KAPITOLA 22
GLOBÁLNÍ KRIZE OBOJŽIVELNÍK
V šedesátých letech objevil a popsal Jay M. Savage nový druh ropuchy z horského mlžného lesa v odlehlé oblasti Kostariky (SAVAGE 1966). V té dob pravd podobn ješt nikdo netušil, že se z ní za t icet let stane, a to i p es její velice omezené geografické rozší ení (p ibližn 0,5 x 8 km), jeden z nejznám jších druh obojživelník . D vody této popularity však nejsou p íliš pot šující. Ropucha zlatá (Bufo periglenes) byla objevena p i biologickém pr zkumu rezervace Monteverde Cloud Forest. Do té doby unikala pozornosti jednak z d vodu tehdejší relativní nedostupnosti oblasti svého výskytu, ale také proto, že tráví v tšinu roku v úkrytech a na povrchu se objevuje pouze na 5-10 dn na za átku období deš , aby nakladla vají ka. Batrachology zaujala p edevším svými výraznými mezipohlavními rozdíly ve zbarvení. Zatímco samice jsou erné se zelenavým nádechem a ervenými, žlut orámovanými skvrnami, samci zá í v šeru pralesa svým ohniv oranžovým zbarvením (obr. 22.1) a p ipomínají tak malé zlaté sošky May , obývajících Kostariku p ed n kolika staletími. Od doby objevu ropuchy zlaté bylo možno každoro n ve vhodné období pozorovat stovky jedinc , pá ících se v malých vodních nádržích mezi ko eny strom . Situace se však dramaticky zm nila v roce 1987. V tomto roce bylo sice ješt na lokalit pozorováno více než 1500 dosp lých jedinc , v tšina rozmnožovacích nádrží však zcela vyschla ješt p ed vykulením pulc nebo jejich metamorfózou. Té se dožilo pouhých 29 mlá at! O rok pozd ji se v rezervaci poda ilo pozorovat již jen 10 dosp lých jedinc (t i samci a sedm samic) a nebylo zaznamenáno žádné rozmnožování. V roce 1989 pak byl spat en poslední samec ropuchy zlaté (CRUMP et al. 1992). Samo vymizení jednoho druhu žáby by patrn nevzbudilo p íliš velkou pozornost, kdyby je neprovázel úbytek i vym ení dalších 19 druh obojživelník v rezervaci Monteverde a n kolik podobných událostí v r zných ástech celého sv ta (ALFORD & RICHARDS 1999, HOULAHAN et al. 2000). Tento p ípad je jedním z prvních zaznamenaných p ípad drastického úbytku Obr. 22.1: Ropucha zlatá (Bufo periglenes), pár v amplexu. a úplného vymírání (obr. 22.2, 22.3) a
1
Obr. 22.2: P ehled oblastí se zaznamenaným negativním trendem po etnosti obojživelník (zdroj AMPHIBIAWEB 2002).
ropucha zlatá se stala erbovním druhem aktivit, které se snaží o vysv tlení tohoto jevu a ú inn jší ochranu obojživelník .
ÚBYTEK OBOJŽIVELNÍK JAKO GLOBÁLNÍ FENOMÉN Snaha o ochranu biodiverzity jednotlivých skupin obratlovc má velice daleko k ur ité vyváženosti. Zatímco savc m a pták m se tradi n dostává velké popularity a zna ných finan ních zdroj , situace takzvaných „nižších obratlovc “ je ve ejnosti relativn málo známá. Tito živo ichové jsou v ochraná ských programech asto zcela opomíjeni, a koliv v ekosystémech zastávají velice d ležitou roli (nap . v Indii došlo po poklesu po etnosti žab k p emnožení komár a následnému rozší ení malárie; pulci jsou v ur itých biotopech velice d ležitou sou ástí potravního et zce). P itom konkrétn obojživelníci jsou co do druhové diverzity dokonce po etn jší než savci (GLAW & KÖHLER 1998). Je ironií, že v dob , kdy taxonomové rozplétají a popisují druhovou bohatost obojživelník v ne ekané mí e (ro n je popsáno 1-2% nových druh [HANKEN 1999]), se objevují alarmující zprávy o drastických poklesech po etnosti i vymírání n kterých druh na mnoha místech celého sv ta (WEYGOLDT 1989, LAMARCA & REINTHALER 1991, LAURANCE et al. 1996, LIPS 1998 a další). Že jde o velmi závažný problém ukazuje i fakt, že zcela nedávno byl zaznamenán podobný trend už i u plaz (CZECHURA 1991, POUNDS et al. 1999, POUNDS 2000). Prvotním podn tem ke koordinovanému podrobn jšímu sledování zm n po etnosti obojživelník na celém sv t se stal 1. celosv tový herpetologický kongres v zá í roku 1989 v anglickém Canterbury, na kterém mnoho ú astník vyjád ilo nutnost zvýšené pozornosti k popula ním fluktuacím v jednotlivých ástech sv ta. Následná ada konferencí a pracovních setkání vedla v roce 1991 k založení Pracovní skupiny pro ubývající populace obojživelník (Declining Amphibian Populations Task Force – DAPTF) jako sou ásti Komise pro p ežívání druh (Species Survival Commision – SSC) Mezinárodní unie ochrany p írody (IUCN). DAPTF vydává asopis Froglog, který je nejbohatším zdrojem informací o situaci ubývajících druh obojživelník a jeho p í inách.
2
Obr. 22.3: Mezi pravd podobn již vym elé druhy žab v Austrálii pat í Rheobatrachus vitellinus (poslední pozorování v roce 1985; vlevo naho e), Taudactylus rheophilus (naposled 1991; vpravo naho e) a Litoria nyakalensis (naposled 1990; vlevo dole). Také Taudactylus eungellensis (vpravo dole) byl považován za vym elý druh, než byl znovuobjeven na konci 90. let minulého století.
P Í INY ÚBYTKU OBOJŽIVELNÍK Obojživelníci jsou v i zm nám svého životního prost edí mezi obratlovci z ejm nejcitliv jší skupinou a m žeme je právem ozna ovat za biologické indikátory jeho kvality. V tšina druh obojživelník prochází b hem svého vývoje dv ma fázemi. Larva se vyvíjí ve vod a dosp lý jedinec žije v suchozemském prost edí. To je iní dvojnásobn citlivými. Výrazn jší zm na v podmínkách jen jednoho z t chto prost edí m že velmi výrazn ovlivnit po etnost a popula ní dynamiku celého druhu. ada druh nap íklad vyžaduje pro sv j úsp šný vývoj pouze úzké teplotní rozmezí vodního prost edí. N které druhy se vyvíjejí ve stojaté, jiné v tekoucí vod . Ohrožený kalifornský poddruh ropuchy Bufo microscaphus californicus se rozmnožuje pouze v pomalu tekoucích potocích. Navíc však je pro úsp šný vývoj larev nutné ješt pís ité dno. Jiné druhy obojživelník kladou svá vají ka pouze do periodických t n k, vznikajících v období deš i z tajícího sn hu (viz kapitola 6). Embrya a larvy jsou tak ohroženy zne išt ním vodního prost edí a dosp lí jedinci exhalacemi v prost edí. P ehled faktor , u nichž byl potvrzen nebo se p edpokládá výrazný vliv na popula ní dynamiku a po etnost obojživelník , uvádí tabulka 1. Zm ny životního prost edí Za t chto okolností je z ejmé, že primárním faktorem, odpov dným za pokles po etnosti obojživelník , je degradace a fragmentace jejich životního prost edí. Nejvýrazn jší vliv tohoto faktoru je patrný u lesních a mok adních druh .
3
Tabulka 1: Pravd podobné a potvrzené faktory, zp sobující po etnostní pokles populací obojživelník (zdroj Young et al. 2001)*.
Faktor Zm ny klimatu Modifikace prost edí Fragmentace prost edí Introdukce nep vodních druh UV-B zá ení
Chemická kontaminace
Kyselé srážky a p da Nemoci Obchod Synergizmus *odpov
Proces(y) Zm ny v teplotních a srážkových cyklech vedou k poruchám v mikro- i makroklimatických podmínkách. Kácení les , vysušování mok ad . Cesty, introdukované druhy nebo nízké pH roz le ují prost edí a vytvá í bariéry pro disperzi. Introdukované druhy se stávají pro p vodní druhy novými predátory nebo kompetitory. UV-B ni í nebo poškozuje bu ky, zp sobuje mortalitu vají ek, poškození zraku, léze a zvyšují citlivost k nemocem a nízkému pH. Toxiny mohou zp sobovat p ímou mortalitu vají ek, larev a dosp lc , napodobovat endokrinní hormony a redukovat množství potravní základny. Jedy vytvá ejí bariéry pro disperzi a zvyšují mortalitu vají ek a larev. Nemoci oby ejn zp sobují smrt obojživelník ; co je p í inou vysoké citlivosti obojživelník není v tšinou známo. Obojživelníci jsou loveni pro kuliná ské, chovatelské, medicínské a biologické ú ely. N kolik faktor m že sou asn zp sobovat letální nebo subletální ú inky.
na jednotlivé faktory se liší mezi jednotlivými druhy i populacemi.
Na sv t v sou asné dob ro n ubývá okolo 14 milión hektar p irozeného lesa (což je o n co více než rozloha ecka). T žba d eva na jihovýchod Spojených stát , tedy v oblasti s nejvyšší druhovou diverzitou ocasatých obojživelník na sv t , výrazn redukuje po etnost n kolika druh (ASH 1989, PETRANKA et al. 1993). Tato oblast je d kazem, že i výb rová t žba m že mít na populace devastující vliv. V tšina místních druh totiž náleží do eledi Plethodontidae, jejíž p íslušníci postrádají plíce a jsou v p íjmu kyslíku zcela odkázáni na k ži a sliznici dutiny ústní. Pro dostate ný p íjem kyslíku musí být jejich k že permanentn dostate n vlhká. T žbou však vznikají v lesích holiny, na povrch dopadá v tší množství slune ního zá ení a m ní se celkové hydrologické pom ry v etn relativní vlhkosti vzduchu i p dy. Jedním z nejohrožen jších druh oblasti je Phaeognathus hubrichti (obr. 22.4). Mnohem horší p edstavu máme o d sledcích t žby tropického nížinného lesa. Jak velké a nenapravitelné škody m že kácení pralesa zp sobit, ukazuje p ípad Srí Lanky. Ješt v roce 1993 byl po et popsaných druh z tohoto ostrova 38, následný p tiletý pr zkum zbývajících prales p inesl objev dalších více než 200 (!!!) druh obojživelník pravd podobn endemických pro tuto oblast, což ud lalo ze Srí Lanky druhov nejbohatší oblast na sv t p ed Kostarikou (3,9 druhu na 1000 km2). Nejvíce šokujícím faktem v této souvislosti však je údaj, podle n hož je sou asná rozloha pralesa na ostrov (a z ejm i druhová diverzita obojživelník ) zjevn pouhým zbytkem d ív jšího stavu. Za posledních 150 let zde totiž bylo vykáceno 96% (!) p vodních prales . Více než polovina obojživelník , zmi ovaných p írodov dci, kte í zkoumali Srí Lanku p ed rokem 1900, již nebyla nalezena a patrn již vym ela (DE SILVA & Obr. 22.4: Phaeognathus hubrichti. WALKER 1998, PETHIYAGODA &
4
MANAMENDRA-ARACHCHI 1998, WEERAKOON 2001, MEEGASKUMBURA et al. 2002). Populace obojživelník také významn ovliv uje vysušování mok ad . Jednotlivým druh m p edevším ubývá míst, kde se mohou rozmnožovat (JOHNSON 1992), významné jsou také d sledky fragmentace areálu výskytu, což zvyšuje pravd podobnost vym ení lokálních populací (CORN & FOGLEMAN 1984). Samotná ochrana mok ad však nemá p íliš velký význam bez sou asné ochrany biotop , využívaných jedinci v ostatních fázích životního cyklu (SEMLITSCH 1998).
Toxické látky Destrukce prost edí patrn není hlavní p í inou náhlých a velmi rychlých popula ních zm n a vymírání typu Monteverde, m že však init jednotlivé druhy citliv jšími k r zným jiným vliv m (viz níže). Jedním z nich m že být zvýšená koncentrace toxických látek (t žké kovy, pesticidy, insekticidy, fungicidy, aromatické uhlovodíky, slou eniny dusíku apod.) v prost edí, na které jsou obojživelníci díky své prostupné k ži i vaje ným obal m velmi citliví ve všech svých životních stadiích (BISHOP 1992, CAREY & BRYANT 1995). Zejména v pr myslových oblastech je tento faktor jednozna n jedním z nejd ležit jších. Stejn jako u jiných skupin obratlovc (plazi, ptáci, ryby) byl i u obojživelník zjišt n negativní vliv ur itých toxických lýtek (které mají podobné ú inky jako hormony) na množství a životaschopnost spermií a na vývoj pohlavní soustavy a zm nu pohlaví (DALTON 2002, GOLEMAN et al. 2002, HAYES et al. 2002, WHITTGOT 2002). V roce 1996 byl také v panamské oblasti Las Tablas zjišt n neobvyklý pom r pohlaví ve prosp ch samic u druh Atelopus chiriquiensis a Hyla calypsa (obr. 22.5) (LIPS 1998). Zne išt ní však ovliv uje prost edí obojživelník i v mnohem širším okolí. Zna né zm ny spole enstev obojživelník v kalifornském poho í Sierra Nevada jsou pravd podobn zp sobeny použitím pesticid na farmách v nížinách. Toxické látky jsou následn splavovány a v dešti se dostávají i pom rn vysoko do hor. V Sierra Nevad byly zjišt ny až v nadmo ské výšce 2200 metr . Pesticidy jsou patrn také látkou, která zp sobuje zna né zvýšení po tu zaznamenaných somatických deformací larev i dosp lých obojživelník (i když vztah mezi po tem deformací a snižováním po etnosti zatím není jednozna ný) (BERRILL et al. 1993). Mnoho žab Obr. 22.5: Hyla calypsa. s chyb jící nebo naopak nadbyte nou kon etinou bylo zaznamenáno nap íklad v Minesot , Quebecu, a ojedin le i u nás. Pesticidy však nemusí být nutn jedinou p í inou deformací. V Kalifornii a Michiganu jsou z ejm p sobeny napadením parazitickými motolicemi (GILLILLAND & MUZZALL 2002). Kyselost vodního prost edí (pH) má velký vliv na distribuci obojživelník , reprodukci, r st a mortalitu embryí i larev (FREDA & DUNSON 1986, FREDA et al. 1991, WYMAN & JANCOLA 1992). Zvýšená acidita se podílí na zpomaleném vývoji, p ed asném nebo zpožd ném vykulení larev, jejich menší velikosti i vzniku deformací (BRADFORD et al. 1992, HORNE & DUNSON 1994). Acidifikace vodních nádrží z kyselých deš zp sobila vymizení ropuchy krátkonohé (Bufo calamita) z tém poloviny jejího p vodního areálu ve Velké Británii (BEEBEE et al. 1990). Nižší pH a zvýšená koncentrace t žkých kov v n kterých potocích v Apala ských horách jsou p í inou tém stoprocentní mortality larev ocasatých obojživelník a redukce populací druh Desmognathus quadramaculatus a Eurycea wilderae (KUCKEN et al. 1994). P es jasný negativní vliv acidifikace p irozeného prost edí však nebyl prozatím zjišt n žádný p ípad, že by tento faktor sám o sob vedl k úplnému vym ení n kterého druhu (DUNSON & WYMAN 1992).
5
Výrazným problémem je nadm rné užívání dusíkatých hnojiv (ROUSE et al. 1999). P estože nejde na rozdíl od pesticid o jedy, jejich vyšší koncentrace v prost edí p ináší ad druh obojživelník velké potíže. Obzvlášt citlivým druhem je skokan Rana pretiosa z Oregonu (obr. 22.6), jehož pulci hynou i ve vod s koncentrací dusi nan a dusitan pod horní hranicí koncentrace pro pitnou vodu v USA. Také v zem d lství asto používané širokospektrální biocidy jsou reálným nebezpe ím pro obojživelníky. V n kterých p ípadech se v oblastech jejich používání zvyšuje frekvence jedinc s vývojovými deformacemi, n které látky mohou mít i p ímý letální ú inek (POWER et al. 1989, LAJMANOVICH et al. 2003).
Ultrafialové zá ení I v p ípad , že vezmeme v úvahu vliv devastace prost edí a zne išt ní, z stává ada zdokumentovaných úbytk obojživelník nevysv tlena. V nep íliš vzdálené oblasti od areálu výskytu Rana pretiosa se výrazn snížily po ty skokan Rana cascadae a ropuch Bufo boreas, a koliv jejich prost edí nebylo výrazn ji zasaženo ani zne išt ním, ani jinými antropogenními aktivitami. Jednou z navrhovaných hypotéz pro tento p ípad je negativní vliv zvýšeného množství dopadajícího ultrafialového zá ení (p edevším UV-B složky) v d sledku ubývání ozónu ve vyšších vrstvách atmosféry (BLAUSTEIN et al. 1994). Zejména embrya b hem nitrovaje ného vývoje jsou na množství UV zá ení velice citlivá (vají ka z exponované lokality p emíst ná do laborato e se vyvíjela normáln ) (BLAUSTEIN 1995). Proto jsou také druhy, které kladou vají ka na oslun ná místa, ohrožen jší než druhy kladoucí pod kameny nebo do dutin strom , p ípadn ukrývají vají ka mezi listy vodních rostlin (MARCO et al. 2001). Navíc pat í druhy s klesající po etností do skupiny druh s malou repara ní schopností poškozené DNA (BLAUSTEIN et al. 1994, BLAUSTEIN & WAKE 1995, OVASKA et al. 1997, ANZALONE & KATS 1998, LIZANA & PEDRAZA 1998, SMITH et al. 2002) a také druhy s vysokou absorbancí zá ení vaje nými obaly (GRANT & LICHT 1995, OVASKA et al. 1997, SMITH et al. 2002). Sympatrická rosni ka Pseudacris regilla s vysokou repara ní schopností (produkuje t ikrát více fotolyázy než Rana cascadae a šestkrát více než Bufo boreas [BLAUSTEIN et al. 1994]) nevykazuje žádné zm ny po etnosti. Obr. 22.6: Rana pretiosa. Zhoubný vliv UV zá ení byl prokázán i b hem larválního vývoje Triturus cristatus a T. alpestris (NAGLE & HOFER 1997, LANGHELLE et al. 1999). Ultrafialové zá ení m že být hlavní p í inou vymírání zejména horských druh obojživelník , jelikož ve vyšších nadmo ských výškách je množství dopadajícího UV zá ení vyšší (BLAUSTEIN et al. 1994, NAGLE & HOFER 1997, ANZALONE & KATS 1998). Tlouš ka ozónové vrstvy je navíc nejmenší v zimním a jarním období, tedy v dob , která se p ekrývá s obdobím rozmnožování a kladení vajec mnoha druh . Nep ímo m že ultrafialové zá ení ovliv ovat p ežívání obojživelník také tím, že negativn p sobí na hmyz nebo asy jako potencionální ko ist dosp lc i larev, p ípadn m ní chemizmus vody (OVASKA 1997). UV-B zá ení také zp sobuje zrakové vady, zvyšuje etnost výskytu rakoviny a snižuje ú innost imunitního systému (OVASKA 1997, FITE et al. 1998). Nicmén rychlá vymírání p edpokládají také vysokou mortalitu dosp lc , k níž v p írod p ímým vlivem UV zá ení pravd podobn nedochází (POUNDS 2000).
Introdukce nep vodních druh Významným faktorem, ovliv ujícím populace p vodních druh , mohou být také zavle ené nebo úmysln vysazované nep vodní druhy, a to jak rostlin, tak i živo ich . Introdukované rostliny mohou
6
Obr. 22.7: Mezi nejrozší en jší nep vodní druhy obojživelník pat í Rana catesbeiana a Bufo marinus.
m nit chemizmus p dy a také skladbu spole enstva bezobratlých živo ich , jimiž se obojživelníci živí. V p ípad živo ich m že nov p íchozí druh pro druhy p vodní znamenat jak nového kompeti ního soupe e, tak p ímého predátora. V poho í Sierra Nevada zp sobilo vysazení pstruh a losos vymizení i výrazný úbytek p ti ze sedmi druh obojživelník a v 60 procentech rybník d íve obývaných žábami jsou v sou asné dob pouze introdukované ryby (BRADFORD 1989). Velmi podobné výsledky v podob alotopického výskytu m lo na kalifornského mloka Taricha torosa vysazení ryby Gambusia affinis a raka Procambarus clarki (GAMRADT & KATS 1996). Vysazování ryby Clarias carsonni do jezer východní Afriky vedlo k výraznému snížení po etnosti žab rodu Xenopus (TINSLEY 1973). Podobn dopadli obojživelníci v oblasti Yosemite, kde se p vodn v nadmo ské výšce nad 1500 metr ryby v bec nevyskytovaly a tak si ani místní obojživelníci na n nevytvo ili žádné ú inné antipreda ní mechanizmy (i když na této lokalit pstruzi nejsou jediným odpov dným faktorem) (DROST & FELLERS 1996). Vysazení ryb však m že mít i nep ímý negativní dopad v podob izolace jednotlivých populací (BRADFORD et al. 1993). Vysazování slune nic (Lepomis sp.) navíc nep ímo napomáhá rozši ování skokana Rana catesbeiana (viz níže). Jeho pulci jsou pro tyto ryby nejedlí (na rozdíl od p vodních druh ). Slune nice navíc požírají v tšinu bezobratlých predátor pulc , ímž snižují preda ní tlak na larvy žab (ADAMS et al. 2003; viz také kapitola 13). Velké nep átele však obojživelníci našli i ve vlastních adách. Vysazování skokan volských (Rana catesbeiana) kv li produkci žabích stehýnek a ropuch obrovských (Bufo marinus) (obr. 22.7) jako predátora škodlivého hmyzu na plantážích cukrové t tiny v ad oblastí celého sv ta vedlo k negativním trend m po etnosti p vodních druh . Skokan volský po vysazení v Kalifornii zcela zlikvidoval n kolik populací místních skokan Rana aurora a R. boylii (FISHER & SHAFFER 1996, KIESECKER & BLAUSTEIN 1997). Velmi devastující ú inek m la i introdukce ropuchy obrovské do Austrálie. Ropucha zde našla ideální prost edí s minimem p irozených nep átel a rozší ila se tém po celém kontinentu, kde se v sou asnosti živí také v tšinou p vodních druh žab. Také mnohem menší bezblanka Eleutherodactylus johnstonei, která recentn kolonizovala ostrovy Granada a St. Vincent, je z ejm p í inou úbytku p vodních druh žab rodu Eleutherodactylus (KAISER et al. 1994).
Nemoci P estože výše zmín né faktory negativn ovliv ují po etnost i dynamiku populací obojživelník , pom rn obtížn vysv tlují prudké dramatické poklesy abundance n kterých druh v pr b hu jen n kolika málo let a v n kterých p ípadech i m síc (p i s ítání ropuch Atelopus varius v Monteverde byl v b eznu 1987 napo ítáni dva jedinci na každý metr potoka, v kv tnu 1988 už jen jeden jedinec na 40 metr a o m síc pozd ji již nebyla nalezena jediná ropucha [POUNDS & CRUMP 1994]). V posledním desetiletí 20. století se však objevuje nový faktor, jehož d sledky teprve objevujeme.
7
P i terénním výzkumu v kostarické oblasti Las Tablas objevila v roce 1992 Karen Lipsová najednou hned n kolik mrtvých nebo umírajících žab (LIPS 1998). Obecn je nález mrtvého obojživelníka spíše vzácností, jelikož díky svému nechrán nému t lu rychle podléhají rozkladu, proto Lipsovou nález p ekvapil. V pr b hu následujících ty ech let se na lokalit prudce snížil po et pozorovaných jedinc p ti d íve velmi po etných druh žab. V letech 1996-97 pracovala Lipsová v Panam v rezervaci Forestal Fortuna (LIPS 1999). Ze sedmi d íve zkoumaných potok , na nichž žilo Obr. 22.8: Fotografie k že rosni ky Litoria lesueuri ze skenovacího n kolik druh žab, jich nalezla p t elektronového mikroskopu, napadené kožní chytridiomykózou. Šipky zcela bez jejich p ítomnosti a zbylé ozna ují zralá sporangia na nejsvrchn jší vrstv epidermis, úse ka = 5 m (zdroj DASZAK et al. 1999). dva s pouhou polovinou d íve zaznamenaných druh . Také zde objevila n kolik t l mrtvých jedinc . Zajímavé bylo, že žáby se asto nacházely ve svých p irozených pozicích, což ukazovalo na velmi rychlou smrt krátce po p íchodu k potoku. Podobn rychlé vymírání žab, obývajících potoky v horách a podh í, zaznamenali batrachologové už o n kolik let d íve na východním pob eží Austrálie. Na území od Brisbane po poloostrov York vym elo nebo ubylo nejmén 14 druh pralesních žab. Vše nasv d ovalo tomu, že p í inou je n jaký vysoce virulentní a vodou p enášený patogen. A p i srovnání vzork k že napadených žab ze St ední Ameriky a Austrálie byl skute n nalezen stejný typ organizmu: jeden nebo možná více druh hub ze skupiny Chytridiomycota (obr. 22.8). Tyto houby jsou astými patogeny rostlin, ví ník , hlíst a hmyzu, ale dosud nebyly zjišt ny u obratlovc (BERGER et al. 1998). Ve stejné dob byla chytridiomykóza zjišt ny ve Spojených státech. Infekce je pravd podobn odpov dná za sou asné vymírání Rana yavapaiensis v Arizon a Bufo boreas v Coloradu. Nyní se v dci snaží zjistit, zda nebyla houba také p í inou d ív jších vymírání (u Rana pipiens v roce 1974 byla skute n nalezena, což p edstavuje prozatím nejstarší záznam chytridiomykózy [DASZAK et al. 1999]). V sou asné dob je z ejmé, že rozši ování infekce chytridiomykózy stále postupuje (obr. 22.10). V Austrálii urazila do léta 1998 p es 6000 kilometr , když byla objevena u žab poblíž Perthu. Byla zde již zjišt na u 24 druh žab, u 11 z nich už vyvolala drastické vymírání. Výskyt chytridiomykózy byl již zjišt n i v Africe, Jižní, St ední i Severní Americe a na Novém Zélandu, a to už celkem u dvou ád (Anura a Caudata), 14 eledí a 93 druh , z toho 47 australských žab (CAMPBELL 1999 Fellers et al. 2001). V roce 1998 se poprvé objevuje také v Evrop , a to ve Špan lsku u druhu Alytes obstetricans (SPEARE & BERGER 2000, Obr. 22.9: Vají ka ropuchy Bufo boreas p ed a BOSCH et al. 2000). po napadení houbou Sparolegnia sp. (zdroj Prozatím byl izolován pouze jeden patogenní druh POUNDS 2001). houby z druhu Dendrobates auratus a popsán pod
8
Obr. 22.10: Distribuce zjišt ných p ípad chytridiomykózy.
jménem Batrachochytrium dendrobatidis (LONGCORE et al. 1999). Není však jisté, jestli jiné druhy žab napadají ješt jiné druhy chytridiomycet. Ani mechanizmus p sobení houby není dosud objasn n. Možností je n kolik. Rostoucí hyfy mohou zp sobovat zesílení pokožky a omezit tak její prostupnost pro kyslík i vodu nebo vylu ovat toxické látky (BERGER et al. 1998). Záhadou je také její p vod, prozatím se jeví nejpravd podobn jší hypotéza o vzniku n kde v Severní Americe, nejspíš ve Spojených státech. Nicmén v sou asnosti se ší í velice rychle, pravd podobn p edevším s exportem živých zví at. V N mecku byla prozatím ve všech p ípadech krom jednoho (Rana arvalis u Berlína) zjišt na u žab v zajetí. Také do Austrálie se chytridiomykóza dostala z ejm s dovezenými obojživelníky po átkem sedmdesátých let. V této souvislosti je velice nebezpe ný p ípad drápatky Xenopus laevis v Jižní Africe. Tém všechny populace jsou již nakažené, žáby však prozatím neprojevují žádné klinické ani behaviorální symptomy. Jsou však stále ve velkých po tech exportovány do celého sv ta pro v decké ú ely. Zvláštní je i odlišná rezistence jednotlivých druh . Nap íklad australská rosni ka Litoria gracilenta p ežívá na lokalitách zasažených chytridiomykózou v nezm n né po etnosti.Alternativou k hypotéze infekce, ší ící se recentn z jednoho centra, je teorie o dlouhodobé koexistenci houby a obojživelník . V nenarušeném prost edí není houba patogenní a zdravy jedinec ji dob e snáší. Zm na životních podmínek (UV zá ení, zne išt ní, apod.) však tuto rovnováhu vychýlila a narušený imunitní systém není dále schopen chytridiomykóze elit (obr. 22.11). Z tohoto d vodu také v Severní Americe vzr stá podíl uhynulých embryí a pulc v d sledku napadení houbou rodu Saprolegnia (obr. 22.9), která je b žnou sou ástí vodních spole enstev (KIESECKER & BLAUSTEIN 1995, KIESECKER et al. 2001) (viz níže a kapitola 14). Druhou teorii podporuje i fakt, že ada druh obojživelník na r zných lokalitách ast ji podléhá infekcím r zných patogen , s nimiž se setkávají již dlouho a v minulosti u nich nevyvolávaly žádné vážn jší negativní dopady. Taková vymírání jsou známa u Ambystoma tigrinum v Arizon , Utahu, Maine a Sasketchewanu (iridoviry; BOLLINGER et al. 1999), Rana temporaria a Bufo bufo ve Velké Británii (iridoviry; CUNNINGHAM et al. 1993, CUNNINGHAM et al. 1996), Bufo boreas v Coloradu (RLD, Aeromonas hydrophila; CAREY 1993), Bufo baxteri v Coloradu a r zných druh v Kanad (houba Basidiobolus; TAYLOR et al. 2002). T etí hypotéza p edpokládá muta ní zm nu virulence patogenu samotného v d sledku zm n životního prost edí (LIPS 1999), d kazy však prozatím chyb jí.
9
Obr. 22.11: Diagram ilustrující možné výsledky dopadu infekce patogenu podobného houb Batrachochytrium na populaci v závislosti na ekologii napadeného druhu obojživelníka (vlevo) a biologii patogenu (vpravo). Zdroj DASZAK et al. 1999.
Chytridiomykóza však nepostihuje pouze dosp lé jedince, ale ovliv uje také larvální stadia obojživelník (LIPS 1999, FELLERS et al. 2001). Nejzjevn jší je vliv na pulce, u nichž dochází po napadení houbou k neúplnému rozvoji všech struktur ústního pole, zejména k redukci keratinizovaných ástí - odontoid a zobáku (obr. 22.12; viz kapitola 10). Stejný ú inek má i DDT, glukokortikosteroidy a zvýšené koncentrace kov ve vod (HAYES et al. 1997). Houbová infekce tak zp sobuje zhoršení p íjmu potravy, pomalejší r st, menší velikost p i metamorfóze a tedy menší pravd podobnost p ežití do dosp losti, nicmén p ímý letální efekt na larvy nemá.
Fluktuace klimatu Vymírání však m že nastat i následkem p irozených p í in, jako jsou fluktuace a stochasticita klimatu (DONNELLY & CRUMP 1998, BLAUSTEIN et al. 2001). Odlišení p irozených a lov kem podmín ných
Obr. 22.12: Ústní pole pulc Rana muscosa (A) s normáln vyvinutými keratinizovanými strukturami a (B) po napadení chytridiomykózou (zdroj FELLERS et al. 2001).
10
p í in pak m že být velmi obtížné (PECHMANN et al. 1991, MCCOY 1994, TRAVIS 1994, LAURANCE 1996, POUNDS 2001). Na pob eží Kostariky se v polovin sedmdesátých let zvýšila teplota mo e, jejímž následkem bylo zvýšení spodní hranice horizontálních srážek (mlhy) na horských h ebenech (DIAZ & GRAHAM 1996, POUNDS et al. 1999). Mlha také zahaluje vrcholy poho í mén asto. Výsledkem je pokles celkového množství vody v prost edí (podporovaný ješt vlivem jevu El Niño v roce 1987), který mohl zp sobit nap íklad vym ení Bufo periglenes. V sezón , v níž došlo k nejv tšímu poklesu po etnosti ropuchy, byl skute n v Monteverde nam en nejnižší srážkový úhrn za posledních 20 let (POUNDS & CRUMP 1994). Tento faktor však nem že vysv tlit vymizení druh , které jsou p i rozmnožování vázány na permanentní horské potoky, jako Atelopus varius (obr. 22.13) a Hyalinobatrachium colymbiphyllum (POUNDS 2000) nebo kladou vejce na souš do úkryt , jako Eleutherodactylus angelicus (obr. 22.12) (POUNDS 2001). Také na horách Portorika se za posledních 20 let snížila po etnost 12 z 18 endemických druh žab a t i z nich již z ejm zcela vyhynuly, pravd podobn po negativním dopadu hurikánu Hugo na místní klima (WOOLBRIGHT 1991, JOGLAR & BURROWES 1996) a úbytku p irozených les . Vzr stající pr m rná teplota, prodlužování období sucha a zvýraz ující se meziro ní variabilita v množství srážek m že ovlivnit populace obojživelník cestou redukce množství ko isti a zm nou dostupnosti vlhkostn vyhovujících biotop (DONNELLY & CRUMP 1998). Posun srážek do pozd jších období roku ovliv uje fenologii rozmnožování druh vázaných na periodické vodní nádrže. Ty se napl ují pozd ji a perzistují po kratší dobu, což vede k v tší kompetici i predaci koncentrovaných jedinc .
Lov a sb r Pouze v ojedin lých p ípadech m že za vymizení nebo úbytek n kterých druh p ímý sb r dosp lých jedinc za ú elem konzumace i obchodu se živými zví aty. Nap íklad jen ve Francii se ro n zkonzumuje 300-400 tun žabích stehýnek, což p edstavuje p ibližn 20000 žab. Z Asie bylo p ed rokem 1995 ro n exportováno okolo 200 milión žab. Úbytek Rana aurora v Oregonu a Kalifornii je pravd podobn také p ípadem takového nadm rného „lovu“ (viz také kapitola 21).
Odlišení proximátních a ultimátních p í in Je z ejmé, že celosv tové snižování po etnosti obojživelník nelze p i ítat jedinému faktoru, ale že je výsledkem p sobení n kolika rozdílných faktor , a už jednotliv , nebo v kombinaci (KIESECKER et al. 2001). Jedinci žijící v suboptimálních podmínkách jsou vystaveni neustálému stresu, jehož následkem je zvýšená senzitivita v i r zným faktor m, jejichž ú inky jsou v optimálním prost edí
Obr. 22.13: Ke druh m, u nichž došlo k zna nému snížení po etnosti, pat í i Atelopus varius a Eleutherodactylus angelicus.
11
neznatelné (obr. 22.14). V p ípad , že se sejde více negativních faktor najednou, je vymírání ješt daleko rychlejší. Nap íklad zm na teploty prost edí, UV zá ení nebo sušší období m že oslabit imunitní systém jedince, který následn podléhá mnohem ast ji infekcím i napadení predátory (KIESECKER 2001). V n kterých p ípadech m že být p í inou vymírání druhu složitý komplex jev , jež samy o sob nemají výrazn jší vliv, v sou innosti však p sobí velmi negativn . Jedním z takových p ípad je vymírání severoamerické ropuchy Bufo boreas. K velkému ubývání po etnosti dochází od poloviny 80. let do sou asnosti vlivem obrovské mortality embryí a pulc v d sledku napadení saprofytickou houbou Saprolegnia ferax, která je b žným obyvatelem Obr. 22.14: Vztah mezi zm nami klimatu a vymíráním obojživelník . St ední sloupec ukazuje události, které vodního prost edí. D ív jší práce udávají jako hlavní p í inu vedly k masové mortalit embryí Bufo boreas na západ Severní Ameriky. Levý a pravý sloupec ukazují další zvýšené mortality efekt UV-B zá ení možné sekvence p í in vymírání. 1, Lokální zvýšení (BLAUSTEIN et al. 1994, KIESECKER & mezidenní variability v množství srážek (1a) spolu BLAUSTEIN 1995). V sou asnosti se však s kontaminací atmosfér vede ke zvýšené koncentraci ukazuje, že problém má mnohem komplexn jší toxických látek v prost edí užívaném dosp lými pozadí (KIESECKER et al. 2001, POUNDS 2001). obojživelníky (1b) Výsledné oslabení imunitního systému (1c) vede k vyššímu množství infikovaných Z ejm klí ovým jevem je celkové oteplení jedinc (1d) a vyšší mortalit dosp lc . 2, Redukce tropické ásti Tichého oceánu (DIAZ & GRAHAM frekvence výskytu mlhy v tropických mlžných lesích (2a) 1996). Jeho následkem je snížení množství srážek vede k vyšší mortalit dosp lc dv ma možnými na americkém kontinentu. Ropuchám se tak biologickými cestami. Cesta 2b–2c odpovídá sekvenci 1c–1d. Alternativní možností je zvýšená reproduk ní k rozmnožování nabízejí p evážn velmi m lké úsp šnost patogenu (2d) p i zachované citlivosti hostitele vodní nádrže, které poskytují jen nepatrnou vedoucí k rychlejšímu ší ení infekce (2e) (zdroj POUNDS ochranu proti dopadajícímu UV zá ení. Tím se 2001). snižují schopnosti imunitního systému elit napadení r zným nemocemi a parazity, v tomto p ípad houbou Saprolegnia, jež je p í inou více než 80-ti procentní mortality embryí ve vod m l í než 20 cm (pro srovnání ve vod hlubší než 50 cm je mortalita pouze 12%).
Literatura Adams, M.J., Pearl,.C.A., Bury, R.B., 2003: Indirect facilitation of an anuran invasion by non-native fishes. Ecology Letters 6(4): 343-351. Alford, R A., Richards, S.J., 1999: Global amphibian declines: a problem in applied ecology. Annual Review of Ecology and Systematics 30: 133-165. AmphibiaWeb: Information on amphibian biology and conservation. [web application]. 2002. Berkeley, California: AmphibiaWeb. Available: http://amphibiaweb.org/. (Accessed: 2002). Anzalone, C.R., Kats, L.B., Gordon, M.S., 1998: Effects of solar UV-B radiation on embryonic development in Hyla cadaverina, Hyla regilla, and Taricha torosa. Conservation Biology 12(3): 646-653. Ash, A.N., 1989: Disappearance of salamanders from clearcut plots. Journal of the Elisha Mitchell Scientific Society 104(3): 116-122. Beebee, T.J.C., Flower, R.J., Stevenson, A.C., Patrick, S.T., Appleby, P.G., Fletcher, C., Marsh, C., Natkanski, J, Rippey, B., Battarbee, R.W., 1990: Decline of the natterjack toad Bufo calamita in Britain: palaeoecological, documentary and experimental evidence for breeding site acidification. Biological Conservation 53(1): 1-20. Berger, L., Speare, R., Daszak, P., Green, D.E., Cunningham, A.A., Goggin, C.L., Slocombe, R., Ragan, M.A., Hyatt, A.D., McDonald, K.R., Hines, H.B., Lips, K.R., Marantelli, G., Parkes, H., 1998: Chytridiomycosis causes amphibian mortality associated with population declines in the rain forests of Australia
12
and Central America. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 95(15): 9031-9036. Berrill, M., Bertram, S., Wilson, A., Louis, S., Brigham, D., Stromberg, C., 1993: Lethal and sublethal impacts of pyrethroid insecticides on amphibian embryos and tadpoles. Environmental Toxicology and Chemistry 12(3): 525-539. Bishop, C.A., 1992: The effects of pesticides on amphibians and the implications for determining causes of declines in amphibian populations. In: Bishop, C.A., Pettit, K.E. (eds.). Declines in Canadian amphibian populations: designing a national monitoring strategy. Canadian Wildlife Service Occasional Paper 76, pp. 6770. Blaustein, A.R., Belden, L.K., Olson, D.H., Green, D.M., Root, T.L., Kiesecker, J.M., 2001: Amphibian breeding and climate change. Conservation Biology 15(6): 1804-1809. Blaustein, A.R., Edmund, B., Kiesecker, J.M., Beatty, J.J., Hokit, D.G., 1995: Ambient ultraviolet radiation causes mortality in salamander eggs. Ecological Applications 5: 740-743. Blaustein, A.R., Hoffman, P.D., Hokit, D.G., Kiesecker, J.M., Walls, S.D., Hays, J.B., 1994: UV repair and resistance to solar UV-B in amphibian eggs: a link to population declines? Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 91: 1791-1795. Blaustein, A.R., Wake, D.B., 1995: The puzzle of declining amphibian populations. Scientific American 272(4): 56-61. Bosch, J., Martinez-Solano, I., Garcia-Paris, M., 2001: Evidence of a chytrid fungus infection involved in the decline of the common midwife toad (Alytes obstetricans) in protected areas of central Spain. Biological Conservation 97(3): 331-337. Bradford, D.F., 1989: Allotopic distribution of native frogs and introduced fishes in high Sierra Nevada lakes of California: implication of the negative effect of fish introductions. Copeia 1989(3): 775-778. Bradford, D.F., Swanson, C., Gordon, M.S., 1992: Effects of low pH and aluminum on two declining species of amphibians in the Sierra Nevada, California. Journal of Herpetology 26(4): 369-377. Bradford, D.F., Tabatabai, F., Graber, D.M., 1993: Isolation of remaining populations of the native frog, Rana muscosa, by introduced fishes in Sequoia and Kings Canyon National Parks, California. Conservation Biology 7(4): 882-888. Campbell, A. (ed.), 1999: Declines and Disappearances of Australian Frogs. Environment Australia, Canberra. Carey, C., 1993: Hypothesis concerning the causes of the disappearance of boreal toads from the mountains of Colorado. Conservation Biology 7: 355-362. Carey, C., Bryant, C.J., 1995: Possible interrelationships among environmental toxicants, amphibian development, and decline of amphibian populations. Environ. Health Perspec. 103(Suppl. 4): 13-17. Corn, P.S., Fogleman, J.C., 1984: Extinction of montane populations of the northern leopard frog (Rana pipiens) in Colorado. Journal of Herpetology 18(2): 147-152. Crump, M.L., Hensley, F.R., Clark, K.L., 1992: Apparent decline of the golden toad: underground or extinct? Copeia 1992(2): 413-420. Cunningham, A.A., Langton, T.E.S., Bennett, P.M., Drury, S.E.N., Gough, R.E., Kirkwood, J.K., 1993: Unusual mortality associated with poxvirus-like particles in frogs (Rana temporaria). Veterinary Record 133(6): 141-142. Cunningham, A.A., Langton, T.E.S., Bennett, P.M., Lewin, J.F., Drury, S.E.N., Gough, R.E., MacGregor, S.K., 1996: Pathological and microbiological findings from incidents of unusual mortality of the common frog (Rana temporaria). Royal Society Philosophical Transactions Biological Sciences 351(1347): 1539-1557. Czechura, G., 1991: The twilight zone. Wildlife in Australia 28(4): 20-22. Dalton, R., 2002: Frogs put in the gender blender by America's favourite herbicide. Nature 416: 665-666. Daszak, P., Berger, L., Cunningham, A..A., Hyatt, A..D., Green, D.E.., Speare, R., 1999: Emerging infectious diseases and amphibian population declines. Emerging Infectious Diseases 5: 735-748. de Silva, A., Walker, B., 1998: Saving Sri Lanka's living heritage. Biologist (London) 45(2): 71-75. Diaz, H.F., Graham, N.E., 1996: Recent changes in tropical freezing heights and the role of sea surface temperature. Nature 383. 152-155. Donnelly, M.A., Crump, M.L., 1998: Potential effects of climate change on two neotropical amphibian assemblages. Climate Change 39: 541-561. Drost, C.A., Fellers, G.M., 1996: Collapse of a regional frog fauna in the Yosemite area of the California Sierra Nevada, USA. Conservation Biology 10(2): 414-425. Dunson, W.A., Wyman, R.L. (eds.), 1992: Amphibian declines and habitat acidification. Journal of Herpetology 26(4): 349-442. Fellers, G.M., Green, D.E., Longcore, J.E., 2001: Oral chytridiomycosis in the mountain yellow-legged frog (Rana muscosa). Copeia 2001(4): 945-953.
13
Fisher, R.N., Shaffer, H.B., 1996: The decline of amphibians in California's Great Central Valley. Conservation Biology 10(5): 1387-1397. Fite, K.V., Blaustein, A., Bengston, L., Hewitt, H.E., 1998: Evidence of retinal light damage in Rana cascadae: a declining amphibian species. Copeia 1998(4): 906-914. Freda, J., Dunson, W.A., 1986: Effects of low pH and other chemical variables on the local distribution of amphibians. Copeia 1986(2): 454-466. Freda, J., Sadinski, W.J., Dunson, W.A., 1991: Long term monitoring of amphibian populations with respect to the effects of acidic deposition. Water Air and Soil Pollution 55(3-4): 445-462. Gamradt, S.C., Kats, L.B., 1996: Effect of introduced crayfish and mosquitofish on California newts. Conservation Biology 10(4): 1155-1162. Gillilland, M.G., Muzzall, P.M., 2002: Amphibians, trematodes, and deformities: an overview from southern Michigan. Comparative Parasitology 69: 81-85. Glaw, F., Kohler, J., 1998: Amphibian species diversity exceeds that of mammals. Herpetological Review 29(1): 11-12. Goleman, W.L., Carr, J.A., Anderson, T.A., 2002: Environmentally relevant concentrations of ammonium perchlorate inhibit thyroid function and alter sex ratios in developing Xenopus laevis. Environmental Toxicology and Chemistry 21: 590-597. Grant, K.P., Licht, L.E., 1995: Effects of ultraviolet radiation on life-history stages of anurans from Ontario, Canada. Canadian Journal of Zoology 73(12): 2292-2301. Hanken, J., 1999: Why are there so many new amphibian species when amphibians are declining? Trends in Ecology and Evolution 14(1): 7-8; 151. Hayes, T.B., Collins, A., Lee, M., Mendoza, M., Noriega, N, Stuart, A.A., Vonk, A., 2002: Hermaphroditic, demasculinized frogs after exposure to the herbicide atrazine at low ecogically relevant doses. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 99: 5476-5480. Hayes, T.B., Tzu-Hao-Wu; Gill, T.N., 1997: DDT-like effects as a result of corticosterone treatment in an anuran amphibian: is DDT a corticoid mimic or a stressor? Environmental Toxicology and Chemistry 16(9): 1948-1953. Horne, M.T., Dunson, W.A., 1994: Exclusion of the Jefferson salamander, Ambystoma jeffersonianum, from some potential breeding ponds in Pennsylvania: effects of pH, temperature, and metals on embryonic development. Archives of Environmental Contamination and Toxicology 27(3): 323-330. Houlahan, J.E., Findlay, C.S., Schmidt, B.R., Meyer, A.H., Kuzmin, S.L., 2000: Quantitative evidence for global amphibian population declines. Nature 404: 752-755. Joglar, R.L., Burrowes, P.A., 1996: Declining amphibian populations in Puerto Rico. Contributions to Herpetology 12: 371-380. Johnson, B., 1992: Habitat loss and declining amphibian populations. Canadian Wildlife Service Occasional Paper 1992: 71-75; No. 76. Kaiser, H., Hardy, J.D., Jr., Green, D.M., 1994: Taxonomic status of Caribbean and South American frogs currently ascribed to Eleutherodactylus urichi (Anura: Leptodactylidae). Copeia 1994(3): 780-796. Kiesecker, J.M., Blaustein, A.R., 1995: Synergism between UV-B radiation and a pathogen magnifies amphibian embryo mortality in nature. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 92(24): 11049-11052. Kiesecker, J.M., Blaustein, A.R., 1998: Effects of introduced bullfrogs and smallmouth bass on microhabitat use, growth, and survival of native red-legged frogs (Rana aurora). Conservation Biology 12(4): 776-787. Kiesecker, J.M., Blaustein, A.R., Belden, L.K., 2001: Complex causes of amphibian population decline. Nature (London) 410(6829): 681-683. Kucken, D.J., Davis, J.S., Petranka, J.W., Smith, K.C., 1994: Anakeesta stream acidification and metal contamination: effects on a salamander community. Journal of Environmental Quality 23: 1311-1317. la Marca, E, Reinthaler, H.P., 1991: Population changes in Atelopus species of the Cordillera de Merida, Venezuela. Herpetological Review 22(4): 125-128. Lajmanovich, R.C., Sandoval, M.T., Peltzer, P.M., 2003: Induction of mortality and malformation in Scinax nasicus tadpoles exposed to glyphosate formulations. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 70: 612-618. Langhelle, A., Lindell, M.J., Nystrom, P., 1999: Effects of ultraviolet radiation on amphibian embryonic and larval development. Journal of Herpetology 33(3): 449-456. Laurance, W.F., McDonald, K.R., Speare, R., 1996: Epidemic disease and the catastrophic decline of Australian rain forest frogs. Conservation Biology 10(2): 406-413. Lips, K.R., 1998: Decline of a tropical montane amphibian fauna. Conservation Biology 12(1): 106-117. Lips, K.R., 1999: Mass mortality and population declines of anurans at an upland site in western Panama. Conservation Biology 13(1): 117-125.
14
Lizana, M., Pedraza, E.M., 1998: The effects of UV-B radiation on toad mortality in mountainous areas of central Spain. Conservation Biology 12(3): 703-707. Longcore, J.E., Pessier, A.P., Nichols, D.K., 1999: Batrachochytrium dendrobatidis gen. et sp. nov., a chytrid pathogenic to amphibians. Mycologia 91(2): 219-227. Marco, A., Lizana, M., Alvarez, A., Blaustein, A.R., 2001: Egg-wrapping behaviour protects newt embryos from UV radiation. Animal Behaviour 61(3): 639-644. McCoy, E.D., 1994: "Amphibian decline": a scientific dilemma in more ways than one. Herpetologica 50(1): 98-103. Meegaskumbura, M., Bossuyt, F., Pethiyagoda, R., Manamendra Arachchi, K., Bahir, M., Milinkovitch, M.C., Schneider, C.J., 2002: Sri Lanka: an amphibian hot spot. Science 298(5592): 379. Nagle, A.M., Hofer, R., 1997: Effects of ultraviolet radiation on early larval stages of the alpine newt, Triturus alpestris, under natural and laboratory conditions. Oecologia (Berlin) 110(4): 514-519. Ovaska, K., 1997: Vulnerability of amphibians in Canada to global warming and increased solar ultraviolet radiation. Herpetological Conservation 1: 206-225. Ovaska, K., Davis, T.M., Novales, F.I., 1997: Hatching success and larval survival of the frogs Hyla regilla and Rana aurora under ambient and artificially enhanced solar ultraviolet radiation. Canadian Journal of Zoology 75(7): 1081-1088. Pechmann, J.H.K., Scott, D.E., Semlitsch, R.D., Caldwell, J.P., Vitt, L.J., Gibbons, J.W., 1991: Declining amphibian populations: the problem of separating human impacts from natural fluctuations. Science 253: 892895. Pethiyagoda, R., Manamendra-Arachchi, K., 1998: Evaluating Sri Lanka`s amphibian diversity. Occasional Papers of the Wildlife Heritage Trust 2: 1-17. Petranka, J.W., Eldridge, M.E., Haley, K.E., 1993: Effects of timber harvesting on southern Appalachian salamanders. Conservation Biology 7(2): 363-370. Pounds, J.A., 2000: Amphibians and reptiles. In: Nadkarni, N.M., Wheelwright, N.T. (eds). Monteverde: ecology and conservation of a tropical cloud forest. Oxford University Press, New York & Oxford, pp.149-177. Pounds, J.A., 2001: Climate and amphibian declines. Nature 410: 639-640. Pounds, J.A., Crump, M.L., 1994: Amphibian declines and climate disturbance: the case of the golden toad and the harlequin frog. Conservation Biology 8(1): 72-85. Pounds, J.A., Fogden, M.P.L., Campbell, J.H., 1999: Biological response to climate change on a tropical mountain. Nature 398: 611-615. Power, T., Clark, K.L., Harfenist, A., Peakall, D.B., 1989: A review and evaluation of the amphibian toxicological literature. Canadian Wildlife Service Technical Report 61: 1-222. Rouse, J. D., Bishop, C. A., Struger, J., 1999: Nitrogen pollution: an assessment of its threat to amphibian survival. Environmental Health Perspectives 107: 799-803. Savage, J.M., 1966: An extraordinary new toad (Bufo) from Costa Rica. Revista de Biologia Tropical 14: 153167. Semlitsch, R.D., 1998: Biological delineation of terrestrial buffer zones for pond-breeding salamanders. Conservation Biology 12(5): 1113-1119. Smith, M.A., Berrill, M., Kapron, C.M., 2002: Photolyase activity of the embryo and the ultraviolet absorbance of embryo jelly for several Ontario amphibian species. Canadian Journal of Zoology 80(6): 11091116. Speare R., Berger L., 2000: Global distribution of chytridiomycosis in amphibians. http://www.jcu.edu.au/ school/phtm/PHTM/frogs/chyglob.htm. 11 November 2000. Taylor, S.K., Williams, E.S., Mills, K.W., 2002: Mortality of captive Canadian toads from Basidiobolus ranarum mycotic dermatitis. Journal of Wildlife Diseases 35(1): 64-69. Tinsley, R.C., 1973: Studies on the ecology and systematics of a new species of clawed toad, the genus Xenopus, from western Uganda. Journal of Zoology 169: 1-27. Travis, J., 1994: Calibrating our expectations in studying amphibians populations. Herpetologica 50(1): 104108. Weerakoon, D.K., 2001: Conservation status of the amphibian fauna of Sri Lanka. Lyriocephalus 4(1-2): 132139. Weygoldt, P., 1989: Changes in the composition of mountain stream frog communities in the Atlantic mountains of Brazil: frogs as indicators of environmental deteriorations? Studies on Neotropical Fauna and Environment 24(4): 249-255. Withgott, J., 2002: Ubiquitous herbicide emasculates frogs. Science 296: 447-448. Woolbright, L.L., 1991: The impact of Hurricane Hugo on forest frogs in Puerto Rico. Biotropica 23(4A): 462-467. Wyman, R.L., Jancola, J., 1992: Degree and scale of terrestrial acidification and amphibian community structure. Journal of Herpetology 26(4): 392-401.
15
Young, B.E., Lips, K.R., Reaser, J.K., Ibanez, R., Salas, A.W., Cedeno, J.R., Coloma, L.A., Ron, S., La Marca, E., Meyer, J.R., Munoz, A., Bolanos, F., Chaves, G., Romo, D., 2001: Population declines and priorities for amphibian conservation in Latin America. Conservation Biology 15(5): 1213-1223.
16
