů, není do součastnosti známa autekelogie životních cyklů všech morfotypů způsobujících problémy ve vodohospodářské praxi. Nejcennější jsou především údaje z přírody, kde dochází v nádrži k ekologickému rozrůznění populace Microcystis na dvě subpopulace – ve vodním sloupci (pelagická část) a v sedimentech (bentická část). Pro přežití a rozvoj těchto dvou subpopulací jsou zásadní naprosto rozdílné ekologické podmínky. V tomto příspěvku se budeme proto soustředit především na odlišnosti v autekologii pelagické a bentické subpopulace rodu Microcystis. Systematické zařazení rodu Microcystis Na základě ultrastruktury a analýzy rRNA ribosomových podjednotek je dnes rod Microcystis řazen do oddělení sinic (Cyanobacteria) v rámci domény bakterií (Bacteria) [2]. Morfologické i molekulární vymezení rodu Microcystis je dnes celkem uspokojivě vyřešeno, avšak stanovení mezidruhových hranic v rámci tohoto rodu je v běžné praxi problematické a vyvolává žhavé diskuse [3]. U sinic, stejně jako u ostatních prokaryot, nelze přesně vymezit mezidruhové hranice, neboť u nich dochází k velice rychlé horizontální výměně genetické informace. Jedná se spíše o tzv. morfotypy (morphotypes) nebo morfodruhy (morfospecies), které se vyskytují opakovaně na různých lokalitách a jejichž výskyt je vázán na určité ekofyziologické podmínky [1]. V rámci rodu Microcystis bylo do dnešní doby popsáno 10 hlavních evropských morfotypů, mezi kterými však nebyly nalezeny pomocí molekulárních analýz žádné rozdíly [4]. K jasnému rozlišení morfotypů lze použít pouze tzv. „trvalé“ znaky, ke kterým patří znaky cytomorfologické, molekulárně-biochemické a fyziologické. Z cytomorfologických znaků se jedná především o tvar (formu) kolonií, strukturu slizu, velikost buněk, míru nahuštění buněk v koloniích a průběh životního cyklu [3]. Situaci však značně komlikuje skutečnost, že se v rámci životního cyklu jednoho morfotypu setkáváme s různými morfologickými stádii (Tab. 2) [5,6,7], která jsou ale u jednotlivých morfotypů velice podobná [8]. Např. vegetativní kolonie M. protocystis jsou morfologicky totožné se zimujícími koloniemi M. aeruginosa, staré kolonie M. panniformis jsou morfologicky totožné s vegetativními koloniemi M. aeruginosa a mladé kolonie M. panniformis s koloniemi morfotypu M. flos-aquae [7]. Charakteristika rodu Microcystis Jedná se o zástupce kokálních sinic (řád Chroococcales) tvořící mikro- nebo makroskopické slizové kolonie, které se jeví jako práškovitý vodní květ. Kolonie jsou zprvu kulovité nebo mírně zploštělé, později nepravidelné, laločnaté, děrované, s nepravidelně uloženými kulovitými buňkami v homogenním amorfním bezbarvém slizu [1]. Velikost buněk se pohybuje v rozmezí 3-10 µm v závislosti na příslušnosti k morfotypu. Rozmnožování, je jako u všech ostatních sinic, známo pouze nepohlavní. Probíhá dělením ve třech na sebe kolmých rovinách a následným rozpadem kolonií. K dělení dochází především na jaře a v brzkém létě, kdy kolonie stoupají ze sedimentu do vodního sloupce. U rodu Microcystis se nevytváří klasické tlustostěnné trvalé spóry tzv. akinety (syn. artrospory), které se vyskytují u vláknitých sinic vodního květu např. Aphanizomenon, Anabaena. Přezimování probíhá
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 v sedimentech ve stádiích „fyziologických cyst“, které si stále zachovávají minimální schopnost metabolismu. Heterocysty pro fixaci plynného dusíku nejsou také přítomny [1]. Plynové měchýřky, tzv. gas vezikly, jsou typické útvary vyskytující se u sinic vodního květu. Jedná se o měchýřky s proteinovým obalem, které jsou vyplněny směsí vzduchu a tím zajišťují možnost pohybu ve vodním sloupci a vznášení se na hladině (tzv. buoyancy). Gas vezikly se sdružují uvnitř buňky do skupinek a vytváří tvz. aerotopy (Obr. 3B,C). Způsob výživy je mixotrofní, tzv. fotoautotrofie je kombinována s heterotrofní výživou, a závisí na fázi životního cyklu. Subpopulace ve vodním sloupci (pelagická) získává energii fotosyntézou, kdežto subpopulace v sedimentu (bentická) kam neprochází světlo, získává energii z organických látek. Zásobními látkami je sinicový škrob (α-1,4-glukan), cynophycinové granule (polymery aminokyselin argininu a asparaginu), polyfosfátové granule a polyhedrická tělíska (karboxyzómy, Obr. 3B,C,E,F) s enzymem RuBisCO [9]. Ultrastruktura rodu Microcystis je značně jednoduchá, jelikož se jedná o prokaryotní buňku. Není zde přítomno jádro obalené jadernou membránou, je zde jen tzv. centroplasma s volně uloženou DNA a s plasmidy (malé cirkulární DNA molekuly), které jsou zodpovědné za horizontální přenos genetické informace. K fotosyntéze zde slouží volné thylakoidy s fotosyntetickými pigmenty. Pomocí transmisní elektronové mikroskopie lze získat údaje o množství gas vesiklů, které světelnou mikroskopií nezjistíme. Ultrastruktura se mění v závislosti na fázi životního cyklu, a to především v zastoupení zásobních látek a přítomnosti gas vesiklů. Buněčná stěna je 4vrstevná složená z lipoproteinu a z peptidoglykanů s S-vrstvou, při Gramově barvení nedochází k obarvení buněčného obsahu, a proto rod Microcystis patří ke gramnegativním bakteriím [9]. Rod Microcystis je rozšířen po celém světě s vyjímkou cirkumpolárních oblastí a setkáme se s ním ve všech typech sladkých eutrofních vod. Celkem je na světě popsáno přibližně 20 morfotypů, z nichž jsou některé známé pouze z tropických oblastí, některé lze označit také za kosmopolitní. Zástupci toho rodu jsou planktonní, pouze klidová stádia přetrvávají v sedimentech [10]. Životní cyklus Rod Microcystis je ve vodohospodářské praxi znám především z hladiny a vodního sloupce. Tato pelagická fotosyntetizující část je však pouze přibližně 1/3 životního cyklu, zbylé 2/3 se odehrávají skrytě na dně nádrží v sedimentech v naprosto rozdílných podmínkách, než které panují ve vodním sloupci. Během životního cyklu dochází tímto k rozdělení populace Microcystis v nádrži na dvě subpopulace, které mají naprosto jiné ekologické nároky, které úzce souvisí s morfologií (především kompaktnost kolonie, míra slizového obalu) a způsobem výživy kolonií. Jedná se o subpopulace: • pelagická (ve vodním sloupci) • bentická (v sedimentech). Pelagická fotosyntetizující subpopulace se každoročně obnovuje z bentické subpopulace, kdežto bentická heterotrofně se vyživující subpopulace v sedimentech je stálá zásobárna kolonií, která musí být zpětně doplňována podzimní sedimentací pelagické subpopulace. Tyto subpopulace mezi sebou navzájem přecházejí, přechody jsou spojeny s přestavbou ultrastruktury, se změnou metabolismu a ekofyziologických nároků. K přechodům dochází na jaře (bentická subpopulace reinvazní) a na podzim (pelagická subpopulace pozdní) a to působením mnoha faktorů (viz. níže kap. Jaké podmínky jsou nutné pro rozvoj a přežití subpopulací). V rámci subpopulací můžeme dále rozlišovat různé fáze životního cyklu, které jsou spojeny s určitými morfologickými stádii kolonií: Tab. 1: Subpopulace s jednotlivými fázemi životního cyklu a s morfologickými stádii kolonií Subpopulace
Fáze životního cyklu
pelagická pelagická pelagická (pozdně) pelagická
růst (growth) masový rozvoj (blooms) regulace buoancy kolaps, enzymatický rozklad gas vesiklů, hromadění zásobních látek klesání do sedimentu (sinking out) přezimování (overwintering) reinvaze do vodního sloupce
(pozdně) pelagická bentická (reinvazní) bentická
Morfologická stádia kolonií podle REYNOLDS et al. [5] podle Tab. 2 Ib Va, VI II+III II+III II+III Ia, II+III, IV, Vb IV, Vb
Popis životních cyklů v literatuře V rámci rodu Microcystis byl životní cyklus doposud kompletně popsán pouze u třech morfotypů. Nejprve v roce 1981 u kosmopolitně rozšířeného morfotypu M. aeruginosa [5] (Obr. 1, Tab. 2), později u dvou tropických morfotypů M. panniformis a M. protocystis [7]. Životní cyklus nejběžnějšího morfotypu Microcystis aeruginosa je detailně popsán v práci REYNOLDS et al. [5], kde je uvedeno celkem sedm fází životního cyklu, které jsou doprovázené morfologickými a fyziologickými změnami kolonií (Tab. 1, Tab. 2, Obr. 1).
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 Tab. 2: Různá morfologická stádia kolonií morfotypu Microcystis aeruginosa podle REYNOLDS et al. [5]. Stadi um
Tvar a povrch kolonie
Ia
neohraničený, nekompaktní (kultivací lze navodit st. IV) nepravidelný, kolonie vejčité, cylindrické nepravidelný, velká variabilita, fenestrované (II) proužkovité (III) jako st. Ia (rozpadem na shluky vznikají pravděpodobně st. Vb) vejčitý nebo téměř sférický
80-300 (570)
velmi kompaktní
Vb
sférické, malé
40
není uvedeno
VI
různě laločnaté, dělící se kolonie
není není uvedeno uvedeno
Ib II III IV
Va
Velikost Kompaktnost Tloušťka kolonie kolonie periferní (µm) vrstvy slizu 40-1000 kolonie není uvedeno rozvolněné, buňky se nepřekrývají max. jako st. Ia není uvedeno 250
Koncentrace buněk
Fyziologický stav
Subpopulace
<1/ 1000 µm3
senescentní bezbarvé buňky
bentická (vysoká bakterielní aktivita) ranně pelagická – exponen. růst pozdně pelagická, bentická
<1/ 1000 µm3 (20-200 živých b/kol.) >3/1000 µm3
neobsahuje senescentní buňky 40-300 velmi aktivní 10-45 µm kompaktní, (v laboratoři buňky se zle navodit ze překrývají st.Va) není rozvolněná není uvedeno 20-200 živých stádium pro uvedeno s nahodilými b./shluk přezimování shluky živých nebo znovubuněk (cluster) oživování
reinvazní bentická
3µm (aktivně 3-5/ 1000 µm3 rostoucí pop.) 35µm (konec sezóny-září) 2-5 µm <100 b/kol.
aktivní
pelagická (velká část)
aktivní-znovuzaložení letní planktonní populace
není uvedeno není uvedeno
aktivní
jaro,brzké léto reinvazní bentická a ranně pelagická pelagická
Obr. 1.: Životní cyklus morfotypu Microcystis aeruginosa podle REYNOLDS et al. [5].
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 Rozdílný životní cyklus vedl také autory KOMÁREK et al. [7] k popisu nového tropického morfotypu Microcystis panniformis, který by bez detailnějších studií mohl být zaměněn s tropickým zástupcem Microcystis protocystis nebo s kosmopolitně rozšířenými morfotypy Microcystis aeruginosa nebo M. flos-aquae. Při studiu životních cyklů na několika brazilských nádržích i v kulturách nebyly u morfotypu M. protocystis pozorovány žádné zásadní morfologické změny kolonií během cyklu, kdežto u morfotypu M. panniformis bylo zaznamenáno pět různých morfologických stádií kolonií (obr. 2). V této práci však není blíže zmiňováno, jestli se daná morfologická stádia vyskytují ve vodním sloupci nebo v sedimentech, nejsou zde také bohužel uváděny ekologické podmínky spojené s jednotlivými fázemi životního cyklu. Obr. 2: Životní cyklus pantropického morfotypu Microcystis panniformis podle KOMÁREK et al. [7].
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 Jaké podmínky jsou nutné pro rozvoj a přežití subpopulací Abychom mohli úspěšně zakročit proti rozvoji vodního květu, je nezbytné znát především faktory pro: • Rozvoj pelagické populace • Znovu zásobování bentické subpopulace novými koloniemi ze subpopulace bentické • Přežití zásobní bentické subpopulace • Reinvazi části této subpopulace do vodního sloupce 1A. Pelagická subpopulace Subpopulace splývající na hladině nebo se vznášející ve vodním sloupci. Tvoří pouze 1/3 životního cyklu. Vždy jsou vyvinuty gas vezikly (Obr. 3B,C), které jsou zodpovědné za tzv. buoyancy – schopnost planktonních sinic účinně regulovat svou vertikální distribuci ve vodním sloupci. Buoyancy je termín přezatý z angličtiny, český ekvivalent je většinou uváděn jako vznášivost [11]. Přes zimní období pelagická populace neexistuje. a) Morfologie kolonií Do pelagické subpopulace zahrnujeme letní fáze životního cyklu, resp. růst, masový rozvoj a regulaci buoyancy (Tab. 1). Ranně pelagické kolonie vyskytující se ze začátku sezóny mají nejprve malé rozměry (30-50 µm) a jsou kompaktní (st. Vb) nebo jsou rozvolněné a jsou stále obaleny z 20-40% periferním slizem, přičemž buňky tvoří pouze 5-40% objemu kolonie (st. Ib). Během reinvaze dochází k jejich růstu a velkému množství dělení, kolonie vrcholné sezóny jsou kompaktní a velké, tlouštˇka periferního slizu je malá (st. Va, VI). b) Fyziologická aktivita Maximální fotosyntetická aktivita je spojena s rychlých růstem a velkým množstvím dělení. c) Ekologické faktory pro masový rozvoj pelagické subpopulace Optimální osvětlení pro maximální fotosyntetickou aktivitu (Pmax) při teplotě 25°C bylo během kultivace třech kmenů Microcystis aeruginosa, M.wesenbergii a M. viridis zaznamenáno: 240, 240 a 60 µE/m2/s [12]. V poledne během sezóny dosahuje množství ozáření na hladině až 1300 µE/m2/s [13]. Po dosažení Pmax při fotosyntetická aktivita začala klesat se zvyšující se intenzitou ozáření [12]. Se zvyšující se intenzitou osvětlení dochází ke ztrátě buoyancy v důsledku změny poměrů proteinů a uhlovodíků obsažených v buňce. Populace při nízkých osvětleních (10 µE/m2/s) obsahuje 60% proteinů (ze kterých se tvoří membrány gas veziklů), 20% uhlovodíků, a proto se vznáší se na hladině. Při vyšších intenzitách osvětlení (150 µE/m2/s) dochází ke snížení počtu gas veziklů o 50% a současně k intenzivní syntézé uhlovodíků, která způsobí ztrátu buoyancy. Tímto způsobem dochází k migraci kolonií, která účinně reguluje množství dopadajícího světla na thylakoidy a dochází tak k reguluci fotosyntetické aktivity [14]. Tyto závěry také potvrzují další autoři. S intenzitou osvětlení se zvyšuje množství nasyntetizovaných gas-vesiklů [15], při velkém množství ozáření však může dojít k náhlému poklesu buoyancy vlivem poklesu gas veziklů [15]. Při laboratorních pokusech WALLACE & HAMILTON [13] napodobili měnící se světelné podmínky v jezeru. Se zvyšující intentzitou záření (max. 1 300 µmol photons/m2/s) a času docházelo nelineárně ke zvyšování ukládání zásobních látek, které způsobují pokles kolonií ve vodním sloupci. Tyto laboratorní výsledky potvrzují také pozorovnání přímo na nádržích – k většímu poklesu kolonií ve vodním sloupci dochází odpoledne [16]. BONNET & POULIN [17] uvádějí schopnost rychlé regulace buoyancy jako hlavní faktor určující dominanci sinic vodního květu v nádrži. Kompetici o světlo u planktonních sinic a řas studovali v kulturách HUISMAN et al. [18]. Autoři došli k závěru, že ze čtyř studovaných sinic a řas je kompetičně nejsilnější zelená kokální řasa Chlorella, která by vytlačila další tři studované zástupce. Rod Microcystis by bez přítomnosti rodu Chlorella vytlačil zelenou řasu rodu Scenedesmus a vláknitou sinici rodu Aphanizomenon. K masovému rozvoji sinic nedochází v nádržích s vysokým zákalem vody v důsledku nedostatečného osvětlením [19]. Podle práce VARIS, O. [20] je optimální teplota pro maximální rozvoj rodu Microcystis v rozmezí 19-25°C, u Nfixujících sinic (Anabaena, Aphanizomenon) je tato teplota nižší (15-20°C). HAMMER [21] uvádí masový rozvoj kolonií Microcystis v rozmezí teplot 17,5-26°C s optimem při 20°C. Podle práce YAGI et al. [12] dochází se stoupající teplotou v rozmezí 20-35°C k pozvolnému nárůstu fotosyntetické aktivity, přičemž optimální teplota pro maximální fotosyntetickou aktivitu u morfotypů M. aeruginosa a M. wesenbergii je 35°C, u M. viridis 25°C. Po překročení optimálních teplot dochází k prudkému poklesu fotosyntetické aktivity, přičemž k zastavení fotosyntézy dochází teprve až mezi 45-50°C. Podle laboratorních studií se rod Microcystis dokáže rychleji adaptovat na fluktuace teplot, než zelené řasy [22]. Optimální pH pro rozvoj většiny druhů sinic se nachází v rozmezí 7,5-9,5 [19]. Hyenstrand & Blomqvist [23] za hlavní faktor ovlivňující úspěch sinic považují nízký poměr N/P (méně jak 29:1). NALEWAJKO et al. [24] uvádí jako důležitý faktor pro masový nárůst vodního květu naopak optimální poměr N/P přibližně 100:1. Naopak XIE et al [25,26] k tomuto závěru nedošli, podle této studie je limitující
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 pouze dostupné množství těchto prvků, nikoliv jejich poměr. K rozvoji masového vodního květu je dostačující množství fosforu 0,03 mg/l. Podle XIE et al. [25] rod Microcystis není schopen růst ve vodách s limitovaným množstvím fosforu. Základním zdrojem P pro sinice jsou jednoduché fosfáty, dokáží však využívat i organické formy. Microcystis má schopnost akumulace fosforu do zásobních látek – polyfosfátových granulí [19,27] (Obr. 3C). Růstová rychlost koreluje s dostupností fosforu [5]. Forma N sloučenin v prostředí podstatným způsobem ovlivňuje množství vodního květu. Za přítomnosti amonné formy dusíku Microcystis aeruginosa měla přírůstek 4,6x větší než při nitrátech [19]. Uhlík mohou sinice přijímat autotrofoně jako rozpuštěný CO2, nebo heterotrofně ve formě organických látek. Mezi těmito dvěma způsoby výživy dokáže Microcystis velmi rychle přecházet, a to i několikrát během 24 hodin v závisloti na podmínkách prostředí. Při snížení obsahu CO2 ve vodě dochází k podpoře tvorby gas-vesiklů a tím zvýšení buoyancy [9]. Množství kyslíku negativně koreluje s rychlostí růstu vodních květů, k masovému nárůstu dochází především v málo prokysličených vodách (v nádržích s pomalou výměnou vody)[19]. Doplňkovým zdrojem energie mohou být také exogenní organické látky, proto masový rozvoj Microcystis probíhá v nádržích bohatých na organické látky [19]. d) Ultrastruktura Většinu buňky zaujímají mohutné aerotopy složené s gas veziklů (Obr. 3B-C), méně jsou zastoupeny zásobní látky (polyfosfátové granule, karboxyzómy), které jsou ve větší míře naopak hodně zastoupeny u bentické subpopulace (Obr. 3E-F). 1B. Pozdně pelagická subpopulace (klesání do sedimentu) Pozdně pelagická subpopulace je novým zdrojem kolonií pro bentickou subpopulaci, část těchto kolonií klesá do sedimentu, část je rozkládána již na hladině saprofytickými bakteriemi (rozvolněné kolonie s bledými buňkami). Klesání kolonií z vodního sloupce do sedimentu probíhá během celé sezóny, zdroj pro bentickou subpopulaci je však pouze z kolonií klesajících během podzimu (konec září-listopad). Kolonie klesající do sedimentu během léta mají nedostatečně velkou vrstvou periferního slizu, a proto lehce podléhají bakteriální degradaci a nepřežívají zimní období [5]. Letní kolonie nemají také nasyntetizované dostatečné množství zásobních látek pro dlouhodobé přežití v sedimentech. a) Morfologie kolonií Pozdně pelagické kolonie jsou velmi kompaktní s tlustou vrstvou periferního slizu. Z morfologického hlediska odpovídají této fázi životního cyklu podle práce REYNOLDS et al. [5] stádia: Va, II+III, u kterých dochází ke ztrátě buoyancy a zároveň se začíná na povrchu kolonie tvořit silnější vrstva extracelulárních polysacharidů (1045 µm) (Obr. 1, Tab. 2) proti bakteriální degradaci. b) Fyziologická aktivita Vlivem snížení teplot dochází také ke snížení rychlosti fotosyntézy, k menší spotřebě uhlovodíků a tak k jejich hromadění, k syntéze extracelulárních polysacharidů (sliz). Slizové periferní obaly kolonie se jeví jako účinná ochrana před nepříznivými podmínkami [28]. Během podzimního klesání dochází v koloniích k akumulaci fosforu do polyfosfátových granulí, které slouží během přezimování a reinvaze do vodního sloupce jako zdroj energie [5]. c) Ekologické faktory vyvolávající podzimní pokles životaschnopných kolonií do sedimentu V závislosti na teplotě (<10°C) dochází ke snížení rychlosti fotosyntézy a ke snížení tvorby gas-vesiklů [29]. THOMAS & WALSBY [30] sledovaly během října a listopadu postupnou ztrátu buoyancy z 90% pouze na 35% způsobenou hromaděním zásobních látek (uhlovodíků), protože došlo ke snížení jejich spotřeby. Uhlovodíky následně způsobí pokles koloní ke dnu [14,31]. Klesání kolonií závisí mimo jiné na jejich velikosti. Podle práce VISSER et al. [32] se sedimentace kolonií zvyšuje s jejich velikostí, ale maximálně do 200 µm. BRUNBERG & BLOMQVIST [33] zaznamenali v září větší množství sedimentovaných kolonií v mělkých zátokách nádrže (10,2x109 buněk/ml, 1-2m) než v hlubokých místech (7,2x109 buněk/ml, 6-8m). Po přezimování však došlo k úbytku kolonií tak, že v květnu bylo výsledné množství buněk naopak větší v hlubších místech nádrže (3,32x109 buněk/ml) než v mělkých zátokách (2,71x109 buněk/ml), resp. v hlubokých místech přezimovalo z kolonií zaznamenaných na podzim do jara 46%, v mělkých pouze 27%.
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 2A. Bentická subpopulace Bentická část populace tvoří převážnou většinu životního cyklu (přibližně 2/3). Množství zaznamenaných buněk v sedimentech na podzim bylo 8,7x109 buněk/ml [33]. Tato subpopulace slouží jako neustálý zdroj nových kolonií pro pelagickou subpopulaci. a) Morfologie kolonií Podle práce REYNOLDS et al. [5] odpovídají z morfologického hlediska přezimovací fázi životního cyklu tyto stádia: fyziologicky aktivní kolonie klesající z vodního sloupce st. Va, II+III, staré odumírající velké kolonie st. Ia (až 1000 µm), a mladé formující se kolonie st. IV a Vb (Obr. 1, Tab. 1). U přezimujících stádií byla zaznamenána tlustá vrstva slizu (20-40 µm) oproti nově vzniklým stádiím Vb (3 µm slizu), které vznikaji při reinvazi do vodního sloupce. b) Fyziologická aktivita kolonií V sedimentech dochází ke snížení metabolismu na minimální hodnoty, v prostředí bez světla dochází k přechodu na heterotrofní výživu. Buňky si přesto zachovávají schopnost asimilace a dělení, které se při přechodu do příznivějších podmínek okamžitě aktivují [19]. Jedná se spíše o hibernaci, buňky jsou „fyziologickými cystami“, které jsou schopné přežít delší dobu při minimálním metabolismu [34]. Kolonie zůstávají ale i přesto stále sytě zelené. Pravděpodobně dochází také k dělení (Obr. 3F), ale pouze s minimální frekvencí, protože výsledné množství buněk na jaře v sedimentech je sníženo na 1/3 výchozí počtu na podzim [33]. c) Optimální podmínky pro dlouhodobé přežití bentické subpopulace První studie o přezimování rodu Microcystis v sedimentech byla publikována roku 1952 [35]. Přezimování probíhá především v černých anaerobní sedimentech ve formě vegetativních kolonií, klidové spóry nebyly dosud nalezeny. Období v sedimentech je nejdelší fází životního cyklu, ve kterém dochází k fyziologickému klidu. Z kolonií, které klesly na podzim, přežije pouze malé množství. Jedná se o kolonie s největší vitalitou zimující ve slizových obalech, které slouží jako ochrana před kyslíkem. Nasycení sedimentu kyslíkem má za následek rapidní snížení životaschopných buněk [19]. Četnost přezimujících kolonií je značně závislá také na charakteru dna. Nejlépe zimují kolonie v jílovitém bahně, menší množství přezimujících kolonií je v rašelinných sedimentech nebo v hlinitých píscích, v písčitém dně přezimuje nejmenší množství kolonií. K přezimování sinic dochází pouze na 2-5% z celkové plochy dna nádrže [36]. Většina kolonií v sedimentech odumírá z důvodu nedostatečné anoxie v mělkých místech nádrže [19]. Podmínky pro přezimování jsou příznivější ve větších hloubkách nádrže (16-20m), kde je vliv proudění a vlnění vody minimální [34]. V hloubkách 20-30m již nejsou vhodné podmínky pro přezimování životaschopných kolonií [37]. Pravděpodobně se jedná o důsledek silného hydrostatického tlaku, při kterém dochází k popraskání nově syntetizovaných gas-veziklů [15] a kolonie se tak nemohou na jaře dostat do vyšších částí nádrže. Živé kolonie byly nalezeny ve vrstvách sedimentu o síle 20-30 cm [37,38]. Větší množství kolonií bylo zaznamenáno v hlubších vrstvách sedimentu bez kyslíku a s vysokou koncentrací organických látek než v povrchové vrstvě (0-2cm) [39]. Světlo má na přezimující kolonie negativní vliv. V osvětlených místech nádrže je více než o polovinu polovinu větší mortalita buněk než v hlubokých neosvětlených místech [40]. e) Ultrastruktura U bentické subpopulace buňky neobsahují žádné gas vezikly, ve velkém množství jsou zastoupeny zásobní látky (polyfosfátové granule, karboxyzómy, Obr. 3E,F). 2B. Reinvazní bentická subpopulace (jarní znovuoživování) Do jara přežije v sedimentech nádrže přibližně 35% kolonií (3x109 buněk/ml), které sedimentují na podzim (8,7x109 buněk/ml) [33]. Úbytek kolonií je způsoben především tím, že celé dno nádrže nenabízí optimální podmínky pro přezimování (viz. výše). Z těchto 35% je pouze část kolonií dále využito k reinvazi do vodního sloupce (květen-červen). Reinvazní bentická supbpopulace se dostává do vodního sloupce kombinací mnoha abio- a biotických faktorů. S reinvazí je spojeno tzv. "colony formation“, kdy se v z větších rozvolněných kolonií (st. IV) uvolňují malé sférické kolonie (st. Vb), které dávající vznik nové masově se rozvíjející pelagické subpopulaci. Rod Microcystis nemá na rozdíl od vláknitých sinic rodů Aphanizomenon a Anabaena akinety, ale pouze velké množství hibernujících buněk, které si v sedimentu zachovávají minimální metabolismus a fotosyntetické pigmenty. V tom spočívá nesmírná výhoda rodu Microcystis v konkurenci během jarního rozvoje sinic, protože na jaře ji stačí pouze menší počet dělení k dosažení maxima a obsazení ekologické niky.
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 a) Morfologie kolonií Podle práce REYNOLDS et al. [5] je tato fáze životního cyklu tvořena morfologickými stádii IV a Vb, u kterých dochází k resyntéze gas-vesiclů (Obr. 1, Tab. 2). Pro reinvazi do vodního sloupce slouží nově vzniklá stádia Vb, která vznikají z rozvolněných kolonií (stádia IV), které mají nahodilé shluky živých buněk. Reinvazní stádia mají kolonie sférické, malé (v průměru 30-50 µm, do 100b/kol.), tloušťka periferního slizu je minimální (2-5 µm). b) Fyziologická aktivita kolonií Přechod metabolismu přezimujících buněk k plné metabolické aktivitě probíhá velmi rychle (řádově hodiny) [41] oproti sinicím, které přezimují ve formě akinet. Kolonie žijí v těsné symbióze s bakteriemi v sedimentu, které rozkládají těžko přijatelné formy fosforu na fosfáty, které Microcystis je již schopna zpracovat a využít při reinvazi [19]. Důležitá je také schopnost chemosyntézy – na jaře dochází k tvorbě ranných stádií kolonií především v sedimentech s vysokým obsahem sirovodíku, který se pro sinice stává pravděpodobně doplňkovým zdrojem energie [42]. Buňky jsou také schopny reinvaze i po prodlouženém období klidu [5]. c) Abiotické faktory vyvolávající reinvazi části bentické subpopulace Reinvaze nově vytvořených kolonií v sedimentu je způsobena snížením specifické hmotnosti buněk, která je doprovázena poklesem heterotrofní výživy a přechodem k autotrofii [28,37]. Přechod metabolismu přezimujících buněk k plné metabolické aktivitě probíhá velmi rychle (řádově hodiny) [41]. Stejně jako ostatní fáze životního cyklu, je reinvaze úzce spjata s cyklem teplotní stratifikace nádrže [43]. Během reinvaze dochází k syntéze gasvesiklů, které mohou být syntetizovány i ve tmě, jestliže je zajištěno dostatečné množství energie [15]. Teplota je pro reinvazi pravděpodobně významnější než světlo, pro nastartování procesů vedoucích k znovuoživení musí překročit 7°C [40]. Totéž udádějí na základě kultivace přezimujících kolonií za různých teplotních a světelných podmínek THOMAS & WALSBY [30]. Anoxické podmínky nejsou předpokladem pro obnovení Microcystis ze sedimentů [39], přesto je však nízký obsah O2 nezbytný [5,40,44]. Během reinvaze je rod Microcystis schopen přijímat fosfor ze sedimentu heterotrofně [45,46,47]. V březnu se v průběhu reinvaze ve vodním slouci nachází nanejvýš 100-200 kolonií v 1 litru vody, v dubnu je to již 350-1000 kol./l a během května je při hladině 3-5krát větší množství kolonií než v horizontu 1m [19]. Pro znovuobnovení populace Microcystis stačí malé inokulum přezimujících kolonií. Reinvaze probíhá především během jarního období, byla však také zjištěna v létě v anaerobních redukčních podmínkách sedimentů [5]. Letní reinvaze z mělkých oblastí (1-2m) byla signifikantně větší, než z hlubokých míst nádrže (6-8m) [48]. Při míchání nádrže větrem dochází stále k zvyšování biomasy Microcystis, dojde pouze ke snížení rychlosti nárůstu. Tento nárůst sinice pokračuje do té doby, dokud míchání nepřekročí eufotickou vrstvu [49]. Při úplné destratifikaci nádrže se sníží abundance vodního květu [50]. d) Biotické faktory vyvolávající reinvazi části bentické subpopulace Společně s abiotickými faktory jsou důležitými faktory pro reinvazi také faktory biotické. Úspěšně přezimující kolonie nejsou uloženy v povrchových vrstvách sedimentu, ale v hloubce 2-10 cm, proto je nutný při reinvazi transport kolonií na povrch sedimentu. Tuto důležitou roli plní bakterie produkující metanové bubliny v sedimentu, zoobentos a ryby svým pohybem [38]. Metanogeneze v sedimentech roste s hloubkou, je závislá na ročním období a neustává ani v zimě. Od ledna do srpna množství vyprodukovaného metanu roste, v srpnu je uvolňováno maximum (35 mmol/m2/d), od srpna už dochází jen k jeho poklesu [51]. Tvorba metanu je vyšší v sedimentech vysokým množstvím organických sloučenin bez sulfátů [52]. Přímý vliv larev dvorukřídlých rodu Chironomus na migraci kolonií Microcystis do sedimentu od hloubek (6-12cm) byl zaznamenán [53]. Zpětný transport těchto kolonií stejným rodem larev na povrch sedimentu byl také pozorován [54]. Tyto larvy vytváří v sedimentech rourky až do hloubek 15 cm [55]. K víření sedimentů a vyzvižení kolonií z nižších vrstev sedimentu na jeho povrch přispívá také pohyb ryb při dně. Závěr V rámci životního cyklu navrhujeme rozdělit populaci Microcystis na dvě ekologicky vymezitelné subpopulace, a to pelagickou ve vodním sloupci a bentickou v sedimentech. Pro masový nárůst pelagické populace není stěžejní poměr makrobiogenních prvků N/P, ale živiny jsou důležité jen v případě jejich limitace, což je v organických sedimentech, kde dochází k uchování inokula, výjimečné. Kyslík ovlivňuje reinvazi (počáteční start) negativně. Během teplot 20-35°C fotosyntetická aktivita rapidně stoupá, maximální fotosyntéza je u nejběžnějšího morfotypu Microcystis aeruginosa při 35°C. Naproti tomu u vláknitých sinic, které také způsobují vodní květy, je optimální teplota pro rozvoj 15-20°C. Pro přežití bentické zásobní subpopulace jsou zásadní jílovité sedimenty, anoxie a tma. Z těchto důvodů jsou pro přezimování Microcystis důležité hlubší části nádrže (6-20m). Dle našich analýz, kolonie přežívají
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 pouze v nižších vrstvách sedimentů (2-10cm), nikoliv v povrchových 0-2cm. Do jara přežívá v celé nádrži pouze 1/3 kolonií, které sedimentovaly na podzim. Obr. 3 Pelagická a bentická subpopulace Microcystis aeruginosa, červen 2003 Brněnská přehrada. A-C: pelagická subpopulace. – A: světelný mikroskop, kompaktní kolonie. – B,C: transmisní elektronový mikroskop, většinu buňky zaujímají aerotopy z gas veziklů. D-F: bentická subpopulace. – D: světelný mikroskop, rozvolněné kolonie. – E,F: trasmisní elektronový mikroskop, nejsou přítomny gas vezikly, thylakoidy stále zachovalé, většinu objemu buňky zaujímají zásobní látky. ae – aerotopy, cw – buněčná stěna, gv – gas vezikly, k – karboxyzómy, p – polyfosfátové granule, t – thylakoidy. Úsečka zobrazuje v obr. A,D: 100 µm; B,C,E,F: 5 µm
Pro pokles kolonií Microcystis do sedimentu a reinvazi do vodního sloupce je zásadní především změna teploty, která úzce souvisí s produkcí a se spotřebou uhlovodíků a která společně s množstvím plynových měchýřků ovlivňuje vznášení kolonií. Se snižující teplotou se zvyšuje množství uhlovodíků a dochází k poklesu kolonií, se zvyšující teplotou dochází ke zvýšení obsahu proteinů a stoupání kolonií ve vodním sloupci. K podzimní klesání dochází při poklesu teplot pod 10°C, kdy dochází k zastavení syntézy gas vesiziklů a k jejich redukci, a zároveň dochází k nižší spotřebě uhlovodíků, které se v buňce hromadí a způsobí pokles do sedimentu. Reinvazi kolonií ze sedimentu vyvolává zvýšení teplot nad 7°C, při kterých dochází k opačným jevům než při klesání (spotřeba uhlovodíků, syntéza gas veziklů). Při reinvazi Microcystis je také důležitá produkční strategie a množství přezimujících kolonií, které přežívají v nižších vrstvách sedimentů (2-10cm). Pro transport kolonií z nižších vrstev sedimentů je důležitá bioturbance, která je zajišťována bakteriemi pomocí
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 bublin metanu, pohybem zoobentosu a ryb. Bioturbance je tedy jedním z mnoha nutných faktorů, které jsou nepostradatelné pro úspěšnou reinvazi. Odlišení populace Microcystis v nádrži na dvě subpopulace, pravděpodobně také vysvětluje neúčinnost krátkodobých chemických zásahů. Tyto zásahy postihují pouze pelagickou část populace, zatímco zásobní bentická část je novým zdrojem kolonií pro další reinvazi do vodního sloupce a tak dojde opět k masovému rozvoji vodního květu. Rádi bychom také tímto článkem iniciovali další diskuze týkající se terminologie – zda jde o subpopulace nebo subfáze životního cyklu. Podstatné se nám zdá, že v přírodě takové odlišení lze pozorovat. Použitá literatura: [1] KOMÁREK, J. (1996): Klíč k určování vodních květů sinic v České republice. In: Maršálek a kol.:Vodní květy sinic, Nadatio Flos-aquae, 142ss. [2] ROSYPAL, S. (2003): Bakterie. In.: Rosypal a kol.: Nový přehled biologie, Scientia, 797pp. [3] KOMÁREK, J. & KOMÁRKOVÁ, J. (2002): Review of the European Microcystis-morphospecies (Cyanoprokaryotes) from nature. Czech Phycology 2: 1-24 [4] CASTENHOLZ, R. W. (2001): Phylum BX. Cyanobacteria. Oxygenic Photosynthetic Bacteria. – In: BONNE, D. R. & CASTENHOLZ, R. W. (eds.), Begey΄s Manual of Systematic Bacteriology, 2nd Edition, Springer, 473-599 [5] REYNOLDS, C. S., JAWORSKI, G. H. M., CMIECH, H. A. & LEEDALE, G. F. (1981): On the annual cycle of the blue-green alga Microcystis aeruginosa Kütz. emend. Elenkin. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. 293: 419-477 [6] BITTENCOURT-OLIVEIRA, M. C. (2000): Development of Microcystis aeruginosa (Kütz.) Kütz. (Cyanophyceae/Cyanobacteria) under cultivation and its taxonomic implicatins. Algol. Studies 99: 31-37 [7] KOMÁREK, J. , KOMÁRKOVÁ-LEGNEROVÁ, J., SANT'ANNA, AZEVEDO, M. T. P. & SENNA, P. A. C. (2002): Two common Microcystis species (Chroococcales, Cyanobacteria) from tropical America, including M. panniformis sp. nov. Cryptogamie/Algol. 23(2): 159-177 [8] OTSUKA, S., SUDA, S., LI, R., MATSUMOTO, S. & WATANABE, M. M. (2000): Morfological variability of colonies of Microcystis morphospecies in culture. J. Gen. Appl. Microbiol. 46: 39-50 [9] HOEK, C. VAN DEN, MANN, D.G. & JAHNS, H.M. (1995): Algae, An introduction to phycology. Cambridge University Press, 627pp. [10] KOMÁREK, J. & ANAGNOSTIDIS, K. (1999): Cyanoprokaryota 1.Teil: Chroococcales. – In: ETTL, H., GÄRTNER, G., HEYNIG, H. et MOLLENHAUER, D.: Süßwasserflora von Mitteleuropa, Band 19/1, G. Fisher Verlag, Jena. 548p. [11] MARŠÁLEK, B. & KERŠNER, V. (1996): Možnosti omezení rozvoje vodních květů sinic v údolních nádržích. In: Maršálek a kol.:Vodní květy sinic, Nadatio Flos-aquae, 142ss. [12] YAGI, O., OHKUBO, N., TOMIOKA, N. & OKADA, M. (1994): Effect of Irradiance and Temperature on Photosynthetic Activity of the Cyanobacterium Microcystis Spp. Environmental Technology 15: 389-394 [13] WALLCE, B. B. & HAMILTON, D. P. (1999): The effect of variations in irradiance of buoyancy regulation in Microcystis aeruginosa. Limnol. Oceanogr. 44(2): 273-281 [14] OLIVER, R. L. & WALSBY, A. E. (1984): Direct evidence for the role of light-mediated gas vesicles collapse in the buoyancy regulation of Anabaena flos-aquae (cyanobacteria). Limnol. Oceanogr. 29(4): 879-886 [15] DEACON, CH. & WALSBY, A. E. (1990): Gas Vesicles Formation in the Dark, and in Light of Different Irradiances by the Cyanobacterium Microcystis sp. Br. phycol. J. 25: 133-139 [16] VISSER, P. M., KETELAARS, H. A. M., VAN BREEMEN, L. W. C. A. & MUR, L. R. (1996): Diurnal buoyancy changes of Microcystis in an artificially mixed storage reservoir. Hydrobiologia 331: 131-141 [17] BONNET, M. P. & POULIN, M. (2002): Numerical modelling of the planktonic succession in a nutrient-rich reservoir: environmental and physiological factors leading to Microcystis aeruginosa dominance. Ecological Modelling 156: 93-112 [18] HUISMAN, J., VAN OOSTVEEN, P. & WEISSING, F. J. (1999): Critical depth and critical turbulence: Two different mechanisms for the development of phytoplankton blooms. Limnol. Oceanogr. 44: 1781-1787 [19] SIRENKO, L. A. (1972): Fiziologičeskije osnovy razmnoženija sinězelenych vodoroslej v vodochraniliščach. Nauka dumka Kijev, 204s. [20] VARIS, O. (1993): Cyanobacteria dynamics in a restored Finnish lake: a long term simulation study. Hydrobiologia 268: 129-145 [21] HAMMER, U. T. (1964): The succession of “bloom” species of blue-green algae and some causal factors. Verh. Internat. Verein. Limnol. 15: 829-836 [22] FUJIMOTO, N., INAMORI, Y., SUGIURA, N. & SUDO, R. (1994): Effects of temperature change on algal growth. Environm. Technol. 15: 497-500 [23] HYENSTRAND, P., BLOMQVIST, P. & PETTERSSON, A. (1998). Factors Determining Cyanobacterial Success in Aquatic Systems - a Literature Rewiew. Arch. Hydrobiol. Spec. Issues Advanc. Limnol. 51: 41-62
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 [24] NALEWAJKO, C. & MURPHY, T. P. (2001): Effects of temperature, and availability of nitrogen and phosphorus on the abundance of Anabaena and Microcystis in Lake Biwa, Japan: an experimental approach. Limnology 2: 45-48. [25] XIE, L., XIE, P., LI, S., TANG, H. & LIU, H. (2003): The low TN:TP ratio, a cause or a result of Microcystis blooms? Water Res. 37: 2073-2080 [26] XIE, L. Q., XIE, P. & TANG, H. J. (2003): Enhancement of dissolved phosphorus release from sediment to lake water by Microcystis blooms – an eclosure experiment in a hyper-eutrophic, subtropical Chinese lake. Environ. Pollut. 122(3): 391-399 [27] JACOBSON, L. & HALMANN, M. (1982): Polyphospate metabolism in the blue-green alga Microcystis aeruginosa. J. Plankton Res. 4(3): 481-488 [28] FALLON, R. D. & BROCK, T. D. (1981): Overwintering of Microcystis in Lake Mendota. Freshwater Biol. 11: 217-226 [29] OLIVER, R. L. (1994): Floating and sinking in gas-vacuolate cyanobacteria. J. Phycol. 30: 161-173 [30] THOMAS, R. H. & WALSBY, A. E. (1986): The Effect of Temperature on Recovery of Buoyancy by Microcystis. J. Gen. Microbiol. 132:1665-1672 [31] VISSER, P. M., IBELINGS, B. W. & MUR, L. R. (1995): Autumnal sedimentation of Microcystis spp. as result of an increase in carbohydrate ballast at reduced temperature. J. Plankton. Res. 17(5): 919-933 [32] VISSER, P. M., PASSARGE, J. & MUR, L. R. (1997): Modelling vertical migration of the cyanobacteruim Microcystis. Hydrobiologia 349: 99-109 [33] BRUNBERG, A-K. & BLOMQVIST, P. (2002): Benthic overwintering of Microcystis colonies under different environmental contidions. J. Plankton Res. 24(11): 1247-1252 [34] VLADIMIROVA, K. S. (1968): Vzajmosvjaz měždu fitoplanktonom i fitomikrobentosom vodochranilišč. In: Cvětěneje vody 1, Nauka dumka Kijev 1968: 67-81 [35] GUSEVA, K. A. (1952): Cvětěnije vody, jego přičiny i měra borby s nim. – Tr. VGBO 4 [36] NOVIKOV, B. I. & ARENDARČUK, V. V. (1984): Gidrologičeskije uslovija zimovky Microcystis aeruginosa, v Kremenčugskom vodochranilišče. Gidrobiol. ž. 1984 (20,1): 17-21 [37] TOPAČEVSKIJ, A. V., BRAGINSKIJ, L. P., & SIRENKO, L. A. (1969): Massovoje razvitije sinězelenych vodoroslej kak proizvodnoje ekologičeskoj sistěmy vodochranilišča. – Gidrobiol. ž. 1969(5,6): 5-16 [38] BÖSTROM, B., PETTERSSON, A-K. & AHLGREN, I. (1989): Seazonal dynamics of a cyanobacteria-dominated microbial community in surface sediments of a shallow, eutrophic lake. Aquat Sci. 51(2): 153-178 [39] TSUJIMURA, S., TSUKADA, H., NAKAHARA, H., NAKAJIMA, T. & NISHINO, M. (2000): Seasonal variations of Microcystis populations in sediments of Lake Biwa, Japan. Hydrobiologia 434: 183-192 [40] CACERES, O. & REYNOLDS, C. S. (1984): Some effects of artificially-enhanced anoxia on the growth of Microcystis aeruginosa Kütz. emend. Elenkin, with special reference to the initiation of its annual growth cycle in lakes. Arch. Hydrobiol. 99(3): 379-397 [41] ČERNOUSOVA, V. M., SIRENKO, L. A. & ARENDARČUK, V. V. (1968): Lokalizacija i fiziologičeskoje sostojanije massovych vidov sinězelenych vodoroslej v pozdněosennij i věsennij period. In: Cvětěneje vody 1, Nauka dumka Kijev 1968: 81-91 [42] VOLODIN, B. B. (1970): Vzajmosvjaz sery i fosfora v pitanii Microcystis aeruginosa. Gidrobiologičeskij ž. 1970 (6,3): 59-66 [43] REYNOLDS, C. S. & ROGERS, D. A. (1976): Seasonal variations in the vertical distribution and buoyancy od Microcystis aeruginosa Kütz. emend. Elenkin in Rostherne Mere, England. Hydrobiologia 48(1): 17-23 [44] TRIMBEE, A. M. & HARRIS, G. P. (1984): Phytoplankton populatin dynamics of a small reservoir: use of sedimentation traps to quantify the loss of diatoms and recruitment of summer bloom-forming blue-green algae. J. Plankton Res. 6(5): 897-918. [45] BRUNBERG, A-K. & BÖSTROM, B. (1992): Coupling between benthic biomass of Microcystis and phosphorus release from the sediments of a higly eutrophic lake. Hydrobiologia 236: 375-385 [46] BARBIERO, R. P. & WELCH, E. B. (1992): Contribution of benthic blue-green algal recruitment to lake populations and phosphorus translocation. Freshwater Biology 27: 249-260 [47] BRUNBERG, A-K. (1995): Microbial activity and phosphorus dynamics in eutrophic lake sediments enriched with Microcystis colonies. Freshwater Biology 33: 541-555 [48] BRUNBERG, A-K. & BLOMQVIST, P. (2003): Recruitment of Microcystis (Cyaophyceae) from lake sediments: the importance of littoral inocula. J. Phycol. 39: 58-63. [49] Howard, A., Kirkby, M. J., Kneale, P. E. & McDonald, A. T. (1995): Modeling the Growth of Cyanobacteria (Growscum). Hydrological Processes 9: 809-820 [50] REYNOLDS, C. S., WISEMAN, S. W. & CLARKE, M. J. O. (1984): Growth and loss-rate responses of phytoplankton to intermittent artificial mixing and their potential application to the control of planktonic algal biomass. J. Appl. Ecol. 21: 11-39 [51] STRAYER, R. F. & TIEDJE, J. M. (1978): In situ methane production in a smal, hypereutrophic, hard-water lake: Loss of methane from sediments by vertical diffusion and ebullition. Limnol. Oceanogr. 23: 1201-1206
Šejnohová L., Maršálek B., Drábková M. (2004): Autekologie rodu Microcystis. Seminář „Cyanobakterie“, Brno, 21.1.2004: 13-23. Ekomonitor ISBN 80-903203-8-4 [52] BODREAU, B. P., GARDINER, B. S. & JOHNSON, B. D. (2001): Rate of growth of isolated bubbles in sediments with a diagenetic source of methane. Limnol. Oceanogr. 46(3): 616-622 [53] FUKUHARA, H. (1987): The Effect of Tubificids and Chironomids on Particle Redistribution of Lake Sediment. Ecol. Res. 2:255-264. [54] STAHL-DELBANCO & HANSSON, L-A. (2002): Effects of bioturbation on recruitment of algal cells from the “seed bank” of lake sediments. Limnol. Oceanogr. 47(6): 1836-1843 [55] GRANÉLI, W. (1979): The influence of Chironomus plumosus larvae on the oxygen uptake of sediment. Archiv Fur Hydrobiologie 87: 385-403
