UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2012-2013
Wilde zoogdieren als reservoir voor Cryptosporidium en Giardia infecties door Rosanne HUIZER
Promotoren: Prof. Dr. Edwin Claerebout Dr. Bruno Levecke
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
© 2013 Rosanne Huizer
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2012-2013
Wilde zoogdieren als reservoir voor Cryptosporidium en Giardia infecties door Rosanne HUIZER
Promotoren: Prof. Dr. Edwin Claerebout Dr. Bruno Levecke
Literatuurstudie in het kader van de Masterproef
©2013 Rosanne Huizer
Voorwoord Graag wil ik mijn promotor, Prof. Dr. Edwin Claerebout bedanken voor het beschikbaar stellen van het onderwerp voor deze masterproef. Daarnaast wil ik hem ook bedanken voor het geven van verbeteringen, opmerkingen en hulp tijdens het maken van deze masterproef. Mijn dank gaat ook uit naar mijn ouders, die mij veel steun en rust hebben gegeven tijdens het uitvoeren van deze masterproef en gedurende de studie tot nu toe. Dankzij hen heb ik tijdens de zwaardere periodes in de studie toch het doorzettingsvermogen gehad om er alles uit te halen en hebben zij mij vaak helpen herinneren waarom ik voor de studie diergeneeskunde heb gekozen. Als laatste wil ik graag mijn vriend Ward bedanken voor zijn steun en hulp tijdens het schrijven van deze masterproef. Voor elke keer dat ik hem lastig viel om mijn masterproef nog eens na te lezen en voor het geven van rust indien dit nodig was.
VOORBLAD TITELBLAD VOORWOORD INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING……….…………………………………………………………………………………… p. 1 INLEIDING..........……………………………………………………………………………………………. p. 2 LITERATUURSTUDIE……………………………………………………………………………………….p. 3 1. Levenscycli van Cryptosporidium en Giardia………………………………………………………….. p. 3 2. Taxonomie van Cryptosporidium en Giardia species………………………………………………… p. 3 2.1. Taxonomie van Cryptosporidium species....………………………………………………………... p. 3 2.2. Taxonomie van Giardia species……………………………………………………………………….p. 5 3. Epidemiologie……………………………………………………………………………………………...p. 6 3.1. Zoönotische Cryptosporidium en Giardia infecties…………………………………………………. p. 6 3.1.1. Zoönotische Cryptosporidium species en genotypes……………………………………………. p. 6 3.1.2. Zoönotische Giardia species en assemblages…………………………………………………… p. 8 3.2. Transmissiewegen………………………………………………………………………………….….. p. 8 3.2.1. Directe transmissie…………………………………………………………………………………... p. 9 3.2.2. Indirecte transmissie………………………………………………………………………………….p. 9 3.3. Prevalentie en species bij wilde dieren…………………………………………………………….. p. 11 3.3.1. Landzoogdieren…………………………………………………………………………………….. p. 11 3.3.2. Vogels……………………………………………………………………………………………….. p. 14 3.3.2. Mariene zoogdieren………………………………………………………………………………... p. 14 4. Discussie………………………………………………………………………………………………… p. 15 5. Conclusie………………………………………………………………………………………………… p. 17 REFERENTIELIJST…………………………………………………………………………………….…. p. 19
Samenvatting Wereldwijd vormen de protozoa Cryptosporidium en Giardia een belangrijke oorzaak van diarree bij mens en dier. Wilde dieren worden beschouwd als een eventuele infectiebron voor de mens en gedomesticeerde dieren. Op verschillende manieren kunnen wilde dieren aanleiding geven tot transmissie van Cryptosporidium en Giardia infecties naar de mens. Transmissie kan optreden door direct contact tussen mens en dier of door opname van voedsel of water gecontamineerd met feces van wilde dieren. Doordat de (oö)cysten van beide protozoa beschikken over een aantal specifieke eigenschappen is de voornaamste route van transmissie via de omgeving. Zo worden ze in grote aantallen uitgescheiden, beschikken ze over een dikke wand die bescherming biedt tegen desinfecterende producten en kunnen ze voor meerdere maanden overleven onder koele, vochtige omstandigheden. Het betreden van leefgebieden van wilde dieren door mensen en destructie van deze leefgebieden leidt tot verhoogd contact tussen beide groepen, waardoor er gemakkelijker transmissie kan optreden en er eventueel zoönotische Cryptosporidium en Giardia species bij wilde dieren kunnen geïntroduceerd worden. In welke mate wilde dieren bijdragen aan infecties met Cryptosporidium en Giardia bij de mens wordt door het gebruik van moleculaire technieken steeds duidelijker. Er zijn voor beide protozoa verschillende species, genotypes en assemblages bekend met allen een eigen gastheerspecificiteit. Met name (bepaalde genotypes van) Cryptosporidium parvum en Giardia duodenalis assemblage A en B zijn verantwoordelijk voor zoönotische infecties tussen mens en dier. De meeste infecties met Cryptosporidium bij wilde dieren worden echter veroorzaakt door gastheerspecifieke species, waardoor zij waarschijnlijk minder belangrijk zijn als reservoir voor de mens. Wilde dieren kunnen naast deze gastheerspecifieke species van Cryptosporidium en Giardia ook geïnfecteerd zijn met de zoönotische species en bijdragen aan de omgevingscontaminatie. Het lijkt er echter steeds meer op dat wilde dieren in eerste instantie slachtoffer zijn geworden van menselijke activiteiten, met contaminatie van hun leefgebieden tot gevolg en introductie van zoönotische species. Sleutelwoorden: Cryptosporidium – Giardia – Transmissie - Wild - Zoönose .
1
Inleiding De enterische protozoa Giardia en Cryptosporidium zijn wereldwijd een van de belangrijkste oorzaken van diarree bij mens en dier (Savioli et al., 2006; Smith et al., 2007). Sinds 2004 zijn Giardia en Cryptosporidium door de WHO (World Health Organization) toegevoegd aan het ‘Neglected Diseases Initiative’ om meer aandacht te vestigen op beide protozoa en het belang van verder onderzoek naar mogelijke zoönotische species en transmissiewegen (Savioli et al., 2006). Transmissie van Cryptosporidium en Giardia gebeurt steeds door fecale contaminatie (fecale-orale overdracht). Giardia en Cryptosporidium kunnen overgedragen worden via direct contact tussen dieren, mensen of tussen mens en dier (Thompson, 2004; Cacciò et al., 2005; Xiao, 2010). Wat echter vooral opvalt is de uitermate geschiktheid van de (oö)cysten voor transmissie via water en/of voedsel. De (oö)cysten worden in grote aantallen geproduceerd in de geïnfecteerde gastheer en opname van een kleine dosis is reeds genoeg voor infectie (Smith et al., 2007). Door de dikke wand van de (oö)cysten kunnen ze voor meerdere maanden infectieus blijven in een koele, vochtige omgeving en in zeewater voor meerdere weken (Fayer, 2004; Appelbee et al., 2005; Smith et al., 2007). Daarbij beschikken ze over een sterke resistentie tegen desinfecterende producten, waardoor de destructie bemoeilijkt wordt (Fayer, 2004; Baldursson en Karanis, 2011; Leitch en He 2012). Al deze eigenschappen geven aanleiding tot een snelle accumulatie in het milieu met gemakkelijke infectie van mens en dier tot gevolg (Thompson et al., 2008; Feng en Xiao, 2011). Recentelijk onderzoek spitst zich vooral toe op de mate waarin de verschillende infectiebronnen zoals huisdieren, mensen en wilde dieren een rol spelen binnen de accumulatie en transmissie van Giardia en Cryptosporidium (Cacciò et al., 2005; Savioli et al., 2006). Wilde dieren worden ervan verdacht een bron van infectie te zijn en vormen daarbij een mogelijk gevaar voor zowel de humane als de veterinaire gezondheid (Appelbee et al., 2005; Feng, 2010). Echter, het is ook mogelijk dat door menselijke activiteiten zoals destructie van de leefgebieden, landbouw en recreatie in leefgebieden van wilde dieren de pathogenen worden geïntroduceerd en juist een gevaar voor verschillende bedreigde diersoorten kunnen zijn (Appelbee et al., 2005; Hunter et al., 2005; Thompson et al., 2009; Ash et al., 2010; Feng, 2010). Om de transmissie-cycli van Cryptosporidium en Giardia op te helderen, is identificatie van de verschillende species en genotypes van belang. In vroegere literatuur werd vooral gebruik gemaakt van microscopie voor de identificatie van Giardia en Cryptosporidium, maar door de kleine morfologische verschillen is het moeilijk om een duidelijke identificatie van de species te verkrijgen (Hunter et al., 2005; Xiao en Fayer, 2008). Door het gebruik van moleculaire technieken is er meer duidelijkheid ontstaan omtrent de onderverdeling van Cryptosporidium en Giardia, samen met de bijbehorende gastheerspecificiteit. Recent onderzoek toont aan dat sommige species en (sub-) genotypen strikt gastheer-specifiek zijn, terwijl anderen zowel mens als dier kunnen infecteren (Appelbee et al., 2005; Feng, 2010). In deze literatuurstudie wordt een weergave gegeven van recentelijke bevindingen over de rol van wilde dieren in de epidemiologie van Giardia en Cryptosporidium en in welke mate ze een rol spelen in de transmissie van deze protozoa naar de huisdieren en de mens.
2
Literatuurstudie 1. Levenscycli van Cryptosporidium en Giardia De levenscyclus van Cryptosporidium start met de orale opname van infectieuze oöcysten. De oöcysten ontmantelen ter hoogte van de dunne darm en sporozoieten invaderen de enterocyten. Deze sporozoieten differentiëren tot trofozoieten en via aseksuele vermenigvuldiging geven zij aanleiding tot twee soorten merozoieten. Sommige merozoieten gaan omliggende enterocyten infecteren en ondergaan ook aseksuele vermenigvuldiging, terwijl anderen zich omvormen tot een macrogamont of microgamont en de seksuele vermenigvuldiging starten. De bevruchting van de macrogameet leidt tot ontwikkeling van een zygote, die zich daarna ontwikkelt tot een oöcyst met vier sporozoieten (Smith et al., 2005; Xiao en Fayer, 2008; Leitch en He, 2012). Net als bij Cryptosporidium is er slechts een lage dosis infectieuze Giardia cysten nodig om de cyclus te starten. De simpele directe levenscylcus van Giardia begint tevens na orale opname van de infectieuze cysten. In het duodenum van de gastheer komen de trofozoieten vrij uit de cysten. Via binaire deling gaan de trofozoieten zich snel vermenigvuldigen en hechten zich vast aan de enterocyten van de dunne darm. Door verschillende stimuli in de darmen, zoals bij een grote hoeveelheid galzouten worden er ook omgevingsresistente cysten gevormd. Deze cysten bevatten in rust zijnde trofozoieten en worden met de feces mee uitgescheiden (Monis et al., 2008; Xiao en Fayer, 2008). Er werd lang gedacht dat Giardia zich enkel kon reproduceren door middel van aseksuele deling, maar er zijn aanwijzingen dat seksuele reproductie wellicht ook mogelijk is (Monis et al., 2008; Feng en Xiao, 2011). De (oö)cysten van Cryptosporidium en Giardia zijn direct infectieus en worden na een korte prepatente periode van ongeveer 2 tot 14 dagen in grote aantallen met de feces uitgescheiden. De (oö)cysten worden beschermd door een dikke wand, waardoor ze zeer resistent zijn tegen omgevingsinvloeden en waterbehandelingen. In een koele, vochtige omgeving zijn ze dan ook in staat om verschillende maanden te overleven (Fayer, 2004; Cacciò et al., 2005; Smith et al., 2007; Thompson et al., 2008; Fayer, 2010; Chalmers, 2012). Bij Cryptosporidium worden er naast deze resistente oöcysten, tevens oöcysten gevormd met een dunnere wand. Door deze dunne wand kunnen zij al ontmantelen in de dunne darm van het geïnfecteerde individu en aanleiding geven tot auto-infectie (Leitch en He, 2012)
2. Taxonomie van Cryptosporidium en Giardia species 2.1 Taxonomie van Cryptosporidium species Op dit moment is het niet duidelijk of er 21 of 22 erkende Cryptosporidium species zijn (zie Tabel 1). Er zijn daarbij ook nog ongeveer een dubbel aantal genotypen bekend, die na verder onderzoek eventueel aanvaard kunnen worden als erkende species (Fayer, 2010). In dit artikel werd gesteld dat er 19 species erkend zijn, waarbij Cryptosporidium scopthalmi niet werd opgenomen, terwijl in het artikel van Xiao en Fayer (2008) en het artikel van Reid et al. (2010) wel gesteld wordt dat dit species
3
erkend is. Verschillen in de literatuur zijn vaak te wijten aan het tekort aan data over deze specifieke species, waardoor het soms nog niet duidelijk is of een nieuwe speciesnaam erkend mag worden of niet. Op dit moment zijn er nog verschillende voorgestelde namen van species, die nog niet ondersteund worden door voldoende data om erkend te worden. Een van deze voorgestelde namen is C. ducimarci, dit species werd gevonden bij schildpadden met intestinale problemen (Traversa, 2010). Andere voorgestelde namen zijn: C. tyzzeri voor Cryptosporidium ‘mouse genotype’ (Ren et al., 2012), C. cuniculus voor Cryptosporidium ‘rabbit genotype’ (Robinson et al., 2010), C. scrofarum voor Cryptosporidium ‘pig genotype II’ (Kváč et al., 2013) en C. viatorum voor een nieuw gevonden genotype bij de mens (Elwin et al., 2012). Het laatst toegevoegde erkende species stond ook eerder bekend onder de naam van een genotype, Cryptosporidium ‘cervine genotype’, en heeft in 2010 de speciesnaam C. ubiquitum verkregen (Fayer et al.,2010).
Tabel 1. Erkende Cryptosporidium species (aanpassing van Xiao en Fayer, 2008) Species Hoofdgastheer Auteur Cryptosporidium andersoni Rund (Bos taurus) Lindsay et al. (2000) Cryptosporidium baileyi Kip (Gallus gallus) Current et al. (1986) Cryptosporidium bovis Rund (Bos taurus) Fayer et al. (2005) Cryptosporidium canis Hond (Canis familiaris) Fayer et al. (2001) Cryptosporidium fayeri Cryptosporidium felis Cryptosporidium fragile Cryptosporidium galli Cryptosporidium hominis Cryptosporidium macropodum Cryptosporidium meleagridis Cryptosporidium molnari
Cryptosporidium muris Cryptosporidium parvum
Cryptosporidium ryanae Cryptosporidium scophthalmi Cryptosporidium serpentis Cryptosporidium suis Cryptosporidium ubiquitum Cryptosporidium varanni/ Cryptosporidium saurophilum Cryptosporidium wrairi Cryptosporidium xiaoi
Kangoeroe (Macropus rufus) Kat (Felis catis) Aziatische pad (Duttaphrynus melanostictus) Kip (Gallus gallus) Mens (Homo sapiens) Kangoeroe (Macropus giganteus) Kalkoen (Meleagridis gallopavo) Goudbrasem (Sparus auratus) Europese zeebaars (Dicentrarchus labrax) Muis (Mus musculus) Muis (Mus musculus) (mouse genotype) / Rund (Bos taurus) (bovine genotype) Rund (Bos taurus) Tarbot (Scophthalmus maximus) Korenslang (Pantherophis guttatus) Varken (Sus scrofa) Rund (Bos taurus) Smaragdvaraan (Varanus prasinus) Cavia (Cavia porcellus) Schaap (Ovis aries)
Ryan et al. (2008) Iseki (1979) Jirku et al. (2008) Pavlasek (1999) Morgan-Ryan et al. (2002) Power and Ryan (2008) Slavin (1955) Alvarez-Pellitero and SitjaBobadilla (2002) Tyzzer (1910) Tyzzer (1912)
Fayer et al. (2008) Alvarez-Pellitero et al. (2004) Levine (1980) Ryan et al. (2004) Fayer et al. (2010) Pavlasek et al. (1995) Vetterling et al. (1971) Fayer and Santín (2009)
In Tabel 1 is te zien dat de naam C. parvum gebruikt wordt voor twee verschillende genotypes. C. parvum werd in 1912 voor het eerst beschreven bij de muis (Mus musculus), op dat moment werd deze species echter niet teruggevonden bij andere dieren. Pas jaren later vond men bij meer dan 150 zoogdieren Cryptosporidium oöcysten die sterk leken op deze eerder beschreven C. parvum. Door moleculaire analyse vond men in deze gevallen van C. parvum twee nieuwe genotypes, een ‘bovine genotype’ en een ‘humaan genotype’. Het ‘humaan genotype’ kreeg de naam C. hominis, terwijl de
4
voorgestelde naam Cryptosporidium pestis voor het ‘bovine genotype’ niet gebruikt werd. Sindsdien wordt C. parvum zowel gebruikt voor het ‘bovine genotype’ als het ‘mouse genotype’. Daarbij is het op dit moment niet meer mogelijk om de gastheerspecificiteit van het ‘mouse genotype’ vast te stellen, aangezien muizen gevoelig zijn voor beide genotypes (Fayer, 2010). De species en genotypen van Cryptosporidium beschikken allen over een verschillende gastheerspecificiteit (zie tabel 1). De belangrijkste twee species in verband met humane cryptosporidiosis zijn C. parvum en C. hominis (Appelbee et al., 2005). Ongeveer 90% van alle infecties bij de mens worden veroorzaakt door deze twee species (Cacciò et al., 2005; Xiao, 2010). Op dit moment wordt er in de nieuwe literatuur steeds meer gebruik gemaakt van DNA sequentie analyse op het glycoproteïne 60 (GP60) gen. Door gebruik te maken van deze techniek zijn er verschillende subfamilies gevonden binnen C. hominis (Ia, Ib, Id, Ie, If, Ig) en C. parvum (IIa-IIl). De subtypes IIa, IId en IIl van C. parvum werden bij mensen en herkauwers gevonden en kunnen als zoönotisch beschouwd worden. Het vinden van verschillende subtypes bij zowel mens als dier kan mogelijk te wijten zijn aan geografische verschillen. IIc werd tot nu toe enkel bij de mens gevonden, in ontwikkelingslanden werd daarbij ook nog IIb en IIe vastgesteld. Aan de hand van deze subtypes kan men een beter beeld maken van de mogelijke transmissieroutes tussen mens en dier (Xiao en Fayer, 2008; Xiao en Feng, 2008).
2.2 Taxonomie van Giardia species Tabel 2: Erkende Giardia species en G. duodenalis assemblages (Feng en Xiao, 2011) Species Belangrijkste gastheer Auteur Giardia agilis Amfibieën Kunstler (1982) Giardia ardeae Vogels Noller (1920) Giardia duodenalis Zoogdieren Davaine (1875) Mens, andere primaten, Assemblage A herkauwers,, varkens, paarden, honden, katten, fretten, knaagdieren, buideldieren, andere zoogdieren Mens, andere primaten, runderen, Assemblage B honden, paarden, konijnen, bevers, (Giardia enterica) muskusratten Gedomesticeerde honden en wilde Assemblage C/D honden (Giardia canis) Gedomesticeerde herkauwers, Assemblage E varkens (Giardia bovis) Katten Assemblage F (Giardia cati) Muizen, ratten Assemblage G (Giardia simondi) Zeehonden Assemblage H Giardia microti Knaagdieren Benson (1908) Giardia muris Knaagdieren Benson (1908) Giardia psittaci Vogels Erlandsen and Bemrick (1987)
Op dit moment worden er door de meeste onderzoekers zes Giardia species erkend. G. agilis, G. ardeae, G. microti, G. muris en G. psittaci infecteren specifieke diersoorten, maar G. duodenalis infecteert zowel mens als veel zoogdieren (zie Tabel 2). Waarschijnlijk dragen reptielen ook een eigen species, aangezien men in hagedissen een G. duodenalis-achtige parasiet vond. Deze parasiet werd
5
voorgesteld als G. varani, maar deze naam is tot nu toe nog niet erkend (Feng en Xiao, 2011). G. duodenalis, ook wel G. lamblia of G. intestinalis genoemd, wordt verder onderverdeeld in zes verschillende genetische assemblages (A-G), waarvan gedacht wordt dat ze verschillende species representeren (zie Tabel 2) (Cacciò et al., 2005). Assemblage A en B hebben de breedste gastheerspecificiteit en kunnen zowel mens als dier infecteren, waardoor ze aanzien worden als zoönotisch. Alle andere assemblages zijn op het eerste zicht meer strikt gastheerspecifiek. Assemblage C en D lijken enkel honden te infecteren, assemblage E enkel tweehoevige dieren, assemblage F enkel katten en assemblage G enkel knaagdieren (Xiao en Feng, 2008). Recent werd er een nieuw genotype tot assemblage H benoemd. Giardia cysten van dit genotype werden gevonden bij Amerikaanse zeehonden en in latere studies ook bij grijze zeehonden, gewone zeehonden en één meeuw (Feng en Xiao, 2011).
3. Epidemiologie 3.1 Zoönotische Cryptosporidium en Giardia infecties 3.1.1 Zoönotische Cryptosporidium species en genotypes Eerder in deze literatuurstudie werd al vermeld dat 90% van de infecties met Cryptosporidium bij de mens worden veroorzaakt door C. parvum en C. hominis. Deze species zijn zowel infectieus voor immunocompetente als immunosuppressieve individuen. C. hominis lijkt strikt gastheerspecifiek te zijn voor de mens, maar werd reeds ook gevonden in runderen in Australië (Waldron et al., 2011). Andere species gevonden bij de mens, maar in een minder aantal gevallen, zijn C. canis, C. felis en C. meleagridis (Cacciò et al., 2005; Xiao, 2010). C. meleagridis blijkt hiervan een steeds belangrijker wordende pathogeen voor de mens. Vooral in Zuid-Amerika komen infecties met dit species vaker voor dan in andere delen van de wereld. (Xiao en Feng, 2008; Cama et al., 2008; Xiao, 2010). De species C. andersoni, C. muris, C. suis, C. fayeri, C. viatorum en de volgende genotypen, cervine genotype of C. ubiquitum, C. suis-like genotype, C. andersoni-like genotype, chipmunk genotype I, skunk genotype, horse genotype, rabbit genotype of nu C. cuniculus en C. hominis monkey genotype werden ook in slechts enkele gevallen aangetroffen (Cacciò et al., 2005; Xiao en Fayer, 2008; Xiao en Feng, 2008, Feng, 2010; Xiao, 2010; Waldron et al., 2011; Insulander et al., 2012). Binnen de infecties met C. parvum en C. hominis worden er geografische verschillen gedetecteerd. In Europa vindt men ongeveer gelijke prevalenties voor beide pathogenen. Recentelijk werden er enigzins meer C. hominis infecties gezien in onder andere Nederland en Spanje, terwijl in andere landen zoals Zweden, Portugal, het Verenigd Koninkrijk en Ierland meer infecties met C. parvum voorkwamen (Alves et al., 2006; Zintl et al., 2008; Insulander et al., 2012). Algemeen ziet men in Noord- en Zuid-Amerika, Azië en Australië meer infecties met C. hominis, behalve in Nieuw-Zeeland. Vooral in ontwikkelingslanden zijn infecties met C. hominis dominant aanwezig en bedragen zij ongeveer 70-90% van alle infecties (Xiao en Fayer, 2008). Door weinig sanitaire voorzieningen en een slechtere hygiëne treedt er een gemakkelijkere transmissie op via direct contact tussen mensen met het onderhouden van C. hominis infecties. Het Midden-Oosten vormt hierop een uitzondering,
6
aangezien er daar meer infecties met C. parvum worden gevonden (Sulaiman et al., 2005; Nazemalhosseini-Mojarad et al., 2011). Geografische verschillen kunnen ook optreden binnen één land, zo wordt C. hominis meer gezien in de stedelijke gebieden en C. parvum meer in de landelijke gebieden. (Cacciò et al., 2005; Xiao en Fayer, 2008; Xiao en Feng, 2008; Xiao, 2010). Naast geografische verschillen zijn er ook verschillen op te merken binnen de seizoenen. In de herfst treden er bij de mens iets meer infecties met C. hominis op, terwijl in de lente C. parvum de overhand heeft. Een mogelijke verklaring hiervoor is de toename van het aantal jongen bij landbouwhuisdieren in de lente met stijging van C. parvum door run-off na regenval. Door verhoogde recreatieve activiteiten van de mens, zoals op reis gaan en het beoefenen van watersporten, kan de piek van C. hominis infecties in de herfst verklaard worden (Cacciò et al., 2005; Xiao en Feng, 2008; Zintl et al., 2008; Xiao, 2010; Budu-Amoako et al., 2012). Echter zoals reeds vermeld werd, wordt er in meer recent onderzoek extra onderscheid gemaakt binnen C. parvum aan de hand van subfamilies en subtypen. De subfamilies IIa en IId worden zowel bij mens als dier teruggevonden en hebben de potentie om zoönotisch te zijn (Abe et al., 2006; BuduAmoako et al., 2012). Binnen deze subtypes ziet men net als tussen C. hominis en C. parvum geografische verschillen. Infecties met de subfamilie IIa worden vooral gezien in landen en gebieden met intensieve veehouderij (Alves et al., 2006). Het subtype IIaA15G2R1 is wereldwijd het meest gevonden subtype in mens en dier. Dit subtype werd al gevonden in Canada, Verenigd Koninkrijk, België, Portugal, Slovenië, Tsjechië, Zuid-Oost Australië, Japan, Koeweit stad en in landelijke gebieden in de Verenigde Staten (Sulaiman et al., 2005; Abe et al., 2006; Alves et al., 2006; TrotzWilliams et al., 2006; Geurden et al., 2007; Geurden et al., 2009; Budu-Amoako et al., 2012). Het subtype IIaA18G3R1, al eerder gevonden in Canadees rundvee (Trotz-Williams et al., 2006), werd dominant aangetroffen bij runderen in Noord-Ierland, Ierland en Australië, maar ook infecties met dit subtype bij de mens zijn mogelijk (Thompson et al., 2007; Ng et al., 2008; Zintl et al., 2008; Waldron et al., 2011). Infecties met subfamilie IIa worden echter zelden gezien in ontwikkelingslanden en in de steden van Noord-Amerika. Koeweit stad vormt een uitzondering op deze waarneming. Hier worden net zoveel infecties met subfamilie IIa als subfamilie IId gevonden (Sulaiman et al., 2005). In mindere mate vindt men ook het subtype IIaA16G2R1 bij mens en dier (Budu-Amoako et al., 2012). Binnen subfamilie IId werd subtype IIdA20G1 het meest gevonden in Koeweit stad, Iran en Egypte (Sulaiman et al., 2005; Nazemalhosseini-Mojarad et al., 2011; Amer et al., 2013). Infecties met subfamilie IId zijn nog maar in een zeer lage frequentie gevonden in Noord-Amerika en Zweden (Xiao, 2010; Budu-Amoako et al., 2012; Insulander et al., 2012). In Portugal vond men verschillende subtypes van IId. Enkel subtype IIdA17G1 en IIdA21G1 werden zowel bij mens als dier gevonden (Alves et al., 2006). Uit de literatuur lijken er verschillende subtypen voor verschillende gebieden over de wereld te zijn (Alves et al., 2006; Insulander et al., 2012).
7
3.1.2 Zoönotische Giardia species en assemblages Zoals uit tabel 2 af te leiden is, zijn vooral G. duodenalis assemblage A en B van zoönotisch belang. Binnen assemblage A wordt een extra onderverdeling gemaakt in subgroepen of sub-assemblages. Eerst werd er onderscheid gemaakt op basis van allo-enzyme analyse en vond men de subassemblages AI en AII. Later werd dit resultaat extra ondersteund door middel van DNA sequentie analyse. Bij de mens vindt men vooral AII en slechts zelden AI, terwijl bij gedomesticeerde dieren meer AI wordt gevonden dan AII (Xiao en Fayer, 2008; Feng en Xiao, 2011). Recentelijk heeft men nog een nieuwe sub-assemblage ontdekt, AIII. AIII werd tot nog toe voornamelijk gevonden in wild, maar soms worden infecties met deze subgroep gezien bij landbouwhuisdieren, gezelschapsdieren en zelfs de mens (Xiao en Fayer, 2008). Op basis van allo-enzyme analyse konden ook subgroepen gevonden worden in assemblage B, BIII en BIV. Deze onderverdeling wordt nog niet gesteund door DNA sequentie analyse, maar soms gebruikt men deze toch in onderzoeken. BIII en BIV werden gevonden in ongeveer gelijke prevalenties bij de mens, in wilde dieren daarentegen, zoals bevers en muskusratten, komt vooral BIV voor. Uit deze informatie kan men concluderen dat AI, AII, BIII en BIV mogelijk zoönotisch zijn (Sprong et al., 2009; Feng en Xiao, 2011).
3.2. Transmissiewegen Infecties met Cryptosporidium en Giardia kunnen via directe of indirecte transmissie onderhouden worden tussen verschillende transmissiecycli. Voor elke risicogroep is er een individuele cyclus, zo is er een cyclus voor de mens, hond/kat, landbouwhuisdieren en wilde dieren. Al deze cycli kunnen onafhankelijk van de andere functioneren, zoals men bijvoorbeeld ziet bij gastheerspecifieke species of genotypes. Echter indien men spreekt van een zoönotische species of genotype is het mogelijk dat er interactie optreedt tussen de cycli, aangezien hierbij de verschillende risicogroepen vatbaar zijn voor deze pathogeen (Cacció et al., 2005; Hunter en Thompson, 2005; Monis et al., 2008).
Figuur 1: Transmissiecycli van Cryptosporidium en Giardia
8
In Figuur 1 is te zien dat de omgeving, naast direct contact, een belangrijke rol speelt in de transmissie van Cryptosporidium en Giardia. De (oö)cysten van beide protozoa beschikken over een zeer dikke wand, waardoor ze meerdere maanden in een vochtige omgeving infectieus kunnen blijven (Fayer, 2004; Appelbee et al., 2005; Smith et al., 2007). Dit is niet het enige voordeel, het maakt de (oö)cysten ook bijzonder resistent tegen desinfecterende producten, wat de inactivatie in waterzuiveringsinstellingen sterk bemoeilijkt (Fayer, 2004; Baldursson en Karanis, 2011; Leitch en He, 2012). Deze specifieke eigenschappen zorgen voor een gemakkelijke en snelle opstapeling van (oö)cysten in het milieu (Thompson et al., 2008; Feng et al., 2011). Het gevolg hiervan is dat veel infecties met Cryptosporidium en Giardia bij mens en dier veroorzaakt worden door opname van gecontamineerd drinkwater of voedsel (Xiao, 2010).
3.2.1. Directe transmissie Direct contact met een geïnfecteerd dier of mens kan leiden tot overdracht van een infectie met Cryptosporidium en Giardia (Feng, 2010; Xiao, 2010). Vooral contact met jonge landbouwhuisdieren wordt gezien als een belangrijke risicofactor voor het oplopen van C. parvum infecties (Cacció et al., 2005; Hunter en Thompson, 2005; Xiao, 2010). In een studie uitgevoerd rond het voorkomen van cryptosporidiosis en giardiasis bij mensen in het Verenigd Koninkrijk, tijdens de uitbraak van mond-enklauwzeer, vond men een sterke daling in het aantal Cryptosporidium infecties. Deze daling was waarschijnlijk voor een groot deel te wijten aan het verminderd contact tussen mensen en landbouwhuisdieren. Bij Giardia zag men daarentegen niet zo’n uitgesproken daling, wat misschien een aanwijzing geeft dat deze weg van overdracht minder belangrijk is voor deze protozoa (Cacció et al., 2005). Een andere belangrijke risicofactor voor Cryptosporidium en Giardia infecties bij de mens, is het verschonen van luiers bij jonge kinderen. Bij deze risicofactor moet men vooral denken aan de species C. hominis en G. duodenalis assemblage A en B (Hunter en Thompson, 2005).
3.2.2. Indirecte transmissie Indirecte transmissie van Cryptosporidium en Giardia treedt vooral op door opname van voedsel of water gecontamineerd met (oö)cysten. Tevens kan infectie overgedragen worden via mechanische transmissie van (oö)cysten, door bijvoorbeeld vliegen of andere dieren (Smith et al., 2007; Thompson en Smith, 2011). In het onderzoek van Conn et al. (2007) heeft men vastgesteld dat voornamelijk Cryptosporidium gemakkelijk via het lichaam van de vliegen verspreid kan worden. Daarentegen is er voor de overdracht van Giardia cysten een langere tijd van contact nodig, zodat de vliegen tijd hebben om te regurgiteren of defeceren (Conn et al., 2007).
Voedselgebonden transmissie Infecties via gecontamineerd voedsel blijven meestal beperkt tot een kleine groep mensen, zoals families of gemeenschappen. In deze gevallen treedt contaminatie voornamelijk op door slechte
9
hygiëne bij de persoon betrokken bij de voedselverwerking. Grote uitbraken van cryptosporidiosis of giardiasis zijn echter ook vastgesteld en kunnen onder andere veroorzaakt worden door het eten van rauwe groenten. Groeiende gewassen raken met name gecontamineerd met (oö)cysten door run-off en het gebruik van gecontamineerd irrigatiewater. Fertilisatie van landbouwakkers met afval afkomstig van mensen, mechanische transmissie via vliegen, feces afkomstig van afval etende en/of coprofage vogels en feces van andere zoogdieren zijn andere mogelijke contaminatiewegen. Een tweede veel voorkomende infectieroute is het eten van rauwe schelp/schaaldieren. Doordat oesters en andere schelpdieren in staat zijn grote hoeveelheden water te filteren en daarbij kleine partikels te verwijderen, waaronder (oö)cysten, kunnen ze aanleiding geven tot infectie indien zij rauw gegeten worden. Tevens is het consumeren van koude dranken gemaakt van gecontamineerd water een belangrijke transmissieweg. Zo vond er in 1993 binnen de Verenigde Staten een grote uitbraak van cryptosporidiosis plaats. De infecties waren het gevolg van consumptie van gecontamineerde appelcider. De cider was gemaakt van appels besmet met (oö)cysten, welke waarschijnlijk afkomstig waren van een geïnfecteerd kalf. In een andere uitbraak in verband met cider had men gebruik gemaakt van gecontamineerd water. Er is daarnaast ook een uitbraak van cryptosporidiosis bekend na het drinken van ongepasteuriseerde koeienmelk. Voor Giardia zijn er minder grote uitbraken bekend, wel werden er grote aantallen infecties gezien na consumptie van een kerstmis pudding met daarin feces van knaagdieren en na het eten van pens soep gemaakt van de ingewanden van een geïnfecteerd schaap (Fayer, 2004; Thompson, 2004; Smith et al., 2007; Thompson en Smith, 2011).
Watergebonden transmissie Het grootste aantal uitbraken van cryptosporidiosis en giardiasis worden veroorzaakt door het drinken van gecontamineerd drinkwater. Run-off van landbouwafval door regenval is een van de belangrijkste bronnen van contaminatie van oppervlaktewater en grondwater (Fayer, 2004; Thompson, 2004). Bijna alle niet gespeende kalveren zijn geïnfecteerd met Cryptosporidium en excreteren grote aantallen oöcysten. Ook oudere runderen scheiden continue lage aantallen oöcysten uit. Daarnaast kunnen drinkwaterbronnen ook gecontamineerd raken door lozing van industrieel afvalwater of onvoldoende behandeld rioolwater. De grootste uitbraak van cryptosporidiosis vond plaats in 1993 te Milwaukee, Wisconsin. In eerste instantie werden melkveebedrijven, slachthuizen en andere bronnen aangewezen als oorzaak voor deze uitbraak. Pas toen men gebruik maakte van moleculaire analyse vond men dat de infecties veroorzaakt werden door C. hominis. Aangezien infecties met C. hominis enkel bij de mens voorkomen werd duidelijk dat de bron humane feces moet zijn geweest. Door tekortkomingen binnen waterzuiveringsinstallaties kunnen de (oö)cysten overleven en aanleiding geven tot grote uitbraken via drinkwater. De uitbraak in Milwaukee, Wisconsin, was vermoedelijk ook het gevolg van onvoldoende zuivering van gecontamineerd water afkomstig van Lake Michigan (Mac Kenzie et al., 1995; Fayer, 2004; Cacciò et al., 2005; Thompson en Smith, 2011). Een andere belangrijke weg van watergebonden transmissie vind plaats via recreatiewater. In publieke baden wordt de transmissie gemakkelijker door de combinatie van frequente contaminatie, de resistentie van (oö)cysten aan chloorproducten, de lage infectieuze dosis en een hogere bezetting.
10
Voornamelijk kinderen die nog luiers dragen, kleuters en incontinente mensen leiden tot een verhoogd risico op contaminatie. Indien er recreatief gebruik gemaakt wordt van rivieren, meren of zeegebieden is het echter moeilijk in te schatten in welke mate dieren en mensen bijdragen aan de fecale contaminatie en is het onmogelijk om de kans op infectie te voorkomen (Fayer, 2004; Hunter en Thompson, 2005; Thompson en Smith, 2011).
3.3 Prevalentie en species bij wilde dieren 3.3.1. Landzoogdieren Groot wild De meeste literatuur betreffende grote wilde dieren bevat informatie over de prevalenties en genotyperingen bij hertachtigen. Het witstaarthert was het eerste dier waarbij een genotypering van Cryptosporidium species werd uitgevoerd. Deze hertachtige bleek geïnfecteerd te kunnen worden met C. parvum, C. ubiquitum en het ‘deer genotype’. Over het algemeen ziet men een lage prevalentie van Cryptosporidium bij hertachtigen, van 0,7% (hert, Sydney) tot 8,3% (witstaarthert, Staat New York). De prevalentie van Giardia ligt daarentegen hoger en verschilt van 1,1% (edelhert, Kroatië) tot 24% (ree, Kroatië). Vooral G. duodenalis assemblage A, subtype A1 en A3, is vaak aanwezig bij wilde hoefdieren. Echter, infecties met assemblages B, D en E worden ook vastgesteld. (Hamnes et al., 2006; Ziegler et al., 2007; Feng, 2010; Beck et al., 2011; Castro-Hermida et al., 2011; Ng et al., 2011). Tot op heden zijn er slechts weinig studies waarin andere grote wilde dieren werden onderzocht. Bij wilde zwijnen vond men een prevalentie van 7,6% voor Cryptosporidium en voor Giardia lag deze rond de 1,3%-1,4% (Beck et al., 2011; Castro-Hermida et al., 2011). In het Mikumi National Park in Tanzania waren 25% van de Afrikaanse buffels, zebra’s en wildebeesten geïnfecteerd met Cryptosporidium en in een van de meest recente studies, uitgevoerd in het Kruger National Park, ZuidAfrika, vond men Cryptosporidium bij 4,2% van de olifanten, 1,4% van de Afrikaanse buffels en bij 1,9% van de impala’s (Samra et al., 2011).
Canidae/Felidae Vossen zijn meestal geïnfecteerd met de volgende Cryptosporidium species: C. canis dog genotype, C. canis fox genotype en Cryptosporidium muskrat genotype. In Australië vond men ook een C. macropodum-like species terug. Prevalenties van Cryptosporidium die tot nu toe bekend zijn bij de vos liggen tussen 2,2% en 10,5% (Sturdee et al., 1999; Hamnes et al., 2007; Ng et al., 2011). Er werden daarentegen iets meer infecties met Cryptosporidium gevonden bij de coyotes: 17,4% tot 26,3%, met meestal C. canis als infectieuze species (Ziegler et al., 2007; Thompson et al., 2009a). Andere prevalenties gevonden bij carnivoren waren: 3,9% bij otters uit Spanje, 22,7% bij dingo’s en wilde honden uit Australië, 28,3% bij wasbeer, 1,7% bij Amerikaanse nerts, 33,3% bij hermelijn, 14,0% bij stinkdier uit de staat New York en 15,4% bij de das uit Groot-Brittannië (Sturdee et al., 1999; MéndezHermida et al., 2007; Ziegler et al., 2007; Ng et al., 2011).
11
Verschillende G. duodenalis assemblages worden teruggevonden bij carnivoren. Voornamelijk assemblage A is predominant aanwezig, meestal is de vorm van subtype AI en anders subtype AIII (Beck et al., 2011; Carver et al., 2012). Binnen Europa vond men een lage prevalentie van Giardia bij de vos (4,6% en 4,8%), terwijl in de omgeving van Sydney 31,6% van de dieren cysten uitscheidden (Hamnes et al., 2007; Beck et al., 2011; Ng et al., 2011). Bij otters in Spanje vond men 6,8% geïnfecteerde dieren (Méndez-Hermida et al., 2007). Beck et al. (2011) hebben in Kroatië cysten vastgesteld bij 10,2% van de onderzochte wolven en 12,5% bij jakhalzen. Bij de rode lynx zag men G. duodenalis bij 7,1% van de dieren onderzocht in de staat New York (Ziegler et al., 2007). In een studie van de Afrikaanse wilde hond vond men zeer weinig infecties met assemblages C en D, wat misschien duidt op ongevoeligheid voor deze assemblages. Daarentegen waren er vooral infecties met assemblage B bij deze dieren. De prevalentie lag tussen 25%-28%, wat overeenkomt met studies bij coyotes waar men 12,5%-32% geïnfecteerde dieren opmerkte (Thompson et al., 2009a; Ash et al., 2010). In de studie van Ng et al. (2011) heeft men ook infecties gezien bij dingo’s en wilde honden (29,5%).
Knaagdieren Er zijn verscheidene Cryptosporidium prevalentiestudies bij knaagdieren uitgevoerd. Er worden echter veel uiteenlopende waarden waargenomen, wat waarschijnlijk te verklaren is door verschillen in ecosystemen, leeftijd van de dieren, locatie en detectiemethode. De huismuis lijkt voornamelijk geïnfecteerd met C. muris en Cryptosporidium ‘mouse genotype I’. Slechts in sommige gevallen vindt men Cryptosporidium ‘mouse genotype II’. Tussen studies uitgevoerd in de Verenigde Staten, het Verenigd Koninkrijk, Australië en Nieuw-Zeeland verschilde de prevalentie van 2,3% tot 32,8%. Naast C. muris, C. parvum en de Cryptosporidium ‘mouse genotypes’ worden er bij knaagdieren verschillende gastheer-specifieke genotypes gevonden, zoals ‘deer mouse genotypes I-IV’, ‘shrew genotype’, ‘vole genotype’, ‘muskrat genotype I en II’, ‘squirrel genotype’, ‘chipmunk genotypes I en II’, en het ‘beaver genotype’ (Feng, 2010). In een recente studie uitgevoerd in de Filipijnen vond men bij 28,1% van de wilde ratten Cryptosporidium oöcysten van de species en genotypen C. muris, C. scrofarum, Cryptosporidium ‘rat genotypes I-IV’ en ‘C. suis-like genotype’. Van het laatste genotype wordt gedacht dat het misschien een risico kan vormen voor de mens, maar de meeste dieren hadden infecties met het rat genotype III en IV die gastheerspecifiek zijn en dus geen gevaar vormen voor de mens (Ng-Ublin et al., 2013). In andere studies heeft men bij ratten prevalenties gevonden wisselend van 2,1% in Japan tot 63,0% in het Verenigd Koninkrijk (Feng, 2010). Bij muskusratten heeft men de gastheerspecifieke muskrat genotypen I en II gevonden en combinaties van beiden met een prevalentie van 11,8% (Zhou et al., 2004). Cryptosporidium infecties bij de grondeekhoorn zijn al meerdere malen vastgesteld. Tot nu toe heeft men dragers gevonden van C. parvum, C. muris, C. ubiquitum, ‘squirrel genotype’, ‘ferret genotype’, ‘skunk genotype’, ‘chipmunk genotype I’ en ‘deer mouse genotype III’. Ook de prevalenties waren zeer uiteenlopend bij deze dieren en lagen zelfs tussen 8,2% tot 36,4% in hetzelfde gebied (Feng, 2010; Kloch en Bajer, 2012). Enkele studies bij bijzondere knaagdieren gaf Cryptosporidium prevalenties van 5,52% bij de capybara in Brazilië en
12
2,2% bij de Noord-Amerikaanse bever als resultaat. Bij de capybara’s werd het C. parvum subtype IIaA15G2R1 vastgesteld, wat ook bij de mens aanleiding kan geven tot infecties (Meireles et al., 2007; Ziegler et al., 2007). Bij muskusratten en bevers worden frequent infecties met Giardia vastgesteld in zeer uiteenlopende prevalenties. Er zijn studies bekend waarbij geen enkel dier drager was van cysten en andere waar net alle dieren geïnfecteerd bleken te zijn. In de studie van Fayer et al. (2006) wordt er aan de hand van een tabel een overzicht gegeven van gevonden infecties bij bevers in Noord-Amerika. Infecties bij deze dieren wordt voornamelijk veroorzaakt door G. duodenalis assemblage B. In slechts één studie uitgevoerd in Canada vond men cysten van assemblage A terug (Erlandsen et al., 1990; Fayer et al., 2006; Feng en Xiao, 2011). Naast G. duodenalis assemblage A en B worden er bij knaagdieren ook infecties met G. microti, G. muris en G. duodenalis assemblage G gevonden (Xiao en Fayer, 2008; Backhans et al., 2012). In een studie uitgevoerd in Zweden waren 13% van de wilde knaagdieren geinfecteerd met Giardia (Backhans et al., 2012).
Buideldieren De belangrijkste Cryptosporidium species gevonden bij Australische kangoeroes, wallaby’s, quenda’s, opossums, de koala, de wombat en de buideldas zijn C. fayeri, C. macropodum, C. muris, C. parvum, C. hominis en ‘possum genotypes’ en ‘opossum genotypes I en II’ (Power, 2010; Yang et al., 2011). Bij de kangoeroe vond men in Australië prevalenties van 9,3% tot 16,9% voor Cryptosporidium. Door het gebruik van genotypering is duidelijk geworden dat de kangoeroe in ieder geval drager kan zijn van de volgende species en genotypen: C. fayeri, C. macropodum, C. xiaoi, C. parvum, C. hominis, C. parvum-like, Cryptosporidium ‘marsupial genotype I’ en Cryptosporidium ‘kangaroo genotype I’. Het is nog niet duidelijk of kangoeroes zelf ook geïnfecteerd kunnen zijn met de species C. hominis en C. xiaoi. Indien er sprake is van een infectie verwacht men veel oöcysten terug te vinden in de feces, wat in deze onderzoeken niet werd aangetoond. Waarschijnlijk trad er enkel passage op van de oöcysten door het spijsverteringsstelsel (McCarthy et al., 2008; Ng et al., 2011; Yang et al., 2011). Een andere studie uitgevoerd bij de voskoesoe heeft meer inzicht gegeven in mogelijke infecties met Cryptosporidium bij opossums. De prevalentie van Cryptosporidium bij de voskoesoe in stedelijke gebieden bedroeg 11,3% tegenover een lage prevalentie van 5,6% bij dieren in bosgebieden. Na genotypering werd duidelijk dat de voskoesoe voornamelijk geïnfecteerd was met een nieuw gastheerspecifiek genotype, Cryptosporidium ‘brushtail possum 1’. Er werd echter nog een ander nieuw genotype gevonden, Cryptosporidium ‘brushtail possum 2’, wat sterk verwant lijkt te zijn aan C. hominis en C. parvum. Dit genotype kan misschien ook infecties veroorzaken bij de mens, maar dit is tot nu toe nog niet bevestigd. Andere species geïdentificeerd bij opossums zijn C. fayeri, C. macropodum en de Cryptosporidium ‘opossum genotypes I en II’ (Hill et al., 2008). Prevalentiestudies bij buideldieren over Giardia laten zien dat deze protozoa vaker wordt teruggevonden dan Cryptosporidium. De prevalenties varieerden van 11,3% tot 25,5% binnen Australië. Van het zoönotische species G. duodenalis heeft men tot nu toe al verschillende assemblages teruggevonden. Assemblage A is dominant aanwezig, maar ook infecties met
13
assemblage B, C, D en E en combinaties, als C/D en F/C worden gemeld. In de studie van Thompson et al. 2010a waren 11,8% van de buideldassen geïnfecteerd met een nieuw genotype, ‘quenda genotype’. Dit genotype vormt waarschijnlijk geen risico voor mens en huisdier (Thompson et al., 2008a; McCarthy et al., 2010; Thompson et al., 2010a; Ng et al., 2011).
Primaten In de studies van Gillespie et al. (2009) en Kowalewski et al. (2011) werden er geen Cryptosporidium species gevonden bij de brulaap, gorilla en chimpansee. Naar aanleiding van deze gegevens denkt men dat Cryptosporidium waarschijnlijk geen natuurlijke component is bij apen. Echter werd er wel C. parvum geïsoleerd bij vier vrij levende berggorilla’s in Oeganda (Feng, 2010). Infecties met G. duodenalis worden regelmatiger vastgesteld bij primaten. De prevalentie van Giardia bij de zwarte brulaap in Noord-Argentinië bedroeg 15% en bij de rode colobus, zwart-witte colobus en roodstaart guenon in West-Oeganda vond men 23% geïnfecteerde dieren. In het onderzoek van Gillespie et al. (2009) vond men prevalenties van 3,03% tot 8,82% bij de chimpansee en 2,78% bij de gorilla. Door het gebruik van moleculaire technieken heeft men gevonden dat zowel mens als aap geïnfecteerd kunnen zijn met G. duodenalis BIV en dat runderen en apen G. duodenalis assemblage E delen (Volotão et al., 2008; Gillespie et al., 2009, Johnston et al., 2010; Kowalewski et al., 2011).
3.3.2. Vogels Tot op heden vond men over het algemeen bij vogels Cryptosporidium infecties met een gemiddelde prevalentie van ongeveer 6% (Plutzer en Tomor, 2009; Sevá et al., 2011). Wereldwijd werden er bij meer dan 50 vogelspecies de Cryptosporidium species C. baileyi en C. meleagridis gevonden, maar ook infecties met C. galli en Cryptosporidium ‘avian genotype II’ werden bij wilde vogels in Australië waargenomen (Kuhn et al., 2002; Sevá et al., 2011). De literatuur beschrijft de Canadese gans als eventuele drager van Cryptosporidium ‘goose genotype I en II’, Cryptosporidium ‘duck genotype’, C. hominis en C. parvum. Echter de meeste infecties werden veroorzaakt door de Cryptosporidium goose genotypes en in slechts een klein aantal gevallen (2,4%) door C. hominis en C. parvum (Kuhn et al., 2002; Zhou et al., 2004a). Er zijn maar weinig studies bekend omtrent infecties met Giardia bij wilde vogels. Tot nu toe heeft men infecties met G. ardea, G. psittacae en G. duodenalis assemblage A en B gezien en in de studie van Plutzer en Tomor, (2009) werd een prevalentie van 5,8% berekend bij watervogels (Kuhn et al., 2002; Plutzer en Tomor, 2009).
3.3.3. Mariene zoogdieren Bij dolfijnen, bruinvissen en verschillende soorten zeehonden heeft men frequent cysten van Giardia duodenalis assemblage A en B teruggevonden. Zeehonden kunnen echter ook drager zijn van de assemblages D, F en nieuwe genotypen gerelateerd aan de caniene assemblages C en D (Bogomolni
14
et al., 2008; Rengifo-Herrera et al., 2011). Tot op dit moment is het nog niet duidelijk of mariene zoogdieren werkelijk geïnfecteerd zijn of dat er slechts passage is van (oö)cysten door het spijsverteringsstelsel (Appelbee et al., 2010). Uit studies uitgevoerd rond Antarctica en Sub-Antarctica wordt duidelijk dat mariene dieren in deze omgeving niet of slechts zelden geïnfecteerd zijn met Giardia en Cryptosporidium, terwijl in studies uitgevoerd rond het Noord-Amerikaanse continent prevalenties werden gevonden tussen 12% en 64,5% voor Giardia en 16% tot 24% voor Cryptosporidium. De meeste infecties met Cryptosporidium werden veroorzaakt door C. muris, maar ook werden er twee nieuwe genotypen gevonden, Cryptosporidium ‘seal genotype I en II’ (Bogomolni et al., 2008; Appelbee et al., 2010; Rengifo-Herrera et al., 2011; Rengifo-Herrera et al., 2013). Slechts bij één Indische zeekoe heeft men C. hominis kunnen isoleren. Men denkt dat het dier verzwakt was door ziekte en zo vatbaarder was voor een infectie met dit species (Appelbee et al., 2005).
4. Discussie Cryptosporidium en Giardia (oö)cysten worden wereldwijd in een lage prevalentie teruggevonden bij wilde dieren. Door het gebruik van moleculaire analyse heeft men echter vastgesteld dat de meeste species en genotypes van Cryptosporidium bij wilde dieren gastheerspecifiek zijn. De kans dat deze species en genotypes een risico vormen voor de mens en gedomesticeerde dieren lijkt dan ook zeer klein (Ziegler et al., 2007; Feng, 2010; Thompson et al., 2010). In Noord-Amerika heeft men binnen verschillende waterstroomgebieden gezien dat er door ‘run-off’ een grote toename optreedt van het aantal oöcysten in het water. Eveneens werden hier voornamelijk species en genotypes gevonden die gastheerspecifiek zijn voor wilde dieren (Zhou et al., 2004; Jiang et al., 2005; Feng, 2010). C. ubiquitum kan naast C. parvum misschien ook een risico vormen voor mensen en gedomesticeerde dieren, maar werd tot nu toe slechts bij twee mensen met cryptosporidiosis in Noord-Amerika gediagnosticeerd (Feng, 2010; Samra et al., 2012). In tegenstelling tot Cryptosporidium zijn er bij Giardia niet zoveel verschillende gastheerspecifieke species en assemblages. G. duodenalis assemblage H gevonden bij zeehonden en meeuwen en het quenda genotype bij quenda’s zijn vermoedelijk gastheerspecifiek. De zoönotische assemblages A en B van G. duodenalis worden regelmatig teruggevonden bij wilde zoogdieren. Vooral aquatische zoogdieren zoals de bever en muskusrat zijn frequent geïnfecteerd met deze assemblages. Doordat deze dieren vaak binnen waterstroomgebieden van waterzuiveringsinstallaties voorkomen, vermoedt men dat ze een belangrijk reservoir van Giardia en Cryptosporidium kunnen vormen (Cacciò et al., 2005; Feng en Xiao, 2011). Wanneer wilde dieren eenmaal geïnfecteerd zijn met zoönotische species zoals C. parvum of G. duodenalis kunnen infecties met deze protozoa in principe onderhouden worden binnen de transmissiecyclus van wilde dieren. Tegelijk kunnen wilde dieren op dit moment ook bijdragen aan de contaminatie van de omgeving en via direct contact infecties overdragen naar mensen en gedomesticeerde dieren (Hamnes et al., 2007; Méndez-Hermida et al., 2007; McCarthy et al., 2008; Thompson et al., 2008; Thompson et al., 2009a; Castro-Hermida et al., 2011; Samra et al., 2011).
15
In vroegere literatuur werden wilde dieren vaak aangeduid als oorzaak van Cryptosporidium en Giardia infecties bij mensen en gedomesticeerde dieren. Het bekendste voorbeeld hiervan is de uitbraak van giardiosis, ook wel ‘beaver fever’ genoemd, bij kampeerders in Canada. De kampeerders hadden rivierwater gedronken gecontamineerd met Giardia cysten. In eerste instantie werden bevers aangeduid als bron van infectie, maar enkele jaren later werd door moleculaire analyse duidelijk dat enkel de bevers stroomafwaarts van de rioolwaterzuiveringsinstallatie geïnfecteerd waren. De bevers waren dus net als de kampeerders slachtoffer geworden van een slechte rioolwaterzuivering met als resultaat fecale contaminatie afkomstig van mensen. De bevers zijn echter wel gevoelig voor de zoönotische assemblages A en B, waardoor ze wel hebben kunnen bijdragen aan de totale besmetting (Thompson et al., 2009; Thompson et al., 2010; Feng en Xiao, 2011). Steeds meer studies bevestigen de gedachte dat wilde dieren niet de initiële bron van infectie zijn, maar dat de mens en hun gedomesticeerde dieren zoönotische Cryptosporidium en Giardia infecties hebben geïntroduceerd bij wilde dieren. Muskusossen op de Noordpool delen rijke riviervalleien met de mens, daardoor kunnen infecties gemakkelijk via het water overgedragen worden. In dit geval was het waarschijnlijk ook de mens die ervoor gezorgd heeft dat er contaminatie van het water optrad (Thompson et al., 2009; Thompson et al., 2010). Uit studies uitgevoerd bij buideldieren uit verschillende gebieden van Australië kwam hetzelfde beeld naar voren. Het gebied Boho South vlakbij Strathbogie, Victoria, is een sterk gefragmenteerd landschap met stukken inheemse vegetatie, landbouwgronden en plantages voor dennenbomen. Koesoes in dit gebied kunnen gemakkelijk in contact komen met runderen en mensen. Hetzelfde geldt voor het Pyrenees State Forest, Victoria. Dit is een beschermd gebied waarin enkel inheemse vegetatie groeit, maar wordt daarnaast ook gebruikt voor waterwinning. Daarbij mogen in de lager gelegen gebieden runderen grazen, zijn er wijngaarden en is er een plantage voor houtproductie. Net zoals in Boho South werd hier de infectie met Giardia waarschijnlijk overgedragen via mens of rund naar de wilde dieren. In een andere studie uitgevoerd op Kangaroo Island vond men koala’s geïnfecteerd met G. duodenalis assemblage A. Tijdens de observaties zag men dat de koala’s mest van runderen opaten, wat de mogelijkheid van een transmissieroute tussen rund en buideldier bevestigd. Daarnaast is er ook nog het gebied Waroona Dam, dat zeer populair is voor recreatie en kamperen. Er zijn echter geen toiletfaciliteiten aanwezig waardoor wilde dieren in contact kunnen komen met afval en feces van mensen. Mensen zijn vooral geïnfecteerd met assemblage B en in dit gebied werd dit assemblage dan ook teruggevonden bij de buideldieren (McCarthy et al., 2008; Thompson et al., 2008). In Afrika heeft men uit studies uitgevoerd bij de Afrikaanse wilde hond, berggorilla’s en olifanten een duidelijke correlatie gevonden tussen humaan contact en infecties met Cryptosporidium en Giardia. De meeste wilde dieren vermijden onder normale omstandigheden menselijk contact, toch kunnen ze nogal eens struinen door steden en dorpjes in hun leefgebied. Daarnaast moet er rekening gehouden worden met de constante stroom van plaatselijke inwoners en hun gedomesticeerde dieren, toeristen en onderzoekers in de nationale parken. Al deze factoren zorgen ervoor dat wilde dieren in contact kunnen komen met feces afkomstig van mensen of gedomesticeerde dieren (Mendéz-Hermida et al., 2007; Thompson et al., 2009a; Ash et al., 2010; Kowalewski et al., 2011; Carver et al., 2012). In het geval van de Afrikaanse wilde hond is het nog onzeker of de dieren werkelijk geïnfecteerd zijn geraakt
16
met Giardia door de mens, maar de mens wordt er wel van verdacht (Ash et al., 2010). Men is er echter wel zeker van dat binnen de populatie wilde honden de infectie met Giardia onderhouden kan worden, met als gevolg een potentieel gevaar voor de mens. Een bijzondere vaststelling deed men in het Bwindi Impenetrable National Park, Oeganda. Er werden C. parvum infecties waargenomen bij berggorilla’s, terwijl men aanneemt dat primaten geen natuurlijke gastheer van Cryptosporidium zijn. Door het verdwijnen van berggorilla’s ten gevolge van jacht en afname van het aantal voedselbronnen worden de dieren gedwongen om op zoek te gaan naar nieuwe leefgebieden. Het gevolg hiervan is een steeds groter wordende overlap van gebieden waarin mensen en berggorilla’s samenleven. De overlap bevordert de introductie van pathogenen zoals Cryptosporidium en Giardia naar de wilde dieren en er kan dan ook met enige zekerheid gesteld worden dat de mens infecties zoals C. parvum geïntroduceerd heeft (Gillespie et al., 2009; Thompson et al., 2009; Feng, 2010; Kowalewski et al., 2011). Cryptosporidium infecties werden ook gevonden bij olifanten uit het Kruger National Park, ZuidAfrika. Uit de studie van Samra et al. (2011) valt op dat de prevalentie van infecties bij olifanten aan de rand van het park duidelijk hoger was dan bij de dieren uit het midden. De olifanten kunnen het park verlaten en in contact komen met mensen en runderen in de omliggende dorpjes. Dit kan een verklaring geven waarom voornamelijk de dieren aan de rand van het park geïnfecteerd zijn met Cryptosporidium (Samra et al., 2011). Het vermoeden dat mensen de bron van infectie zijn geweest bij wilde dieren stopt niet bij de landzoogdieren, ook bij mariene zoogdieren ziet men een duidelijke invloed van mensen op het voorkomen van infecties. De prevalentie van infecties met G. duodenalis assemblages A en B bij mariene zoogdieren is opvallend hoger in gebieden langs de kustlijn van Noord-Amerika, dan in gebieden rond Antarctica en Sub-Antarctica. De oorzaak van dit grote verschil kan gevonden worden in de mate waarin het water verontreinigd wordt. Verontreiniging van het water wordt veroorzaakt door lozing van afvalwater afkomstig van industrie en landbouwbedrijven, een slechte rioolwaterzuivering, lozen van gemeentelijk afval en de scheepvaart. Aangezien dit soort activiteiten in het gebied rond Antarctica en Sub-Antarctica bijna niet voorkomen, ondervindt deze streek maar weinig milieubelasting. Toch werden er soms enkele dieren gevonden met een Giardia infectie in deze streken, deze dieren
waren echter
vaak
afkomstig van een species
met uitgesproken
foerageergedrag. Zij hadden de infectie waarschijnlijk opgelopen in gebieden met sterke verontreiniging (Appelbee et al., 2005; Appelbee et al., 2010; Rengifo-Herrera et al., 2011; RengifoHerrera et al., 2013). Mariene zoogdieren zijn niet enkel slachtoffer van milieuvervuiling maar kunnen zelf ook als bron van infectie dienen voor de mens. Dit kan bijvoorbeeld optreden indien mensen deze dieren opeten, met name de ingewanden, zoals gedaan wordt in Noord-Amerika. Tevens kan transmissie optreden indien mensen en mariene zoogdieren stranden delen (Appelbee et al., 2005; Bogolmolni et al., 2008).
5. Conclusie Over het algemeen kan men concluderen dat wilde dieren in een zekere mate bijdragen aan het onderhouden en verspreiden van infecties met zoönotische Cryptosporidium en Giardia species. Wat
17
men echter vooral in gedachte moet houden is de oorsprong van infecties met Cryptosporidium en Giardia bij wilde dieren. Steeds meer onderzoeken tonen aan dat wilde dieren waarschijnlijk in eerste instantie het slachtoffer zijn geweest van menselijke activiteiten. Infecties van zoönotische species kunnen ook aanslaan bij deze dieren en aanleiding geven tot de excretie van (oö)cysten. Op deze manier kunnen zij bijdragen aan de ‘pool’ van infectieuze (oö)cysten in het milieu. De mate waarin wilde dieren aan deze ‘pool’ bijdragen is vergeleken met mensen en gedomesticeerde dieren eerder beperkt. Veel wilde dieren kunnen naast infecties met zoönotische species ook geïnfecteerd raken met gastheerspecifieke species, die geen gevaar vormen voor de humane en veterinaire gezondheid. Op dit moment is meer onderzoek naar species voorkomend bij wilde dieren en bijbehorende prevalenties nodig om een grondiger inzicht te krijgen in de bijdrage van wilde dieren aan Cryptosporidium en Giardia infecties.
18
Referentielijst Abe, N., Matsubayashi, M., Kimata, I., Iseki, M., (2006) Subgenotype analysis of Cryptosporidium parvum isolates from humans and animals in Japan using the 60-kDa glycoprotein gene sequences. Parasitology Research 99, 303-305. Alvarez-Pellitero, P., Quiroga, M.I., Sitjà-Bobadilla, A., Redondo, M.J., Palenzuela, O., Padrós. F., Vásquez, S., Nieto, J.M., (2004) Cryptosporidium scophthalmi n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) from cultured turbot Scophthalmus maximus. Light and electron microscope description and histopathological study. Diseases of Aquatic Organisms 62, 133145. Alvarez-Pellitero, P., Sitjà-Bobadilla, A., (2002) Cryptosporidium molnari n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporiidae) infecting two marine fish species, Sparus aurata L. and Dicentrarchus labrax L.. International Journal for Parasitology 32, 1007-1021. Alves, M., Xiao, L., Antunes, F., Matos, O., (2006) Distribution of Cryptosporidium subtypes in humans and domestic and wild ruminants in Portugal. Parasitology Research 99, 287-292. Amer, S., Zidan, S., Feng, Y., Adamu, H., Li, N., Xiao, L., (2013) Identity and public health potential of Cryptosporidium spp. in water buffalo calves in Egypt. Veterinary Parasitology 191, 123-127. Appelbee, A.J., Thompson, R.C.A., Measures, L.M., Olson, M.E., (2010) Giardia and Cryptosporidium in harp and hooded seals from the Gulf of St. Lawrence, Canada. Veterinary Parasitology 173, 19-23. Appelbee, A.J., Thompson, R.C.A., Olson, M.E., (2005) Giardia and Cryptosporidium in mammalian wildlife – current status and future needs. Trends in Parasitology 21, 370-376. Ash, A., Lymbery, A., Lemon, J., Vitali, S., Thompson, R.C.A., (2010) Molecular epidemiology of Giardia duodenalis in an endangered carnivore – The African painted dog. Veterinary Parasitology 174, 206-212. Backhans, A., Jacobson, M., Hansson, I., Lebbad, M., Thisted Lambertz, S., Gammelgård, E., Saager, M., Akande, O., Fellström, C., (2012) Occurrence of pathogens in wild rodents caught on Swedish pig and chicken farms. Epidemiology and Infection 23, 1-7. Baldursson, S., Karanis, P., (2011) Waterborne transmission of protozoan parasites: review of worldwide outbreaks – an update 2004-2010. Water Research 45, 6603-6614. Beck, R., Sprong, H., Lucinger, S., Pozio, E., Cacciò, S.M., (2011) A large survey of croatian wild mammals for Giardia duodenalis reveals a low prevalence and limited zoonotic potential. Vector-borne and Zoonotic Diseases 11, 1049-1055. Bogomolni, A.L., Gast, R.J., Ellis, J.C., Dennett, M., Pugliares, K.R., Lentell, B.J., Moore, M.J., (2008) Victims or vectors: a survey of marine vertebrate zoonoses from coastal waters of the northwest Atlantic. Diseases of Aquatic Organisms 81, 13-38. Budu-Amoako, E., Greenwood, S.J., Dixon, B.R., Sweets, L., Ang, L., Barkema, H.W., McClure, J.T., (2012) Molecular epidemiology of Cryptosporidium and Giardia in humans on Prince Edward Island, Canada: Evidence of zoonotic transmission from cattle. Zoonoses en Public Health 59, 424-433.
19
Cacciò, S.M., Thompson, R.C.A., McLauchlin, J. and Smith, H.V., (2005) Unravelling Cryptosporidium and Giardia epidemiology. Trends in Parasitology 21, 430-437. Cama, V.A., Bern, C., Roberts, J., Cabrera, L., Sterling, C.R., Ortega, Y., Gilman, R.H., Xiao, L., (2008) Cryptosporidium species and subtypes and clinical manifestations in children, Peru. Emerging Infectious Diseases 14, 1567-1574. Carver, S., Scorza, A.V., Bevins, S.N., Riley, S.P.D., Crooks, K.R., VandeWoude, S., Lappin, M.R., (2012) Zoonotic parasites of bobcats around human landscapes. Journal of Clinical Microbiology 50, 3080-3083. Castro-Hermida, J.A., García-Presedo, I., González-Warleta, M., Mezo. M., (2011) Prevalence of Cryptosporidium and Giardia in roe deer (Capreolus capreolus) and wild boars (Sus scrofa) in Galicia (NW, Spain). Veterinary Parasitology 179, 216-219. Chalmers, R.M., (2012) Waterborne outbreaks of cryptosporidiosis. Annali dell'Istituto Superiore di Sanita 48, 429-446. Conn, D.B., Weaver, J., Tamang, L., Graczyk, T.K., (2007) Synanthropic flies as vectors of Cryptosporidium and Giardia among livestock and wildlife in a multispecies agricultural complex. Vector-borne en Zoonotic Diseases 7, 643-651. Current, W.L., Upton, S., Haynes, T.B., (1986) The life cycle of Cryptosporidium baileyi n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) infecting chickens. Journal of Protozoology 33, 289-296. Elwin, K., Hadfield, S.J., Robinson, G., Crouch, N.D., Chalmers, R.M., (2012) Cryptosporidium viatorum n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) among travellers returning to Great Britain from the Indian subcontinent, 2007–2011. International Journal for Parasitology 42, 675-682. Erlandsen, S.L., Sherlock, L.A., Bemrick, W.J., Ghobrial, H., (1990) Prevalence of Giardia spp. in beaver and muskrat populations in Northeastern States and Minnesota: Detection of intestinal trophozoites at necropsy provides greater sensitivity than detection of cysts in fecal samples. Applied and Environmental Microbiology 56, 31-36 Fayer, R,. (2010) Taxonomy and species delimitation in Cryptosporidium. Experimental Parasitology 124, 90-97. Fayer, R., (2004) Cryptosporidium: a water-borne zoonotic parasite. Veterinary Parasitology 126, 3756. Fayer, R., Santín, M., (2009) Cryptosporidium xiaoi n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in sheep (Ovis aries). Veterinary Parasitology 164, 192-200. Fayer, R., Santin, M., Macarisin, D., (2010) Cryptosporidium ubiquitum n. sp. In animals and humans. Veterinary Parasitology 172, 23-32. Fayer, R., Santín, M., Trout, J.M., (2008) Cryptosporidium ryanae n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporiidae) in cattle (Bos taurus). Veterinary Parasitology 156, 191-198. Fayer, R., Santín, M., Trout, J.M., DeStefano, S., Koenen, K., Kaur, T., (2006) Prevalence of Microsporidia, Cryptosporidium spp., and Giardia spp. in beavers (Castor Canadensis) in Massachusetts. Journal of Zoo and Wildlife Medicine 37, 492-497. Fayer, R., Santín, M., Xiao, L., (2005) Cryptosporidium bovis n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporiidae) in cattle (Bos taurus). Journal of Parasitology 91, 624-629.
20
Fayer, R., Trout, J.M., Xiao, L., Morgan, U.M., Lal, A.A., Dubey, J.P., (2001) Cryptosporidium canis n. sp. from domestic dogs. Journal of Parasitology 87, 1415-1422. Feng, Y., (2010) Cryptosporidium in wild placental mammals. Experimental Parasitology 124, 128-137. Feng, Y., Xiao, L., (2011) Zoonotic potential and Molecular epidemiology of Giardia species and Giardiasis. Clinical Microbiology Reviews 24, 110-140. Geurden, T., Berkvens, D., Martens, C., Caseart, S., Vercruysse, J., Claerebout, E., (2007) Molecular epidemiology with subtype analysis of Cryptosporidium in calves in Belgium. Parasitology 134,1981-1987. Geurden, T., Levecke, B., Cacciò, S.M., Visser, A., De Groote, G., Caseart, S., Vercruysse, J., Claerebout, E., (2009) Multilocus genotyping of Cryptosporidium and Giardia in non-outbreak related cases of diarrhoea in human patients in Belgium. Parasitology 136, 1161-1168. Gillespie, T.R., Morgan, D., Deutsch, J.C., Kuhlenschmidt, M.S., Salzer, J.S., Cameron, K., Reed, T., Sanz, C., (2009) A legacy of low-impact logging does not elevate prevalence of potentially pathogenic protozoa in free-ranging gorillas and chimpanzees in the Republic of Congo: Logging and parasitism in African apes. EcoHealth 6, 557-564. Hamnes, I.S., Gjerde, B., Robertson, L., Vikøren, T., Handeland, K., (2006) Prevalence of Cryptosporidium and Giardia in free-ranging wild cervids in Norway. Veterinary Parasitology 141, 30-41. Hamnes, I.S., Gjerde, B.K., Forberg, T., Robertson, L.J., (2007) Occurence of Giardia and Cryptosporidium in Norwegian red foxes (Vulpes vulpes). Veterinary Parasitology 143, 347353. Hill, N.J., Deane, E.M., Power, M.L., (2008) Prevalence and genetic characterization of Cryptosporidium isolates from common brushtail possums (Trichosurus vulpecula) adapted to urban settings. Applied and Environmental Microbiology 74, 5549-5555. Hunter, P.R., Thompson, R.C.A., (2005) The zoonotic transmission of Giardia and Cryptosporidium. International Journal for Parasitology 35, 1181-1190. Insulander, M., Silverlas, C., Lebbad, M., Karlsson, L., Mattsson, J.G., Svenungsson, B., (2012) Molecular epidemiology and clinical manifestations of human cryptosporidiosis in Sweden. Epidemiology and Infection, FirstView article, 1-12. Iseki, M., (1979) Cryptosporidium felis sp. n. (Protozoa: Eimeriorina) from the domestic cat. Japanese Journal of Parasitology 28, 285-307. Jiang, J., Alderisio, K.A., Xiao, L., (2005) Distribution of Cryptosporidium genotypes in storm event water samples from three watersheds in New York. Applied and Environmental Microbiology 71, 4446-4454. Jirku, M., Valigurová, A., Koudela, B., Krízek, J., Modrý, D., Slapeta, J., (2008) New species of Cryptosporidium Tyzzer, 1907 (Apicomplexa) from amphibian host: morphology, biology and phylogeny. Folia Parasitologia (Praha) 55, 81-94. Johnston, A.R., Gillespie, T.R., Rwego, I.B., Tranby McLachlan, T.L., Kent, A.D., Goldberg, T.L., (2010) Molecular epidemiology of cross-species Giardia duodenalis transmission in western Uganda. PLoS Neglected Tropical Diseases 4, e683.
21
Kloch, A. en Bajer, A., (2012) Natural infections with Cryptosporidium in the endangered spotted souslik (Spermophilus suslicus). Acta Parasitologica 57(1), 13-19. Kowalewski, M.M., Salzer, J.S., Deutsch. J.C., Raño, M., Kuhlenschmidt, M.S., Gillespie, T.R., (2011) Black and gold howler monkeys (Alouatta caraya) as sentinels of ecosystem health: Patterns of zoonotic protozoa infection relative to degree of human-primate contact. American Journal of Primatology 73, 75-83. Kuhn, R.C., Rock, C.M., Oshima, K.H., (2002) Occurence of Cryptosporidium and Giardia in wild ducks along the Rio Grande River valley in southern New Mexico. Applied and Environmental Microbiology 68, 161-165. Kváč, M., Kestřánová, M., Pinková, M., Květoňová, D., Kalinová, J., Wagnerová, P., Kotková, M., Vítovec, J., Ditrich, O., McEnvoy, J., Stenger, B., Sak, B., (2013) Cryptosporidium scrofarum n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in domestic pigs (Sus scrofa). Veterinary Parasitology 191, 218-227. Leitch, G.J., He, Q., (2012) Cryptosporidiosis – an overview. Journal Biomedical Research 25(1), 1-16. Levine, N.D., (1980) Some corrections of coccidian (Apicomplexa: Protozoa) nomenclature. Journal of Parasitology 66, 830-834. Lindsay, D.S., Upton, S.J., Owens, D.S., Morgan, U.M., Mead, J.R., Blagburn, B.L., (2000) Cryptosporidium andersoni n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporiidae) from cattle, Bos taurus. Journal of Eukaryotic Microbiology 47, 91-95. MacKenzie, W.R., Hoxie, N.J., Proctor, M.E., Gradus, M.S., Blair, K.A., Peterson, D.E., Kazmierczak, J.J., Addiss, D.G., Fox, K.R., Rose, J.B., Davis, J.P., (1995) A massive outbreak in Milwaukee of Cryptosporidium infection transmitted through the public water supply. The New England Journal of Medicine 331, 161-167. McCarthy, S., Ng, J., Gordon, C., Miller, R., Wyber, A., Ryan, U.M., (2008) Prevalence of Cryptosporidium and Giardia species in animals in irrigation catchments in the southwest of Australia. Experimental Parasitology 118, 596-599. Meireles, M.V., Soares, R.M., Bonello, F., Gennari, S.M., (2007) Natural infection with zoonotic subtype of Cryptosporidium parvum in capybara (Hydrochoerus hydrochaeris) from Brazil. Veterinary Parasitology 147, 166-170. Méndez-Hermida, F., Gómez-Couso, H., Romero-Suances, R., Ares-Mazás, E., (2007) Cryptosporidium and Giardia in wild otters (Lutra lutra). Veterinary Parasitology 144, 153-156. Monis, P.T., Cacciò, S.M., Thompson, R.C.A., (2008) Variation in Giardia: towards a taxonomic revision of the genus. Trends in Parasitology 25, 93-100. Morgan-Ryan, U.M., Fall, A., Ward, L.A., Hijjawi, N., Sulaiman, I., Fayer, R., Thompson, R.C., Olson, M., Lal, A., Xiao, L., (2002) Cryptosporidium hominis n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) from Homo sapiens. Journal of Eukaryotic Microbiology 49, 433-440. Nazelmalhosseini-Mojarad, E., Haghighi, A., Taghipour, N., Keshavarz, A., Mohebi, S.R., Zali, M.R., Xiao, L., (2011) Subtype analysis of Cryptosporidium parvum and Cryptosporidium hominis isolates from humans and cattle in Iran. Veterinary parasitology 179, 250-252.
22
Ng, J., Eastwood, K., Durrheim, D., Massey, P., Walker, B., Armson, A., Ryan, U., (2008) Evidence supporting zoonotic transmission of Cryptosporidium in rural New South Wales. Experimental Parasitology 119, 192-195. Ng, J., Yang, R., Whiffin, V., Cox, P., Ryan, U., (2011) Identification of zoonotic Cryptosporidium and Giardia genotypes infecting animals in Sydney’s water catchments. Experimental Parasitology 128, 138-144. Ng-Ublin, J.S.Y., Singleton, G.R., Ryan, U., (2013) Molecular characterization of Cryptosporidium spp. from wild rats and mice 3 from rural communities in the Philippines. Infection, Genetics and Evolution, in press http://dx.doi.org/10.1016/j.meegid.2013.01.011. Pavlásek, I., (1999) Cryptosporidia: biology, diagnosis, host spectrum specificity and the environment. Klinicka Mikrobiologie a Infekcni Lekarstvi 3, 290-301. Pavlásek, I., Lávicková, M., Horák, P., Král, B., (1995) Cryptosporidium varanii n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in Emerald monitor (Varanus prasinus Schlegal, 1893) in captivity in Prague Zoo. Gazella 22, 99-108. Plutzer, J., Tomor, B., (2009) The role of aquatic birds in the environmental dissemination of human pathogenic Giardia duodenalis cysts and Cryptosporidium oocysts in Hungary. Parasitology International 58, 227-231. Power, M., Ryan, U., (2008) Cryptosporidium macropodum n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) from eastern grey kangaroos Macropus giganteus. Journal of Parasitology 94, 1114-1117. Power, M.L., (2010) Biology of Cryptosporidium from marsupial hosts. Experimental Parasitology 124, 40-44. Reid, A., Lymbery, A., Ng, J., Tweedle, S., Ryan, U., (2010) Identification of novel and zoonotic Cryptosporidium species in marine fish. Veterinary Parasitology 168, 190-195. Ren, X., Zhao, J., Zhang, L., Ning, C., Jian, F., Wang, R., Lv, C., Wang Q., Arrowood, M.J., Xiao, L., (2012) Cryptosporidium tyzzeri n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in domestic mice (Mus musculus). Experimental Parasitology 130, 274-281. Rengifo-Herrera, C., Ortega-Mora, L.M., Gómez-Bautista, M., García-Moreno, F.T., García-Párraga, D., Castro-Urda, J., Pedraza-Díaz, S., (2011) Detection and characterization of a Cryptosporidium isolate from a southern elephant seal (Mirounga leonina) from the Antarctic Peninsula. Applied and Environmental Microbiology 77, 1524-1527. Rengifo-Herrera, C., Ortega-Mora, L.M., Gómez-bautista, M., García-Peña, F.J., García-Párraga, D., Pedraza-Díaz, S., (2013) Detection of a novel genotype of Cryptosporidium in Antarctic pinnipeds. Veterinary Parasitology 191, 112-118. Robinson, G., Wright, S., Elwin, K., Hadfield, S.J., Katzer, F., Bartley, P.M., Hunter, P.R., Nath, M., Innes, E.A., Chalmers, R.M., (2010) Re-description of Cryptosporidium cuniculus Inman and Takeuchi, 1979 (Apicomplexa: Cryptosporidiidae): morphology, biology and phylogeny. International Journal for Parasitology 40, 1539-1548. Ryan, U.M., Monis, P., Enemark, H.L., Sulaiman, I., Samarasinghe, B., Read, C., Buddle, R., Robertson, I., Zhou, L., Thompson, R.C., Xiao, L., (2004) Cryptosporidium suis n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) in pigs (Sus scrofa). Journal of Parasitology 90, 769-773.
23
Ryan, U.M., Power, M., Xiao, L., (2008) Cryptosporidium fayeri n. sp. (Apicomplexa: Cryptosporidiidae) from the Red Kangaroo (Macropus rufus). Journal of Eukaryotic Microbiology 55, 22-26. Samra, N.A., Jori, F., Samie, A., Thompson, P., (2011) The prevalence of Cryptosporidium spp. oocysts in wild mammals in the Kruger National Park, South Africa. Veterinary Parasitology 175, 155-159. Samra, N.A., Jori, F., Xiao, L., Rikhotso, O., Thompson, P.N., (2012) Molecular characterization of Cryptosporidium species at the wildlife/livestock interface of the Kruger National Park, South Africa. Comparative Immunology, Microbiology and Infectious Diseases, in press http://dx.doi.org/10.1016/j.cimid.2012.07.004 Savioli, L., Smith, H. and Thompson, A., (2006) Giardia and Cryptosporidium join the ‘Neglected Disease Initiative’. Trends in Parasitology 22, 203-208. Sevá, A.P., Funada, M.R., Richtzenhain, L., Guimarães, M.B., Souza, S.O., Allegretti, L., Sinhorini, J.A., Duarte, V.V., Soares, R.M., (2011) Genotyping of Cryptosporidium spp. from free-living wild birds from Brazil. Veterinary Parasitology 175, 27-32. Slavin, D., (1955) Cryptosporidium meleagridis (sp. nov.). Journal of Comparative Pathology 65, 262266. Smith, H.V., Cacciò, S.M., Cook, N., Nichols, R.A.B., Tait, A., (2007) Cryptosporidium and Giardia as foodborne zoonoses. Veterinary Parasitology 149, 29-40. Smith, H.V., Nichols, R.A.B., Grimason, A.M., (2005) Cryptosporidium excystation and invasion: getting to the guts of the matter. Trends in Parasitology 21, 133-142. Sprong, H., Cacciò, S.M., van de Giessen, J.W.B., on behalf of the ZOOPNET network and partners, (2009) Identification of Zoonotic genotypes of Giardia duodenalis. PLoS Neglected Tropical Diseases 3(12), e558 Sturdee, A.P., Chalmers, R.M., Bull, S.A., (1999) Detection of Cryptosporidium oocysts in wild mammals of mainland Britain. Veterinary Parasitology 80, 273-280. Sulaiman, I.M., Hira, P.R., Zhou, L., Al-Ali, F.M., Al-Shelahi, F.A., Shweiki, H.M., Iqbal, J., Khalid, N., Xiao, L., (2005) Unique endemicity of cryptosporidiosis in Children in Kuwait. Journal of Clinical Microbiology 43, 2805-2809. Thompson, H.P., Dooley, J.S., Kenny, J., McCoy, M., Lowery, C.J., Moore, J.E., Xiao, L., (2007) Genotypes and subtypes of Cryptosporidium spp. in neonatal calves in Northern Ireland. Parasitology Research 100, 619-624. Thompson, J., Yang, R., Power, M., Hufschmid, J., Beveridge, I., Reid, S., Ng, J., Armson, A., Ryan, U., (2008a) Identification of zoonotic Giardia genotypes in marsupials in Australia. Experimental Parasitology 120, 88-93. Thompson, R.C.A., (2004) The zoonotic significance and molecular epidemiology of Giardia and giardiasis. Veterinary Parasitology 126, 15-35. Thompson, R.C.A., Colwell, D.D., Shury, T., Appelbe, A.J., Read, C., Njiru, Z., Olson, M.E., (2009a) The molecular epidemiology of Cryptosporidium and Giardia infections in coyotes from
24
Alberta, Canada, and observations on some cohabiting parasites. Veterinary Parasitology 159, 167-170. Thompson, R.C.A., Kutz, S.J., Smith, A., (2009) Parasite zoonoses and wildlife: Emerging issues. International Journal of Environmental Research and Public Health 6, 678-693. Thompson, R.C.A., Lymbery, A.J., Smith, A., (2010) Parasites, emerging disease and wildlife conservation. International Journal for Parasitology 40, 1163-1170. Thompson, R.C.A., Palmer, C.S., O’Handley, R., (2008) The public health and clinical significance of Giardia and Cryptosporidium in domestic animals. The Veterinary Journal 177, 18-25. Thompson, R.C.A., Smith, A., Lymberly, A.J., Averis, S., Morris, K.D., Wayne, A.F., (2010a) Giardia in western Australian wildlife. Veterinary Parasitology 170, 207-211. Thompson, R.C.A., Smith. A., (2011) Zoonotic enteric protozoa. Veterinary parasitology 182, 70-78. Traversa, D., (2010) Evidence for a new species of Cryptosporidium infecting tortoises: Cryptosporidium ducismarci. Parasites and Vectors 3, 21. Trotz-Williams, L.A., Martin, D.S., Gatei, W., Cama, V., Peregrine, A.S., Martin, S.W., Nydam, D.V., Jamieson, F., Xiao, L., (2006) Genotype and subtype analyses of Cryptosporidium isolates from dairy calves and humans in Ontario. Parasitology Research 99, 346-352. Tyzzer, E.E., (1910) An extracellular coccidium, Cryptosporidium muris (gen. et sp. nov.), of the gastric glands of the common mouse. Journal of Medical Research 23, 487-511. Tyzzer, E.E., (1912) Cryptosporidium parvum (sp. nov.), a coccidium found in the small intestine of the common mouse. Archives fur Protistenkunde 26, 394-412. Vetterling, J.M., Jervis, H.R., Merrill, T.G., Sprinz, H., (1971) Cryptosporidium wrairi sp. n. from the guinea pig Cavia porcellus, with an emendation of the genus. Journal of Protozoology 18, 243247. Volotão, A.C.C., Souza Júnior, J.C., Grassini, C., Peralta, J.M., Fernandes, O., (2008) Genotyping of Giardia duodenalis from southern brown howler monkeys (Alouatta clamitans) from Brazil. Veterinary Parasitology 158, 133-137. Waldron, L.S., Dimeski, B., Beggs, P.J., Ferrari, B.C., Power, M.L., (2011) Molecular epidemiology, spatiotemporal analysis, and ecology of sporadic human cryptosporidiosis in Australia. Applied and Environmental Microbiology 77, 7757-7765. Xiao, L,. (2010) Molecular epidemiology of cryptosporidiosis: An update. Experimental Parasitology 124, 80-89. Xiao, L., Fayer, R., (2008) Molecular charecterisation of species and genotypes of Cryptosporidium and Giardia and assessment of zoonotic transmission. International Journal for Parasitology 38, 1239-1255. Xiao, L., Feng, Y., (2008a) Zoonotic cryptosporidiosis. FEMS Immunology and Medical Microbiology 52, 309-323. Yang, R., Fenwick, S., Potter, A., Ng, J., Ryan, U., (2011) Identification of novel Cryptosporidium genotypes in kangaroos from Western Australia. Veterinary Parasitology 179, 22-27.
25
Zhou, L., Fayer, R., Trout, J.M., Ryan, U.M., Schaefer III, F.W., Xiao, L., (2004) Genotypes of Cryptosporidium species infecting fur-bearing mammals differ from those of species infecting humans. Applied and Environmental Microbiology 70, 7574-7577. Zhou, L., Kassa, H., Tischler, M.L., Xiao, L., (2004a) Host-adapted Cryptosporidium spp. in Canada geese (Branta canadensis). Applied and Environmental Microbiology 70, 4211-4215. Ziegler, P.E., Wade, S.E., Schaaf, S.L., Stern, D.A., Nadareski, C.A., Mohammed, H.O., (2007) Prevalence of Cryptosporidium species in wildlife populations within a watershed landscape in southeastern New York State. Veterinary Parasitology 147, 176-184. Zintl, A., Proctor, A.F., Read, C., Dewaal, T., Shanaghy, N., Fanning, S., Mulcahy, G., (2008) The prevalence of Cryptosporidium species and subtypes in human faecal samples in Ireland. Epidemiology and Infection 137, 270-277.
26
