Acute stress, cortisol en het geheugen: hoe hangen ze samen?

bsl - neuro 08 01 binnenwerk

06-02-2008

11:32

Pagina 9

Acute stress, cortisol en het geheugen: hoe hangen ze samen? Candy Gijsen, Tom Smeets, Marko Jelicic en Harald Merckelbach

Wanneer we in een stressvolle situatie terecht komen, reageert ons lichaam met een aantal fysiologische responsen, die ervoor zorgen dat we klaar zijn voor fight-or-flight (vechten-of-vluchten). Deze automatische en primitieve toestand heeft in de eerste plaats uiteraard een beschermende functie. Maar wat zijn de fysiologische mechanismen die eraan ten grondslag liggen en welke invloed hebben ze op ons geheugen? Heeft de verwerking van nieuwe informatie of het ophalen van oude herinneringen te lijden onder acute stress en zo ja, welke rol speelt het stresshormoon cortisol hierin? Over deze kwesties gaat dit artikel. Fysiologische reacties in stressvolle omstandigheden De reactie van ons lichaam op stressvolle situaties bestaat uit een serie van zenuwimpulsen en het vrijmaken van chemische stoffen zoals adrenaline, noradrenaline en cortisol, zodat het klaar is om te vechten of te vluchten. Zo wordt vrijwel onmiddellijk het sympathische zenuwstelsel geactiveerd en de werking van het parasympathische zenuwstelsel onderdrukt. De activering van het sympathische

Mw. C. Gijsen B.Sc., psychologe, Research Master, Faculteit der Psychologie, Universiteit Maastricht; dr. T. Smeets, research-psycholoog, postdoc onderzoeker, Faculteit der Psychologie, Postbus 616, 6200 MD Maastricht, [email protected]; dr. M. Jelicic, experimenteel neuropsycholoog, uhd, Faculteit der Psychologie, UM; prof. dr. H.L.G.J. Merckelbach, psycholoog, Faculteit der Psychologie en de Faculteit der Rechtsgeleerdheid, UM.

zenuwstelsel zorgt ervoor dat noradrenaline vrij komt, waardoor onze hartslag en bloeddruk omhoog gaan en de spierspanning toeneemt. Enkele seconden later zorgt het bijniermerg voor het vrijkomen van adrenaline. Voortvloeiend uit deze snelle responsen is er de tragere stressreactie die primair in gang wordt gezet door de hypothalamus, een hersengebied dat een belangrijke rol vervult in het reguleren van honger, dorst, seksuele opwinding, enzovoort. De hypothalamus zorgt voor een cascade aan reacties1, waardoor er al na enkele minuten door de bijnierschors cortisol wordt afgegeven. Cortisol behoort tot de (gluco)corticoïden en is een van de primaire stresshormonen bij mensen.2 Het is onder meer verantwoordelijk voor een toename van glucose in het bloed. Bovendien heeft cortisol een regulatieve werking:

zodra het circulerende cortisol de hersenen bereikt, dempt het daar de impulsen die tot nog meer cortisolafscheiding zouden leiden. Door deze negative feedback helpt cortisol bij het onder controle houden van de stressreactie. Slechts vijf tot tien procent van de totale hoeveelheid cortisol die wordt afgescheiden, is biologisch actief in ons lichaam. Het is dit actieve deel dat de bloed-hersen-barrière moeiteloos kan passeren, waardoor cortisol effect kan sorteren op hersenstructuren die betrokken zijn bij het geheugen. Daarbij moet vooral worden gedacht aan de hippocampus en de prefrontale cortex. Het is om deze reden dat stress en cortisol vaak in verband worden gebracht met het geheugen. De effecten van acute stress en cortisol op het geheugen Over de invloed van stress3 op het geheugen zijn de afgelopen jaren talloze vakpublicaties verschenen. Hoewel hun strekking vaak is dat acute stress en het vrijkomen van glucocorticoïde stresshormonen het geheugen inderdaad kunnen beïnvloeden (zie bijvoorbeeld De Kloet et al., 1999; McGaugh, 2000; Roozendaal, 2000), melden ze ook vaak tegenstrijdige resultaten. Zo hebben dieronderzoekers aangetoond dat stresshormonen het leren van de samenhang tussen neutrale prikkels en vervelende gebeurtenissen (aversieve conditione-

Acute stress, cortisol en het geheugen: hoe hangen ze samen?

9


06-02-2008

11:32

ring) sterk bevorderen, maar dat zij een negatief effect sorteren op het geheugen voor ruimtelijke informatie (Lupien & McEwen, 1997; McGaugh & Roozendaal, 2002). Ook humane studies leveren vaak tegenstrijdige onderzoeksbevindingen op. Kort en goed: volgens het ene onderzoek verslechtert acute stress ons geheugen, en volgens het andere onderzoek helpt stress juist bij het onthouden van allerlei informatie. Het onderzoek van de laatste tijd heeft zich dan ook gericht op de vraag wanneer acute stress c.q. cortisol een positieve dan wel negatieve uitwerking heeft op ons geheugen. Hoewel nog lang niet alle factoren bekend zijn, zullen wij hieronder proberen een beeld te geven van de huidige stand van zaken.4 Allereerst is natuurlijk het soort geheugentest van groot belang. Zo blijken acute stress en cortisol geen effect te sorteren op het geheugen voor automatische handelingen (het procedurele geheugen), maar wel op het geheugen voor betekenissen, begrippen, feiten en persoonlijke herinneringen (het zogenaamde declaratieve geheugen). Van cruciaal belang voor de richting die dit effect aanneemt (geheugenverbeterend of geheugenverslechterend), is het moment waarop de stress optreedt of exogene cortisol wordt toegediend. Het ophalen van herinneringen verslechtert indien men van te voren gestrest raakt of cortisolniveaus farmacologisch worden verhoogd. Illustratief is de studie van de Zwitserse psychiater Dominique de Quervain en zijn collega’s (De Quervain et al., 2000; zie ook Wolf et al., 2004). Zij dienden een aantal proefpersonen synthetische glucocorticoïden toe één uur alvorens zij een woordlijst moesten leren. Een tweede groep proefpersonen kreeg de glucocorticoï-

10

Pagina 10

den pas een uur na het leren van de woordlijst toegediend. Beide groepen werd 24 uur later gevraagd zo veel mogelijk van de eerder geleerde woorden te reproduceren. Een derde groep proefpersonen leerde eveneens de lijst met woorden, maar kreeg de glucocorticoïden pas 24 uur later toegediend en wel vlak voor het opnieuw ophalen van de geleerde woorden. De Quervain en collega’s (2000) toonden aan dat deze laatste groep het slechter deed op de geheugentaak dan de twee eerste groepen. Samen met andere studies (voor een recente meta-analyse, zie Het et al., 2005), laat dit onderzoek zien dat enkel het ophalen van (declaratieve) informatie aangetast wordt door verhoogde cortisolniveaus. Hoge cortisolspiegels hebben blijkbaar geen negatief effect op het encoderen (opslaan) of consolideren van geheugensporen. Deze robuuste bevindingen zijn volgens Roozendaal (2000, 2002; zie ook McGaugh en Roozendaal, 2002) als volgt te verklaren. Tijdens een stressvolle situatie zorgen veranderingen in onze hersenen en dan vooral het basolaterale gedeelte van de amygdala ervoor dat onze hersenen worden omgezet van een standaard ‘ophaal’ modus naar een toestand waarin het encoderen van nieuwe informatie prioriteit heeft. De activering van bèta-adrenerge receptoren in het basolaterale complex van de amygdala in combinatie met het vrijkomen van noradrenaline en cortisol zorgen er dan samen met de hippocampus voor dat het geheugenspoor beter wordt vastgehouden dan in een meer ontspannen situatie. Gooi alle angst overboord, neem cortisol Onderzoek van de Amerikaanse psychologen Cahill en McGaugh toon-

neuropraxis 1 | 2008 – www.neuropraxis.bsl.nl

de aan dat hoge cortisolspiegels er zelfs voor kunnen zorgen dat informatie beter wordt onthouden dan onder normale omstandigheden (Andreano en Cahill, 2006; Cahill et al., 2003; McGaugh en Roozendaal, 2002). Zo lieten Cahill en collega’s (2003) proefpersonen een reeks plaatjes zien, waarna de helft van hen werd blootgesteld aan een fysieke, pijnlijke stressor. De andere helft kreeg deze stresstaak niet. De resultaten van deze studie logen er niet om: diegenen die tijdens het consolideren met een fysieke stressor te maken kregen, waren nadien beter in staat zich de plaatjes te herinneren. Opvallend was dat dit voornamelijk bleek te gelden voor plaatjes die een hoge mate van arousal (emotionele opwinding) opwekten. Andere studies van bijvoorbeeld Abercrombie et al. (2006) en Kuhlmann en Wolf (2006) vonden precies hetzelfde fenomeen: stress bevordert de consolidatie van hoog emotionele items. Ook de emotionele strekking van het te onthouden materiaal lijkt ertoe te doen. Zo rapporteerden Jelicic en collega’s (2004) dat tijdens stress negatieve informatie beter wordt onthouden, terwijl neutrale informatie juist slechter wordt onthouden. Dit patroon werd gerepliceerd in vervolgonderzoek van Smeets en collega’s (2006). Zij vonden dat mensen die onderworpen waren aan een stressvolle taak een minder goed geheugen hadden voor neutrale informatie dan mensen die een controletaak kregen toegewezen.5 Ook hier is het de combinatie van catecholaminerge (adrenaline, noradrenaline) en glucocorticoïde (cortisol) stresshormonen samen met een hoge mate van emotionele opwinding die ervoor zorgt dat onze hersenen de voorkeur geven aan het onthouden van emotionele details ten nadele van meer neu-


06-02-2008

trale details. Dat onder stressvolle omstandigheden emotionele details juist goed worden onthouden ligt vanuit evolutionair oogpunt voor de hand, aangezien we hierdoor beter kunnen reageren als we onverhoopt opnieuw in een dergelijke situatie verzeild raken. Iets van die evolutionaire functie ziet men ook wel terug in een fascinerend experiment van een Zwitserse onderzoeksgroep (Soravia et al., 2006). Daarin kregen fobische patiënten vlak voordat ze werden blootgesteld aan door hen gevreesde situaties (bijvoorbeeld spinnen) cortisol toegediend. Het cortisol had een angstdempende uitwerking, die zich overigens over dagen uitstrekte. Een mogelijke interpretatie hiervan is dat cortisol het geheugen voor het fobische object zodanig beïnvloedt dat uitdoving van de angst optreedt. Man-vrouw verschillen Op neurobiologisch niveau heeft de invloed van cortisol op ons geheugen te maken met de verschillende bindingsmogelijkheden (receptoren) van cortisol in het brein. Er zijn twee typen intracellulaire corticoïde receptoren waaraan cortisol zich kan binden, namelijk de glucocorticoïde receptoren (gr) met een lage affiniteit voor cortisol en de mineralcorticoïde receptoren (mr) die een ongeveer tien maal sterkere affiniteit voor cortisol bezitten. gr zijn verspreid over het brein, maar komen vooral voor in de hippocampus en de paraventriculaire kern van de hypothalamus, terwijl de mr bijna uitsluitend te vinden zijn in het limbische systeem (bijv. de amygdala). Onder neutrale omstandigheden zijn de mr reeds boordevol met cortisol, terwijl de gr vrijwel niet actief zijn (Vreugdenhil & De Rijk, 2007). gr worden hoofdzakelijk geac-

11:32

Pagina 11

tiveerd tijdens stress, wanneer de cortisolniveaus hoog zijn. Zolang de mr volledig en de gr slechts ten dele zijn bezet, kan cortisol geheugenverbeterend werken. Dit komt omdat onder neutrale omstandigheden activering van de mr de inductie van long-term potentiation (ltp) in de hippocampus stimuleert (Ferguson & Sapolsky, 2007).6 Cortisol speelt hier dus een rol tijdens het consolideren van pas geleerde informatie. Daar staat tegenover dat zodra de gr volledig verzadigd raken met cortisol, dit het geheugen kan ondermijnen door de onderdrukking van ltp in de hippocampus (zie bijvoorbeeld De Kloet et al., 1999; Oitzl & De Kloet, 1992; Reul & De Kloet, 1985). Ook andere factoren spelen een rol bij de effecten van stress en cortisol op het geheugen. Uit een recente metaanalyse van Het en collega’s (2005) blijkt zo dat het moment van de dag nogal wat uitmaakt. Stijgende cortisolspiegels in de middag bleken weinig tot geen effect te hebben op het geheugen. In de ochtend gingen stijgende cortisolspiegels gepaard met een verslechtering van het geheugen (voor een goed voorbeeld hiervan, zie de studie van Maheu et al., 2005). Daarbij geldt wel de kanttekening dat er behoorlijke sekseverschillen bestaan. Nogal wat studies hebben namelijk aangetoond dat mannen over het algemeen vatbaarder zijn voor geheugenfouten na stress of cortisolstijgingen dan vrouwen. Zo vonden Wolf en collega’s (2001) in een steekproef van jong volwassenen een negatief verband tussen cortisolstijging als gevolg van stress en prestatie op een declaratieve geheugentaak. Nadere inspectie van deze bevindingen leerde dat dit sterke negatieve verband geheel op rekening van de mannen was te schrijven. Bij vrouwen bestond er

geen relatie tussen cortisolstijging en geheugenprestatie.7 Merk op dat deze sekseverschillen optreden bij door stress geïnduceerde cortisolstijgingen. Onder normale, neutrale omstandigheden liggen de feiten anders. Seeman en collega’s (1997) vonden bijvoorbeeld dat onder oudere vrouwen een hoger basaal cortisolniveau is geassocieerd met een verslechterd geheugen terwijl zo’n effect bij mannen niet werd gevonden. Context-gerelateerde stress Het staat dus vast dat acute stress en verhoogde cortisolspiegels een modulerende werking hebben op het functioneren van het geheugen. Maar de vorm die dat aanneemt is complex en, zoals we hiervoor bespraken, afhankelijk van een groot aantal factoren. Een overkoepelende theorie die duidelijk maakt hoe deze factoren samenhangen is er niet. Recent was het de Amsterdamse hoogleraar Marian Joëls die samen met haar collega’s in een overzichtsartikel beschreef hoe een dergelijke theorie er uit zou moeten zien (Joëls et al., 2006). Deze onderzoekers concludeerden op basis van talloze studies dat stress ons geheugen enkel beduidend kan bevorderen wanneer aan twee basisvoorwaarden is voldaan. Om te beginnen zouden we de stress moeten ervaren binnen de context en rond het tijdstip van het opslaan van de nieuwe informatie. Ten tweede, de hersengebieden die door de vrijgekomen stresshormonen worden beïnvloed, moeten gerelateerd zijn aan de werking van het geheugen. Met andere woorden, alles draait hier om temporele context (de timing) waarin informatieopslag en stress plaatsvinden. Wij deden een eerste onderzoek om de theorie van Joëls en collega’s op haar merites te beoordelen (Smeets et


11


06-02-2008

11:32

al., in druk). Daartoe lieten we een aantal studenten deelnemen aan een stresstaak waarbij zij vrijwel onvoorbereid gedurende een aantal minuten de goede en minder goede aspecten van hun persoonlijkheid moesten toelichten aan een panel van drie beoordelaars. Vervolgens kregen ze een moeilijke rekenkundige taak. Bovendien stond er voortdurend een camera op hen gericht die alles registreerde. Deze combinatie van verbale en mathematische taak voor jury en camera staat erom bekend dat zij een hoge mate van stress en sterke cortisolstijgingen uitlokt (zie onder meer Kirschbaum en collega’s, 1993). Een tweede groep studenten deed hetzelfde, met dit verschil dat zij niet over hun persoonlijkheid maar over de goede en minder goede kanten van hun geheugen moesten praten. Een derde groep studenten werd niet gestrest en vormde de controlegroep. De drie groepen dienden vervolgens een lijst met woorden uit het hoofd te leren. De helft van deze woorden betrof woorden die gerelateerd waren aan persoonlijkheidskenmerken (sociaal, bescheiden, angstig, enzovoort), terwijl de andere helft gerelateerd was aan de werking van het geheugen (intelligentie, kennis, leren, enzovoort). Vierentwintig uur later onderwierpen wij alle proefpersonen aan een geheugentaak voor deze woorden. De scores op deze taak bleken de theorie van Joëls en collega’s te ondersteunen: de persoonlijkheidsgerelateerde woorden werden inderdaad veel beter herinnerd door diegenen bij wie de stresstaak over hun persoonlijkheid handelde (zie de figuur). Met andere woorden, stress die gerelateerd is aan het te leren materiaal blijkt het later herinneren van dat materiaal te bevorderen.8

12

Pagina 12

Figuur

Conclusies Stress heeft voor de meeste mensen een negatieve bijklank. Dat heeft natuurlijk alles te maken met de schadelijke effecten die herhaaldelijke, chronische stress op ons lichaam kan hebben. Het is echter ook duidelijk dat acute vormen van stress niet per definitie slecht voor ons hoeven te zijn. Zo kan acute stress ons juist helpen om de gebeurtenissen van dat moment op te slaan. Hoewel het onderzoek van de afgelopen jaren vele nieuwe inzichten heeft opgeleverd, blijft een aantal vragen onbeantwoord. Toekomstig onderzoek zou vooral moeten ophelderen onder welke omstandigheden sekseverschillen in de relatie tussen acute stress, cortisol en geheugenprestaties tot uiting komen. Eveneens van groot belang is het definiëren van de grenzen waarbinnen acute stress en verhogingen van de cortisolspiegels een geheugenverbeterend effect sorteren. Op deze manier kunnen we het beeld dat velen erop na houden als zou stress steevast slecht zijn voor ons geheugen, veranderen. Uit het hierboven besproken onderzoek blijkt immers duidelijk dat leren onder stressvolle omstandigheden lang niet zo slecht is als menigeen denkt.


Noten 1. In eerste instantie zorgt de paraventriculaire kern van de hypothalamus (pvn) ervoor dat corticotropin releasing hormone (crh) afscheiden wordt. Ongeveer vijftien seconden later zal de hypofyse als reactie op de vrijgekomen crh het zogenaamde adrenocorticotropic hormone (acth) laten vrijkomen. acth begeeft zich vervolgens via het bloed tot in de bijnieren, die op hun beurt na enkele minuten zorgen voor de aanmaak en verspreiding via de bloedbanen van het glucocorticoïde stresshormoon cortisol. Daarna wordt er door de pancreas glucagon vrijgemaakt dat in combinatie met de activering van het sympathische gedeelte van het centrale zenuwstelsel de bloedsuikerspiegel fors doet stijgen. Dat heeft natuurlijk alles te maken met het voorbereiden van het lichaam op de vechten-ofvluchten reactie. Tot slot zorgen onze hersenen, en meer bepaald de hypofyse, voor de afscheiding van endorfines en enkefalines die de pijnperceptie moeten verminderen mocht het tot een confrontatie (vechten) komen. 2. Hoewel de invloed van andere fysiologische reacties op stress (zoals het afscheiden van de cathecholamines adrenaline en noradrenaline) van aanzienlijk belang is en zij op hun beurt een uitwerking hebben op het geheugen (Charney, 2004; Carrasco & Van de Kar, 2003; Van Stegeren, 2003), zal dit artikel zich beperken tot de effecten van acute stress en in het bijzonder de rol van cortisol hierin. 3. Wij beperken ons hier noodgedwongen tot de effecten van acute, kortstondige stress, en volstaan hier met op te merken dat de effecten van chronische stress op onze hersenen heel verschillend zijn van de in dit artikel beschreven effecten (McEwen, 2000; 2004; Lupien et al., 2005). 4. Voor een gedetailleerd overzicht van de genoemde factoren en de studies waaruit zij werden ontleend verwijzen wij naar de publicaties van Het et al. (2005), Lupien et al. (2005), Lupien en Lepage (2001) en Wolf (2003). 5. Voor meer van dit soort studies, zie het werk van Kuhlmann et al. (2005a, b), Rimmele et al. (2003), of Tops et al. (2003). 6. ltp oftewel long-term potentiation verwijst naar een langdurige versterking van synaptische verbindingen en is betrokken bij het leren en herinneren van informatie (Lynch, 2004). 7. Voor interessante discussies betreffende sekseverschillen in stressreactiviteit en de daaraan gebonden geheugeneffecten verwijzen wij naar Kajantie en Phillips (2006), Kudielka en Kirschbaum (2005), Shors (2006), Taylor en collega’s (2000) en Wolf


06-02-2008

(2003). Merk op dat niet alle studies sekseverschillen in geheugenprestaties na stress hebben aangetoond.

11:32

Pagina 13

8. Dit effect werd in onze studie overigens niet gevonden voor de woorden die geheugengerelateerd waren. Voor mogelijke verklarin-

Literatuur Abercrombie, H. C., Speck, N. S., & Monticelli, R. M. (2006). Endogenous cortisol elevations are related to memory facilitation only in individuals who are emotionally aroused. Psychoneuroendocrinology, 31, 187-196. Andreano, J. M., & Cahill, L. (2006). Glucocorticoid release and memory consolidation in men and women. Psychological Science, 17, 466-470. Cahill, L., Gorski, L., & Le, K. (2003). Enhanced human memory consolidation with post-learning stress: Interaction with the degree of arousal at encoding. Learning and Memory, 10, 270-274. Carrasco, G. A., & Van de Kar, L. D. (2003). Neuroendocrine pharmacology of stress. European journal of pharmacology, 463, 235272. Charney, D. S. (2004). Psychobiological mechanisms of resilience and vulnerability: Implications for successful adaptation to extreme stress. American Journal of Psychiatry, 161, 195-216. De Kloet, E. R., Oitzl, M. S., & Joëls, M. (1999). Stress and cognition: Are corticosteroids good or bad guys? Trends in Neurosciences, 22, 422-426. De Quervain, D. J. F., Roozendaal, B., Nitsch, R. M., McGaugh, J. L., & Hock, C. (2000). Acute cortisone administration impairs retrieval of long-term declarative memory in humans. Nature Neuroscience, 3, 313-314. Ferguson, D., & Sapolsky, R. (2007). Mineralocorticoid receptor overexpression differentially modulates specific phases of spatial and nonspatial memory. Journal of Neuroscience, 27, 8046–8052. Het, S., Ramlow, G., & Wolf, O. T. (2005). A meta-analytic review of the effects of acute cortisol administration on human memory. Psychoneuroendocrinology, 30, 771-784. Jelicic, M., Geraerts, E., Merckelbach, H., & Guerrieri, R. (2004). Acute stress enhances memory for emotional words, but impairs memory for neutral words. International Journal of Neuroscience, 114, 1343-1351. Joëls, M., Pu, Z., Wiegert, O., Oitzl, M. S., & Krugers, H. J. (2006). Learning under stress: How does it work? Trends in Cognitive Sciences, 10, 152-158. Kajantie, E., & Phillips, D. I. W. (2006). The effects of sex and hormonal status on the physiological response to acute psychosocial stress. Psychoneuroendocrinology, 31, 151-178. Kirschbaum, C., Pirke, K.-M., & Hellhammer, D. H. (1993). The ‘Trier Social Stress Test’ - A tool for investigating psychobiological stress responses in a laboratory setting. Neuropsychobiology, 28, 76-81. Kudielka, B. M., & Kirschbaum, C. (2005). Sex differences in HPA axis responses to stress: A review. Biological Psychology, 69, 113-132. Kuhlmann, S., Kirschbaum, C., & Wolf, O. T. (2005a). Effects of oral cortisol treatment in healthy young women on memory retrieval of negative and neutral words. Neurobiology of Learning and Memory, 83, 158-162. Kuhlmann, S., Piel, M., & Wolf, O. T. (2005b). Impaired memory retrieval after psychosocial stress in healthy young men. Journal of Neuroscience, 25, 2977-2982. Kuhlmann, S., & Wolf, O. T. (2006). Arousal and cortisol interact in modulating memory consolidation in healthy young men. Behavioral Neuroscience, 120, 217-223. Lupien, S. J., Fiocco, A., Wan, N., Maheu, F., Lord, C., Schramek, T., et al. (2005). Stress hormones and human memory function across the lifespan. Psychoneuroendocrinology, 30, 225-242. Lupien, S. J., & Lepage, M. (2001). Stress, memory, and the

gen van deze ambigue bevindingen, verwijzen wij u graag naar het volledige artikel (Smeets et al., in druk).

hippocampus: You can’t live with it, can’t live without it. Behavioral Brain Research, 127, 137-158. Lupien, S. J., & McEwen, B. S. (1997). The acute effects of corticosteroids on cognition: integration of animal and human model studies. Brain Research Reviews, 24, 1–27. Lynch, M. A. (2004). Long-term potentiation and memory. Physiological Review, 84, 87-136. Maheu, F. S., Collicutt, P., Kornik, R., Moszkowski, R., & Lupien, S. J. (2005). The perfect time to be stressed: A differential modulation of human memory by stress applied in the morning or in the afternoon. Progress in Neuro-Psychopharmacology and Biological Psychiatry, 29, 1281-1288. McEwen, B. S. (2000). The neurobiology of stress: From serendipity to clinical relevance. Brain Research, 886, 172-189. McEwen, B. S. (2004). Protection and damage from acute and chronic stress: Allostasis and allostatic overload and relevance to the pathophysiology of psychiatric disorders. Annals of the New York Academy of Sciences, 1032, 1-7. McGaugh, J. L. (2000). Memory: A century of consolidation. Science, 287, 248-251. McGaugh, J. L., & Roozendaal, B. (2002). Role of adrenal stress hormones in forming lasting memories in the brain. Current Opinion in Neurobiology, 12, 205-210. Oitzl, M. S., & de Kloet, E. (1992). Selective corticosteroid antagonists modulate specific aspects of spatial orientation learning. Behavioral Neuroscience, 106, 62-71. Reul, J. M., & de Kloet, E. R. (1985). Two receptor systems for corticosterone in rat brain: Microdistribution and differential occupation. Endocrinology, 117, 2505-2511. Rimmele, U., Domes, G., Mathiak, K., & Hautzinger, M. (2003). Cortisol has different effects on human memory for emotional and neutral stimuli. NeuroReport, 14, 2485-2488. Roozendaal, B. (2000). Glucocorticoids and the regulation of memory consolidation. Psychoneuroendocrinology, 25, 213-238. Roozendaal, B. (2002). Stress and memory: Opposing effects of glucocorticoids on memory consolidation and memory retrieval. Neurobiology of Learning and Memory, 78, 578-595. Seeman, T. E., McEwen, B. S., Singer, B. H., Albert, M. S., & Rowe, J. W. (1997). Increase in urinary cortisol excretion and memory declines: MacArthur studies of successful aging. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism, 82, 2458-2465. Shors, T. J. (2006). Stressful experience and learning across the lifespan. Annual Review of Psychology, 57, 55-85. Smeets, T., Giesbrecht, T., Jelicic, M., & Merckelbach, H. (in druk). Context-dependent enhancement of declarative memory performance following acute psychosocial stress. Biological Psychology. Smeets, T., Jelicic, M., & Merckelbach, H. (2006). The effect of acute stress on memory depends on word valence. International Journal of Psychophysiology, 62, 30-37. Soravia, L. M., Heinrichs, M., Aerni, A., Maroni, C., Schelling, G., Ehlert, U., et al. (2006). Glucocorticoids reduce fobic fear in humans. Proceedings of the National Academy of Sciences of the U.S.A., 103, 5585-5590. Taylor, S. E., Klein, L. C., Lewis, B. P., Gruenewald, T. L., Gurung, R. A. R., & Updegraff, J. A. (2000). Biobehavioral responses to stress in females: Tend-and-befriend, not fight-or-flight. Psychological Review, 107, 411-429.


13


06-02-2008

11:32

Pagina 14

Tops, M., Van Der Pompe, G., Baas, D., Mulder, L. J. M., Den Boer, J. A., Meijman, T. F., et al. (2003). Acute cortisol effects on immediate free recall and recognition of nouns depend on stimulus valence. Psychophysiology, 40, 167-173. Van Stegeren, A. (2003). Stress en geheugen: De rol van noradrenaline en de amygdala bij emotionele informatieverwerking. Neuropraxis, 7, 141-151. Vreugdenhil, E., & de Rijk, R. (2007). Stressgenen en genetische variaties: Implicaties voor hersenfuncties, Neuropraxis, 11, 83-89. Wolf, O. T. (2003). HPA axis and memory. Best Practice & Research

14


Clinical Endocrinology and Metabolism, 17, 287-299. Wolf, O. T., Kuhlmann, S., Buss, C., Hellhammer, D. H., & Kirschbaum, C. (2004). Cortisol and memory retrieval in humans: Influence of emotional valence. Annals of the New York Academy of Sciences, 1032, 195-197. Wolf, O. T., Schommer, N. C., Hellhammer, D. H., McEwen, B. S., & Kirschbaum, C. (2001). The relationship between stress induced cortisol levels and memory differs between men and women. Psychoneuroendocrinology, 26, 711-720.

Acute stress, cortisol en het geheugen: hoe hangen ze samen?

Recommend Documents