Szegedi Tudományegyetem Ökológiai Tanszék
Természetvédelmi Ökológia Doktori Program
Aphidina koalíciók szerveződése diszkrét habitat foltokban
Ph.D. értekezés
Molnár Nóra
Témavezető: Dr. Gallé László egyetemi tanár
Szeged 2003 Tartalomjegyzék
Bevezetés és irodalmi áttekintés
1
Célkitűzések
9
Anyag és módszer
11
I. Kutatási területek
11
II. Vizsgálati objektumok
12
II.1 A tápnövény
12
II.2 Mintavételi módszerek – Levéltetvek
13
II.3 Mintavételi módszerek – Hangyák
14
III. Az adatfeldolgozás módszerei
15
A levéltetűfajok jellemzése
17
Eredmények
23
I. Levéltetű populációk térbeli mintázata
23
I.1 Kesznyéteni Tájvédelmi Körzet
23
I.2 A kiskőrösi Szücsi-rét
38
II. Térbeli mintázatok vizsgálata az időben
45
III. Levéltetvek populációdinamikája
53
III.1 Levéltetvek és hangyák együttes dinamikája 61 Diszkusszió
79
I. Levéltetű populációk térbeli mintázata
79
II. Térbeli mintázatok vizsgálata az időben
84
III. Levéltetvek populációdinamikája III.1 Levéltetvek és hangyák együttes dinamikája
85 88
Összefoglalás
93
Summary
98
Köszönetnyilvánítás
102
Irodalomjegyzék
103
„...Ugyan ki ismeri a végtelen nagy és a végtelen kicsiny különös hullámzásait, az okok dübörgését a
lét
szakadékaiban
teremtés
és
sziklaomlásait?
a Egy
tetű is fontos; a kicsiny nagy, a nagy kicsiny; a végzetben minden egyensúlyban megdöbbentő
van;
a
lélek
látomása
ez.
Csodálatos összefüggések vannak az élőlények és a tárgyak között ebben a határtalan együttesben, a naptól a levéltetűig, egyik sem fitymálhatja mindegyiknek
a szüksége
másikat, van
a
másikra...”
Victor Hugo (ford. Révay József)
Bevezetés és irodalmi áttekintés A levéltetvek (Aphidina) ökológiai megközelítésben több szempontból is különleges rovarcsoport. Testfelépítésükben, táplálkozásmódjukban és szaporodásukat tekintve meglehetősen egységesek, de életciklusuk fajonként ill. fajon belül is nagyfokú változatosságot mutathat. A különböző morfológiai alakjaik eltérnek felépítésükben és biológiájukban, de egyféle morfológiai alakon belül is fellelhetők változatok, ez a fenotipikus variáció felelős a levéltetvek sikeréért (Dixon, 1977). Általában kevés energiát fordítanak önmaguk védelmére, így fokozottan ki vannak téve környezetük abiotikus hatásainak. Sokféle interakcióban vesznek részt más élőlényekkel: gazdanövényük életteret és táplálékot nyújt nekik, egyedszámukat elsősorban predátorok és parazitoidok regulálják, szimbiózisban élhetnek mikrobiális élőlényekkel, növényi kórokozók vektoraiként működhetnek, kolóniáik között ritkán intra- és interspecifikus kompetíció figyelhető meg és mutualizmusban élhetnek főként hangyákkal. Így bár ökológiájuk rendkívül sok érdekes kérdést vet föl, a levéltetvekkel foglalkozó tanulmányok nagy többsége csak növényvédelmi szempontból vizsgálja az egyes fajokat. Kétségtelen, hogy kártevő szerepük miatt hangsúlyozottan kerül előtérbe vírusterjesztésük, az ellenük való védekezés ill. populációdinamikájuk tanulmányozása. Közösségi ökológiájuk vizsgálata jobbára csak a táplálkozási hálózatban betöltött szerepük tanulmányozására korlátozódik (pl. Starý, 1987, Itioka & Inoue, 1996c, Weisser et al., 1997, Müller & Godfray, 1999, Petersen & Hunter, 2001). A levéltetvek tápnövényükön való megjelenését, térbeli eloszlásukat számos tényező befolyásolja. Legfontosabb meghatározó faktor a tápnövény minősége, elsősorban a floém nedv N-tartalma (Honek, 1994, Hales et. al, 1997). Azonban ezt a hatást szinte sohasem vizsgálják térben, hanem a gazdanövény tápanyag összetételének változását hozzák összefüggésbe a levéltetvek populációdinamikájával, legfeljebb a dinamika térbeli aszpektusaira tér ki néhány tanulmány (Harrington & Taylor, 1990, Asante et. al, 1993, Sequeira & Dixon, 1997, Jarosik & Dixon, 1999). Ennek oka abban keresendő, hogy a levéltetvek speciális szaporodást mutatnak, rendkívül rövid a generációs idejük, hajlamosak a tömeges elszaporodásra, egyedszámuk rövid időn belül viszonylag
tág
tanulmányozható.
határok
között
mozog,
ezért
populációdinamikájuk
könnyen
A levéltetvek denzitása nagymértékű fluktuációkat mutathat különböző térbeli és időbeli skálákon (Hales et al., 1997). Számos tanulmány foglalkozik az évenkénti abundanciaváltozások vizsgálatával (pl. Honek, 1991, Woiwod & Hanski, 1992, Brown & Schmitt, 1994, Sequeira & Dixon, 1997, Thacker et al., 1997, Jarosik & Dixon, 1999). Az egy éven belüli szezonális dinamika kevésbé tanulmányozott (Dixon, 1987, Honek, 1987, Tomanovic et al., 1996). A mérsékelt égövben a vegetáció fejlődése és a levéltetvek életciklusa szinkronizáltan zajlik. A növények rügyfakadása, kihajtása és a levelek lehullása jelzi a levéltetvek számára alkalmas időszak kezdetét és végét (Dixon, 1987). A legtöbb faj szezonális dinamikája egy tavaszi és egy őszi abundanciacsúccsal jellemezhető, nyáron pedig általában drasztikus egyedszám csökkenés figyelhető meg. Tavasszal a parthenogenetikusan szaporodó, átfedő levéltetű generációk viszonylag rövid idő alatt magas denzitást eredményeznek (Curry, 1994, Sequeira & Dixon, 1997). Abban az esetben, ha a parazitoidok már kora tavasszal aktívak, csökkenhet a populációk növekedési rátája (Tomanovic et al., 1996). A nyári egyedszám csökkenésnek több oka is lehet: a szárnyas egyedek migrációja (csoporthatás), a magas hőmérséklet, a természetes ellenségek (ragadozók, parazitoidok, entomopatogének), a tápanyag minőségének romlása és a denzitásfüggő kompetíció (Szalay-Marzsó, 1969, Dixon, 1977, 1987, Honek, 1987, Thompson, 1988, Sequeira & Dixon, 1997). E tényezők jelentősége nagyfokú változatosságot mutat a különböző levéltetűfajok életmenetétől függően. A tavaszi generációk legtöbbször valamilyen fás szárú növényen fejlődnek, nyáron lágyszárú (másodlagos) tápnövényeket kereshetnek fel, de bizonyos fajok az elsődleges tápnövény minőségének romlása ellenére is a fákon maradnak, és folytatják a reprodukciót (Dixon, 1977, Kundu & Dixon, 1995). A fán élő levéltetveknél a magas hőmérséklet és a rosszabb minőségű táplálék a növekedési ráta és a tetvek méretének csökkenését eredményezi, nyáron kevesebb az utód, de ezek hosszabb életűek. A habitat környezethatásában előrelátható szezonális trend van, és minden levéltetű generáció különböző feltételeknek van kitéve, ezért generációspecifikus stratégiák fejlődtek ki (Dixon, 1987). Ez azt jelenti, hogy a táplálék minőségének romlásával a levéltetvek relatíve többet invesztálnak a zsírtartalékokba és kevesebbet a gonádokba (Wellings et al., 1980, Dixon et al., 1993, Stadler, 1995, Dixon & Kundu, 1998). Ősszel a holociklikus fajoknál a fotoperiódus változásának és a hőmérséklet csökkenésének hatására megjelennek az ivaros alakok (Szalay-Marzsó, 1969, Dixon, 1977, 1987, Ward et al., 1984).
A denzitásfüggő szabályozás a többi rovarcsoportnál jobban jellemző a levéltetvekre (ezen belül is inkább a monöcikus fajokra), mert igen nagy a szaporodási rátájuk, ezáltal magas abundanciát érhetnek el (Woiwod & Hanski, 1992, Dixon, 1998). Valódi szabályozó mechanizmus csak az extrém denzitásoknál figyelhető meg, a közepes denzitásoknál az abundancia változása véletlenszerűnek tekinthető (Strong, 1986, Jarosik & Dixon, 1999). Nagy egyedsűrűségnél intraspecifikus kompetíció léphet föl, ez kisebb méretű adultokat, több migráló egyedet és alacsonyabb szaporodási rátát eredményez (Dixon, 1998). Természetesen denzitástól független tényezők (pl. időjárás, tápnövény fiziológiai változása) is befolyásolják a levéltetvek populációdinamikáját, emiatt az egyensúlyi ill. átlagos denzitásuk is szezonálisan változik (Sequeira & Dixon, 1997). A növények términtázata alapvetően meghatározza a növényevő rovarok térbeli eloszlását, és kihat az életmenetükre is, mivel a tápnövény foltosságának mértéke befolyásolja a fajon belüli és fajok közötti interakciók erősségét, kimenetelét (Kareiva, 1986, Thompson, 1988, Fisher, 1998). Különösen igaz ez a monofág és oligofág fajokra. Egy korábbi vizsgálatunkban izolált élőhelyfoltok kabóca közösségeinek összehasonlítását végeztük el, és arra az eredményre jutottunk, hogy a növényzet az egyik fő meghatározója növényszívogató homoptera együttesek fajösszetételének (Molnár & Györffy, 1998). A fák viszonylag nagy, strukturálisan komplex élőhelyek, amelyek fajonként jellegzetes faunával rendelkeznek. Az elszórtan elhelyezkedő fák élőhely-szigetekként foghatók fel bizonyos rovarfajok számára, ám a fák faunális kolonizációja és kompozíciója nem analóg a valódi szigetekkel, mert a rovarok válogatnak a fák között (Southwood & Kennedy, 1983). A kis testméretű, rövid generációs idejű élőlények populációi általában érzékenyek a rövidtávú környezeti fluktuációkra. Foltos élőhelyen ráadásul fokozott jelentősége van a külső szabályozó tényezőknek (Wiens, 1976). Természetesen a foltok minősége, távolsága és a fajok mobilitása is befolyásolja a populációk kolonizációját és túlélését. A levéltetveknél a migrációs viselkedésnek fajon belül is nagyon széles a skálája: bizonyos egyedek akár 1000 km-t tesznek meg, míg ugyanabból a kolóniából egy genetikailag teljesen megegyező egyed a születési helyétől nem mozog többet 1 cm-nél reproduktív és posztreproduktív élete során (Taylor et al., 1979). A növények strukturális komplexitásával nő a rajtuk táplálkozó levéltetvek fajszáma, ezért a fákon általában nagyobb a diverzitásuk, mint a lágyszárú növényeken (Dixon, 1998). A tápnövény minőségét, és ennek változását nemcsak a kolóniák mérete
és növekedési rátája, hanem a növényen táplálkozó fajok száma is tükrözheti. Azonban a levéltetvekkel foglalkozó szakirodalom túlnyomó
többsége
populációszintű
vizsgálatokról szól, közösségeik tanulmányozása és így a diverzitás térbeli és időbeli változásának nyomon követése háttérbe szorul. A levéltetvek kolonizációját, jelenlétét, szaporodását és túlélését az abiotikus tényezőkön kívül alapvetően befolyásolják más élőlényekhez fűződő elemi interakcióik. Ezek közül elsőként említenénk az indirekt kölcsönhatásokat, amelyek a gazdanövény minőségének megváltoztatásán keresztül hatnak a levéltetvekre. Scheu et al. (1999) Collembola és földigiliszta fajok hatását vizsgálták két növényfaj növekedésére és levéltetveik (Myzus persicae) fejlődésére. Az előbbiek a gyökér mikrobiális környezetét változtatják meg, utóbbiak a tápanyagok hozzáférhetőségét növelik meg a növény számára. Így a talajlakó állatok jelentősen befolyásolják a növények növekedését, ezáltal hatással vannak a levéltetvek reprodukciójára. Johnson et al. (2002) vizsgálatai szerint egy nyírfán élő levélaknázó moly lárvájának jelenléte a floém szívogató levéltetvek mortalitását növelte, főként akkor, ha a lárvák a levél főerét károsították. Az interspecifikus kompetíció növényevő rovarok között nem igazán jellemző, de specialistáknál, közeli rokon fajok esetében bizonyos szituációkban előfordulhat (Addicott, 1978a, Crawley, 1983, Kareiva, 1986, Bernays & Chapman, 1994). Petersen & Hunter (2001) hikoridión élő két levéltetűfaj között mutatott ki kompetíciót, bár az interakció erőssége változó volt a vizsgált periódusokban. Lapchin et al. (1994) korzikai gyümölcsösökben két Aphis faj vizsgálatakor megállapította, hogy bár kolonizációjuk időben elkülönül, még sincs kompetíció a fajok között, mivel gyakran ugyanazon a levélen vannak jelen. A fajok közötti versengés nemcsak a jobb minőségű források birtoklásáért folyhat, hanem a levéltetvek esetében a mutualista partnerek szolgálataiért is. A levéltetvek és hangyák közötti mutualizmus egy igen fontos interakció, amely befolyásolhatja a levéltetű populációk térbeli és időbeli mintázatát. Jól ismert jelenség, hogy a levéltetvek táplálkozásuk során gazdanövényük floém nedvéből mézharmatot termelnek, ez szénhidrátban és aminosavban gazdag forrást jelent a hangyáknak (Formicidae), amelyek a táplálékért cserébe megvédik a levéltetveket természetes ellenségeiktől (pl. Carroll & Janzen, 1973, Sudd, 1987, Cushman & Beattie, 1991). A hangyákról köztudott, hogy különösen hajlamosak mutualisztikus kapcsolatba lépni más élőlényekkel (Boucher et al., 1982). A levéltetűfajoknak csak körülbelül 1/4-ét gondozzák hangyák (Dixon, 1998). Ez a
mutualizmus szinte mindig fakultatív és nem-szimbiotikus, tehát nem koevolúció eredménye (Boucher et al., 1982). A hangyák előnye az interakcióból elsősorban táplálkozási jellegű, bár a mézharmat hasznosítás mértéke fajonként változó (Hölldobler & Wilson, 1990). A floém-szívogató homopterák előnye sokkal jobban tanulmányozott, mivel kisebb mozgékonyságuk miatt könnyebben mérhető, bizonyítható a hangyák hatása (Cushman & Beattie, 1991). Leggyakrabban a hangyák ragadozóktól ill. parazitoidoktól való védelmező szerepét bizonyították (Carroll & Janzen, 1973, Bristow, 1984, Cushman, 1991, Cushman & Beattie, 1991, Cushman & Whitham, 1989, 1991, Itioka & Inoue, 1996a,c, Dixon, 1998, Del-Claro & Oliveira, 1999, Müller & Godfray, 1999, Yao et al., 2000). Azonban az is előfordulhat, hogy a hangyák bizonyos természetes ellenségektől nem védik meg a levéltetveket. A hangyák által gondozott kolóniák ugyanis jobb minőségű forrást jelentenek a ragadozók vagy parazitoidok számára, ezért néhány faj valamilyen módon adaptálódott a szituációhoz (Takada & Hashimoto, 1985, Starý, 1987, Sloggett & Majerus, 2000). Sőt Völkl (1992) megfigyelte, hogy a Lysiphlebus cardui parazitoid faj sikeresen fertőzi az Aphis fabae levéltetűfajt Lasius niger jelenlétében, mert a hangyáknak is van előnyük a parazitoidok fejlődéséből. A parazitált levéltetű egyedek ugyanis kezdetben nagyobb mennyiségű mézharmatot termelnek. A fürkészdarázs lárva is profitál a gondoskodásból; szignifikánsan csökken a hiperparazitáltsága. A hangyák levéltetvekre gyakorolt pozitív hatása nem merül ki a természetes ellenségek elleni védelemben. Mutualisták jelenlétében a levéltetű-kolóniák nagyobb létszámúak, többet táplálkoznak, kisebb a szárnyas egyedek aránya és nagyobb a túlélésük valószínűsége (Addicott, 1979, Sudd, 1987, Yao et al., 2000); az egyedek nagyobb méretűek, hosszabb életűek, gyorsabban fejlődnek, magasabb az utódaik száma (Bristow, 1984, Flatt & Weisser, 2000). A gondoskodó hangyák tisztán tarthatják a kolóniákat, nem engedik a mézharmaton megtelepedő gombák elszaporodását (Starý, 1987, Müller & Godfray, 1999). Bizonyos fajok dolgozói a homopterákat a tápnövény legjobb minőségű részeire szállítják (Carroll & Janzen, 1973). Eddig az interakcióban részt vevő partnerek előnyeiről volt szó, azonban a mutualizmus fakultatív jellegéből adódóan hátrányai is lehetnek a hangyák gondoskodásának. Stadler & Dixon (1998) arra mutatnak rá tanulmányukban, hogy a levéltetű egyedek több életmenet paraméterét hátrányosan befolyásolja a hangyák jelenléte. Aphis fabae cirsiiacanthoides esetében megnövekedett fejlődési időt, késleltetett utód produkciót, aránylag kisebb gonádokat és kevésbé jól fejlett embriókat figyeltek meg Lasius niger gondozásának hatására. Yao et
al. (2000) szerint egy Formica faj folyamatos gondoskodása negatívan befolyásolta tölgyfán élő levéltetű (Tuberculatus quercicola) egyedek növekedését és szaporodását, de a kolónia fennmaradásának valószínűségét és az életidejét növelte. A levéltetvek denzitásának növekedésével csökkenhet a hangyák pozitív hatása a ragadozók elleni védelem hatékonyságának csökkenése miatt (Sakata, 1999, 2000), sőt a mutualizmus átválthat predációba is (Sakata, 1994, Dixon, 1998). Olyan elképzelések is napvilágot láttak, hogy létezik mutualizmus indirekt módon a hangyák és a növények között, a homopteráknak ebben az esetben csak közvetítő szerepük van (Carroll & Janzen, 1973, Boucher et al., 1982). A növény előnye ekkor a levéltetveken kívüli herbivorok eltávolítása (Rashbrook et al., 1992, Floate & Whitham, 1994, Gaume et al., 1998). Az extraflorális nektáriumokkal (EFN) rendelkező növények elősegíthetik a levéltetvek és hangyák közötti mutualizmust (Offenberg, 2000), de az EFN alternatív cukorforrásként kompetíciót is előidézhet a levéltetvekkel (Sakata & Hashimoto, 2000). A hangya-levéltetű kapcsolat a gazdanövényre nézve káros is lehet, mivel a gondoskodás nyomán nagyobb méretű kolóniák keletkeznek, amelyeket a hangyák gyakran intenzívebb táplálkozásra késztetnek (Szalay-Marzsó, 1969, Fowler & MacGarvin, 1985, Ryti, 1992). Fakultatív jellege miatt a levéltetvek és hangyák között fennálló mutualisztikus interakció térben és időben sok tényezőtől függően variál, a mutualizmus létrejötte, erőssége, szimmetriája és kimenetele is nagy változatosságot mutat (Cushman & Addicott, 1991). A befolyásoló tényezők közül egyik legfontosabb a fajspecifikusság. Bár a legtöbb hangya-levéltetű asszociáció egyik fél részéről sem specifikus, nem mindegy, hogy milyen fajok között jön létre, mert a hangyafajok különböznek mézharmat igényeikben és szolgáltatásaik hatékonyságában, és a levéltetvek myrmekofíliájának is vannak fokozatai (Addicott, 1978a,b, 1979). Az interakció jellemzőit meghatározza továbbá a levéltetvek denzitása, a tápnövény minősége (a táplálkozás helye, a mézharmat mennyisége és minősége), a rovarpopulációkra ható környezeti faktorok, a predátorok, parazitoidok jelenléte. Fontos lehet még a levéltetvek közötti intra- vagy interspecifikus kompetíció, amelyet a hangyák szolgálataiért folytatnak (Cushman & Addicott, 1989, 1991, Cushman & Whitham, 1991). A fentiekből kitűnik, hogy a levéltetvek és hangyák közötti kapcsolat meglehetősen komplex, a jelenlegi kutatási irányvonal a feltételes mutualizmus különböző aszpektusainak feltárására törekszik. Kevésbé kutatott az interakció szezonális változása, általában csak az intenzív kapcsolat időszakában vizsgálódnak,
maximum néhány hetes intervallumon. Egy-egy tápnövény teljes levéltetű faunája és az összes látogató hangyafaj együttes vizsgálata nagyon ritka, a fajspecifikusság tanulmányozása sincs előtérben, legtöbbször egy-két fajpáros analízisére szorítkoznak a kutatók. Ebből következően a hangyák levéltetű diverzitásra gyakorolt hatása sem igazán ismert. A gondoskodás mértéke térben, időben és fajonként változik, így a hangyáknak különböző hatásuk lehet a levéltetű populációk szezonális dinamikájára. E téren is hiányos a tudásunk, mivel szinte mindig különválasztják a gondozott és nem gondozott kolóniák sorsának nyomon követését, egy adott élőhely teljes populációinak vizsgálatát nem végzik el. Vizsgálatainkat a fentiek figyelembevételével végeztük fehér fűzön élő levéltetű populációkon. A fák mikrohabitatként működtek a rovarpopulációk szempontjából, ugyanis a vizsgált réteken elszórtan helyezkedtek el. A levéltetű koalíciók és a hangyákhoz fűződő mutualisztikus interakciójuk térbeli mintázatát és szezonális dinamikáját vizsgáltuk két hasonló élőhelyen. Términtázati analízisek révén feltártuk a levéltetű populációk térbeli elrendeződését meghatározó habitat szelekciós tényezőket és háttérmechanizmusokat. Megvizsgáltuk a términtázat időbeli aszpektusait is. Jellemeztük a fehér fűzön élő levéltetű guild szezonális változásait, és kiemelten foglalkoztunk a hangya-levéltetű mutualizmus éves szintű dinamikájával az interakcióban részt vevő összes faj vizsgálatával.
Célkitűzések A levéltetű populációk térbeli és időbeli mintázatának vizsgálata során a következő kérdésekre kerestük a választ: 1. Términtázat 1.1
Milyen levéltetűfajok populációi élnek fehér fűzön a két vizsgált területen, és
milyen hangyafajok fordulnak elő a fák törzsén és a lombkoronában? 1.2
Hogyan alakul a lombozatban kolonizáló levéltetű populációk térbeli mintázata?
A fűzfák mely tulajdonsága (mérete, kora, látogató hangyák faji minősége vagy létszáma, vagy a fák egymástól való távolsága) játszik fontos szerepet a habitat szelekcióban? 1.3
Az együtt élő levéltetűfajok asszociálódnak-e, milyen a guild szerkezete, és az
esetleges interakciók milyen hatással vannak a térbeli elrendeződésre? 1.4
Tipizálhatók-e az egyes fűzfa egyedek levéltetű- és hangyaegyütteseik alapján,
és ha igen, ezek mennyire fednek át? 1.5
A fűzfákon fészkelő ill. a fákat látogató hangyafajoknak van-e hatása a
lombkoronában élő levéltetvek diverzitására? 1.6
Van-e különbség a levéltetűfajok között a hangyákhoz fűződő viszonyuk
tekintetében? 1.7
Különbözik-e a két hasonló, de földrajzilag viszonylag távol eső élőhely a
levéltetvek términtázatában és az azt befolyásoló tényezők hatásában? 2. Szezonális dinamika 2.1
Változik-e a levéltetű populációk términtázata és az azt kialakító tényezők
jelentősége az év során? 2.2
Mik a jellemzői a fűzfán élő levéltetvek együttes és fajonkénti szezonális
dinamikájának, az egyedszámváltozások milyen összefüggésbe hozhatók klimatikus háttérváltozókkal? 2.3
Hogyan változik a levéltetvek diverzitása és az egyes fajok elterjedtsége (a fák
elfoglaltsága) az év során?
2.4
Mennyire különböznek a levéltetűfajok életciklusuk tekintetében?
2.5
A közel rokon fajok nemzedéktípusainak megjelenési ideje hasonló, vagy éppen
a hasonlóság miatt igyekeznek elkerülni egymást? Mikor és milyen arányban jelennek meg a parazitoidok, mutatnak-e preferenciát bizonyos fajok irányába? 2.6
Mi jellemzi a levéltetvek és hangyák közötti mutualizmus szezonális
dinamikáját,
kapcsolatba
hozható-e
a
hangyák
gondoskodása
a
levéltetvek
egyedszámváltozásaival? Változik-e évszakonként a gondoskodás intenzitása? 2.7
A mutualista hangyafajok között van-e különbség a látogatási aktivitásukban ill.
a levéltetű preferenciájukban? 2.8
Van-e összefüggés a levéltetvek kolóniamérete és a gondoskodó hangyák
egyedszáma között? Milyen ennek a szezonalitása? 2.9
A fakultatív mutualizmusban részt vevő levéltetűfajok mennyiben különböznek
egymástól? Milyen intenzitással vesznek részt az interakcióban, mely periódusban igénylik jobban a mutualisták jelenlétét?
Anyagok és módszerek I. Kutatási területek A
levéltetvek
térbeli
viselkedésének
vizsgálatára
két
olyan
területen
tanulmányoztuk a populációkat, ahol a gazdanövények elszórtan találhatók: az Inérháti kaszálóréten (Kesznyéteni Tájvédelmi Körzet, Bükki Nemzeti Park, Felső-Tisza vidéke), és a Szücsi-réten (Kiskőrös mellett). Terepi gyűjtéseket végeztünk a Kesznyéteni Tájvédelmi Körzetben 1998ban május 26-29-ig és 1999-ben június 15-17-ig, 67 ill. 60 fűzfát mintavételeztünk. A területen már 1994 óta folyt kutatómunka, a fűzfákon előforduló hangyák metaközösségeit vizsgálták (Gallé et al., 1995). A Tájvédelmi Körzet területe hajdan a Tisza ártere volt, a folyószabályozás miatt ma már a Taktaköz délnyugati részévé vált (Rakonczay, 1988), kiterjedése 4214 ha. A Sajó árterén fekvő terület egy nedves kaszálórét, időszakos tavaszi vízborítással. Ebben az időszakban az alacsonyabb térszinteken növő fűzfák törzsét víz veszi körül. Ez a tény nem mellékes a fákat elfoglaló rovarpopulációk szempontjából. Kiskőrös mellett a Szücsi-réten 1999-ben 15 alkalommal vettünk mintát 33 fűzfáról áprilistól novemberig a populációdinamikai vizsgálatok céljából. Az egyes mintavételek között általában két hét telt el, de a nyáron várható alacsony abundancia miatt júliusban és augusztusban ennél ritkábban végeztük vizsgálatainkat, a két hónap alatt összesen háromszor. Bizonyos analízisek esetében a könnyebb kezelhetőség érdekében 5-5 időpont adatait évszakonként összevontan kezeltük (tavasz: április 07 június 01., nyár: június 14 - augusztus 30., ősz: szeptember 14 - november 10.). Adataink a levéltetű populációk térbeli mintázatának tanulmányozására is alkalmasak. Az 53-as főút melletti mocsárrét sok szempontból hasonló a felső-tiszai területhez, de annál valamivel szárazabb, a fák tavaszi vízborítása kevésbé jellemző.
500
99
98 9697 93 94 95 92
86
87
90
91 89
88 85 84
83
73 82
81 80 79
72 78
77 76
75
105 106
71
102 74
103
101
69
70 100 60
104 56 57
67 66 68
63 65 64 62 61
58 59 5554
50 49 53
46 45 44
52 51
48
47
43
0 0
600
1. ábra A fehér füzek elhelyezkedése az Inérháti kaszálóréten (Kesznyéteni Tájvédelmi Körzet), a beosztások 100 m távolságot jeleznek.
II. Vizsgálati objektumok II.1. A tápnövény Mindkét vizsgálati területen kizárólag a fehér fűz (Salix alba L.) egyedeit vontuk be a vizsgálatba, habár más fafajok egyedei is előfordultak (jóval kisebb egyedszámban) a réteken. Az egyéb fafajok többsége nem szerepel az általunk vizsgált levéltetű fajok tápnövényeként. Inérháton két legközelebbi fűzfa közötti legkisebb távolság 3 m, a legnagyobb távolság 69 m volt (1. ábra). Ugyanezen adatok a Szücsi-réten: 2 m, és 105 m (2. ábra). A gazdanövények következő jellemzőit mértük fel mindkét vizsgálati területen: fatörzs átmérő, törzsmagasság (az első elágazásig), lombkorona átmérő (egymásra
merőlegesen, kétszer mértük, és ezekből az adatokból kiszámítottuk a lombkoronák területét). A fák térképezését is elvégeztük.
350
14
13
15 3
4
16 17
12
2
12a 18 5
1
6
19 20
7
25
24
11
32 33 27
26
30
28 10
9
21
31
23 29 22
0 0
750
2. ábra A fehér füzek elhelyezkedése a kiskőrösi Szücsi-réten, a beosztások 50 m távolságot jeleznek. II.2. Mintavételi módszerek - Levéltetvek Területeinken állandó, megjelölt fákról gyűjtöttük be a levéltetű kolóniákat. Mindegyik fán minden alkalommal 10-10 véletlenszerűen kiválasztott hajtást vizsgáltunk meg. A hajtáscsúcstól számított kb. 50 cm-t néztük át, és a talált kolóniákat 70 %-os etanolba helyeztük. A hajtásokat lehetőség szerint a lombkorona alsó részéről választottuk, de igyekeztünk a lombozat külső és belső részét is reprezentálni a mintákban. Az őszi időszakban a lombozat hiánya miatt az egy- és kétéves ágakat is bevettük a vizsgálatba. A gyűjtések során följegyeztük a levéltetves hajtások számát és 1999-ben terepen becsültük a kolóniák méretét is egyedszámbecsléssel. A begyűjtött anyag egy részéből mikroszkópos preparátumokat készítettünk, Hoyer-féle közegben rögzítettük,
majd
identifikáltuk
a
levéltetveket.
A
minta
nagyobb
részét
sztereómikroszkóppal határoztuk és számláltuk. Az anyag feldolgozása során a különböző morfológiai alakok (fundatrixek, szárnyas és szárnyatlan szűznemző nőstények, ivaros alakok, szárnykezdeményes lárvák és a lárvák) számát is följegyeztük. Az egyes lárvastádiumok között a számláláskor nem tettünk különbséget. 1999-ben számba vettük a kolóniákban jelenlevő, fürkészdarazsakkal (Aphidius sp.)
fertőzött egyedeket. A fürkészdarázs imágók által elhagyott levéltetű bőröket nem vettük figyelembe, mivel ezek hosszú ideig megmaradhatnak a hajtásokon, így nem tudhatjuk a fürkészdarazsak kikelésének időpontját. A levéltetvek populációdinamikájának vizsgálatához klímaadatokat gyűjtöttünk. A kiskunhalasi meteorológiai állomás mérési adatai közül kiírtuk a napi csapadékmennyiségeket, ill. a napi minimum és maximum hőmérsékleti adatokat 1999. március 15. és november 15. között. A meteorológiai állomás a vizsgálati területtől kb. 20 km-re található. II.3. Mintavételi módszerek - Hangyák 1998-ban a levéltetű kolóniákon megfigyelhető hangyák jelenlétét illetve hiányát regisztráltuk. Ezzel szemben 1999-ben már a gondoskodó hangyák faját, egyedszámát is följegyeztük, sőt a levéltetvek nélküli hajtásokon mozgó hangyaegyedeket is számba vettük. A terepen nehezen azonosítható egyedekből néhányat határozás céljából begyűjtöttünk. Az Inérháti kaszálón mindkét évben, a Szücsi réten 1999-ben 3 alkalommal (évszakonként) a törzsön mozgó hangyák egyedszámát is felmértük. A fatörzsek két ellentétes oldalán 1-1 percig történt a számlálás. A Kesznyéteni Tájvédelmi Körzetben ezt a felmérést mindkét évben Gallé László és Kovács Éva, a kiskőrösi Szücsi-réten Markó Bálint végezte. A két területen összesen 15 hangyafaj jelenlétét regisztráltuk a fűzfákon. Ezek között akadnak olyan fajok, amelyek egymáshoz nagyon hasonlóak ökológiai viselkedésük tekintetében, ezért a könnyebb kezelhetőség kedvéért indokolt egy név alatti összevonásuk. A későbbiek során használt rövidítések az alábbi hangyafajokat jelentik: LAFU:
Lasius fuliginosus (Latreille)
LANI:
Lasius niger (Linnaeus), L. platythorax Seifert
LABR:
Lasius brunneus (Latreille)
DOQU:
Dolichoderus quadripunctatus (Linnaeus)
FORM:
Formica rufibarbis Fabricius, F. cunicularia Latreille, F. sanguinea Latreille
LEPT:
Leptothorax affinis Mayr, L. clypeatus (Mayr)
MYRM:
Myrmica rubra (Linnaeus), M. gallieni Bondroit
CAMP:
Camponotus fallax (Nylander)
COTR:Colobopsis truncatus (Spinola) CHTH:
Chthonolasius sp.
III. Az adatfeldolgozás módszerei A térbeli mintázatok elemzése során az élőhely szelekcióra vonatkozó analízisekhez Spearman rangkorrelációt számítottunk a fűzfák mért paraméterei és a levéltetvek egyedszámai között. A fák távolsága és a levéltetű együttesek Czekanowski indexszel számított hasonlósági értékei között szintén Spearman rangkorrelációt számítottunk. A levéltetűfajok asszociáltságát függetlenségvizsgálattal, vagyis χ2próbával analizáltuk. A sokváltozós adatelemzések során az egyes fák között Czekanowski-féle hasonlóságot számítottunk levéltetű- és hangyaközösségeik alapján, majd a hasonlósági mátrixokat korreláltattuk. A fűzfák cluster-analízisét hierarchikus klasszifikációval csoportátlag összevonási algoritmust használva szintén Czekanowski indexszel végeztük mind a levéltetvek mind a hangyák esetében. Ugyanezt a hasonlósági algoritmust használtuk a metrikus ordinációnál, a főkoordináta analízisnél is. A mutualista hangyák prezenciáján ill. abszenciáján alapuló vizsgálatok mindegyikénél Mann-Whitney tesztet alkalmaztunk az összehasonlítások során. A
levéltetvek
populációdinamikájának
vizsgálatakor
a
feltételezett
háttérmechanizmusok feltárására összehasonlítottuk a levéltetvek egyedszám adatait klíma adatokkal. A gyűjtési időpontok előtti két hét napi csapadékmennyiségét összeadtuk, a hőmérséklet adatokat átlagoltuk, ezen értékek és a levéltetű egyedszámok között Spearman rangkorrelációt számítottunk. A klíma populációdinamikára kifejtett hatását olyan módon is megvizsgáltuk, hogy az adatokat két kategóriára osztottuk optimális (csapadék: 40 mm alatt, hőmérséklet: 18-25 °C között) és azon kívül eső értékek szerint, majd Mann-Whitney tesztet végeztünk a kategóriák levéltetű egyedszám adatai között. Ezt az analízist elvégeztük az összegyedszámokkal és a 4 leggyakoribb fajnál külön-külön is. Az év 15 gyűjtési időpontjának faj- és egyedszám adataiból Shannon-féle diverzitási értékeket számítottunk, így vizsgáltuk a diverzitás szezonális dinamikáját. A levéltetvek és hangyák között fennálló mutualisztikus interakció dinamikai jellegzetességeit is analizáltuk. Első lépésként a levéltetvek kolóniamérete és a gondoskodó hangyák egyedszámai közötti összefüggés megállapításának céljából
Spearman rangkorrelációt számítottunk a mutualista partnerek egyedszámai között évszakonként 3 hangyafaj esetében (a levéltetűfajok között nem tettünk különbséget). Ugyanennél a 3 fajnál az egy-egy levéltetű-kolóniát látogató hangyaegyedek számának évszakos változásának tisztázására Kruskal-Wallis tesztet végeztünk. A Lasius niger, mint kiemelkedő mutualista esetében megvizsgáltuk az egy hangyaegyedre jutó levéltetvek számának szezonális változásait, Mann-Whitney tesztet végezve párosával az egyes évszakok adatai között. Szintén Mann-Whitney teszttel ellenőriztük 4 gyakran gondozott levéltetűfajnál a kolóniaméretek alakulását mutualisták jelenlétében ill. hiányában. A hangya- és levéltetűfajok egymáshoz való kötődésének, preferenciájának megállapításához χ2-próbával függetlenségvizsgálatokat végeztünk.
A levéltetűfajok jellemzése Hazánkban a fehér fűzön 12 levéltetűfaj előfordulását várhatjuk. Ezek közül vizsgálati területeinken a gyűjtések során 8 faj került elő. Egy faj előfordulását nem vártuk a rendelkezésre álló szakirodalom alapján, így e faj (Plocamaphis flocculosa) számára új tápnövényként regisztráltuk a Salix alba-t. Szintén ennek a fajnak az érdekessége, hogy begyűjtött egyedei a Plocamaphis flocculosa brachysiphon alfajhoz tartoznak, amely eddig még nem volt ismert Magyarországról. Következzék a vizsgálatunkban szereplő 9 levéltetűfaj jellemzése: Cavariella aegopodii (Scopoli) - Zöld sárgarépa-levéltetű 1.5-2.0 mm hosszúságú, ovális testalakú, hosszú potrohcsövű levéltetű. Megfigyelhető rajta a genus jellegzetessége, a farkocska feletti nyúlvány. A szárnyatlan szűznemző nőstény világoszöld, a szárnyas szűznemző nőstény feje, tora fekete, a potroh hátoldalán sötétzöld harántsávok láthatók. A Föld mérsékeltövi és meleg mérsékeltövi régióiban mindenütt elterjedt. Magyarországon Ripka et al. (1998) és Szalay-Marzsó Budapest környékén gyűjtötték több ízben (Jermy & Balázs, 1989), mi Kiskőrös mellett találtuk meg. Életciklusára jellemző a gazdanövényváltás. Különböző Salix fajok a fő tápnövényei (pl. Salix alba, S. fragilis, S. purpurea, S. cinerea, stb.), kora tavasszal a füzek fiatal levelein tartózkodik, május-június hónapokban ernyősvirágzatú növényekre (Umbelliferae) vándorol. A remigráció szeptember végén kezdődik. Magyarországon kártevőként nem ismert, bár sárgarépán, köményen és kapron gyakran előfordul (SzalayMarzsó, 1969). Ez a faj az aphidológusok egyik kedvelt kísérleti állata (pl. Dixon & Kundu, 1997, 1998). Rövidítése: C aego
Cavariella theobaldi (Gillette and Bragg) Az előző fajhoz hasonló méretű, színű és alakú. Széles elterjedésű: előfordul Eurázsiában és Észak-Amerikában. A kora tavaszi szárnyatlan generációk kolóniái
különböző Salix fajok új hajtásain és levelein jelennek meg. A szárnyas virgók szintén ernyősvirágzatúakat keresnek föl, a tápnövényváltás ideje is az előző fajéhoz hasonló. Bizonyos területeken részleges gazdanövényváltóként tartják számon, mivel kolóniáik egy része egész évben a fűzfákon maradhat (Kundu & Dixon, 1995). Mindkét vizsgálati területünkön megtaláltuk. A szakirodalom nem tesz említést egyik Cavariella faj esetében sem e levéltetvek hangyákhoz fűződő kapcsolatairól. Mi ritkán figyeltünk meg gondoskodó hangyákat kolóniáikon. Rövidítése: C theo Chaitophorus salijaponicus subspec. niger Mordvilko A sörtéstetvek (Chaitophoridae) családjába tartozó fajok kizárólag fűzfaféléken (Salicaceae) élnek, monöcikusak, gyakran magas fokú a gazdaspecifitásuk. Kicsi vagy közepes méretű levéltetvek, sok sörtét viselnek és igen rövidek a potrohcsöveik. A faj taxonómiai helyzete kissé bizonytalan, hiszen Pintera (1987) palearktikus Chaitophorus revíziójában alfajként szerepel, míg például Bährmann (1994) és Blackman & Eastop (1994) Chaitophorus niger fajként említi. A szárnyatlan virgók 1.2-2.3 mm nagyságúak, feketésbarnák, csápjaik, lábaik világosak. Különböző Salix fajok levelein élnek önállóan, vagy kis méretű kolóniákban. A levelek mindkét oldalán előfordulhatnak, bár mi főként a levelek fonákán találtuk meg. Európában és Ázsiában él, Kína és Japán kivételével; a Kárpát-medencében is általánosan elterjedt (Szelegiewicz, 1977). Az ivaros alakok szeptember-november tájékán jelennek meg. A hímek lehetnek szárnyasok vagy szárnyatlanok, valószínűleg a földrajzi elterjedéstől függően. Régiónkban csak szárnyatlan hímeket találtunk. A szakirodalom szerint a faj kolóniáit ritkán látogatják hangyák (Blackman & Eastop, 1994, Szelegiewicz, 1977), Pintera (1987) szerint egyáltalán nem. Rövidítése: Ch nig Chaitophorus vitellinae s. str. (Schrank)
Keskenylevelű fűzfajok, főleg Salix alba fiatal ágain, a levelek nyelén és felszínén találhatjuk e faj képviselőit. A szárnyatlan szűznemző nőstények szélesoválisak, világoszöldek. Bizonyos generációk egyedein a test két oldalán sötétzöld hosszanti sávok figyelhetők meg. Méretük 1.3-2.3 mm között változik. A hímek szárnyatlanok. Az Ibériai-félsziget kivételével egész Európában megtalálható, a Kárpátmedencében is több helyről előkerült (Szelegiewicz, 1977). Gyakran látogatják hangyák. A különböző források kiemelik a Lasius fuliginosus hangyafaj jelentős gondoskodó szerepét. Vizsgálataink során ez volt a legnagyobb egyedszámú faj, kolóniáin leggyakrabban figyeltünk meg hangyákat (különböző fajokat). Érdemes megjegyezni, hogy a vizsgált Chaitophorus fajok jelentősen különböznek táplálkozásuk helyében, kolóniaképző stratégiájukban, valamint a hangyákhoz fűződő viszonyaikban. Magyarországon várható a Pintera (1987) által Salix alba-ról leírt danubicus alfaj előfordulása, amelyet eddig Csehországból, Romániából és Törökországból jeleztek. Rövidítése: Ch vit Plocamaphis flocculosa subsp. brachysiphon Ossiannilsson Nagy méretű (3.1-5.0 mm), szürkésbarna színű levéltetű, potrohcsövei narancsvörösek, testét vastag viaszréteg borítja. A Pterocomma fajoknál kevésbé szőrös. A Plocamaphis flocculosa (Weed) fajt 4 alfajra osztották, amelyek közül egy nearktikus elterjedésű, a másik három Európában él. Az általunk gyűjtött egyedek egyértelműen P. flocculosa brachysiphon alfajnak bizonyultak (Molnár, 2001), amely a magyar faunára nézve eddig ismeretlen volt. Ráadásul ez idáig a Salix alba nem szerepelt tápnövényként a fajleírásokban, eddig csak S. capraea, S. cinerea és S. repens fajokon találták meg. Monöcikusak. A levéltetvek kolóniái csak két fán fordultak elő az idősebb hajtások tövi részén szeptember végétől november közepéig. (Érdekesség, hogy az egyik fáról két adult szűznemző nőstényt gyűjtöttünk június elsején.) Szárnyatlan szűznemző és ovipar nőstényeket egyaránt találtunk, szárnyas egyedeket nem figyeltünk meg, viszont a lárvák között voltak szárnykezdeményesek. Kolóniáikat hangyák nem látogatják. Rövidítése: P floc
Pterocomma pilosum subsp. konoi Hori A Pterocomma genus fajai is a fűzfélékhez kötődnek. Monöcikusak és holociklikus fejlődés jellemzi őket. Általában sötét színűek, sűrűn szőrözöttek. A fűzfák ágainak, hajtásainak kérgén alkotnak kolóniákat, a szakirodalom szerint hangyák szinte mindig látogatják, mi a hangyák közepesen intenzív látogatását tapasztaltuk. A P. pilosum konoi szárnyatlan virgói szürkések vagy barnásak, potrohcsövük sárga, testnagyságuk 2.3-4.0 mm között változik. A szárnyasok potrohának hátoldalán sötét keresztsávok húzódnak. Sokféle Salix fajon előfordulhat. A szárnyatlan és szárnyas szűznemző nőstények sorát októberben követik a szárnyatlan ovipar nőstények és a szárnyas hímek. Palearktikus elterjedésű: Európában és Ázsiában, egészen Japánig megtalálható. Rövidítése: Pt pil Pterocomma rufipes (Hartig) Az előző fajnál valamivel nagyobb (2.9-4.6 mm), hosszúkásabb, de ahhoz sok tekintetben hasonló. Például tápnövénykörükben, a szívogatás helyében, fejlődési ciklusukban és a hangyákhoz fűződő viszonyaikban is megegyeznek. A szárnyatlan szűznemző nőstények változatos színűek lehetnek a szürkétől a vörösesbarnán át a sötétbarnáig, potrohcsövük sárga. A szárnyasok a P. pilosum fajhoz hasonlóan sötét harántsávokat viselnek a potroh hátoldalán. Az ivaros alakok szeptemberben jelennek meg. ÉNy- és Közép-Európában fordul elő, valamint Mongóliában és Szibériában. Kanadába behurcolták. Rövidítése: Pt ruf Pterocomma salicis (Linnaeus) - Szürke kéregtetű A szárnyatlanok és a szárnyasok is szürkészöldek fehér viaszbevonattal, potrohcsövük felfújt és élénk narancssárga. Testhosszuk: 2.7-4.5 mm. Sokféle Salix faj kétéves ágain és vesszőin képez sűrű kolóniákat, kártevőként is számon tartják (SzalayMarzsó, 1964). A szárnyatlan hímek és az ovipar nőstények október-november tájékán
jelennek meg. Mi Kiskőrösön észleltük tavasszal rendkívül kis egyedszámban. Holarktikus elterjedésű. Hangyák látogatják. Rövidítése: Pt sal Tuberolachnus salignus (Gmelin) - Nagy fűz-kéregtetű 5.0-5.8 mm. A kéregtetvek (Lachnidae) családjába tartozik, így jellemzői a rövid csápostor és a hosszú lábak, a potrohcső alig emelkedik ki a hátlemezből. A faj jellegzetessége a potroh hátoldalának középvonalában ülő nagy, kúp alakú szarvnyúlvány. Ez és a potrohcsövek sötétbarna színűek, a rovar egyébként bronzbarna enyhe viaszos behintéssel, a szárnyasok feje és tora fekete. Kozmopolita faj, mindenütt él, ahol fűzfák nőnek. A Kárpát-medencében nem ritka. Monöcikus, számos Salix fajon előfordul, esetenként Populus fajokon is megfigyelték. A füzek elfásodott hajtásain képeznek nagy, sűrű kolóniákat. Bizonyos fűzfajok esetében kártevőként is számon tartják, bár jobbára vadfüzeken élnek (SzalayMarzsó, 1964). A nagy fűz-kéregtetű gyakran alanya táplálkozási és szaporodási vizsgálatoknak (pl. Mittler, 1957). A faj érdekessége, hogy anholociklikus fejlődésű, tehát ivaros alakjai nem ismertek. A telet valószínűleg szárnyas imágó, vagy nimfa alakban vészeli át (Lampel, 1968). Különös jelenséget tapasztaltunk a faj populációdinamikájával kapcsolatban: első képviselőik az év során csak szeptember közepén jelennek meg, késő ősszel szinte egyeduralkodóvá válik a fehér fűzön. Így kolóniaképzésük és jelenlétük nagyrészt a fűzfák lombtalan időszakára esik. 2000-ben még december 16-án is megfigyeltük kolóniáját Szegeden. Nagy-Britanniában nyár közepétől februárig figyelhető meg a fűzfákon, novemberben éri el a maximális egyedszámot (Collins & Leather, 2001). Collins et al. (2001a,b) szerint nem ismert, hogy ezek a levéltetvek hol, hogyan és milyen formában töltik a tavaszi hónapokat. Ugyanígy homály fedi Magyarországon a faj tartózkodási helyét a tavaszi és a nyári időszakban. Hangyákkal való viszonyuk a szakirodalomban kissé ellentmondásos, ez valószínűleg a faj széles elterjedéséből adódik. Blackman & Eastop (1994) szerint nagy kolóniáik számos mézharmat fogyasztó rovart vonzanak, míg Szelegiewicz (1977) szerint ritkán látogatják hangyák. Tapasztalatunk az utóbbi véleményt támasztja alá, bár ez valószínűleg az őszi kolóniaképzés számlájára írható. Rövidítése: T sal
Földrajzi elterjedés és tápnövény alapján a következő fajok előfordulását vártuk még: Aphis farinosa Gmelin, Cavariella pastinacae (Linnaeus), Phylloxerina salicis (Lichtenstein). Megfigyeltük fehér fűzön a Stomaphis longirostris (Fabricius) fajt is, de vizsgálatainkban nem szerepel, mivel csak a fűzfák törzsén, a kéregrepedésekben képez kolóniákat. Megjegyzendő, hogy hangyák (főleg Lasius fuliginosus és L. brunneus fajok) előszeretettel látogatják.
Eredmények I. Levéltetű populációk térbeli mintázata I.1 Kesznyéteni Tájvédelmi Körzet Az Inérháti kaszálórét elszórt fűzfáiról 1998. májusában 67 mintavételi egységről 14908 levéltetű egyedet, 1999. júniusában pedig 60 mintavételi egységről 7253 egyedet gyűjtöttünk. (1999-ben a tavaszi árvizek miatt nem tudtuk megközelíteni a mintaterületet májusban, ezzel indokolható a lényegesen kisebb levéltetű egyedszám.) Mindkét évben ugyanazon 5 faj jelenlétét regisztráltuk. Ezek közül 3 faj tekinthető gyakorinak: a Chaitophorus vitellinae, a Pterocomma rufipes és a P. pilosum konoi, bár ez utóbbi faj 1999ben csak 3 fán volt jelen viszonylag nagy kolóniákban. A továbbiakban az analízisek egy része erre a 3 fajra vonatkozik majd, ill. 1999-ben csak a két gyakoribb fajra. A Chaitophorus salijaponicus niger és a Cavariella theobaldi fajok kolóniáit mindkét évben ritkán észleltük. Az egyedszámarányok és a fák elfoglaltsága alapján megállapított dominancia sorrend 1998ban megegyezett, 1999-ben kis különbség adódott (1. táblázat). Az említett P. pilosum konoi faj nagyobb egyedszámban, de kevesebb fán volt jelen, mint a Ch. salijaponicus niger. A jelenség az eltérő kolonizálási stratégiákból adódik; a Ch. salijaponicus niger jóval kisebb egyedszámú kolóniákat alkot. Mindegyik levéltetű populációról elmondható, hogy hangyák látogatják, de a gondoskodás mértéke természetesen fajonként változó. A két egymást követő évben 10 ill. 9 hangyafajt figyeltünk meg a területen lévő fűzfákon. Kiemelhető a Lasius fajok jelentősége; főként a L. fuliginosus játszik fontos szerepet a levéltetvek gondozásában, de a L. niger és a L. brunneus is gyakori látogatói a kolóniáknak. Érdekes, hogy a L. fuliginosus hatalmas tömegben jelent meg a fákon, a törzsön számolt összes hangya egyed több, mint 90 %-át alkotta mindkét évben, de a fák elfoglaltságának sorrendjében csak a harmadik helyen állt (2. táblázat).
1. táblázat A levéltetűfajok egyedszámarányai és az általuk elfoglalt fűzfák %-os megoszlása az Inérháti réten 1998-ban és 1999-ben. 1998 egyedszám Ch vit Pt ruf Pt pil Ch nig C theo 1999 Ch vit Pt ruf Pt pil Ch nig C theo
sorsz. 1. 2. 3. 4. 5.
% 50.65 36.21 10.53 1.65 0.96
elfoglaltság sorsz. Ch vit 1. Pt ruf 2. Pt pil 3. Ch nig 4. C theo 5.
% 73.02 66.67 31.75 12.70 3.17
1. 2. 3. 4. 5.
79.14 9.79 8.04 1.79 1.24
Ch vit Pt ruf Pt pil Ch nig C theo
58.33 36.67 5.00 11.67 5.00
1. 2. 4-5. 3. 4-5.
2. táblázat A hangyák egyedszámarányai és az általuk elfoglalt fűzfák %-os megoszlása az Inérháti réten 1998-ban és 1999-ben. 1998 egyedszám LAFU LANI LABR LEPT FORM CHTH DOQU CAMP 1999 LAFU LANI LABR LEPT FORM DOQU CAMP
1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8.
% 91.15 4.72 1.94 1.07 0.56 0.26 0.21 0.09
elfoglaltság LAFU LANI LABR LEPT FORM CHTH DOQU CAMP
1. 2. 3. 4. 5. 6. 7.
94.42 3.26 1.16 0.65 0.31 0.18 0.03
LAFU LANI LABR LEPT FORM DOQU CAMP
3. 1. 5. 2. 4. 8. 7. 6.
% 44.44 50.79 12.70 49.21 36.51 3.17 6.35 9.52
3. 2. 4. 1. 5. 6-7. 6-7.
35.00 38.33 13.33 40.00 6.67 3.33 3.33
A levéltetvek térbeli elrendeződésének vizsgálatakor elsődleges kérdés, hogy milyen szempontok szerint valósul meg ezeknek a rovaroknak a habitat szelekciója. A kérdés megválaszolásához a fűzfák különböző attribútumait, mint élőhely tulajdonságokat vettük tekintetbe, és ezeket hasonlítottuk össze az egyes fákon kolonizáló levéltetű populációkkal. A három leggyakoribb faj esetében megvizsgáltuk, hogy a lombkorona területe, a a fák korát indikáló törzsátmérő, a törzsmagasság és a törzsön mozgó hangya egyedek száma közül mely
tényezőknek lehet hatása. Eredményeink szerint a fűzfák méretbeli tulajdonságai nem befolyásolják a levéltetveket élőhelyük megválasztásakor, ugyanúgy megtalálhatók a kisebb vagy a nagyobb fákon (3-6. ábra). (1999-ben a legnagyobb méretű fák kategóriáit összevontuk és a hangyák egyedszám kategóriáit kissé eltérően állapítottuk meg az előző évhez képest, mivel kevesebb fáról történt a mintavételezés (7-10. ábra). Ez a változtatás nem befolyásolja az eredményt.) Az ábrákról is leolvasható, hogy nincs detektálható összefüggés a kategóriákba sorolt élőhely tulajdonságok és a levéltetű populációk százalékos elfoglaltsága között. Esetleg enyhe pozitív kapcsolat fedezhető fel mindkét évben a törzsátmérő és a Ch. vitellinae százalékos elfoglaltsága között, ill. ugyanezen tulajdonsággal negatív összefüggést mutat a P. rufipes faj. Az élőhely választást befolyásoló tényezők pontosabb kimutatására Spearman rangkorrelációt végeztünk a levéltetű populációk egyedszáma és a fák tulajdonságainak változói között (3-4. táblázat). Szignifikáns összefüggést mindkét évben csak a fák törzsén mozgó hangyák egyedszámával mutattak a levéltetűfajok. Pozitívan hatott a hangyák jelenléte a Ch. vitellinae és a P. pilosum konoi fajokra. 1999-ben ez utóbbi fajt kénytelenek voltunk kihagyni az analízisből a ritkasága miatt. A P. rufipes nem kedveli a nagy tömegű hangyák jelenlétét, erre utal a szignifikáns negatív korreláció 1998-ban, ugyanez az összefüggés nem szignifikáns 1999-ben. 3. táblázat A fűzfák tulajdonságai és a gyakori levéltetűfajok egyedszáma közötti Spearman rangkorrelációs értékek és szignifikanciájuk 1998-ban. 1998 lombterület törzsátmérő törzsmagasság hangya egyedszám
N Ch. vitellinae p P. rufipes 59 0.168 n.s. -0.147 56 0.209 n.s. -0.192 56 0.200 n.s. -0.101 63 0.714 <0.001 -0.465
p P. pilosum p n.s. -0.024 n.s. n.s. 0.055 n.s. n.s. 0.031 n.s. <0.01 0.368 <0.01
százalék o s elfog laltság
1 00 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-2 0
2 1-4 0
41 -6 0
6 1-80
81 -1 00
10 1-1 2 0
1 21 +
lo m b ko ron a terü let
százalék o s elfog laltság
1 00 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-0 .3
0 .3 1 -0.6
0.6 1-0 .9
0.9 1-1 .2
1 .21 -1.5
1.5 1+
törzsátm ér ő
százaléko s elfog laltság
1 00 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0 -0 .5
0.5 -1
1 -1 .5
1.5 -2
2 -2.5
2.5 -3
3-
tö rzsm agasság
százalék o s elfog laltság
1 00 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-1 0
11 -50
51 -10 0
10 1-2 00
2 01 -4 00
4 01 -
h ang y ák eg y edszám a
3-6. ábra A fűzfák százalékos elfoglaltsága a gyakori levéltetűfajok által a lombkorona területe (m2), a törzsátmérő (m), a törzsmagasság (m) és a hangyák egyedszáma szerint 1998ban.
százalék os elfog laltság
10 0 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-2 0
2 1-4 0
4 1-60
61 -80
8 1-1 00
1 01 +
lom b ko ron a terület
százaléko s elfo glaltság
10 0 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-0 .3
0.31 -0.6
0.61 -0.9
0 .91 -1.2
1 .21 -1.5
1 .5 1+
törzsátm ér ő
százaléko s elfo glaltság
10 0 80 Ch v it
60
Pt ruf P pil
40 20 0 0-0 .5
0.5-1
1-1.5
1 .5-2
2 -2.5
2.5+
törzsm agasság
százaléko s elfo glaltság
10 0 80 Ch v it
60
Pt ruf Pt pil
40 20 0 0-1 0
1 1-5 0
5 1-1 00
1 01 -20 0
2 01 -40 0
401 -
hangy ák egy edszám a
7-10. ábra A fűzfák százalékos elfoglaltsága a gyakori levéltetűfajok által a lombkorona területe (m2), a törzsátmérő (m), a törzsmagasság (m) és a hangyák egyedszáma szerint 1999ben.
4. táblázat A fűzfák tulajdonságai és a gyakori levéltetűfajok egyedszáma közötti Spearman rangkorrelációs értékek és szignifikanciájuk 1999-ben. 1999 lombterület törzsátmérő törzsmagasság hangya egyedszám
N Ch. vitellinae p P. rufipes 60 -0.029 n.s. 0.055 53 0.144 n.s. -0.212 53 0.027 n.s. -0.030 60 0.554 <0.001 -0.201
p n.s. n.s. n.s. n.s.
Megvizsgáltuk, hogy a fűzfák távolsága milyen hatással van a levéltetű populációk elrendeződésére. Ehhez Spearman rangkorrelációt számoltunk a legközelebbi fa távolsága és a legközelebbi fa Czekanowski index alapján megállapított fajkompozíciós hasonlósága között. 1998-ban szignifikáns negatív összefüggést találtunk (r=-0.26, p<0.05, n=60), tehát a közelebbi fák levéltetű együttesei hasonlóbbak, míg 1999-ben ugyanez az összehasonlítás nem hozott szignifikáns eredményt (r=0.18, n.s., n=57). Ez nem meglepő, ha figyelembe vesszük, hogy ebben az évben sok fán egyáltalán nem volt levéltetű. A levéltetű populációk térbeli mintázatának analízisekor szükséges a fajok asszociációjának vizsgálata. A populációk együtt-előfordulásának gyakorisága, mintázata utalhat a levéltetvek között fennálló kompetícióra, amelyet a hangyák szolgálataiért folytathatnak. Mindkét évben elvégeztük az egy adott fán egy időben jelenlevő gyakori fajok függetlenségvizsgálatát χ2-próbával. Egyik fajpárosnál sem tudtunk szignifikáns asszociációt kimutatni, tehát a levéltetűfajok egymástól teljesen függetlenül fordulnak elő a fűzfákon. Többváltozós adatelemzések segítségével megpróbálunk rávilágítani a levéltetvek és hangyák térbeli elrendeződésének szabályszerűségeire. Első lépésként összevetettük az egyes fák között levéltetű- és hangyaközösségeik alapján megállapított hasonlóságokat, vagyis korrelációt számoltunk a fűzfák, mint objektumok hasonlósági mátrixai között. A hasonlósági értékeket csoportátlag módszerrel, Czekanowski indexszel számítottuk. A változók a fák törzsein számolt hangyafajok egyedszámai, ill. a lombkoronában megfigyelt levéltetvek egyedszámai voltak (a különböző morfológiai alakok külön változókként szerepeltek). 1998ban a hasonlósági mátrixok között számított korrelációs koefficiens értéke 0.267 lett (N=59), ennek szignifikanciáját a SYN-TAX program által felajánlott randomizációs eljárással (1000 iterációval) állapítottuk meg. Eszerint a fák hasonlóságai a véletlenszerűnél jóval szorosabb összefüggést mutatnak (p<0.001). Ugyanezt az analízist elvégeztük az 1999-es adatokon is: a korrelációs koefficiens értéke 0.152 (N=44), szintén szignifikánsnak adódott (p<0.01). Az összehasonlításokat elvégeztük standardizált egyedszámokkal és a levéltetvek különböző
morfológiai alakjainak összevonásával is, de mivel lényegében ugyanezekre az eredményekre jutottunk, ezért ezek közlésétől eltekintünk. Elvégeztük a fűzfák klasszifikációját levéltetű- és hangyaegyütteseik alapján egyaránt. Először talán érdemesebb a hangyák dendrogramját elemezni, hiszen igen jól elkülönülő csoportokat láthatunk, amelyek egy-egy faj dominanciáját jelzik (11. ábra).
11. ábra A fűzfák klasszifikációja a hangyafajok alapján 1998-ban. A legegységesebb csoportot a Lasius fuliginosus faj jelenlétével jellemezhető fák alkotják, ez a többi hangyafajhoz képest kimagasló egyedszámukkal magyarázható. A másik jól elkülönülő csoportba tartoznak azok a fák, amelyeken legnagyobb egyedszámban L. niger dolgozók találhatók, de mellettük felbukkanhatnak (időnként nagyobb egyedszámban) a Dolichoderus quadripunctatus és Formica ill. Leptothorax fajok. Viszonylag kevés fán domináns a L. brunneus, de ezek a fák is önálló clusterbe tartoznak. Az 1998-as év levéltetű adatai alapján is meglehetősen jól elkülönülő csoportok jöttek létre (12. ábra). A két szélső cluster nagyszámú Ch. vitellinae ill. P. rufipes alapján rendezte a fűzfákat, a középső csoportba olyan fák tartoznak amelyeken mindkét Pterocomma faj megtalálható, esetleg mellettük még Chaitophorus fajok is előfordulnak. Ha a hangyafajok szerinti csoportosítást
erre a dendrogramra vetítjük, akkor azt tapasztaljuk, hogy a Ch. vitellinae dominanciájával jellemzett cluster fái kivétel nélkül “L. fuliginosus-os” fák. A többi cluster a hangyák szempontjából vegyes képet mutat, esetleg a L. niger és a P. rufipes prezenciái fednek át.
12. ábra A fűzfák klasszifikációja a levéltetűfajok alapján 1998-ban. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. Hasonló következtetésekre juthatunk, ha a fűzfák ordinációs diagramjára tekintünk. A főkoordináta analízis eredményeként a hangyafajok alapján 3 igen élesen szétváló csoport jött létre (13. ábra).
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
-0.2
-0.3
-0.4 LAFU LANI
-0.5
LABR Egyéb
-0.6
-0.7 -0.5
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
13. ábra Főkoordináta analízis a hangyafajok alapján 1998-ban. Ugyanez nem mondható el a levéltetvek egyedszámai alapján képzett ordinációs diagramra (14. ábra). A L. fuliginosus jelenlétével jellemezhető fák egy része egy diffúzabb csoportot alkot és a L. niger jelenléte alapján is kijelölhető egy kisebb csoport ezen az ordinációs ábrán, de a többi “facsoport”-hoz nem rendelhető egyetlen hangyafaj dominanciája sem.
0.4 0.3 0.2 0.1 0 -0.1 -0.2 -0.3 -0.4 LA FU
-0.5
LA NI LA BR
-0.6 -0.7 -0.5
Egyéb
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
14. ábra Főkoordináta analízis a levéltetűfajok alapján 1998-ban. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. Az 1999-es adatokon végzett cluster analízis a hangyafajok egyedszámai alapján szintén elkülöníti azokat a fákat, amelyeken a L. fuliginosus nagy számban van jelen (15. ábra). A többi cluster nem válik el olyan élesen; két-két olyan csoport állapítható meg, amelyek a L. niger ill. a L. brunneus dominanciájával jellemezhetők.
15. ábra A fűzfák klasszifikációja a hangyafajok alapján 1999-ben.
16. ábra A fűzfák klasszifikációja a levéltetűfajok alapján 1999-ben. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. A levéltetű populációk alapján képzett dendrogram szerint 3 nagyobb csoport állapítható meg (16. ábra). Az első csoporton belüli fák a leginkább hasonlók egymáshoz, ezeken általában nagyszámú Ch. vitellinae található. A középső csoport fáin az előző faj kis létszámú kolóniái figyelhetők meg, ezek mellett előfordulhatnak más fajok egyedei is. A harmadik cluster a P. rufipes dominanciájával jellemezhető. A hangyák csoportosításával összevetve a levéltetvek dendrogramját 1999-ben is azt tapasztaljuk, hogy a L. fuliginosus által elfoglalt fák nagy részén sok Ch. vitellinae található, mivel clustereik átfednek, bár nem annyira egyértelműen, mint 1998-ban. A hangyafajok ordinációs ábráján a három fő gondoskodó faj nagyon jól elkülönülő csoportot alkot (17. ábra). A csoportokon kívül eső fák vagy más hangyafajok jelenlétével jellemezhetők, vagy nagyon kicsi a törzsön számolt egyedszám. A levéltetvek egyedszámai alapján végzett főkoordináta analízis meglehetősen szétszórja a fűzfákat az ordinációs térben, csoportokat nem igazán lehet elkülöníteni (18. ábra). Csupán két kisebb “facsoport” határolható körül, ezeken L. fuliginosus dominál, a többi fa nem csoportosítható a hangyafajok alapján sem.
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
-0.2
-0.3
LAFU LAN I LABR
-0.4
Egyéb
-0.5 -0.5
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
17. ábra Főkoordináta analízis a hangyafajok alapján 1999-ben. 0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
-0.2
-0.3
LAFU LANI LABR
-0.4
Egyéb
-0.5 -0.5
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
18. ábra Főkoordináta analízis a levéltetűfajok alapján 1999-ben. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. A gondoskodó hangyák fontos szerepére utal az a tény is, hogy jelenlétükben több levéltetűfaj kolonizál egy fán (19. ábra). A levéltetű-kolóniákon megfigyelt gondoskodó hangyák hiánya ill. jelenléte alapján osztottuk két csoportra a fákat. A randomizációs teszt eredményeként megállapíthatjuk, hogy szignifikáns különbség van a két csoport között a fajszám tekintetében (p<0.05), tehát a hangyák szerepe a diverzitás fenntartásában
vitathatatlan. Természetesen kizárólag azokat a fákat vettük be az analízisbe, amelyeken levéltetveket találtunk (n=59). Ezt a vizsgálatot csak az 1998-as adatokon végeztük el, mivel 1999-ben jóval kisebb volt az egy fára jutó faj- és egyedszám. 3.5
3.0
2.5
fajszám
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
hangyákkal
hangyák nélkül
±Std. Dev ±Std. Err. Mean
19. ábra Levéltetvek fajszáma gondoskodó hangyák jelenlétében és hiányában, fűzfánként átlagolva. Az egyes levéltetűfajok különböznek egymástól a hangyákhoz fűződő viszonyaikban. A Ch. vitellinae jóval erősebb mutualizmusban él a hangyákkal, mint a Pterocomma fajok (20. ábra). Főként a Lasius fuliginosus hangyafaj felelős ezekért az interakciókért (21. ábra). Az ábrákról látható, hogy a Ch. vitellinae egyedszámát erősen befolyásolja a hangyák jelenléte. A P. rufipes esetében nagyobb egyedszám figyelhető meg a mutualisták hiányában, mint a jelenlétükben, azonban ez nem negatív, inkább közömbös interakciót jelent, mivel a hangyák gondoskodása náluk is előfordul. 1999-ben hasonlóan alakulnak a kolóniaméretek a hangyák jelenlétében és hiányában, bár nem olyan látványos a hangyák pozitív hatása (22-23. ábra). Az egyedszámok statisztikai összevetésének (Mann-Whitney teszt) eredményei az 5. táblázatban találhatók.
25
Ad u lt eg y ed szám
20 15
hangya + hangya -
10 5 0 Ch v it
Ch v it
Pt ru f
Pt ru f
Pt p il
Pt p il
20. ábra Három gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma gondoskodó hangyák jelenlétében és hiányában 1998-ban. 25
Ad u lt eg y ed szám
20 LAFU +
15
LAFU -
10 5 0 Ch v it
Ch v it
Pt ru f
Pt ru f
Pt p il
Pt p il
21. ábra Három gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma Lasius fuliginosus jelenlétében és hiányában 1998-ban. 5. táblázat A gyakori levéltetűfajok egyedszámaira vonatkoztatott Mann-Whitney teszt eredményei hangyák ill. L. fuliginosus jelenlétében ill. hiányában 1998-ban és 1999-ben. 1998 Ch vit Pt ruf Pt pil 1999 Ch vit Pt ruf
NH+=33, NH-=21 z -4.54 -2.18 -2.39 NH+=34, NH-=26 z -5.54 -0.16
p <0.001 <0.05 <0.05
NLAFU+=28, NLAFU-=35 z -5.11 -4.09 -1.56
p <0.001 <0.001 n.s.
p <0.001 n.s.
NLAFU+=21, NLAFU-=39 z -2.68 -1.77
p <0.01 n.s.
A dult egyedszám
50
h an g y a+
40
h an g y a-
30 20 10 0 Ch v it
Ch v it
Pt ru f
Pt ru f
22. ábra Két gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma gondoskodó hangyák jelenlétében és hiányában 1999-ben.
A dult egyedszám
50
LAFU+ LAFU-
40 30 20 10 0 Ch v it
9
Ch v it
Pt ru f
Pt ru f
23. ábra Két gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma Lasius fuliginosus jelenlétében és hiányában 1999-ben. 24. ábra Levéltetves hajtások száma L. fuliginosus jelenlétében és hiányában, 1998-ban.
levéltetves hajtások száma
8
Az imént említett L. fuliginosus faj jelentőségét
7
azzal
6
levéltetvek által kolonizált hajtások számát minden
5
egyes fán ennek a hangyafajnak a jelenlétében ill. a
4
hiányában (24. ábra). Lényegesen több hajtáson
3
találunk levéltetveket, ha a L. fuliginosus jelen van.
2
Eredményeinket Mann-Whitney teszttel ellenőriztük, a
1
kapott szignifikancia önmagáért beszél (1998: z=-
0
LAFU+
±Std. Dev.
alátámaszthatjuk,
hogy
megnézzük
a
4.568, NLAFU+=28, NLAFU-=34, p<0.001; 1999: z=-3.2,
LAFU-
±Std. Err.
is
Mean
NLAFU+=19, NLAFU-=42, p<0.01).
I.2 A kiskőrösi Szücsi-rét A kutatási területünkön 1999-ben 33 fáról, 15 alkalommal az év során összesen 9 levéltetűfaj 63051 egyedét gyűjtöttük be, ezek 3 családot (Lachnidae, Chaitophoridae, Aphididae) képviselnek. Leggyakrabban az alábbi 4 faj előfordulását regisztráltuk: Chaitophorus vitellinae, Pterocomma rufipes, P. pilosum konoi és Tuberolachnus salignus. A 9 faj közül 7 monöcikus, a két Cavariella faj (C. theobaldi és C. aegopodii) pedig heteröcikus (6. táblázat). Az egyedszámarányok és ezzel együtt a fajok gyakorisága természetesen változnak az év során. Az éves szintű egyedszámváltozások részletesebb leírása a populációdinamikai fejezetben található. A térbeli vizsgálatok elvégzéséhez kiválasztottuk a június elsejei időpontot, így összehasonlítható a két vizsgálati terület. Ekkor a Szücsi-réten 28 fáról 5305 levéltetű egyedet gyűjtöttünk, az 5 talált faj közül kettőnek a gyakorisága emelhető ki: a Ch. vitellinae és P. rufipes fajoké. A P. pilosum konoi kolóniái a kora tavaszi csúcsegyedszámuk után ekkorra már eltűntek a fűzfákról. A Chaitophorus salijaponicus niger és a Cavariella theobaldi néhány kolóniája mellett felbukkant a Plocamaphis flocculosa brachysiphon 2 egyede is. 6. táblázat A kiskőrösi Szücsi-réten gyűjtött levéltetvek egyedszáma évszakonként és egész évre nézve. Faj
Röv.
Összegyed- Tavasz Nyár Ősz Gazdaváltás szám Chaitophorus vitellinae Ch vit 22921 6811 8182 7928 monöcikus Pterocomma rufipes Pt ruf 16262 9660 369 6233 monöcikus Pterocomma pilosum Pt pil 14069 7832 243 5994 monöcikus konoi Tuberolachnus salignus T sal 4932 0 0 4932 monöcikus Chaitophorus salijaponicus Ch nig 2072 845 788 439 monöcikus niger Cavariella theobaldi C theo 1208 898 228 82 heteröcikus Plocamaphis flocculosa P floc 669 2 0 667 monöcikus brachysiphon Cavariella aegopodii C aego 37 25 0 12 heteröcikus Pterocomma salicis Pt sal 24 24 0 0 monöcikus A gondoskodó hangyák 5 faját (az összevonásokat tekintetbe véve) figyeltük meg
ebben az időpontban a fűzfák lombozatában a levéltetű-kolóniákon. Legjelentősebb mutualista a Lasius niger volt, de fontos szerephez jutott még a L. brunneus és a Dolichoderus quadripunctatus is, a L. fuliginosus mindössze egyetlen fán fordult elő. Ebben a
tekintetben az élőhely jelentősen különbözik az Inérháti területtől, ahol ez utóbbi hangyafaj uralkodó. Az élőhely szelekcióra vonatkozó vizsgálataink kissé eltérő eredményt adtak a kiskőrösi területen. A Spearman rangkorrelációs számításaink szerint a lombkorona területe szignifikáns hatással van mindkét gyakori levéltetűfajra (7. táblázat), de míg a P. rufipes a nagyobb lombozatú fákat kedveli, addig a Ch. vitellinae a kisebb fákon szívesebben kolonizál. A P. rufipes szignifikáns pozitív korrelációt mutat még a fák törzsátmérőjével, a törzsmagassággal viszont egyik faj kolonizálása sem hozható összefüggésbe. A fák törzsén mozgó hangyák egyedszámát a kora tavaszi (április 7.) és a nyári (június 29.) felmérések átlagából számítottuk. Ezen egyedszámokkal csak a Ch. vitellinae populációméretei mutattak szignifikáns pozitív korrelációt. Ugyanezek az összefüggések olvashatók le a százalékos elfoglaltságot ábrázoló grafikonokról (25-28. ábra). A fűzfák tulajdonságait jelző paraméterek kategória határait kissé meg kellett változtatnunk a két terület eltérő méretű fái miatt. 7. táblázat A fűzfák tulajdonságai és a gyakori levéltetűfajok közötti Spearman rangkorrelációs értékek és szignifikanciájuk. 1999.06.01. lombterület törzsátmérő törzsmagasság hangya egyedszám
N 33 33 33 33
Ch. vitellinae -0.383 -0.182 0.244 0.399
p <0.05 n.s. n.s. <0.05
P. rufipes 0.577 0.419 -0.199 -0.198
p <0.001 <0.05 n.s. n.s.
A Szücsi-réten is elvégeztük a fák távolsága és a levéltetű-együttesek alapján megállapított Czekanowski hasonlóság közötti korrelációszámítást. A közelebbi fák nem hasonlóbbak egymáshoz a Spearman rangkorreláció eredménye szerint (r=0.17, n.s., N=33), mint a távolabb fekvő fák.
százalék o s elfo g laltság
100 80 60
Ch v it Pt ru f
40 20 0 0 -4 0
4 0 -8 0
8 0 -1 2 0
1 2 0 -1 6 0
160-
lo m b k o ro n a terü let
százalék o s elfo g laltság
100 80 60 Ch v it Pt ru f
40 20 0 0 -0 .2 5
0 .2 6 -0 .4
0 .4 1 -0 .7 5 tö rzsátm érô
0 .7 6 -1 .0
1 .0 1 -
százalék o s elfo g laltság
100 80 60
Ch v it Pt ru f
40 20 0 0 -0 .6
0 .6 1 -1 .0
1 .0 1 -1 .4 1 .4 1 -1 .8 tö rzsm ag asság
1 .8 1 -
százalék o s elfo g laltság
100 80 60 Ch v it 40
Pt ru f
20 0 0 -1 0
1 1 -2 0
2 1 -3 0
3 1 -5 0
51-
h an g y ák eg y ed szám a
25-28. ábra A fűzfák százalékos elfoglaltsága a gyakori levéltetűfajok által a lombkorona területe (m2), a törzsátmérő (m), a törzsmagasság (m) és a hangyák egyedszáma szerint 1999 június 1-jén. A felső-tiszai területhez hasonlóan Kiskőrösön sem mutatható ki interspecifikus interakció a két leggyakoribb levéltetűfaj populációi között. A függetlenségvizsgálatot itt is χ2-próbával végeztük, melynek eredményeképp megállapítható, hogy a Ch. vitellinae és a P. rufipes fajok egymástól független eloszlásúak.
A kiskőrösi fák levéltetvek és hangyák egyedszámai alapján számított hasonlósági értékei között korrelációt számoltunk. A hasonlósági mátrixok jelentősen különböztek, a korrelációs koefficiens -0.005 lett, ez természetesen az 1000 iterációval végzett randomizáció során sem adódott szignifikánsnak. Ez az eredmény lényeges különbséget jelent a két vizsgálati terület között. A fűzfák többváltozós analízisét elvégezve azt tapasztaljuk, hogy a hangyák egyedszámai alapján klasszifikált fák nagyjából két csoportra oszthatók (29. ábra). A nagyobb hasonlósággal bíró fák csoportja a L. niger faj dominanciájával jellemezhető, míg a többi fán általában L. brunneus, ritkábban D. quadripunctatus található. (Ez utóbbi faj egyébként mindkét Lasius faj mellett előfordulhat.)
29. ábra A fűzfák klasszifikációja a hangyafajok alapján. A levéltetvek dendrogramja két fő csoportra osztja a fákat, de van még 4 fa, amelyek valamilyen szempontból kilógnak és egymáshoz sem hasonlíthatók. A két lényegesebb csoport elkülönülése a Ch. vitellinae és a P. rufipes jelenléte alapján történik (30. ábra). A “Chaitophorus-os” fákon gyakran L. niger a domináns hangyafaj, a többi fán nem mutatható ki csoportosulás a mutualista partnerek szerint.
30. ábra A fűzfák klasszifikációja a levéltetűfajok alapján. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. Hasonló eredményt jeleznek a fűzfák ordinációs diagramjai. A hangyák egyedszámai alapján végzett főkoordináta analízis azt mutatja, hogy a L. niger jelenlétével jellemzett fák a második tengely mentén húzódnak (31. ábra). Tőlük pedig határozottan elkülönül a fűzfák másik csoportja, amelyeken L. brunneus és/vagy D. quadripunctatus található. A levéltetű populációk egyedszámai alapján a fák teljesen szétszóródnak az ordinációs térben, csoportokat egyáltalán nem lehet megállapítani (32. ábra). Ha a hangyák szerint próbálunk csoportokat kijelölni, akkor sem járunk túl sok sikerrel, legfeljebb egy 5 fából álló csoport határolható körül a L. niger dominanciája alapján. A fák elhelyezkedése nincs hatással a térbeli mintázat kialakulására sem a hangyák sem a levéltetvek esetében. Ez könnyen belátható, ha a nagyfokú hasonlóságot mutató fákat kikeressük a térképről, nem ritkán több száz méterre találhatók egymástól.
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
-0.2
LAFU LANI LABR
-0.3
DOQU Egyéb
-0.4 -0.5
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
31. ábra Főkoordináta analízis a hangyafajok alapján. 0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
-0.1
-0.2
LAFU
-0.3
LANI LABR DOQU
-0.4
Egyéb -0.5 -0.6
-0.5
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
32. ábra Főkoordináta analízis a levéltetűfajok alapján. Az egyes fák a domináns hangyafajok jelölésével szerepelnek. A levéltetves fákat tekintve a gondoskodó hangyák jelenléte ugyan pozitív hatással volt a levéltetvek fajszámára, de az összefüggés csak gyengén szignifikáns (Mann-Whitney teszt, z=-1.764, p=0.077 (n.s.), Nh+=17, Nh-=11). Az adult levéltetvek száma fánként hangyák jelenlétében és hiányában hasonlóan alakul, mint az inérháti területen. A Ch. vitellinae egyedszáma itt is erősen függ a mutualisták prezenciájától (33. ábra, 8. táblázat). A P. rufipes számára meglehetősen indifferens a
hangyák jelenléte. Itt is megpróbáltunk keresni egy hangyafajt, amely felelőssé tehető ezért a mintázatért, de ez problémába ütközött. Mivel a L. niger a leggyakoribb mutualista, ezért e faj jelenlétében és hiányában vizsgáltuk meg a két levéltetűfaj egy fára jutó adult egyedszámát (34. ábra, 8. táblázat). 30 hangya+
25 A dult egyedszám
hangya20 15 10 5 0 Ch vit
Ch vit
Pt ruf
Pt ruf
33. ábra Két gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma gondoskodó hangyák jelenlétében és hiányában.
Adu lt egy edszám
30 25
LANI+
20
LANI-
15 10 5 0 Ch vit
Ch vit
Pt ruf
Pt ruf
34. ábra Két gyakori levéltetűfaj adult egyedeinek átlagos száma Lasius niger jelenlétében és hiányában. A Ch. vitellinae fajra pozitív hatással van a L. niger jelenléte, de korántsem olyan mértékben, mint az összes gondoskodó hangya esetében, jelezve, hogy más hangyafajok is jelentős szerepet kapnak e levéltetű látogatásában. Még nyilvánvalóbb a helyzet a P. rufipes esetében, ahol a két ábrát összehasonlítva arra a következtetésre juthatunk, hogy ennek a fajnak a gondozásában sokkal inkább más hangyafajok vesznek részt. 8. táblázat A gyakori levéltetűfajok egyedszámaira vonatkoztatott Mann-Whitney teszt eredményei hangyák ill. L. niger jelenlétében ill. hányában. 1999.06.01. Ch vit Pt ruf
NLANI+=12, NLANI-=21 NH+=18, NH-=15 z p z -4.38 <0.001 -3.59 -1.29 n.s. -1.81
p <0.001 n.s.
Hasonló eredményre juthatunk a L. niger szerepét illetően, ha megnézzük a levéltetves hajtások számának alakulását e faj jelenlétében ill. hiányában. Nem mutatható ki egyértelműen szignifikáns pozitív hatás (Mann-Whitney teszt, z=-0.58, n.s., NLANI+=12, NLANI-=21), ami arra utal, hogy ugyan ez a leggyakoribb gondoskodó faj, de szerepét tekintve közel egyenrangú a másik két hangyafajjal (L. brunneus, D. quadripunctatus). Ezt alátámasztottuk egy újabb Mann-Whitney próbával, amely a gondoskodó hangyák jelenlétében ill. hiányában hasonlítja össze a levéltetves hajtások számát. Eszerint szignifikánsan több kolónia található azokon a fűzfákon, ahol mutualisták jelen vannak (z=2.223, p<0.05, Nh+=18, Nh-=15). II. Térbeli mintázatok vizsgálata az időben A térbeli vizsgálatokat az év egy bizonyos időszakában, tavasz végén végeztük két kutatási területen. A következtetéseinket tehát csak erre az időszakra vonatkoztathatjuk. A kiskőrösi Szücsi-réten végzett egész éves adatgyűjtés lehetővé teszi, hogy a térbeli analízisek egy részét időben is elvégezzük. Első lépésként megvizsgáltuk az egyes fákra vonatkoztatott levéltetű fajszám időbeli változását. Az átlagos fajszám dinamikáját hasonlítottuk az átlagos kumulatív fajszám változásához (35. ábra). Az átlagos fajszám 0.48 és 2.06 között ingadozik, egy-egy kisebb tavaszi és őszi csúcsot mutatva. Ezzel szemben az átlagos kumulatív fajszám monoton növekedését figyelhetjük meg az egész év során. Nyáron a kumulatív fajszám növekedése kissé lelassul, tavasszal és ősszel gyorsabb ütemű a változás. Fajszám Kumulatív fajszám
5 4.5 4 3.5 átlag
3 2.5 2 1.5 1 0.5 11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
0
35. ábra A fűzfák levéltetveire vonatkoztatott átlagos fajszám és átlagos kumulatív fajszám változása az év során.
November közepéig egy fán átlagosan 4.88 faj előfordulását regisztráltuk. A monoton növekedés azt jelenti, hogy minden időpontban van olyan fa, amelyen addig elő nem forduló, új levéltetűfaj jelent meg még akkor is, ha az átlagos fajszám csökkent. Tehát azt mondhatjuk, hogy az élőhelyen sok mobil faj található, amelyek időről időre növelik a mintavételi egységek összesített fajkészletét. A fajok mobilitását kumulatív frekvenciájuk vizsgálatával jellemezhetjük. Ábrázoltuk az egyes fajok által elfoglalt fák számának összesített értékét az időben (36. ábra).
elfoglalt fák
33 30 27 24 21
Ch vit
18 15
Pt ruf
Ch nig Pt pil
12 9 6
C theo C aego T sal
11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
3 0
36. ábra A különböző levéltetűfajok kumulatív frekvenciájának változása az időben. Az ábra alapján típusokat lehet elkülöníteni, mégpedig érdekes módon genusok szerint. A Chaitophorus fajok bár különböznek gyakoriságukban, közel párhuzamosan változik a kumulatív frekvenciájuk. Nyár közepéig fokozatosan nő, majd nyár végétől már nemigen változik az elfoglalt fák összesített száma. A Pterocomma fajok már május elejére megjelennek az általuk elfoglalt fák többségén. Kisebb növekedés figyelhető meg még szeptember közepén. A Cavariella fajok viszonylag kevés fát foglalnak el, tavasz végéig 5 ill. 7 fán jelennek meg, majd eltűnnek a fűzfákról, ennek köszönhető a kumulatív frekvenciájuk nyári stagnálása. Októberben újabb frekvencianövekedés figyelhető meg, ami arra utal, hogy a remigráció során nem feltétlenül ugyanazokat a fákat keresik fel, amelyeken tavasszal kolonizáltak. Különleges típust képvisel a Tuberolachnus salignus kéregtetűfaj. Ősszel meredeken emelkedik a kumulatív frekvencia-görbéje, alig két hónap alatt szinte az összes mintavételi egységen megjelenik, miközben egy időpontban maximum 21 fán található. Ez a faj és a két Pterocomma faj tekinthető a leginkább mobilisnak.
A levéltetű koalíciók térbeli és időbeli szerveződésének vizsgálatához klasszifikáltuk az egyes fajokat évszakonként (objektumok) a fűzfákon való előfordulásuk ill. egyedszámuk szerint
(változók).
A
hierarchikus
klasszifikációt
összegyedszámmal
standardizált
egyedszámarányokon végeztük Renkonen indexszel (37. ábra). Megállapítható, hogy az objektumok között általában kismértékű hasonlóságot tapasztalunk. A 0.5 disszimilaritási érték alatti hasonlóságok azonos fajok között figyelhetők meg a különböző évszakokban; az egyes fajok azonos évszakban távolabb esnek egymástól. Ez arra utal, hogy nincs olyan szervező erő, amely egymás mellé rendelné a levéltetűfajokat, tehát közösségről nem beszélhetünk esetükben. A kicsi hasonlósági értékek azt jelentik, hogy a populációk nem feltétlenül ragaszkodnak a már egyszer elfoglalt fákhoz; eltűnnek, újra megjelennek, más fűzfákon kolonizálnak. Ha nem vonnánk össze az időpontokat évszakonként, még kisebbek lennének a hasonlósági értékek.
37. ábra A levéltetűfajok évszakonkénti klasszifikációja (t=tavasz, n=nyár, o=ősz). Gyűjtéseink során megfigyeltük, hogy egy hajtáson több levéltetűfaj is kolonizálhat. Ez a legritkább esetben jelent vegyes kolóniákat, általában a táplálkozási hely szerint elkülönülnek a fajok. Az év során összesen 61 hajtásnál (5.88%) tapasztaltuk a jelenséget, de egyik esetben sem fordult elő azonos genusba tartozó fajok együttes kolonizációja (9. táblázat).
9. táblázat Egy hajtáson együtt előforduló levéltetűfajok (61 eset - 5.88%) (Az azonos genus-ú fajok vastag számmal jelöltek.) Ch vit Ch nig Pt ruf Pt pil Pt sal C theo C aego P floc T sal
Ch vit Ch nig Pt ruf Pt pil Pt sal C theo C aego P floc – – 0 5 1 – 17 6 – 0 0 0 – 0 0 0 0 3 2 0 – 0 0 1 0 0 – 0 0 0 3 0 0 0 0 – 2 1 12 7 0 0 0 1
T sal
–
Legtöbbször a Pterocomma fajok és a Tuberolachnus salignus valamint a Chaitophorus vitellinae a fajpárosok egyik tagja, egyben ők a leggyakoribb fajok is. A T. salignus az 1-2 éves ágakon, a hajtások tövi részén kolonizál, míg a Pterocomma fajok az azévi hajtásokon, a Chaitophorus és Cavariella fajok pedig a levelek különböző részein ill. friss hajtáscsúcsokon szívogatnak (ez utóbbiak sem fordulnak elő együtt). A habitat szelekcióra vonatkozó vizsgálatokat évszakonként két időpontban is elvégeztük. Spearman rangkorrelációs értékeket számítottunk a fák tulajdonságai és az egyes időpontokban gyakorinak tekinthető levéltetűfajok egyedszámai között (10. táblázat). Legtöbb esetben nem tapasztalható szignifikáns összefüggés az élőhelytulajdonságok és a levéltetvek egyedszámai között. A szignifikáns korrelációs értékek közül kiemelnénk a konzekvens összefüggéseket. Legfeltűnőbb kapcsolat a P. rufipes és a lombkoronák területe között mutatkozik, minden időpontban erős szignifikáns pozitív korreláció jelzi, hogy ez a faj a nagyobb lombozatú fákat kedveli. Nyáron a Ch. vitellinae mutat negatív összefüggést a lombkorona területtel, ill. ugyanebben az időszakban a hangyák egyedszámának növekedésével a faj kolóniaméretei is nőnek.
10. táblázat A fűzfák tulajdonságai és a gyakori levéltetűfajok közötti Spearman rangkorrelációs értékek és szignifikanciájuk évszakonként két időpontban. dátum 05.04.
06.01. 07.12. 08.30. 09.29.
10.27.
faj Ch vit Pt ruf Pt pil Ch vit Pt ruf Ch vit Ch vit Ch vit Pt ruf Pt pil T sal Pt ruf Pt pil T sal
Átmérő n.s. 0.390 p<0.05 n.s. n.s. 0.420 p<0.05 n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s.
Magasság 0.387 p<0.05 n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. 0.352 p<0.05 n.s. n.s. n.s. n.s.
Lombterület n.s. 0.600 p<0.001 n.s. -0.379 p<0.05 0.574 p<0.001 -0.399 p<0.05 n.s. n.s. 0.556 p<0.001 n.s. n.s. 0.565 p<0.001 0.345 p<0.05 n.s.
Hangya esz. n.s. n.s. n.s. 0.402 p<0.05 n.s. 0.450 p<0.01 n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. n.s.
A levéltetű populációk közötti kapcsolatok feltárásához időben nem alkalmas a χ2próbával végzett függetlenségvizsgálat, mert egyrészt ehhez viszonylag kevés a 33 mintavételi egység vizsgálata, másrészt az egyes időpontokban még a gyakorinak tekinthető fajok is kevés fán fordulnak elő, és a kontingencia tábla értékei sok esetben nem teljesítik a függetlenségvizsgálat azon kritériumát, hogy a várható értékek nem több, mint 25 %-a legyen kevesebb 5-nél. Ezért minden időpontban Spearman rangkorrelációt számítottunk a gyakori fajok egyedszámai között (11. táblázat). Térbeli vizsgálataink tapasztalatai alapján nem vártunk szignifikáns összefüggést a fajpárosok között. A legtöbb esetben a várakozásunknak megfelelően valóban nincs kapcsolat a levéltetű populációk egyedszámai között. A szignifikáns korrelációk közül csupán kétszer tapasztaltunk negatív összefüggést: tavasszal két időpontban a Ch. vitellinae és a P. rufipes fajok között. Ez magyarázható azzal, hogy ebben az időszakban ennél a két fajnál kimutathatóan ellentétesen működik az élőhely szelekció a fűzfák méretére vonatkozóan. A pozitív korrelációs értékek közül feltűnően sok azon esetek száma, amikor a fajpáros egyik tagja C. theobaldi. Egy viszonylag ritkább fajról van szó, amely valószínűleg olyan fákon fordul elő, amelyek más fajok által is “kedveltek”. Kiemelendő még a Ch. vitellinae - Ch. salijaponicus niger és a P. rufipes - P. pilosum konoi fajpárosok között ősszel megfigyelhető pozitív kapcsolat.
Összevontuk a fűzfákon megjelenő levéltetvek faj- és egyedszámát áprilistól novemberig, majd minden egyes fára nézve kiszámítottuk a Shannon-féle diverzitási értékeket. A 38. ábrán feltüntettük a fák sorszámai mellett az év nagy részében domináns hangyafajokat is. Megfigyelhető, hogy nincs detektálható összefüggés a gondoskodó hangyafajok és a levéltetvek diverzitása között. A diverzitási értékeket korreláltattuk (Spearman rangkorrelációval) a fák paramétereivel, és eredményként azt kaptuk, hogy a sokféleség nincs kapcsolatban sem a fák méretbeli tulajdonságaival, sem a törzsön mozgó hangyák egyedszámával.
11. táblázat Az egy időpontban együtt előforduló levéltetűfajok páronkénti Spearman rangkorrelációs értékei és szignifikanciájuk. TAVASZ 04.07. Ch vit-Ch n.s. nig Ch vit-Pt ruf -0.36 p<0.05
04.20. n.s.
05.04. n.s.
05.18. -
06.01. n.s.
n.s.
n.s.
-0.368 p<0.05 n.s. -
n.s.
Ch vit-Pt pil n.s. n.s. n.s. n.s. Ch vit-C n.s. n.s. n.s. 0.451 p<0.01 theo Ch nig-Pt ruf n.s. n.s. n.s. n.s. Ch nig-Pt pil n.s. n.s. n.s. n.s. Ch nig-C n.s. n.s. 0.523 p<0.01 0.512 p<0.01 theo Pt ruf-Pt pil n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. Pt ruf-C theo n.s. n.s. n.s. n.s. Pt pil-C theo n.s. n.s. n.s. n.s. NYÁR 06.14. 06.29. 07.12. 08.10. 08.30. Ch vit-Ch n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. nig Ch vit-Pt ruf n.s. n.s. n.s. Ch vit-Pt pil n.s. n.s. n.s. Ch nig-Pt ruf n.s. n.s. n.s. Ch nig-Pt pil n.s. n.s. n.s. Pt ruf-Pt pil n.s. n.s. ŐSZ 09.14. 09.29. 10.13. 10.27. 11.10. Ch vit-Ch 0.499 p<0.01 0.354 p<0.05 0.450 p<0.01 nig Ch vit-Pt ruf n.s. n.s. n.s. n.s. Ch vit-Pt pil n.s. n.s. n.s. n.s. Ch vit-C n.s. n.s. n.s. n.s. theo Ch vit-T sal n.s. n.s. n.s. n.s. Ch nig-Pt ruf n.s. n.s. n.s. Ch nig-Pt pil n.s. n.s. n.s. Ch nig-C 0.558 0.659 n.s. theo p<0.001 p<0.001 Ch nig-Tsal n.s. n.s. n.s. Pt ruf-Pt pil n.s. 0.349 p<0.05 n.s. 0.499 p<0.01 0.459 p<0.01 Pt ruf-C theo n.s. n.s. 0.400 p<0.05 n.s. 0.78 p<0.001 Pt ruf-T sal n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. Pt pil-C theo 0.415 p<0.05 n.s. n.s. n.s. n.s. Pt pil-Tsal n.s. n.s. n.s. n.s. n.s. C theo-Tsal n.s. n.s. n.s. n.s. n.s.
Az év során 5 alkalommal összehasonlítottuk a fűzfák levéltetű- és hangyaegyüttesei alapján számított hasonlóságait (12. táblázat). A hasonlósági mátrixok korrelációs értékeinek szignifikanciáját randomizációs eljárással állapítottuk meg 1000 iterációt végezve. A két tavaszi, egy nyári és két őszi időpont egyikében sem tapasztaltunk szignifikáns összefüggést.
0.7 0.6 Shannon diverzitás
0.5 0.4 0.3 0.2 0.1 0
38. ábra Az egyes fák kumulatív Shannon diverzitása a levéltetűfajok alapján. A fák sorszámai mellett a domináns hangyafajokat jelöltük. 12. táblázat A fűzfák levéltetű- és hangyaegyüttesek alapján számított hasonlósági mátrixainak korrelációja 5 időpontban. dátum 05.04. 06.01. 06.29. 10.13. 10.27.
N 32 28 15 21 18
korr. koeff. -0.079 -0.005 0.069 0.082 0.079
p n.s. n.s. n.s. n.s. n.s.
III. Levéltetvek populációdinamikája Kiindulásképpen a fűzfán előforduló levéltetűfajok együttes dinamikáját írjuk le. A levéltetves hajtások száma és a levéltetvek egyedszáma egyaránt egy tavaszi és egy őszi maximumot mutat az év során (39. ábra). Az ábrán megfigyelhető, hogy az őszi időszakban az egyedszám korábban kezd el emelkedni, a populációméret intenzív növekedése indul be, a kolóniaméret növekedését csak később követi a diszperzió.
120
9000 8000
80
egyedszám
6000 5000
60
4000
40
3000 2000
hajtások száma
100
7000
20
1000 11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
0 4/7
0
39.ábra A levéltetvek egyedszámának (üres négyzetek) és a levéltetves hajtások számának (kitöltött négyzetek) változása az év során. A
levéltetű
dinamika
háttérmechanizmusának
felderítésére
egyedszám
adatainkat összevetettük klíma adatokkal. A mintavételt megelőző két hétben lehullott összes csapadékmennyiséget hasonlítottuk össze az adott időpontban gyűjtött levéltetvek egyedszámával. A kéthetenkénti összevonást egyrészt a mintavétel gyakorisága, másrészt a levéltetvek generációs ideje (kb. 12-15 nap) indokolja. Az időjárási tényezők közül a csapadék hatását mutatja a 40. ábra. A nyári, csapadékosabb időszakra esik a levéltetvek egyedszámának minimuma, de emellett valószínűleg a magas hőmérséklet miatt is kedvezőtlen periódus ez a levéltetvek számára. A csapadék adatok és az egyedszámok között számított Spearman rangkorreláció nem mutatott szignifikáns összefüggést. Mivel azonban a negatív hatás nyilvánvaló (főleg a nyári és az őszi időszakban), ezért csapadékos és kevésbé csapadékos időszakoknak megfelelő kategóriákat határoztunk meg, és ezen időszakok egyedszámait vetettük össze MannWhitney teszttel. Egész évre nézve a két hét alatt 40 mm alatt és felett lehullott
csapadékmennyiség kategóriák összegyedszám értékei szignifikáns különbséget mutattak (z=-3.06, N40mm alatt=10, N40mm felett=5, p<0.01).
9000
70
8000
lev éltetû csap (m m )
60
7000
egyedszám
5000
40
4000
30
3000
mm
50
6000
20
2000 10
1000 11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
0 4/7
0
40.ábra A levéltetvek egyedszámának és a gyűjtés dátumát megelőző két hét csapadékmennyiségének változása. A Spearman rangkorrelációs analízis a hőmérséklet esetében sem mutatott szignifikáns kapcsolatot az egyedszám értékekkel. A hőmérséklet hatásának vizsgálatakor az időpontokat aszerint osztottuk két kategóriába, hogy az előző két hét maximális napi hőmérsékletek átlaga az optimális tartományba (18-25 °C, ld. Szalay-Marzsó, 1969) esett, vagy nem. A levéltetvek összegyedszám értékei szignifikáns különbséget mutattak a két hőmérsékleti kategóriát összehasonlítva (z=-2.1988, Nopt=8, Nnem opt=7, p<0.05). A nagy egyedszámú és egész évben jelenlevő fajok (Chaitophorus vitellinae, Ch. salijaponicus
niger,
Pterocomma
rufipes
és
Pterocomma
pilosum
konoi)
populációdinamikáját külön is megvizsgáltuk a klímaadatok fényében. Az előző módszert követve a csapadék mennyiségének a Pterocomma fajokra volt szignifikáns negatív hatása (P. rufipes: z=-2.26, p<0.05, P. pilosum konoi: z=-2.51, p<0.05). A hőmérséklet viszont kizárólag a Chaitophorus vitellinae faj egyedszámával (z=-2.54, p<0.05) mutat összefüggést.
A levéltetvek faji szintű diverzitása az abundanciaváltozásokhoz hasonlóan két maximumot mutat az év során, tehát nyáron nemcsak az egyedszám, hanem a fajszám is erősen lecsökken (háromra), és az egyedek többsége egyetlen fajhoz tartozik. A kilenc előforduló fajból nyolcat (a Pterocomma salicis kivételével) együtt figyeltünk meg a két októberi időpontban. A Shannon-diverzitás is október első felében a legmagasabb, augusztusban a legalacsonyabb, a tavaszi csúcs kissé későn, június közepén jelentkezik (41. ábra). 1 .6 Shannon diverzitás
1 .4 1 .2 1 0 .8 0 .6 0 .4 0 .2 11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
4/7
0
41. ábra A levéltetvek faji szintű diverzitásának változása az év során. A fűzfák, mint élőhelyfoltok elfoglaltsága a levéltetű populációk által egész évre nézve más, mint évszakonként vizsgálva (42. ábra). Összesítésben a Chaitophorus vitellinae figyelhető meg a legtöbb fán, ám csak nyáron foglalja el a vezető pozíciót. Ekkor ez a faj az uralkodó, a másik négy nyári faj jóval kevesebb fán található meg. Az említett faj rokona, a Ch. salijaponicus niger is nyáron éri el a legnagyobb elterjedtségét, azonban ez csak a fák egyharmadának elfoglaltságát jelenti. A Pterocomma fajok nyáron visszaszorulnak, a két hűvösebb évszakban viszont eltérő a pozíciójuk: tavasszal a P. rufipes, ősszel a P. pilosum konoi elterjedtebb. Érdekes a Tuberolachnus salignus viselkedése: egész évre nézve előkelő helyet foglal el az elterjedtségi listán, ám ezt néhány hét alatt, ősszel éri el, novemberben már szinte egyeduralkodó. Összefoglalva megállapíthatjuk, hogy az év során átrendeződik a fűzfán élő levéltetű közösség szerkezete, főként a gyakori fajok tekintetében. A jelenség az egyes fajok populációdinamikai különbségeiből adódik.
T av as z
elfoglalt fák
33 22 11
P floc
Pt sal
Ch nig
C aego
C theo
Ch vit
Pt pil
Pt ruf
0
N y ár
elfoglalt fák
33 22 11
C theo
Pt pil
Pt ruf
Ch nig
Ch vit
0
Ô sz
elfoglalt fák
33 22 11
P floc
C aego
Ch nig
C theo
Pt ruf
Ch vit
Pt pil
T sal
0
Eg és z év
elfoglalt fák
33 22 11
P floc
Pt sal
C aego
C theo
Ch nig
Pt pil
T sal
Pt ruf
Ch vit
0
42.ábra A levéltetűfajok által elfoglalt fűzfák számának változása évszakonként és az egész évre nézve. A színek azonos genus-t jelölnek. A levéltetű fajok saját dinamikája különböző típusokba sorolható. Különleges típust képvisel a Chaitophorus vitellinae faj, amely egy tavaszi kisebb csúcs után nyáron mérsékelten visszaesik (nyáron szinte kizárólag ez a faj képviseli a levéltetveket), majd kora ősszel hatalmas egyedszámot ér el (43. ábra). A második típus is két csúcsú dinamikát mutat, de nagyobb tavaszi csúccsal és nagyobb mértékű nyári visszaeséssel: Chaitophorus salijaponicus niger, Pterocomma rufipes, P. pilosum konoi. A harmadik típusba sorolhatjuk azokat a fajokat, amelyek csak ősszel figyelhetők meg a fűzfák lombkoronájában, szeptember közepéig egyedszámuk gyakorlatilag nulla:
Tuberolachnus salignus, Plocamaphis flocculosa brachysiphon. Az eddig említett fajok monöcikusak voltak. A két heteröcikus faj (Cavariella theobaldi, C. aegopodii) májusjúniusi csúcs után júliusban eltűnik a fűzfákról (lágyszárú, nyári tápnövényre vándorolnak), és csak októberben jelenik meg újra jóval kisebb egyedszámban. Ch vit Pt ruf T sal C theo
relatív gyakoriság
0.4 0.3 0.2 0.1
11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
4/7
0
43.ábra Különböző típusú levéltetűfajok standardizált populációdinamikája. A különböző nemzedékek megjelenésének szezonális dinamikája levéltetvek esetében általában jól ismert. Mégis röviden bemutatnánk a leggyakoribb monöcikus faj, a Chaitophorus vitellinae példáján a morfológiai alakok arányainak változását (44. ábra), megjegyezve, hogy a többi fajnál természetesen kisebb különbségek adódhatnak. Április elején kizárólag a faj lárvái találhatók meg a fákon, amelyek az áttelelő petékből keltek ki. Április közepére a lárvák aránya jelentősen lecsökken, viszont nagy számban észlelhetők a fundatrixek. Az ősanyák május közepére teljesen eltűnnek a fűzfákról. Az év nagy részében, májustól októberig, többé-kevésbé egyenletesen magas a lárvák aránya, és a szárnyatlan szűznemző nőstények aránya sem változik lényegesen ebben az időszakban.
Ch v it h
relatív g y ak o riság
1
Ch v it fx
0.9
Ch v it sz
0.8
Ch v it szn Ch v it szk
0.7
Ch v it l
0.6 0.5 0.4 0.3 0.2 0.1 1 1 .1 0 .
1 0 .2 7 .
1 0 .1 3 .
0 9 .2 9 .
0 9 .1 4 .
0 8 .3 0 .
0 8 .1 0 .
0 7 .1 2 .
0 6 .2 9 .
0 6 .1 4 .
0 6 .0 1 .
0 5 .1 8 .
0 5 .0 4 .
0 4 .2 0 .
0 4 .0 7 .
0
44. ábra A Chaitophorus vitellinae morfológiai alakjainak dinamikája. Jelölések: h hím, fx - fundatrix, sz - szárnyas szűznemző nőstény, szn - szárnyatlan szűznemző nőstény, szk - szárnykezdeményes lárva, l - lárva. A szárnykezdeményes lárvák és a szárnyas egyedek tavasszal, nyár közepén és végén figyelhetők meg mindig nagyon alacsony arányban. A hímek október végén jelennek meg, ekkorra megnő a szárnyatlan nőstények aránya a lárvák rovására. A nőstények egy része még vivipar, másik része ovipar. Novembertől a Ch. vitellinae már csak áttelelő peték formájában van jelen a fűzfákon. Eltérések lehetnek hasonló viselkedésű és táplálkozású rokon fajok között nemzedéktípusainak (ősanyák, szárnyas és szárnyatlan szűznemző nőstények, ivaros alakok) megjelenési idejében. Vizsgáltuk az időbeli eltolódások előfordulását. A Chaitophorus vitellinae és a Ch. salijaponicus niger fajpáros nem alkalmas az analízisre, mivel populációik nagy egyedszámkülönbséget mutatnak, és jelentősen különböznek életmódjukban. A Cavariella fajok kis létszámuk miatt nem jöhetnek számításba. A két Pterocomma faj populációi viszont megfelelő vizsgálati objektumnak bizonyulnak, mert egyedszámaik összemérhetők, méretük, színük, táplálkozási helyük és populációdinamikájuk is hasonló. Április elején már mindkét fajnál jelen vannak a fundatrixek, de a P. pilosum konoi esetében nagyobb létszámban. Sőt, az ősanyák jelenléte e fajnál hosszabban elhúzódik. Ez azért is érdekes, mert a szárnyatlan virgók számában alulmarad a P. rufipes fajhoz képest. A többi nemzedéktípus (szárnyatlan és szárnyas szűznemző nőstények, szárnykezdeményes lárvák és lárvák) tavasszal a P. pilosum konoi faj
esetében korábban jelenik meg, vagy hamarabb éri el csúcspontját (45. ábra). A fürkészdarazsak által fertőzött egyedek számában jelentős különbség adódott: a P. pilosum konoi kolóniáiban kb. hatszor annyi fertőzött egyedet találtunk, mint a P. rufipes kolóniáiban (45. ábra). A nyári hónapokban mindkét faj egyedszáma meglehetősen lecsökken, ekkor csak szárnyatlan virgókat és lárvákat figyelhetünk meg.
Fundatrixek
100
2 50 2 00 egyedszám
egyedszám
80 60 40 20
1 50 1 00 50
0
0 0 4 .0 7.
04 .2 0 .
0 5 .0 4.
0 4.07 .
05 .1 8 .
Szárny asok
60
05 .0 4 .
0 5 .1 8.
0 6 .0 1.
0 6.14 .
4 00 egyedszám
40 30 20
3 00 2 00 1 00
10 0
0 0 4.07 .
04 .2 0 .
0 5 .0 4.
05 .1 8 .
0 6 .0 1.
04 .0 7 .
0 6 .1 4.
Lárvák 2 50 0
0 4 .2 0.
0 5.04 .
0 5 .1 8.
0 6.01 .
06 .1 4 .
0 6 .2 9.
Parazitált egyedek
2 00
3 00 0
1 50
2 00 0
egyedszám
egyedszám
0 4.20 .
Szárnykezdeményes lárvák
5 00
50 egyedszám
Szárnyatlan szûznemzô nôstények
1 50 0 1 00 0
1 00 50
50 0 0
0 04 .0 7 .
04 .2 0 .
05 .0 4 .
0 5.18 .
06 .0 1 .
06 .1 4 .
0 4.07 .
04 .2 0 .
0 5.04 .
0 5 .1 8.
0 6 .0 1.
06 .1 4 .
45. ábra A Pterocomma rufipes (kitöltött körök) és a P. pilosum konoi (üres körök) különböző morfológiai alakjainak megjelenése tavasszal.
Ősszel ismét sokféle morfológiai alak jelenik meg kiegészülve az ivaros alakokkal. Ez utóbbiak közül csak a szárnyas hímeket ábrázoljuk, mert a szárnyatlan ovipar nőstényeket technikai okok miatt nem tudtuk biztonságosan elkülöníteni a szárnyatlan virgóktól. Az ivaros nőstények megjelenését mikroszkópos preparátumok alapján október 27-re tehetjük, és még november közepén is megtalálhatók. Megfigyelhetjük, hogy az őszi időszakban mindkét faj különböző nemzedéktípusainál körülbelül egyszerre mutatkoznak az egyedszám csúcsok, de a P. pilosum konoi esetében a morfológiai alakok hamarabb jelennek meg, így tovább vannak jelen, bár nem érnek el kiugró egyedszámot, mint a P. rufipes különböző alakjai (46. ábra). A fürkészdarazsak által fertőzött egyedek száma most is a P. pilosum konoi kolóniáiban
Szárnyas hímek
90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
250 200 150 100 50 0
09.29.
10.13.
10.27.
08.30.
11.10.
Szárnyatlan szûznemzô nôstények 350
3000
300
2500
250
2000
egyedszám
egyedszám
Szárnykezdeményes lárvák
350 300 egyedszám
egyedszám
magasabb, kb. 16-szoros a P. rufipes fertőzött egyedeihez képest.
200 150 100
09.14.
09.29.
10.13.
10.27.
11.10.
10.13.
10.27.
11.10.
Lárvák
1500 1000 500
50 0
0 08.30.
09.14.
09.29.
10.13.
10.27.
11.10.
08.30.
09.14.
09.29.
Parazitált egyedek
120
egyedszám
100 80 60 40 20 0 09.14.
09.29.
10.13.
10.27.
11.10.
46. ábra A Pterocomma rufipes (kitöltött körök) és a P. pilosum konoi (üres körök) különböző morfológiai alakjainak megjelenése ősszel.
III.1 Levéltetvek és hangyák együttes dinamikája A levéltetű populációk és a gondoskodó hangyák között fennálló mutualisztikus interakció szintén rendelkezik egyfajta dinamikával. Ha a levéltetű kolóniákon megfigyelhető hangyák éves egyedszámváltozásait a levéltetvek dinamikai görbéjére vetítjük (47. ábra), akkor azt tapasztaljuk, hogy a hangyák egyedszáma május és szeptember között a legmagasabb, ekkor szinte egyenletesen magas egyedszám figyelhető meg, kivételt a június 14-i időpont jelent, amikor hirtelen háromszorosra szökik a gondoskodó hangyák egyedszáma. Az említett időszakra esik a levéltetvek tavaszi maximuma és az azt követő hanyatlás, valamint a nyári egyedszám-minimum (június 14-augusztus 10.). Az őszi populációméret növekedések idejére a hangyák egyedszáma jelentősen lecsökken. 300
9000
250
7000
200
6000 5000
150
4000
100
3000 2000
hangyák egyedszáma
levéltetvek egyedszáma
8000
50
1000 11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
0 4/7
0
47. ábra A gondoskodó hangyák (kitöltött körök) és a levéltetvek (üres körök) együttes dinamikája. A levéltetvek és hangyák együttes előfordulása nyáron a 100%-t közelíti, 4 nyári időpontban (június 14-augusztus 10.) levéltetvek önállóan alig fordulnak elő. Érdemes megjegyezni, hogy ez az időszak egybeesik az előbb említett egyedszám-minimummal. Nyár derekán feltűnően gyakran észlelhetők hangyák a fűzfák lombkoronájában levéltetű nélküli hajtásokon. Ősszel drasztikusan csökken a gondoskodó és a nemgondoskodó hangyák aránya. Ekkor a levéltetvek jórészt magukban, hangyák nélkül fordulnak elő. Hasonló az arány tavasszal, bár az őszi időszaknál valamivel magasabb a gondoskodás szintje. Ebben az évszakban (és nyár végén) megfigyelhető egy állandó szintje az önállóan, levéltetvektől függetlenül mozgó hangyáknak (48. ábra).
100%
80% csak lt. 60%
csak h . h an g y a+lt.
40%
20%
1 1 .1 0
1 0 .2 7
1 0 .1 3
0 9 .2 9
0 9 .1 4
0 8 .3 0
0 8 .1 0
0 7 .1 2
0 6 .2 9
0 6 .1 4
0 6 .0 1
0 5 .1 8
0 5 .0 4
0 4 .2 0
0 4 .0 7
0%
48. ábra A lombozatban megfigyelhető levéltetvek (lt.) és hangyák (h.) önálló és együttes előfordulási arányának változása az év során. A levéltetű-kolóniákon megfigyelhető hangyák aránya az összes lombkoronában mozgó egyedhez képest szintén jellegzetes dinamikát mutat. A fűzfák lombkoronájában megfigyelhető hangyák közül egész évben magas volt azoknak az aránya, amelyek a levéltetvekről gondoskodtak. A késő őszi hideg időben már kizárólag levéltetűkolóniákon lehetett hangyákat megfigyelni, míg nyáron a kolóniáktól függetlenül mozgó hangyákat is észleltünk (49. ábra). 1 0 .9 0 .8 0 .7 0 .6 0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1 1 1 .1 0
1 0 .2 7
1 0 .1 3
0 9 .2 9
0 9 .1 4
0 8 .3 0
0 8 .1 0
0 7 .1 2
0 6 .2 9
0 6 .1 4
0 6 .0 1
0 5 .1 8
0 5 .0 4
0 4 .2 0
0 4 .0 7
0
49. ábra A gondoskodó hangyák aránya az összes lombkoronában mozgó egyedhez viszonyítva. A hangyafajoknál igazából dinamikáról nem beszélhetünk, mert csak az aktív egyedek számának változását detektálhattuk. Ez némileg indikálja a kolónia méretének szezonális változását is. Az egyedszámváltozás meglehetősen hasonlóan alakult az egyes fajoknál: egy kora nyári csúcs után kisebb oszcillációkkal novemberre 0-ra csökkent.
Az egyes hangyafajok nem egyformán vesznek részt a mutualisztikus interakciókban, a gondoskodás intenzitása szerint típusokba sorolhatók. A Lasius fuliginosus faj egyedei 2 egyed kivételével kizárólag levéltetveken tartózkodtak a hajtásokon. A Lasius niger egyedei az év első felében néhány %-ban levéltetvektől távol is mozogtak, ősszel már csak levéltetvekkel együtt fordultak elő. A Lasius brunneus és a Dolichoderus quadripunctatus hasonló mintázatot mutat, de a tavaszi időszakban nagyobb arányban figyelhetők meg a levéltetvektől függetlenül. A Formica és Leptothorax fajok igen kis egyedszámban vannak jelen a fák lombozatában, és ritkán keresnek fel levéltetveket, jelenlétük a kolóniákon szinte véletlenszerűnek tekinthető (50. ábra). Lasius niger
Lasius fuliginosus 100%
100%
80%
Lasius brunneus
11.10
10.13
04.07
11.10
10.13
09.14
08.10
06.29
0% 06.01
0% 05.04
20% 04.07
20%
09.14
40%
08.10
40%
fa lt
60%
06.29
60%
06.01
fa lt
05.04
80%
Dolichoderus quadripunctatus
100%
100%
11.10
10.13
09.14
08.10
11.10
10.13
09.14
08.10
0% 06.29
20%
0% 06.01
20% 05.04
40%
06.29
60%
40%
04.07
fa lt
06.01
60%
80%
05.04
80%
04.07
fa lt
Leptothorax spp.
Formica spp. 100%
100%
80%
fa lt
11.10
10.13
09.14
08.10
06.29
04.07
11.10
10.13
09.14
0% 08.10
20%
0% 06.29
20% 06.01
40%
05.04
40%
04.07
fa lt
60%
06.01
60%
05.04
80%
50. ábra A különböző hangyafajok lombozatban és levéltetű-kolóniákon megfigyelt egyedszámainak aránya. Ugyanez érvényes a Colobopsis truncatus fajra, a Camponotus és Myrmica fajokra is. Összefoglalásképpen megállapítható, hogy a levéltetvek gondozásában, látogatásában alapvetően csak 4 hangyafaj vesz részt. Ez a tény megfigyelhető a 51. ábrán is, ahol a lombozatban előforduló hangyafajok egyedszámarányait tüntettük fel. A 4 faj közül kiemelkedik a Lasius niger dominanciája, de nyáron a Dolichoderus quadripunctatus is jelentős szerephez jut. Említésre érdemes még a Lasius fuliginosus faj, amely gyakorlatilag csak egy fán fordult elő, mégis tavasszal és nyáron a gondoskodó egyedek több, mint 10 %-t képezték, ősszel a számuk visszaesett. T av asz
0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1
CAMP
COTR
MYRM
LEPT
FORM
DOQU
LAFU
LABR
LANI
0
Nyár
0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1
FORM
LEPT
MYRM
COTR
CAMP
FORM
LEPT
MYRM
COTR
CAMP
DOQU
LAFU
LABR
LANI
0
Ô sz
0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1 DOQU
LAFU
LABR
LANI
0
51. ábra A lombozatban megfigyelhető hangyafajok egymáshoz viszonyított egyedszám arányai évszakonként.
Felmerülhet a kérdés, hogy van-e összefüggés a levéltetvek kolóniamérete és a gondoskodó hangyák egyedszáma között, ill. ez a kapcsolat hogyan változik az év során. Ennek megválaszolására megvizsgáltuk 3 hangyafaj esetében (Lasius niger, L. brunneus, Dolichoderus quadripunctatus) a gondozott kolóniák egyedszámát a hangyák egyedszámának függvényében, évszakonként. Tavasz
12 10 LANI
8 6 4 2 0 1
10
100
1000
Nyár
35 30
LANI
25 20 15 10 5 0 1
100
10000
Ôsz 12 10
LANI
8 6 4 2 0 1
10
100
1000
10000
52. ábra Lasius niger gondoskodó egyedeinek száma különböző méretű levéltetűkolóniákon, évszakonként. A vízszintes tengelyen a levéltetvek egyedszáma van feltüntetve logaritmikus skálán. A levéltetűfajokat összevontan kezeltük az értékelhetőség kedvéért. A levéltetvek egyedszámát logaritmikus skálán ábrázoltuk, mivel nagy egyedszámkülönbségek adódtak. Ezt a fajta ábrázolásmódot az is indokolja, hogy a hangyák gondoskodási tevékenysége nincs egyenes arányban a levéltetű-kolóniák létszámával, mert az egyedszámnövekedés főként a lárvák számának növekedését jelenti. Ezek a lárvák egyrészt nem hozzáférhetők a hangyák számára, mivel a denz kolóniák esetében az
adult egyedek alatt találhatók, vagyis a kolóniák cm-ben kifejezett mérete nem nő arányosan az egyedszám növekedésével, másrészt nincs túl nagy jelentőségük a mézharmat produkcióban. A L. niger a leggyakoribb mutualista partner. Évszakonként eltérő összefüggés rajzolódik ki a kolóniaméretek és a hangya egyedszámok között (52. ábra). Mindhárom időszakban előfordul, hogy néhány nagyméretű levéltetű-kolónián csak 1-2 egyed figyelhető meg, míg kisméretű kolóniákon nagyszámú gondoskodó hangya is megjelenhet. (Figyelemre méltó, hogy az év során 5 alkalommal figyeltünk meg 1 levéltetű egyeden 1 vagy 2 hangyaegyedet.) Tavasszal enyhe pozitív összefüggés van a levéltetvek kolóniamérete és a gondoskodó hangyák száma között. A pontok eloszlásából azt látjuk, hogy az esetek többségében kevés hangya kisméretű kolóniát gondoz. Nyáron szintén pozitív kapcsolatot tapasztalunk a kolóniaméretek és a hangyák egyedszáma között, de még a tavaszinál is gyengébb az összefüggés. Ha az extrém adatpárokat (kiugróan magas levéltetű vagy hangya egyedszám) eltávolítanánk az analízisből, akkor az egyedszámok teljes függetlenségét tapasztalnánk. Általában megfigyelhető a gondoskodó hangyák nagyobb egyedszáma a kolóniákon. Ősszel viszonylag kevés a megfigyelt együtt-előfordulási esetek száma (N=25), és az adatpárok meglehetősen szórnak. Általánosságban nagyobb levéltetű kolóniaméretek és kevesebb gondoskodó hangya jellemző. A L. brunneus faj esetében az ábrákra tekintve többékevésbé pozitív trendet fedezhetünk fel mindhárom évszakban (53. ábra). Tavasszal az extremitások eltávolításával a hangyák és a levéltetvek egyedszáma közötti pozitív kapcsolat eltűnik. Nyáron viszont egyértelműen igazolható, hogy a nagyobb kolóniákat több hangya gondozza. Az őszi időszakról a kevés adat miatt nehéz nyilatkozni. A D. quadripunctatus viselkedése nagyon hasonló az előző fajéhoz (54.ábra). Mindkét fajnál megfigyelhető, hogy nyáron viszonylag kisméretű kolóniákat látogatnak, de ezeken is megjelenhetnek
nagy
egyedszámban.
Az
egyedszámok
között
fajonként
és
évszakonként Spearman rangkorrelációt számoltunk, az eredményeket a 13. táblázat foglalja össze.
10 8
2 0
10
100
1000
1
Nyár
16 14
10
100
Nyár
30 25
12 10 8 6
20 DOQU
LABR
6 4
1
15 10
4 2 0
5 1
10
100
0
1000
1
Ôsz
9 8 7 6 5 4 3 2 1 0
10
100
1000
100
1000
Ôsz
12 10 8 DOQU
LABR
Tavasz
12
DOQU
LABR
Tavasz
10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0
6 4 2 0
1
10
100
1000
1
10
53-54. ábra Lasius brunneus és Dolichoderus quadripunctatus gondoskodó egyedeinek száma különböző méretű levéltetű-kolóniákon, évszakonként. A vízszintes tengelyen a levéltetvek egyedszáma van feltüntetve logaritmikus skálán. Az eddigieknek megfelelően az esetek nagy részében nincs szignifikáns összefüggés, a L. niger esetében tavasszal, a L. brunneus és D. quadripunctatus fajoknál nyáron tapasztalhatunk szignifikáns pozitív kapcsolatot a kolóniaméretekkel. 13. táblázat Levéltetvek és hangyák egyedszámai közötti rangkorreláció értékei. tavasz nyár ôsz LANI Spearman korr. 0.346 0.192 0.218 szignifikancia p<0.01 n.s. n.s. N 80 66 25 LABR Spearman korr. 0.266 0.633 0.146 szignifikancia n.s. p<0.01 n.s. N 33 23 8 DOQU Spearman korr. 0.415 0.513 0.268 szignifikancia n.s. p<0.01 n.s. N 15 34 10 Az említett 3 hangyafaj mindegyikénél megfigyelhető az a jelenség, hogy az évszakokkal változik az egy-egy levéltetű-kolóniát látogató egyedek száma, mégpedig
úgy, hogy nyáron jelentősen megnő az egy levéltetű-kolóniára jutó hangyák száma (55. ábra). Ezt alátámasztják a Kruskal-Wallis medián tesztek szignifikáns eredményei is (LANI: H=15.85, df=2, Ntavasz=80, Nnyár=66, Nősz=25, p<0.01; LABR: H=4.72, df=2, Ntavasz=33, Nnyár=23, Nősz=8, p<0.05; DOQU: H=13.19, df=2, Ntavasz=15, Nnyár=34, Nősz=10, p<0.01). Lasius niger 10 8
egyedszám
6 4 2 0 -2
tavasz
nyár
ôsz
±Std. Dev. ±Std. Err. Mean
ôsz
±Std. Dev. ±Std. Err. Mean
Lasius brunneus 10
egyedszám
8
6
4
2
0
tavasz
nyár
Dolichoderus quadripunctatus 18
egyedszám
14
10
6
2
-2
tavasz
nyár
ôsz
±Std. Dev. ±Std. Err. Mean
55. ábra Az egy levéltetű-kolóniára jutó mutualista hangya egyedek száma évszakonként, 3 faj esetében. A L. niger kiemelkedően sokszor látogatott levéltetű kolóniákat, összesen 171 esetben az év során. Ezért ennél a fajnál vizsgáltuk meg azt, hogy az egy hangya egyedre jutó levéltetű egyedszám évszakonként hogyan változik (56. ábra). A levéltetvek egyedszámát kategóriákra osztottuk, és az azonos időszakon belüli arányaikban ábrázoltuk. A grafikonon látható, hogy tavasszal legtöbbször 10-50 közötti
levéltetű egyed jut egy hangyára. Nyáron ez eltolódik a kisebb, ősszel pedig a nagyobb egyedszámok irányába. Az alapadatokkal évszakonként párosával Mann-Whitney tesztet végeztünk. A tavaszi és a nyári időszak levéltetű egyedszámai között a teszt nem mutatott ki szignifikáns összefüggést (z=-0.835, n.s., Ntavasz=80, Nnyár=66), ellenben a nyár és az ősz között (z=-3.116, p<0.01, Nősz=25), ill. tavasz és ősz között (z=-2.603, p<0.01) szignifikáns eltérés adódott.
tav asz
0 .6
n y ár
0 .5
ô sz
0 .4 0 .3 0 .2 0 .1 0 0 -1
1 -1 0
1 0 -5 0
5 0 -1 0 0
100-
lev éltetű eg y ed szám
56. ábra Az egy hangya egyedre (Lasius niger) jutó levéltetű egyedek arányának változása évszakonként. A 4 leggyakrabban gondozott levéltetűfajnál megvizsgáltuk a kolóniaméretek kategóriák szerinti alakulását hangyák jelenlétében és hiányában. A Chaitophorus vitellinae faj kolóniái tavasszal kisebb méretűek hangyák hiányában, mint a mutualisták jelenlétében (57. ábra), de a tavaszi adatsorok mediánjai nem mutatnak szignifikáns különbséget Mann-Whitney teszttel (z=-1.936, Nh+=69, Nh-=26, n.s.). Nyáron nagyon kevés kolónia figyelhető meg hangyák nélkül, ebben az időszakban sincs eltérés a kolóniaméretek mediánjai között (z=-0.033, Nh+=104, Nh-=8, n.s.). Ősszel viszont a faj jóval nagyobb kolóniákat képez mutualista hangyák jelenlétében (z=-3.015, Nh+=29, Nh=47, p<0.01).
tavasz nyár ôsz
0.5
0.4 relatív gyakoriság
relatív gyakoriság
0.4 0.3 0.2
tavasz nyár ôsz
0.5
0.1
0.3 0.2 0.1 0
0 0-1
1-10
10-50 50-100
0-1
100-
1-10
10-50 50-100
100-
57. ábra Chaitophorus vitellinae kolóniaméreteinek alakulása mutualista hangyák hiányában (baloldali grafikon, 81 eset), ill. jelenlétében (jobboldali grafikon, 200 eset). A Ch. salijaponicus niger tavasszal változó kolóniamérettel jelenik meg önállóan, míg hangyák jelenlétében főként közepes egyedszámú (10-50 egyed) kolóniákat alkot, de a két csoport mediánjai közel esnek egymáshoz, így nem mutatható ki eltérés közöttük (z=-0.985, Nh+=11, Nh-=10, n.s.). Érdekes, hogy nyáron a faj csak hangyákkal együtt fordul elő, míg ősszel kizárólag önállóan. Mindkét időszakban a közepes egyedszámú kolóniák a leggyakoribbak (58. ábra).
0.6 0.5 0.4 0.3 0.2 0.1
tavasz nyár ôsz
0.6 relatív gyakoriság
relatív gyakoriság
0.7
tavasz nyár ôsz
0.7
0.5 0.4 0.3 0.2 0.1
0 0-1
1-10
10-50 50-100
100-
0 0-1
1-10
10-50 50-100
100-
58.ábra Chaitophorus salijaponicus niger kolóniaméreteinek alakulása mutualista hangyák hiányában (baloldali grafikon, 22 eset), ill. jelenlétében (jobboldali grafikon, 42 eset). A Pterocomma rufipes faj esetében sem tavasszal (z=-0.586, Nh+=34, Nh-=138, n.s.), sem nyáron (z=-0.214, Nh+=10, Nh-=2, n.s.) nem különböznek a kolóniaméretek a hangyák jelenlététől függően, igaz, nyáron nagyon kevés az eset szám (2 kolónia hangya nélkül, 10 gondozott kolónia). Ősszel a faj kolóniái teljes mértékben nélkülözték a hangyák jelenlétét (59. ábra).
0.6
tavasz nyár ôsz
0.4
0 .5 relatív gyakoriság
relatív gyakoriság
0.5
0.3 0.2
tav asz n y ár ô sz
0 .6
0.1
0 .4 0 .3 0 .2 0 .1
0
0
0-1
1-10
10-50 50-100
100-
0 -1
1 -1 0
1 0 -5 0
5 0 -1 0 0
100-
59. ábra Pterocomma rufipes kolóniaméreteinek alakulása mutualista hangyák hiányában (baloldali grafikon, 217 eset), ill. jelenlétében (jobboldali grafikon, 44 eset). A P. pilosum konoi egyedszámait tekintve tavasszal nincs számottevő különbség a gondozott és a hangyák nélküli kolóniák között (z=-0.323, Nh+=28, Nh-=50, n.s.). A kis számú, nyáron megjelenő kolóniáik mindegyikét látogatják hangyák. Ősszel ugyan kevesebb kolóniájukat észleltük hangyák társaságában, de ezek a csoportok szignifikánsan nagyobb létszámúak voltak (z=-2.393, Nh+=13, Nh-=59, p<0.05) (60. ábra). tavasz nyár ôsz
0.5
0.4 relatív gyakoriság
relatív gyakoriság
0.4 0.3 0.2 0.1
tavasz nyár ôsz
0.5
0.3 0.2 0.1 0
0 0-1
1-10
10-50 50-100
100-
0-1
1-10
10-50 50-100
100-
60. ábra Pterocomma pilosum konoi kolóniaméreteinek alakulása mutualista hangyák hiányában (baloldali grafikon, 109 eset), ill. jelenlétében (jobboldali grafikon, 47 eset). A különböző hangyafajok nyilvánvalóan nem egyformán viszonyulnak az egyes levéltetű fajokhoz, előzetes feltételezésünk szerint valamiféle preferenciát mutatnak bizonyos populációk irányába. Megvizsgáltuk tehát, hogy a fák lombozatában előforduló hangyafajok mely levéltetűfajokat látogatják inkább, és van-e különbség közöttük ebben a tekintetben. A 14. táblázatban foglaltuk össze az erre vonatkozó eredményeket, amelyben a fajpárok együtt-előfordulásainak esetszámát tüntettük fel.
14. táblázat Levéltetű- és hangyafajok együtt-előfordulásainak esetszáma évszakonként és egész évre nézve. Egész év LANI LABR LAFU DOQU FORM LEPT MYRM CAMP COTR SUM
Ch vit Ch nig Pt ruf Pt pil 129 9 10 19 5 29 21 3 0 28 22 6 5 1 1 2 0 0 1 0 0 4 1 0 1 0 0 210 41 46
Tavasz LANI LABR LAFU DOQU FORM LEPT MYRM CAMP COTR SUM
Ch vit
Nyár LANI LABR LAFU DOQU FORM LEPT MYRM CAMP COTR SUM
Ch vit
Ôsz LANI LABR LAFU DOQU FORM LEPT MYRM CAMP COTR SUM
Ch vit
Ch nig 50 10 8 3 2 0 0 0 0 73
Pt ruf 5 0 0 5 0 0 0 0 0 10
Ch nig
62 8 12 17 1 0 1 4 0 105
Pt ruf
Ch nig 17 1 1 8 2 2 0 0 1 32
Pt pil 9 20 0 5 0 0 0 0 0 34
4 5 3 16 1 0 0 1 0 30
C theo
Pt pil
T sal
C theo
SUM
T sal
82 36 19 15 2 1 1 0 0 156 SUM
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 T sal
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
178 69 38 61 8 3 2 5 1 365
0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
0 2 0 0 0 0 0 0 0 2 C theo
6 6 1 1 1 0 0 0 0 15
SUM 4 2 0 0 0 0 0 0 0 6
0 2 0 0 0 1 0 0 0 3
2 0 2 2 0 0 0 0 0 6 Pt pil
0 0 0 1 0 0 0 0 0 1
T sal 0 4 0 0 0 1 0 0 0 5
18 4 11 2 0 0 1 0 0 36
1 9 0 0 1 0 0 0 0 11 Pt ruf
0 0 0 1 0 0 0 0 0 1
C theo 26 10 14 5 1 0 1 0 0 57
69 24 17 35 3 0 1 5 0 154 SUM
4 2 0 0 0 0 0 0 0 6
27 9 2 11 3 2 0 0 1 55
A levéltetűfajok közül kihagytunk 3 fajt, amelyeket egyszer sem látogattak hangyák: a Cavariella aegopodii és a Pterocomma salicis egyébként is ritkán és kis egyedszámban
bukkantak fel, a Plocamaphis flocculosa brachysiphon kevés fán, inkább csak ősszel jelent meg, viszont nagy létszámú kolóniákat hozott létre. A hangyák érdektelenségének oka valószínűleg az ezeket a tetveket beborító vastag viaszréteg volt. Ritka esemény még a Cavariella theobaldi és a Tuberolachnus salignus látogatottsága, előbbinek oka lehet szintén a ritkasága, ill. heteröcikus tulajdonsága, utóbbi pedig kizárólag ősszel képez kolóniákat, amikor a hangyák aktivitása már alábbhagy. Mind a hangyák, mind a levéltetvek közül 4-4 faj az, amelyik aktívan vesz részt mutualisztikus interakciókban. Elvégeztük
e
8
faj
együtt-előfordulásának
egész
évre
vonatkoztatott
függetlenségvizsgálatát χ2-próbával. Eredményként erősen szignifikáns (p<0.001) eltérést kaptunk a nullhipotézistől, amely a fajok egymástól független kombinálódását mondja ki. A táblázat adataiból láthatjuk, hogy a Lasius niger messze a legeredményesebb hangyafaj a gondozási esetek számát tekintve, bár a L. brunneus eggyel több (összesen 6) levéltetűfajt látogat. A levéltetűfajok közül minden szempontból kiemelkedik a Chaitophorus vitellinae, amelyet legtöbbször figyelhetünk meg hangyák társaságában, és ez az egyetlen faj, amely a lombozatban észlelt 9 hangyafaj bármelyikével előfordulhat. A leggyakoribb látogatója éppen az említett L. niger. Azt mondhatjuk, hogy a hangya-levéltetű kapcsolatok közül körülbelül minden harmadik e két faj között zajlik. Egymásra vetítettük a fajpár egyedszám változási görbéit: tavasszal mindkét populáció létszáma növekszik, de júniustól ellentétes irányúak az egyedszámváltozások (61. ábra). A L. niger a Pterocomma fajok közül a P. pilosum konoi-t részesíti előnyben, míg a L. brunneus a P. rufipes kolóniáit gondozza inkább. Mintha a két Lasius faj felosztaná egymás között a két rokon levéltetű fajt. Erre a két fajpárra is végeztünk függetlenségvizsgálatot χ2-próbával, szintén szignifikáns eredményt kaptunk (p<0.01). A L. fuliginosus legtöbbször a Ch. vitellinae és a P. pilosum konoi kolóniáin fordul elő. A Dolichoderus quadripunctatus szintén a Ch. vitellinae kolóniáit látogatja legtöbb esetben, de figyelemre méltó, hogy ez a hangyafaj a fő gondozója a Ch. salijaponicus niger populációnak. További 5 hangyapopuláció (Formica spp., Leptothorax spp., Myrmica spp., Camponotus fallax, Colobopsis truncatus) esetében ritka esemény a levéltetű kolóniák látogatása, ekkor főként Ch. vitellinae csoportjain fordulnak elő. Évszakokra bontva a hangyák levéltetű preferenciáját megállapítható, hogy tavasszal a Lasius fajok nagyjából az egész évre leírt módon viselkednek. A D. quadripunctatus még viszonylag kevés esetben fordul elő levéltetveken, ekkor főként a Ch. salijaponicus niger és P. rufipes kolóniákon figyelhető meg. Nyáron kiemelendő, hogy a L. niger szinte kizárólag a Ch. vitellinae
kolóniáit látogatja. A D. quadripunctatus egyforma mértékben gondoskodik a két Chaitophorus fajról. Ősszel lényegesen kevesebb mutualisztikus interakció fordul elő, mint a megelőző időszakokban, ekkor a fő gondoskodó hangya fajok: L. niger, L. brunneus és D. quadripunctatus, a leggyakrabban gondozott levéltetű fajok: Ch.
6000
120
5000
100
4000
80
3000
60
2000
40
1000
20
11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
4/20
5/4
0 4/7
0
LANI
Ch vit
vitellinae és P. pilosum konoi.
61. ábra A Chaitophorus vitellinae (üres körök) és a Lasius niger (kitöltött körök) egyedszámváltozásai a fűzfák lombozatában. A levéltetűfajok között nagy különbségek várhatók a hangyákhoz fűződő viszonyaikban, nem egyformán igénylik a mutualista partner jelenlétét. Sőt, az interakció erőssége időben is változhat az egyes fajoknál. Ennek felderítésére megvizsgáltuk a 4 leggyakrabban gondozott levéltetűfajnál a látogatott és az önálló kolóniában élő levéltetvek egyedszámarányait, és ezek változását az év során. A Ch. vitellinae fajnál tavasszal magas a hangyákkal előforduló egyedek aránya, míg nyáron csak mutualistákkal figyelhetők meg, ősszel viszont már kicsit több önálló kolónia is észlelhető, bár a többi fajhoz képest ekkor még mindig magas a gondozottak aránya (62. ábra). hnélkül hval
Ch vit
6000
egyedszám
5000 4000 3000 2000 1000 11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
0
62. ábra Chaitophorus vitellinae: hangyák által gondozott ill. nem gondozott kolóniák egyedszámarányainak változása az év során.
A Ch. salijaponicus niger tavasszal vegyes képet mutat: kora tavasszal inkább hangyák társaságában, később nélkülük találkozhatunk velük. Nyáron kizárólag hangyákkal, ősszel pedig zömmel mutualisták nélkül fordulnak elő kolóniáik (63. ábra). hnélkül hval
Ch nig
400
egyedszám
300 200 100
11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
0
63. ábra Chaitophorus salijaponicus niger: hangyák által gondozott ill. nem gondozott kolóniák egyedszámarányainak változása az év során. A P. rufipes faj esetében egész évben viszonylag alacsony a gondozottak aránya, csak a tavaszi és az őszi csúcs idején magasabb kissé a gondozás aránya, ám ekkor sem éri el az 50%-ot. Kivételes a június 14-ei időpont, amikor ugyan kevés egyedet találtunk, de szinte minden kolóniájukat gondozták hangyák (64. ábra). A P. pilosum konoi viselkedése hasonló az előző fajéhoz, azzal a különbséggel, hogy kicsit nagyobb arányú a gondoskodás kora tavasszal és az őszi csúcs idején (65. ábra). hnélkül hval
Pt ruf
3500
egyedszám
3000 2500 2000 1500 1000 500 11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
0
64.ábra Pterocomma rufipes: hangyák által gondozott ill. nem gondozott kolóniák egyedszámarányainak változása az év során.
hnélkül hval
Pt pil 3500
egyedszám
3000 2500 2000 1500 1000 500 11.10.
10.27.
10.13.
09.29.
09.14.
08.30.
08.10.
07.12.
06.29.
06.14.
06.01.
05.18.
05.04.
04.20.
04.07.
0
65. ábra Pterocomma pilosum konoi: hangyák által gondozott ill. nem gondozott kolóniák egyedszámarányainak változása az év során. Évszakonként, vagyis három alkalommal az év során (április 7-én, június 29-én és október 27-én) felmértük a fák törzsén mozgó hangyák mennyiségét. Ezt összehasonlítottuk az adott időpontokban a lombkoronában, levéltetű-kolóniákon megfigyelt hangyák mennyiségével. Általánosságban elmondható, hogy a fatörzsön 1-1 perces számlálással sokkal több egyed észlelhető, mint a lombkoronában 10 hajtás átvizsgálásával. Ezért az összehasonlításkor a hangyafajok egymáshoz viszonyított egyedszámarányait vettük figyelembe, a fatörzsön és a lombkoronában külön-külön. Általában a törzsön és a lombozatban is ugyanazok a fajok dominálnak, de esetenként arányaik eltérhetnek. Tavasszal például a D. quadripunctatus jóval nagyobb arányban figyelhető meg a lombozatban, mint a fák törzsén. (Ez a másik két időpontban is érvényes erre a fajra.) A L. brunneus viszont alulreprezentált a lombozatban (66. ábra). Nyáron azonban ez éppen az ellenkezőjére fordul, és a másik két Lasius faj dominanciája kisebb a kolóniákon, mint a fatörzseken. Ősszel megfigyelhető a L. niger vezető szerepe mind a lombkoronában, mind a fák törzsén, L. fuliginosus egyedek már csak a törzsön találhatók, míg a D. quadripunctatus dolgozói szinte kizárólag a lombozatban.
relatív gyakoriság
f a - lt tö r z s
0 4 .0 7 .
0 .6 0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1
COTR
CAMP
MYRM
FORM
LEPT
f a - lt tö r z s
0 6 .2 9 .
0 .5 relatív gyakoriság
DOQU
LABR
LANI
LAFU
0
0 .4 0 .3 0 .2 0 .1 COTR
CAMP
MYRM
FORM
DOQU
LABR
LANI
LEPT
f a - lt tö r z s
COTR
CAMP
MYRM
LEPT
FORM
LABR
LANI
DOQU
1 0 .2 7 .
0 .7 0 .6 0 .5 0 .4 0 .3 0 .2 0 .1 0 LAFU
relatív gyakoriság
LAFU
0
66. ábra A fák törzsén és a lombozatban, a levéltetű-kolóniákon észlelt hangyák relatív gyakorisága. Érdekes jelenség a különböző hangyafajok együttes előfordulása a levéltetűkolóniákon. Összesen 5 alkalommal figyeltük meg, egyszer nyáron (P. rufipes lárvákon), négyszer ősszel (Ch. vitellinae kolóniákon). Az esetekben közös, hogy az egyik partner mindig L. niger. A másik hangya Formica spp., Leptothorax spp. vagy Colobopsis truncatus egy-egy egyede.
Megfigyeléseink szerint változik az év során a parazitoidokkal fertőzött levéltetvek aránya a populációkban. A két leggyakoribb genusnál (Chaitophorus és Pterocomma) vizsgáltuk ezt.
300
0.1
fertôzöttség
200
0.06
150 0.04
100
0.02
hangya egyedszám
250
0.08
50
11/10
10/27
10/13
9/29
9/14
8/30
8/10
7/12
6/29
6/14
6/1
5/18
5/4
4/20
0 4/7
0
Ch Pt hangya
67. ábra Chaitophorus és Pterocomma fajok parazitáltsági arányának és a gondoskodó hangyák aktivitásának változása. Jellegzetes dinamikát mutat a fertőzött egyedek számának változása, 4 ill. 3 csúccsal az év során. A Chaitophorusoknál akkor magasabb a fertőzöttségi arány, amikor a populációk létszáma is nagyobb. A Pterocomma fajoknál éppen fordítva, a nyári minimális populációméretek idején szökik magasra a parazitáltság. Ha a fertőzöttségi arányok görbéire vetítjük a hangyák egyedszámváltozásait, akkor azt tapasztaljuk, hogy nincs különösebb összefüggés a két változó között (67. ábra).
Diszkusszió I. Levéltetű populációk térbeli mintázata A két vizsgálati területen összesen 9 levéltetűfaj 85212 egyedét gyűjtöttük be. Az adatok faunisztikai értékelése nem könnyű, mert a hazai aphidológusok többsége növényvédelmi kutatásokat végez. A természetes vagy természetközeli élőhelyek fűzfáin élő levéltetvek még a faunisztikai adatokat gyűjtő kutatók látóköréből is kiesnek. Halmágyi (1974) a Chaitophorus truncatus és az Aphis farinosa fajokat említi Salix alba-ról a hazai fauna kevéssé ismert fajaira vonatkozó tanulmányában. Ugyanitt írja, hogy a Ch. vitellinae kolóniáit két esetben figyelte meg Salix sp. fiatal ágain. Andrásfalvy (1978) tanulmányában csak a Cavariella theobaldi fajt említi Salix alba-n. Az általunk talált fajok közül leírja még a C. aegopodii, a Chaitophorus salijaponicus niger és a Pterocomma salicis fajokat, de más fűzfajokról. Ripka Géza (1993, 1997, 1998) munkatársaival díszfák és díszcserjék levéltetű faunáját kutatva 7 levéltetűfajt talált fehér fűzön főként Budapesten és környékén. Érdekesség, hogy az általunk talált 9 faj közül mindössze 4-et említ (Chaitophorus salijaponicus niger, Pterocomma pilosum konoi, Cavariella aegopodii, Tuberolachnus salignus); a leggyakoribb, kártevő fajként az Aphis farinosa-t jelöli meg, amelyet mi nem észleltünk. A fenti tanulmányok igen széleskörűek, számos gazdanövény vizsgálatára kiterjedtek, éppen ezért az egyes növényfajokra vonatkozó adatok esetlegesek. Így fordulhat elő, hogy a mi vizsgálatainkban szereplő legnagyobb egyedszámú levéltetűfajok hazai előfordulásáról (Chaitophorus vitellinae, Pterocomma rufipes) gyakorlatilag nincsen adat. A fitofág rovarok élőhely választásában fontos szerepet játszik a tápnövény minősége (Crawley, 1983, Kareiva, 1986, Bernays & Chapman, 1994). A levéltetvek számára fontos floém nedv összetétele a különböző növényi részek között is változik (Nowierski & Gutierrez, 1986, Jackson & Dixon, 1996, Del-Claro & Oliveira, 1999). A tápnövény minőségének pontos mérése rendkívül nehéz feladat, ráadásul a levéltetűfajok igényei is jelentősen különbözhetnek. A tápnövény minőségének becslését indirekt módon is el lehet végezni. Például Epilobium=Chamaenerion angustifolium esetében a növény magasságával jelezték a minőséget, mivel ez szignifikáns korrelációban volt a levéltetvek fejlődési idejével, az ivarérett egyedek méretével, az embriók számával és méretével (Cushman & Addicott, 1989, Breton &
Addicott, 1992a). A fűzfák méretbeli tulajdonságainak figyelembevételekor egyrészt a tápnövény minőségét, másrészt az “élőhelysziget” nagyságát kívántuk jellemezni. Az elszórt fák a rovarpopulációk számára “szigetekként” működnek, amelyekre jellemző, hogy az immigráció véletlenszerű (Southwood & Kennedy, 1983). Ezek a “szigetek” nem analógok a valódi szigetekkel, mert a rovarok válogatnak a fák között, tehát a kolonizáció nem random. Az Inérháti réten mindkét vizsgált évben bebizonyosodott, hogy a legfőbb faktor a levéltetvek kolonizációja és fennmaradása szempontjából a gondoskodó hangyák jelenléte (Molnár et al., 2000). A területen korábban végzett vizsgálatok szerint a fűzfákon élő hangyák metaközösségének mintázatát a következő tényezők határozzák meg: a fák törzsének átmérője, a vízzel való elárasztás, a szomszédos fák távolsága, a Lasius fuliginosus gazdafajának jelenléte és a levéltetvek prezenciája ill. denzitása. Igen fontos szerephez jut még az interspecifikus kompetíció, amely mozaikos elrendeződést eredményez (Gallé et al., 1995). A hangyák levéltetvek túlélésére és szaporodására gyakorolt pozitív hatását számos kutató kimutatta (pl. Skinner & Whittaker, 1981, Sudd, 1987, Fowler & MacGarvin, 1985, Cushman, 1991, Cushman & Addicott, 1991, Fischer et al., 1997, Dixon, 1998, Flatt & Weisser, 2000, Yao et al., 2000). Azonban a levéltetvek előnye nem mindig egyértelmű ebben az interakcióban, ugyanis a denzitásuk növekedésével a hangyák átválthatnak a gondoskodásból predációba (Cushman & Addicott, 1991, Sakata, 1994, 1995). A hangya-levéltetű mutualizmus alakulásában közvetítő szerepet játszhat a gazdanövény (Breton & Addicott, 1992). Bristow (1991) vizsgálatai szerint a hangyák szívesebben látogatták a bimbókon táplálkozó kisebb levéltetű-kolóniákat, mint a levelek sűrűbb kolóniáit, valószínűleg a mézharmat kémiai differenciái miatt. Összességében megállapítható, hogy a levéltetvek habitat szelekciója leginkább a gondoskodó hangyák jelenlétének és egyedszámának megfelelően valósul meg. Főként igaz ez az inérháti területre. Kiskőrösön a lombkorona területe is fontos tényezőnek tűnik elsősorban a Pterocomma rufipes esetében. A hangyák jelenlétének pozitív hatása a levéltetvek habitat szelekciójára úgy képzelhető el a mechanizmus szintjén, hogy a kolonizáló egyedeket ill. kis csoportokat már látogatják a mutualisták. Pterocomma populifoliae kolóniák esetében kimutatták, hogy fennmaradásuk valószínűbb, ha az első héten rájuk találnak a hangyák (Dixon, 1998). A kolóniák életének későbbi sorsában a hangyák szerepe a diszperzióban mutatkozik, ugyanis hangyák jelenlétében kevesebb szárnyas egyed keletkezik. A mutualisztikus interakciók különböznek egymástól erősségükben és szimmetriájukban (Cushman & Addicott, 1991). Esetünkben (legalábbis az inérháti
területen) úgy tűnik, hogy a levéltetvek jobban függenek a hangyáktól, mint fordítva, mert a térbeli mintázatukat szinte kizárólag a hangyák jelenléte és egyedszáma szabja meg, míg a hangyák megtelepedése a fákon több tényező függvénye. Megjegyzendő, hogy a tápnövények minőségének exaktabb vizsgálata kívánatos volna. Bár Collins et al. (2001a) vizsgálatai szerint a Tuberolachnus salignus faj egyedei nem mutattak gazdapreferenciát a Salix viminalis különböző klónjai között. A kiskőrösi Szücsi-réten nem olyan erős a mutualisztikus interakció a hangyák és a levéltetvek között, hogy ez meghatározná ez utóbbiak habitat szelekcióját, a térbeli elrendeződésük inkább véltelenszerűnek tekinthető. Természetesen különbség van az egyes fajok élőhely szelekciós szempontjaiban. A Chaitophorus vitellinae számára legfontosabb a mutualisták jelenléte, az említett P. rufipes számára pedig a legkevésbé. Ez utóbbi faj részt vesz ugyan mutualisztikus interakciókban, de a hangyák nagyszámú jelenlétét nem kedveli. A legközelebbi fák levéltetű együttesei alapján megállapított hasonlóságokban különbség van a két terület között. Szignifikáns összefüggést csak az Inérháti réten tapasztaltunk, ez egyrészt a hangyák, főleg a Lasius fuliginosus térbeli elrendeződésével magyarázható, másrészt Kiskőrösön sokkal szórtabban helyezkednek el a fák. Korábban említettük, hogy a hangyapopulációk térbeli elrendeződésére jelentős hatással van az interspecifikus kompetíció. Természetesen a levéltetvek, mint növényevő
rovarok
esetében
nem
beszélhetünk
klasszikus
értelemben
vett
kompetícióról, hiszen nincs limitáló resource és populációik nem-egyensúlyi helyzetben vannak (Hajek & Dahlsten, 1986). Ám számos kutató kimutatta, hogy szomszédos homoptera-kolóniák között intra- és interspecifikus kompetíció lehet a hangyák szolgálataiért, mivel a hangyákat a gazdagabb mézharmatforrások vonzzák (Sudd, 1987, Cushman & Addicott, 1989, 1991, Cushman & Whitham, 1991, Dixon, 1998, Sakata & Hashimoto, 2000). Cushman & Addicott (1989, 1991) szerint bizonyos térbeli elrendeződésnél a mutualistákért folytatott kompetíció fontos szervező erő lehet a homoptera együttesek szerkezetének kialakításában, és kihat a mutualizmus erősségére és
térbeli
mintázatára
is.
A
fűzfákon
élő
levéltetű
populációkon
végzett
függetlenségvizsgálat alapján nem állapíthatunk meg ilyen jellegű interspecifikus interakciót, bár megbízhatóan csak kísérletes módon lehetne kimutatni. A többváltozós adatelemzések segítségével a fűzfák hangyaközösségeinek és levéltetű-együtteseinek
hasonlóságait
vetettük
össze.
A
rendelkezésre
álló
szakirodalomban nem találtunk ehhez hasonló analízist. A két terület között jelentős különbséget tapasztaltunk, amikor a fák hangyák és levéltetvek alapján képzett
hasonlósági mátrixait hasonlítottuk össze. A pozitív korreláció az Inérháti réten azt jelzi, hogy a hangyák alapján hasonlóbb fűzfák a levéltetvek alapján is hasonlóbbak. Ez valószínűleg a hangya- és levéltetűfajok szorosabb kötődésének köszönhető. A kiskőrösi területen a főbb mutualista hangyafajok körülbelül egyforma intenzitással vesznek részt az interakciókban, és a levéltetű preferenciájuk sem annyira kifejezett. A fűzfák klasszifikációs és ordinációs elemzése alapján mindkét területen ki lehet zárni a térbeliség szerepét a hasonlóságok alakulásában. Előzetes ismereteink alapján nem meglepő, hogy a hangya populációk sokkal jobban elkülönítik a fákat, mint a levéltetű populációk, mivel a hangyák az interspecifikus kompetíciónak köszönhetően mozaikos elrendeződést mutatnak (Gallé et al., 1995). Gallé (1979) gyepcönózisokban a hangyafajok között minden esetben “contest” típusú kompetíciót állapított meg a levéltetvekért. A levéltetűfajok között nincs semmifajta összeütközés sem a táplálékért sem a mutualistákért, ezért populációik szabadon kombinálódhatnak a fűzfákon. Legfeljebb néhány faj hangyákhoz való kötődése tükröződik a sokváltozós analízisek eredményeként, de csak kevés fán. A gondoskodó hangyák levéltetű abundanciára gyakorolt pozitív hatása jól ismert (ld. fent), de a fajszámra vonatkozó kutatások jóval ritkábbak. Fowler & MacGarvin (1985) kimutatták, hogy a Formica lugubris hangyafaj jelenléte nyírfán megváltoztatta a növényevő rovarközösséget; a teljes fajgazdagságot csökkentette, miközben a levéltetű populációk nagysága rendkívül megnőtt. Sudd (1987) szerint egy alkalmas hangyafaj jelenléte egy növényen lehetővé teszi a levéltetvek kolonizációját ill. a populációméret növekedését. Vizsgálataink során azt tapasztaltuk, hogy a mutualista hangyák jelenléte a levéltetvek fajszámára is jótékonyan hat. Ennek valószínűleg az lehet a magyarázata, hogy a hangyák nem igazán válogatnak az általuk gondozott levéltetűfajok között, és mivel a kolóniák fennmaradása valószínűbb mutualisták jelenlétében, több kolónia és így több faj lehet jelen az általuk elfoglalt fákon. A fehér fűzön élő levéltetűfajok mindegyikénél fakultatív myrmekofiliáról beszélhetünk. Mégis jelentős különbség van e fajok hangyákhoz fűződő viszonyaiban. Bizonyos myrmekofil fajoknál anatómiai adaptáció figyelhető meg; kevéssé fejlett potrohcsövek, redukált farkocska, vékony viaszborítás (Hölldobler & Wilson, 1990). Esetünkben ezek a tulajdonságok leginkább a Chaitophorus fajokra jellemzők, amelyek közül a Ch. vitellinae a legkedveltebb a hangyák körében. A Ch. salijaponicus niger valószínűleg a ritkasága és az eltérő kolonizálási stratégiája miatt kevésbé látogatott.
Különbség lehet a levéltetűfajok mézharmat termelésében is. Fischer et al. (1997) kimutatta, hogy Lasius niger dolgozók eltérően preferáltak három, Tanacetum vulgare-n élő levéltetűfajt. A kolóniákat különböző intenzitással látogatták, és ez kapcsolatban volt a levéltetvek által termelt mézharmat mennyiségével. Ugyanezen a fajegyüttesen Völkl et al. (1999) a mézharmat fajonként különböző összetételét hozta összefüggésbe a L. niger preferenciáival. Természetesen a hangyafajok sem egyformán vesznek részt mutualisztikus
interakciókban,
különböznek
a
gondoskodás
sajátságaiban
(Novgorodova & Reznikova, 1996). Gallé (1979) szerint például a Lasius fajok (L. niger, L. alienus) levéltetű látogatása és gondozása jobban organizált, mint a Formica cunicularia-é. Az általunk megfigyelt hangyafajok közül kiemelkedik a L. fuliginosus jelentősége, ez a faj gondozza legintenzívebben a levéltetű-kolóniákat a fűzfákon. Tömeges jelenléte az inérháti területen alapvetően meghatározza a levéltetvek élőhely szelekcióját és térbeli mintázatát. Kiskőrösön csak egyetlen fán volt jelen, ezzel magyarázható, hogy habár ugyanazok a levéltetűfajok fordulnak elő a két területen, mégis kissé eltérő szempontok szerint valósul meg a habitat szelekció és a térbeli diszpergáltság. Ezen a területen is minden fán jelen vannak a mutualista hangyák, de a három gondoskodó faj (L. niger, L. brunneus és Dolichoderus quadripunctatus) körülbelül azonos intenzitással látogatja a kolóniákat, és ez nem mérhető össze a L. fuliginosus fajéval. II. Térbeli mintázatok vizsgálata az időben A términtázat időbeli változásának ismerete további információkkal szolgál a levéltetvek diszperziós viselkedéséről. Növényközösségek foltdinamikájának vizsgálata során dolgozta ki van der Maarel & Sykes (1993) a körhinta modellt (“carousel model”), amely egy adott terület átlagos és kumulatív fajszámát időről időre összehasonlítva jellemzi a közösséget térdinamikai szempontból. A fajok kumulatív frekvenciájának változásával a mobilitásukat írja le, és a növényfajokat tipizálja ez alapján (van der Maarel, 1996). Az elszórt fűzfák alkotta foltos élőhelyen megpróbáltunk hasonló analíziseket elvégezni a levéltetvek fajkompozícióinak időbeli vizsgálatával. Megállapítható, hogy a területen élő levéltetvek mobilisak, legalábbis a gyakori fajok tavasztól őszig szinte az összes élőhelyfoltot “bejárják”. Az egyes fajok között e tekintetben is különbségek vannak. A kumulatív frekvenciákra vonatkozó
eredmények alapján leginkább mobilisnak tartjuk a Pterocomma spp. és Tuberolachnus salignus fajokat. A levéltetűfajok évszakonkénti klasszifikációja a térbeli elrendeződésük alapján azt a tapasztalatunkat támasztja alá, mely szerint nincs közösségszervező kapcsolat a fehér fűzön élő levéltetűfajok között. Ugyan előfordulhatnak különböző fajú kolóniák egy hajtáson, de ebben az esetben eltérnek a táplálkozásuk helyében. Ezzel összhangban van Hajek & Dahlsten (1986) vizsgálata: egy nyírfogyasztó levéltetű guildnél állapították meg a tápnövényen belüli eltérő kolonizációt. A fajok a levéllemezen, az elsődleges vagy másodlagos levélereken, a levélnyélen, ill. az egy időben jelenlevő fiatalabb és idősebb leveleken táplálkoztak. Haltrich (1997) almafán élő levéltetvek esetében figyelte meg, hogy a különböző fajok a lombkorona eltérő (alsó-felső, külsőbelső) régióit preferálják. A fűzfán élő fajok esetében nem jegyeztük föl a táplálkozás helyét, de a szakirodalom és tapasztalataink alapján elmondhatjuk, hogy hasonló módon osztják fel a tápnövény egyes részeit. Az év során nem változnak lényegesen a levéltetvek habitat szelekciós szempontjai. A hangyákhoz legkevésbé kötődő Pterocomma rufipes nagyobb valószínűséggel kolonizál nagyobb lombozatú fákon (Bernays & Chapman, 1994). A Chaitophorus vitellinae fajnál figyelhetünk meg évszakos változást a fűzfák tulajdonságaival számított korrelációkban. Nyáron kolóniáik fennmaradásának esélye növekszik nagyobb számú mutualista jelenlétében. Ebben a levéltetvek számára kedvezőtlen időszakban megnő a gondoskodás jelentősége a hangyákkal legszorosabb (de még mindig erősen fakultatív) interakcióban levő faj esetében. A várakozásainknak megfelelően Kiskőrösön egyik hangyafaj sem befolyásolja a fűzfákon megtelepedő levéltetvek diverzitását. Ezen a területen már korábban említettük, hogy a három fő mutualista (Lasius niger, L. brunneus és Dolichoderus quadripunctatus) nagyjából egyforma intenzitással vesz részt a levéltetvekkel való interakciókban, amit ez a vizsgálat is alátámaszt. Szintén erre utal a korreláció hiánya minden évszakban a levéltetű- és hangya együttesek alapján képzett hasonlósági mátrixok között.
III. Levéltetvek populációdinamikája A mérsékelt éghajlati övön a legtöbb levéltetű faj szezonális dinamikáját egy tavaszi és egy őszi egyedszám-maximum jellemzi (Szalay-Marzsó, 1969, Dixon, 1977, 1987). A fehér fűzön általunk megfigyelt fajok többségénél is ilyen jellegű populációdinamikát tapasztaltunk (Molnár, 2003). Nem csak a heteröcikus fajok mutatnak két abundancia csúcsot, hanem azok is, amelyek egész életciklusuk során a fákon tartózkodnak. Az ilyen jellegű fluktuációkat a demográfiai ráták időbeli változásai okozzák (Kareiva, 1986). A levéltetvek teste gyengén szklerotizált, ezért fokozottan ki vannak téve a klimatikus faktorok hátrányos hatásainak. Következésképpen a környezeti tényezők befolyásolhatják a populációdinamikájukat. Wellings et al. (1985) 9 éven keresztül 8 platán levéltetű populációt vizsgált, és megállapította, hogy azonos években a különböző populációk egyedszámai szinkronizáltan változtak. Ebből arra következtetett, hogy az időjárásnak fontos szerepe van az egyedszám alakulásában. A különböző faktorok a levéltetvek életciklusának különböző fázisaiban fejtik ki a populáció denzitásra gyakorolt hatásukat. A Myzus persicae fajnál a klimatikus változók nem csak a fejlődési rátákat befolyásolják, hanem a repülési viselkedést és a természetes ellenségek aktivitását is (Bale et al., 1991). Thacker et al. (1997) vizsgálatai szerint a márciusi csapadék szignifikáns hatással van az Aphis fabae faj populációinak nyári denzitására az elsődleges tápnövény növekedésére gyakorolt hatásán keresztül. A növények nitrogén és szén anyagcseréjét is jelentősen befolyásolják a hőmérsékleti és csapadék viszonyok (Mattson, 1980). Számos vizsgálat támasztja alá, hogy a tápnövény minősége, a levelek N-tartalma meghatározó tényezője a levéltetű populációk kolonizálásának és növekedési rátájuknak (Mittler, 1958, Chambers et al., 1985, Weber, 1985, Honek, 1987, 1991, 1994, Kindlmann & Dixon, 1994, Stadler, 1995). Gabonanövényeket károsító levéltetveknél kimutatták, hogy a nyári repülési aktivitásra van hatással a tápnövény érése (Basky, 1998, Basky & Harrington, 2000). A kiskőrösi vizsgálataink szerint a csapadék mennyisége negatív hatással van a levéltetű populációkra, de ez a hatás valószínűleg indirekt. A klimatikus tényezők megváltoztatják a gazdanövény tápanyag minőségét, és ezen keresztül befolyásolhatják a levéltetű populációk növekedési rátáit. A csapadék szignifikáns negatív hatását a Pterocomma fajok esetében mutattuk ki. A hőmérséklet csak a Chaitophorus vitellinae faj abundancia változásait befolyásolta, a többi faj tolerálta a hűvösebb időjárást.
A diverzitás nyári csökkenésének magyarázata lehet egyrészt, hogy a heteröcikus fajok elhagyják a fő gazdanövényt ebben az időszakban, másrészt a többi faj egyedszáma is annyira lecsökken, hogy a kimutatható szint alatt marad. Nyáron a levéltetvek aestiválnak, vagy folytatják a reprodukciót, de az év elejéhez képest jóval alacsonyabb rátával (Dixon, 1977). Ez a jelenség összefüggésbe hozható a tápnövény minőségének változásával (Dixon et al., 1993). Egyetlen faj, a Ch. vitellinae dominanciája figyelhető meg ekkor, bár egyedszáma szintén lecsökken kissé. A koegzisztens levéltetűfajok különböző igényűek, és eltérő túlélési és szaporodási stratégiát folytatnak. A közös élőhelyet nem csak térben (eltérő táplálkozási helyek), hanem időben is többé-kevésbé felosztják. Emiatt tapasztaljuk a fűzfán élő levéltetű guild szezonális átrendeződését. A ritka fajok, vagyis a kevés fán előfordulók, szinte minden időszakban ritkának számítanak, a gyakori fajok viszont nagyobb mértékben változtatják a dominanciasorbeli pozíciójukat (ld. Tuberolachnus salignus). Az egyes fajok különböző igényeit és stratégiáit populációdinamikájuk jól tükrözi. Mivel a tápnövény minőségében előrejósolható szezonális trend fedezhető fel, és minden levéltetű nemzedék különböző feltételeknek van kitéve, ún. generáció specifikus stratégiák jellemzik a levéltetveket (Dixon, 1987, Kundu & Dixon, 1995). Ez az alapja jellegzetes szezonális dinamikájuknak. Annak ellenére, hogy ugyanazon a gazdanövényen élnek, a különböző levéltetűfajoknak más-más időbeli dinamikájuk lehet. Fajonként és az időben is változik a levéltetvekre ható biotikus és abiotikus faktorok relevanciája (Hales et al., 1997). Így lehetséges, hogy a fehér fűzön általunk talált 9 fajt 4 populációdinamikai típusba soroltuk. Természetesen eltérő a gazdanövényváltó fajok és a monöcikus levéltetvek populációdinamikája, de ez utóbbi csoportnál is elkülöníthetők különböző stratégiák. A fitofág állatok általában nem versengenek, de a közel rokon, hasonló viselkedésű, koegzisztens populációk között interspecifikus interakció folyhat a jobb minőségű táplálkozó helyekért (Kareiva, 1986, Petersen & Hunter, 2001). Ez befolyásolhatja a térbeli eloszlásukat és populációdinamikájukat is. Az időbeli elkülönülés az egyik redukáló tényezője az ilyen jellegű interakcióknak. Inbar et al. (1995) kimutatták az időbeli szeparációt egy gubacsképző levéltetű guild esetében. Vizsgálataik szerint tavasszal a fundatrixek eltérő időpontban kelnek ki, így különböző alkalmas leveleket foglalhatnak el (ld. még Inbar & Wool, 1995). Mi két Pterocomma fajnál vizsgáltuk az életciklusokban megnyilvánuló különbségeket. Tavasszal és ősszel is tapasztaltunk eltéréseket a morfológiai alakok megjelenésében, de más jellegűeket.
Tavasszal határozott időbeli eltolódás figyelhető meg a két faj különböző morfológiai alakjainak felbukkanásában. Az őszi csúcsok esetében nincs eltolódás, a P. pilosum konoi denzitása alacsonyabb, viszont hosszabb ideig van jelen a fűzfákon, mint a P. rufipes. A parazitoidok szerepének megítélése a levéltetvek populációdinamikájának kialakításában meglehetősen ellentmondásos. Tomanovic et al. (1996) szerint a parazitoidok képtelenek követni a levéltetvek populációnövekedését. Ezzel szemben Hales et al. (1997) azt állítják, hogy a parazitoidok jelentősebb hatást gyakorolnak a populációk denzitására, mint a ragadozók, ezért denzitásfüggő faktorként működhetnek (ld. még Behrendt, 1971). Weisser et al. (1997) vizsgálatai szerint az időjárási feltételek hatnak az Aphidius rosae életmenetére; a szél és a csapadék befolyásolja a parazitoid reproduktív sikerét és parazitálási mintázatát. A parazitoidok hatékonysága függ a levéltetűfajtól is. Vizsgálataink szerint a parazitoidok tavasszal és ősszel is a Pterocomma pilosum konoi fajt részesítik előnyben a P. rufipes fajjal szemben. Ez a preferencia lehet az egyik magyarázata e faj alacsonyabb őszi egyedszámának. III.1 Levéltetvek és hangyák együttes dinamikája Egy bizonyos gazdanövényen élő levéltetű populációk és kolóniáikat látogató hangyák között fennálló mutualisztikus interakció szezonális dinamikáját ezidáig komplexen nem vizsgálták. A kutatások főként két kapcsolatban lévő populáció legfeljebb néhány hónapos megfigyelésére terjedtek ki, kísérletesen bizonyítva a részt vevő felek előnyeit, ill. a hangyák hatását a homopterák populáció növekedésére vagy a természetes ellenségeik hatékonyságára (pl. Degen et al., 1986, Gruppe, 1990, Itioka & Inoue, 1996a, 1996c, Stechmann et al., 1996). Vizsgálataink során nélkülöztük a hangya-kizárásos kísérleteket, viszont lehetőségünk nyílt több levéltetű és hangya populáció együttes és összehasonlító elemzésére. Míg a levéltetvek esetében szezonális dinamikáról beszélhetünk, addig a hangyáknál az aktivitás és a látogatás intenzitása változik az év során. Eredményeinkből úgy tűnik, hogy a hangyák nem használják ki a tavaszi, de főként az őszi magas levéltetű diverzitást és abundanciát. A nyári egyedszám minimum idején a legaktívabbak, ekkor viszont maximálisan kihasználják a rendelkezésre álló forrásokat, szinte minden levéltetű kolónián megfigyelhetők. A homopterákkal együtt élő hangyák nyári táplálékkereső ill. gondoskodó aktivitási csúcsa az északi mérsékelt övben Nagy-
Britanniától Japánig kimutatható (Sakata, 1999, Sloggett & Majerus, 2000, Lenoir, 2002). A hangyák kevéssé tolerálják a hűvös, csapadékos időjárást, ezzel magyarázható aktivitásuk őszi hanyatlása. Ha ebben az időszakban előfordulnak a lombkoronában, szinte kizárólag levéltetű-kolóniákon találhatók. Camponotus fajokon figyelték meg Észak-Amerikában, hogy a hangyakolóniában vannak olyan egyedek, amelyek szerepe a levéltetvek gondozása, védelme, ezek hosszú ideig (10 nap) tartózkodhatnak a kolóniákon (akár zordabb időjárás ellenére is), és transzportra specializálódott egyedeknek adják át a mézharmatot (Tilles & Wood, 1986). Gallé (szóbeli közlés) Ásotthalmon végzett vizsgálatai szerint a levéltetveket látogató Formica pratensis egyedei morfológiailag mind a kisebb termetű táplálékkereső, mind a nagyobb katonák közül kerülnek ki, a funkció azonban állandó: jelölt egyedek kb. 2 hónap múlva is ugyanazon a levéltetű-kolónián tartózkodtak. Vizsgálatainkból megállapítható, hogy a levéltetvek szezonális dinamikája és a hangyák aktivitása az év során nem igazodik egymáshoz. Az eddigiekből következik, hogy a populációk közötti interakciók fakultatív jellegűek és időben változó erősségűek. Ezt a megállapításunkat a fehér fűzön élő levéltetű és hangya koalíciók alábbi vizsgálataival is alátámasztottuk. A területünkön jelenlévő hangyafajok közül kiemelkedik a Lasius fajok gondoskodó szerepe. Közülük is legerősebb mutualista a L. fuliginosus, bár nem ez a faj a legjelentősebb, mivel csak egyetlen fán kolonizált. A legelterjedtebb és a legjelentősebb levéltetű látogató faj a L. niger volt. Ez a faj egyébként világszerte fontos mutualista partnere a legkülönbözőbb levéltetűfajoknak, így gyakori szereplője a mutualizmussal foglalkozó tanulmányoknak (pl. Starý, 1987, Gruppe, 1990, Völkl, 1992, Itioka & Inoue, 1996b, Sakata, 2000). A levéltetvek látogatásának szezonális mintázata nagyon hasonló a L. brunneus és a Dolichoderus quadripunctatus fajoknál. Ez utóbbi faj szerepe a nyári időszakban meglepően kiemelkedő, ugyanis egy gyenge kompetítor fajról van szó, amely nem igazán ismert levéltetű gondozóként. Ebben az évszakban valószínűleg azért a legmagasabb az aránya a mutualisták között, mert nagyszámú dolgozóval látogat egy-egy levéltetű-kolóniát. A területen élő Formica fajok csak alkalmi látogatói a kolóniáknak, csakúgy mint a Leptothorax fajok, amelyekről ismert, hogy gyengébb kompetítorok lévén inkább a lecsöpögő mézharmattal táplálkoznak. A homopterák és hangyák közötti mutualizmus denzitásfüggésének megítélése ellentmondásos. Számos hangya-kizárásos kísérlettel igazolták, hogy a növényszívogató rovarok túlélésére, populáció növekedésére, ill. abundanciájának alakulására pozitív
hatást gyakorol a gondoskodó hangyák jelenléte (pl. Bristow, 1984, Gruppe, 1990, Itioka & Inoue, 1996a,c), de az vitatott, hogy a kisméretű vagy a nagy kolóniák nyeresége nagyobb. Addicott (1979) Aphis varians fajnál kimutatta, hogy a kis kolóniák többet profitálnak a hangyák gondoskodásából. Ez a jelenség szerinte kétféleképpen magyarázható: egyrészt a hangyák táplálékigénye korlátozott, másrészt nem tudják számban követni a levéltetű-kolóniák gyakran exponenciális növekedését. Cushman & Whitham (1989) viszont azt állítják, hogy a Publilia modesta kabócafaj esetében a nagy aggregációk nyeresége nagyobb volt a Formica altipetens hangyafajnak köszönhetően. Általánosítva a következő mechanizmusokkal magyarázzák ezt: a nagyobb aggregációk több mézharmatot termelnek, így aránylag több hangyát vonzanak; tapasztalat alapján a nagy kolóniákon agresszívebbek a hangyák; a jó minőségű tápnövényen nagyobb aggregációk vannak, itt nagyobb a mézharmat mennyisége és/vagy magasabb az aminosav és cukortartalma. Amennyiben a hangyák érzékelik a kvantitatív és kvalitatív különbségeket, akkor a jó minőségű növény kolóniáit preferálják, vagy agresszívabban védik őket. Sakata (1999, 2000) szerint a hangyák hatása a levéltetvek létszámára a szituációtól függően lehet pozitív és negatív is; ez a hangyák igényétől, a levéltetvek számától, mézharmat termelésétől, ill. a jelenlevő konkurrens cukorforrásoktól (más levéltetűfajok, extraflorális nektáriumok) függ. A fehér fűzön végzett vizsgálataink során várakozásunk az volt, hogy a levéltetvek kolóniaméretével nő a látogató hangyák száma. Eddigi populációdinamikai tapasztalataink alapján sejtettük, hogy szezonális különbségek adódnak ebben a tekintetben is. A három vizsgált hangyafaj esetében minden évszakban pozitív trendet fedezhettünk fel a két változó között, de bizonyíthatóan csak nyáron, az intenzív gondoskodás időszakában mutatható ki pozitív összefüggés a Lasius brunneus és a Dolichoderus quadripunctatus fajokon, ill. a L. niger-en tavasszal. Egyébként nincs detektálható kapcsolat a kolóniaméret és a hangyák egyedszáma között. Ez arra utal, hogy változó számú hangya látogat különböző méretű levéltetű-kolóniákat; már megjelennek a néhány egyedből álló csoportokon (ezek fennmaradása valószínűbb lesz ezáltal), ill. a nagyon nagy létszámú kolóniákat már nem tudják kezelni. A nyári időszakban tapasztalható egyértelmű pozitív kapcsolat azzal magyarázható, hogy ekkor átlagosan kisebb méretűek a levéltetű-kolóniák, jobban összemérhetők a hangyák igényeivel, ilyenkor érdemesebb a nagyobb létszámú kolóniát többen látogatni. A hűvösebb évszakokban a hangyák gyengébb aktivitása és az interakciók fakultatív jellege miatt nem kapjuk meg a várt összefüggést.
Az időben változó erősségű mutualisztikus interakcióknál is természetesen megfigyelhető a fajspecifikus hatás, az egyes részt vevő fajok nem egyformán viszonyulnak a partnereikhez, és a kapcsolat erőssége időben is változik. A mutualizmusnak ez az aszpektusa jól ismert, de meglepően kevéssé kutatott, legfeljebb 2-2 faj vizsgálatára szorítkoznak (Bristow, 1986, Sakata, 1999). Megpróbáltuk ezt a témát körüljárni a fehér fűzön élő fajok közül a 4-4 leggyakoribb levéltetű- ill. hangyafaj esetében. Mind a négy levéltetűfajról elmondható, hogy tavasszal a kolóniaméretükre nincs hatással a hangyák jelenléte. Ez az intenzív populáció növekedés időszaka; a természetes ellenségek még kevéssé aktívak ill. elterjedtek, és még a hangyák látogatása sem gyakori jelenség. Nyáron két faj (Chaitophorus salijaponicus niger, Pterocomma pilosum konoi) kizárólag hangyák jelenlétében fordul elő, a másik két faj látogatottsága is 80-90%-os. A hangyák legaktívabb időszaka ez, viszont aránylag kevés a levéltetű-kolónia, így a kevésbé preferált fajok is részesülnek a gondoskodásban, ill. táplálékforrásként szolgálhatnak. Ez abból is látszik, hogy ősszel két fajt az előbbiek közül (Ch. salijaponicus niger, P. rufipes) egyáltalán nem látogatnak hangyák. Ellenben a preferált fajoknál (Ch. vitellinae, P. pilosum konoi) kimutatható pozitív korreláció a kolóniaméret és a mutualisták egyedszáma között, amely jelentheti azt, hogy jobban megéri ekkor a hangyáknak a nagyobb méretű kolóniákat látogatni. Az eddigi eredményekből is látható, hogy a hangyafajok válogatnak a levéltetűfajok között, és a levéltetűfajok is különböznek abban a tekintetben, hogy mennyire vesznek részt mutualisztikus interakciókban. Az is kiderült, hogy a preferenciaviszonyok változnak az év során. Ezt alátámasztottuk a fajpárok évszakos együtt-előfordulásának függetlenségvizsgálatával is. E megállapítások összhangban vannak korábbi vizsgálatokkal. Henderson & Jeanne (1992) szerint a levéltetvek elterjedése meghatározza a táplálékkereső hangyák eloszlását. A Formica montana hangyafaj dolgozói egy észak-amerikai prérin sok növényfajt és még több Homoptera fajt látogattak, a különböző évszakokban mást-mást preferáltak. A Guayaquila xiphias (Membracidae) kabócafajt a brazil szavannán 7 hangyafaj látogatta, amelyek különböztek a kabócák túlélésére és fekunditására gyakorolt hatásukban (Del-Claro & Oliveira, 2000). A különbségek okaiként a hangyák agresszivitásbeli és a napi aktivitásukban mutatkozó különbségeit jelölték meg. A hangyák mutualista szerepe az évek között is változhat például a predátorok abundanciájától függően (Cushman & Whitham, 1989). Az évszakos különbségek abból is adódhatnak, hogy a hangyafajok
utódgererációik nevelésekor állati eredetű táplálékot igényelnek, és ennek ideje és tartama az egyes fajoknál más és más (Starý, 1987). A kiskőrösi adataink alapján a 4 gyakran
látogatott
levéltetűfajnál
ábrázoltuk
a
gondozottak
arányát
az
összegyedszámhoz képest. Ezen analízisek nyomán mind a hangyáknál, mind a levéltetveknél típusok különíthetők el, ill. fokozatok állíthatók fel a mutualizmus erősségének szezonális változásában. Kísérletesen, hangya-kizárásos módszerrel már többen vizsgálták a parazitoidok levéltetű populációk méretére gyakorolt hatását (pl. Starý, 1987, Völkl, 1992, Itioka & Inoue, 1996, Stechmann et al., 1996, Del-Claro & Oliveira, 2000). Mi ilyen jellegű vizsgálatokat nem végeztünk, de a terepi megfigyeléseink szerint a parazitoidok nem tekinthetők jelentős szabályozó faktornak a fűzfán élő levéltetvek esetében. Starý (1995) Aphis spiraephaga és Lasius niger fakultatív mutualizmusát vizsgálta, és az együtt-előfordulási adatok alapján megállapította, hogy a parazitoidok jelenléte a hangyákkal nem interferál. A hangyák védelmező szerepét sem tisztáztuk kísérletekkel, azonban a parazitáltság arányának és a hangyák éves aktivitásának együttes vizsgálata nem utal közöttük fennálló interakcióra.
Összefoglalás A levéltetvek (Aphidina) ökológiai vizsgálata legtöbbször növényvédelmi szempontok szerint valósul meg. Kiemelten tanulmányozták populációdinamikájukat, illetve tápnövényük minőségének és a természetes ellenségeknek a szerepét az egyedszám fluktuációk alakulásában.
Kevesebb
életközösségekben
figyelmet
betöltött
szentelnek
szerepükre,
a
természetes
koegzisztens
levéltetű
vagy
természetközeli
populációk
együttes
viselkedésére. Egy sikeres rovarcsoportról van szó, amely szűznemzéses szaporodásmódja és rövid generációs ideje miatt gyorsan képes igen nagy egyedszámot elérni. Érzékenyen reagálnak környezetük változásaira, ezért populációméretük ingadozása nagyfokú. Sokféle interakcióban élhetnek más élőlényekkel (fitofágia, predáció, szimbiózis, mutualizmus, kompetíció), ezért érdemes tanulmányozni az egyes kölcsönhatásokban betöltött szerepüket. Egyik legfontosabb ilyen interakció a hangyákhoz fűződő mutualizmus, amely fakultatív jellege miatt meglehetősen komplex. A legújabb kutatások a feltételes mutualizmus különböző jellemzőit tanulmányozzák. Hiányosak az ismereteink az interakció szezonális változásairól, a fajspecifikusság jelentőségéről, a hangyák gondoskodásának a levéltetvek közösségére, diverzitására gyakorolt hatásáról. Fehér fűzön (Salix alba) élő levéltetű populációk térbeli mintázatát és az élőhely választásukat befolyásoló tényezőket vizsgáltuk két olyan területen, ahol a gazdanövények elszórtan találhatók: az Inérháti kaszálóréten (Kesznyéteni Tájvédelmi Körzet), és a Szücsi-réten (Kiskőrös mellett). Az egyik területen populációdinamikai vizsgálatokat is végeztünk. Ezen a tápnövényen a levéltetű populációk és az őket látogató hangyák ideális lehetőséget nyújtanak a mutualisztikus kapcsolatok időbeli vizsgálatára, mivel a kevés számú (9) faj legtöbbje monöcikus (Tuberolachnus salignus, Pterocomma és Chaitophorus fajok), és mindegyiküket gondozzák különböző fajokhoz tartozó hangyák (főleg Lasius fajok). Eredményeink a következők: 1. Términtázat 1.1
A két vizsgálati területen összesen 9 levéltetűfaj 85212 egyedét gyűjtöttük be.
Az egyik faj egyedei egyértelműen Plocamaphis flocculosa brachysiphon alfajnak bizonyultak, amely a magyar faunára nézve eddig ismeretlen volt, és ez idáig a Salix
alba nem szerepelt tápnövényként a fajleírásokban. A két területen összesen 15 hangyafaj jelenlétét regisztráltuk a fűzfákon. 1.2
A levéltetvek élőhelyszigetekre
irányuló
immigrációja
véletlenszerűnek
tekinthető, ám a sikeres kolonizáció több tényező függvénye. A vizsgált habitat szelekciós tényezők közül az Inérháti réten kiemelkedik a hangyák szerepe, a fák mérete a kiskőrösi területen meghatározó, de csak a Pterocomma rufipes faj esetében. A fák egymástól való távolsága csak az inérháti területen meghatározó a levéltetvek térbeli eloszlására, de ez a hatás közvetett, a hangyákon keresztül érvényesül. 1.3
Mindkét vizsgálati területre igaz, hogy a gyakori levéltetűfajok egymástól
függetlenül asszociálódnak a fűzfákon, tehát a térbeli eloszlásuk nem utal közöttük fennálló interakcióra (pl. mutualistákért folytatott kompetícióra). 1.4
A fák hangyák és levéltetvek alapján képzett hasonlósági mátrixainak
összehasonlításakor a két terület között jelentős különbséget tapasztaltunk. A pozitív korreláció az Inérháti réten valószínűleg a hangya- és levéltetűfajok szorosabb kötődésének köszönhető. A kiskőrösi területen a főbb mutualista hangyafajok körülbelül egyforma intenzitással vesznek részt az interakciókban, és a levéltetű preferenciájuk nem annyira kifejezett. A fűzfák klasszifikációs és ordinációs elemzése alapján mindkét területen ki lehet zárni a térbeliség szerepét a hasonlóságok alakulásában. A hangya- populációk sokkal jobban elkülönítik a fákat, mint a levéltetű populációk, mert a hangyák az interspecifikus kompetíciónak köszönhetően mozaikos elrendeződést mutatnak. A levéltetűfajok között nincs semmifajta összeütközés sem a táplálékért sem a mutualistákért, ezért populációik szabadon kombinálódhatnak a fűzfákon. 1.5
A mutualista hangyák jelenléte a fűzfákon növeli a levéltetvek diverzitását. Ez
abban az esetben lehet így, ha a hangyák nem feltétlenül válogatnak a levéltetűfajok között, több kolónia fennmaradása valószínűbb gondoskodásuk eredményeképpen. 1.6
A fehér fűzön élő levéltetűfajok mindegyikének myrmekofiliája fakultatív
jellegű, de fajonként eltérő mértékben kötődnek a hangyákhoz. A legerősebb mutualizmusban a Chaitophorus vitellinae faj él a hangyákkal, a Pterocomma fajokat valamivel ritkábban látogatják mutualisták. 1.7
A levéltetű populációk térbeli eloszlását és habitat szelekcióját nagyobb részt a
mutualista hangyák befolyásolják, de fajtól és élőhelytől függően eltérő mértékben. Az Inérháti réten a domináns Lasius fuliginosus faj vesz részt legintenzívebben az interakcióban, Kiskőrösön három gondoskodó faj (L. niger, L. brunneus, Dolichoderus
quadripunctatus) körülbelül egyforma (de a L. fuliginosus-énál jóval kisebb) intenzitással látogatja a kolóniákat. Ezzel magyarázható, hogy a két területen kissé eltérő szempontok szerint valósul meg a levéltetvek térbeli kolonizációja. 2. Szezonális dinamika 2.1
A términtázatok időbeli vizsgálatát a kiskőrösi Szücsi-réten végeztük. A habitat
szelekciós és términtázatot kialakító tényezők nem változnak lényegesen az év során. Egyedül a Chaitophorus vitellinae faj esetében változik szezonálisan a mutualisták jelentősége, nyáron szorosabb interakcióban vannak a hangyákkal, ezért ekkor a términtázatuk is ennek megfelelően alakul. A kumulatív fajszám és a fajok kumulatív frekvenciájának szezonális növekedéséből arra következtethetünk, hogy a területen élő gyakori levéltetűfajok mobilisak. 2.2
A kiskőrösi Szücsi-réten végzett éves szintű vizsgálataink alapján kijelenthetjük,
hogy a legtöbb levéltetűfaj szezonális dinamikáját egy tavaszi és egy őszi abundanciacsúcs jellemzi. Az egyedszám értékek és a klimatikus adatok összevetése nyomán kiderítettük, hogy a csapadék mennyisége és a hőmérséklet hat a levéltetvek abundanciájára indirekt módon, a tápnövény minőségének befolyásolásával. 2.3
A levéltetvek faji szintű diverzitása az abundancia-változásokhoz hasonlóan két
maximumot mutat az év során, nyáron a fajszám is erősen lecsökken, a fajok többségének létszáma a kimutatható szint alá csökken. Ekkor a melegkedvelő és a hangyákkal legszorosabb kapcsolatban levő Chaitophorus vitellinae dominanciája figyelhető meg. A fűzfák, mint élőhelyfoltok elfoglaltságának változását fajonként vizsgálva arra a következtetésre jutottunk, hogy az év során a fák lombozatában élő levéltetű közösség szerkezete átrendeződik, legalábbis a gyakori fajokat tekintve. 2.4
Az egyes levéltetűfajok szezonális dinamikája némileg különbözik, még akkor
is, ha ugyanazon a tápnövényen élnek. Négy populációdinamikai típust különítettünk el az általunk megfigyelt 9 faj esetében. 2.5
Két hasonló viselkedésű és táplálkozású Pterocomma fajnál vizsgáltuk az
életciklusokban megnyilvánuló különbségeket. Eltéréseket tapasztaltunk a morfológiai alakok megjelenésében. Tavasszal határozott időbeli eltolódás figyelhető meg a két faj különböző morfológiai alakjainak felbukkanásában. Az őszi csúcsok esetében nincs eltolódás, a P. pilosum konoi denzitása alacsonyabb, viszont hosszabb ideig van jelen a
fűzfákon, mint a P. rufipes. A parazitoidok tavasszal és ősszel is a P. pilosum konoi faj kolóniáit preferálják. 2.6
Míg a levéltetvek esetében szezonális dinamikáról beszélhetünk, addig a
hangyáknál az aktivitás és a látogatás intenzitása változik az év során. Eredményeink szerint a hangyák nem használják ki a tavaszi, de főként az őszi magas levéltetű diverzitást és abundanciát. A nyári egyedszám minimum idején a legaktívabbak, ekkor viszont maximálisan kihasználják a rendelkezésre álló forrásokat, szinte minden levéltetű kolónián megfigyelhetők a mutualisták. Vizsgálatainkból megállapítható, hogy a levéltetvek szezonális dinamikája és a hangyák aktivitása az év során nem igazodik egymáshoz. Ebből is következik, hogy a populációk közötti interakciók fakultatív jellegűek és időben változó erősségűek. 2.7
A hangyafajok a gondoskodás szezonális intenzitása alapján is különböznek
egymástól, típusokba sorolhatók. Kiemelkedik a Lasius fajok (L. niger, L. fuliginosus, L. brunneus) szerepe a mutualisztikus interakciókban, de nyáron jelentős levéltetű látogató a Dolichoderus quadripunctatus is. A fajspecifikusság abban is megnyilvánul, hogy évszakonként változik a hangyák levéltetű preferenciája. 2.8
Három vizsgált hangyafaj esetében minden évszakban pozitív trendet
fedezhettünk fel a levéltetvek kolóniamérete és a mutualista hangyák egyedszáma között, de bizonyíthatóan csak nyáron, az intenzív gondoskodás időszakában mutatható ki pozitív összefüggés a Lasius brunneus és a Dolichoderus quadripunctatus fajok esetében, ill. a L. niger esetében tavasszal. Egyébként nincs detektálható kapcsolat a kolóniaméret és a hangyák egyedszáma között. Ez arra utal, hogy a hangyák már megjelennek a néhány egyedből álló csoportokon, ill. a nagyon nagy létszámú kolóniákat már nem tudják kezelni. A nyári időszakban tapasztalható egyértelmű pozitív kapcsolat azzal magyarázható, hogy ekkor átlagosan kisebb méretűek a levéltetűkolóniák, jobban összemérhetők a hangyák igényeivel, ilyenkor érdemesebb a nagyobb létszámú kolóniát több dolgozóval látogatni. 2.9
A levéltetűfajok különböznek a hangyákhoz való kötődés mértékében.
Legerősebb interakcióban a leggyakoribb faj, a Chaitophorus vitellinae él a hangyákkal; bármely fajjal előfordulhat, és minden évszakban viszonylag magas a gondozottsága. A kevésbé preferált fajok (Ch. salijaponicus niger, Pterocomma rufipes) csak nyáron részesülnek intenzív gondoskodásban.
Summary The ecological study of aphids (Aphidina) is in most cases motivated by pest control issues. Population dynamics, the quality the host-plant and the role of natural enemies in fluctuations in abundance of this insect group are the primary targets of studies. Less attention is directed towards their role in natural and semi-natural communities and the joint behaviour of co-existent aphid populations. This successful insect group is able to achieve large individual numbers in short time due to their parthenogenetic reproduction and rapid developmental period. They are very responsive to changes in their environment, thus their population size fluctuates intensively within a wide range. They co-exist with other organisms (phytophagy, predation, symbiosis, mutualism, competition), thus it is worthwhile to study their roles in various interactions. Ant-aphid mutualism is the most important interaction, which is mostly facultative and a number of its characteristics (e.g. its strength and symmetry) changes with time and space. The mutualism between aphids and ants is rather complex. The most recent studies investigate the various characteristics of conditional mutualism. Our knowledge about the seasonal changes of the interaction, the significance of species specificity and the effect of ant-attendance on aphid communities, and diversity is still incomplete. We studied the factors influencing habitat selection and spatial distribution of aphid populations living on White Willow (Salix alba) in two areas where the host-plant are dispersed: in Inérhát kaszálórét (Kesznyéten Nature Reserve) and Szücsi-rét (outside Kiskôrös). We also studied population dynamics in one of the areas. The aphid populations on this host-plant and the ants visiting them provide an ideal opportunity for the investigation of the temporal aspects of mutualistic interactions, since most of the small number of species (9) are monoecious (Tuberolachnus salignus, Pterocommna and Chaitophorus species) and all of them are attended by ants from different species (mainly Lasius species). Our results are as follows: 1. Spatial patterns 1.1
A total of 85212 individuals of nine aphid species were collected from the two
areas of investigation. One group of individuals were a subspecies of Plocamaphis
flocculosa bracysiphon – a so far unrecorded species in the Hungarian fauna – and Salix alba was not included as a host-plant in the species records. We recorded 15 ant species on the willows in the two areas. 1.2
Aphid immigration to habitat islands can be considered random, however,
colonization depends on a number of factors. Among the various habitat selective factors the role of ants is particularly significant in Inérhát rét and the size of trees is a dominant feature in the Kiskõrös area, though only in the case of Pterocomma rufipes species. The distances of the nearest trees are a decisive feature in the spatial distribution of aphids, however this effect is indirect and mediated by the ants. 1.3
It is true of both areas that abundant aphid species associate independently of
each other on willow trees thus their spatial distribution is not a sign of interaction (e.g. competition for mutualists). 1.4
Comparison of the similarity matrices of the trees based on the ants and aphids
indicated significant differences. Positive correlation in Inérhát rét is probably due to the closer association of ant and aphid species. Most important mutualist ant species in the Kiskõrös area participate in the interactions with more or less the same intensity and the aphid preference is not so pronounced. On the basis of multivariate analyses of willows the role of spatiality in the similarities can be ruled out in both areas. The ant species distinguish trees much better than the aphid species, since the ants show a mosaic-like distribution pattern due to interspecific competition. There is no conflict between the aphid species neither on food, nor on mutualists, hence their populations can freely combine on willow trees. 1.5
The presence of mutualist ants on willow trees increases the diversity of aphids.
This indicates that the ants do not choose between the aphid species, thus the survival of more colonies is possible as a result of their attendance. 1.6
The myrmecophily of all willow-dwelling aphid species is facultative, however
their association is species-dependent. Chaitophorus vitellinae is involved in the strongest mutualism with ants and Pterocomma species are less frequently visited by mutualists. 1.7
The spatial distribution and habitat selection of aphid populations is influenced
mostly by attendant ants in a species-dependent manner. In Inérhát rét the dominant Lasius fuliginosus participates the most intensively in the interactions and in Kiskõrös three attending species (L. niger, L. brunneus, Dolichoderus quadripunctatus) visits the
colonies with about the same intensity (though less actively than L. fuliginosus). This explains the differences in the spatial colonization of aphids in the two areas. 2. Seasonal dynamics 2.1
The investigations of the temporal characteristics of spatial patterns were
conducted in Szücsi-rét near Kiskõrös. The habitat selection factors and the features determining spatial patterns do not change significantly throughout the year. The significance of mutualists changes seasonally only in the case of Chaitophorus vitellinae species. In summer their spatial pattern is shaped in accordance with their stronger interaction with ants. The cumulative species richness and the seasonal increase of cumulative frequency of species indicate that the common aphid species of the area are mobile. 2.2
On the basis of the investigations conducted throughout the year in Szücsi-rét at
Kiskõrös point to the fact that the seasonal dynamics of most aphid species is characterized by a spring and an autumn abundance peak. Comparison of the individual numbers and climatic data revealed that the quantity of precipitation and temperature has an indirect effect on the abundancy of aphids through influencing the quality of the host-plant. 2.3
Similarly to the abundance changes the diversity of aphids on a species level has
two peaks: in summer the species number decreases and the individual numbers of most species drops below detectable values. The dominance of Chaitophorus vitellinae is characteristic of this season as it tolerates high temperature and maintains the strongest interaction with ants. Assessing the changes in willow-occupancy – as habitat islands – species by species we conclude that the structure of the aphid guild in the canopy is rearranged at least in terms of common species. 2.4
The seasonal dynamics of some aphid species is different from each other, even
though they live on the same host-plant. On the basis of population dynamics the nine observed species fall into four types. 2.5
We examined the differences in life cycle in the case of two Pterocomma species
with similar behaviour and feeding characteristics. In spring there is a marked temporal shift in the appearance of the different morphs of the two species. There is no shift in the autumn peak, however the density of P. pilosum konoi is lower, though it is present for a longer time on the willow trees than the P. rufipes. Parasitoids prefer the colonies of P. pilosum konoi in spring and in autumn as well.
2.6
While aphids show seasonal dynamics, in the ants’ case it is the activity and the
intensity of visiting that change throughout the year. According to our results in spring, but mainly in autumn ants do not utilize the high levels of diversity and abundance of aphids characteristic of these seasons. They are the most active in the summer, when individual numbers are at minimum values, however in this season, they fully utilize the available resources: mutualists can be observed in practically all aphid colonies. Our studies point to the fact that the seasonal dynamics of aphids and the activity of ants throughout the year are not adjusted to each other. Thus it follows that the interactions between populations are facultative and their strength changes with time. 2.7
Ant populations differ from each other and can be classified on the basis of the
seasonal intensity of attendance. The role of Lasius species (L. niger, L. fuliginosus, L. brunneus)
in
mutualistic
interactions
is
prominent,
although
Dolichoderus
quadripunctatus is also a significant aphid visitor in summer. The seasonal changes in the aphid preference of ants are also a species-specific effect. 2.8
In the case of three ant species there is a positive trend between the colony size
of aphids and the individual number of mutualistic ants in all seasons, but a significant positive correlation is only detectable in the case of Lasius brunneus and Dolichoderus quadripunctatus species in summer and in the case of L. niger in spring. There is no detectable correlation between the colony size and the species number of ants. This suggests that ants already appear in groups with a few members, and they cannot manage colonies with large numbers. The positive correlation is explained by the fact that aphid colonies are generally smaller in size at this time of the year and they are better suited to the ants’ requirements thus it is more rewarding to visit a larger colony with greater number of workers. 2.9
Aphid species differ in their association with ants. The most common
Chaitophorus vitellinae is involved in the strongest mutualism with ants, their colonies can occur with any ant species and they are frequently attended in all seasons. The less preferred aphid species (Ch. salijaponicus niger, Pterocomma rufipes) are attended intensively only in summer.
Köszönetnyilvánítás Szeretném megköszönni témavezetômnek, Dr. Gallé Lászlónak munkám során nyújtott önzetlen segítségét, támogatását, és hogy lehetôvé tette számomra, hogy tanszékén dolgozhassak. Hálával tartozom neki a hangyákra vonatkozó adatok felvételezéséért is. Dr. Györffy Györgynek köszönöm, hogy bármikor fordulhattam hozzá kérdéseimmel, és mindig hasznos tanácsokat kaptam. A terepi munkában nyújtott segítségért hálás vagyok Farkas Szilviának, Jusztin Istvánnak és Németh Csabának. A levéltetvek preparálásához és határozásához Dr. Ripka Gézától és Dr. Jaroslav Holman-tól kaptam segítséget. A levéltetvek tanulmányozására vonatkozó szakmai tanácsokat köszönöm Dr. Basky Zsuzsának, Dr. Szalay-Marzsó Lászlónak és Dr. Haltrich Attilának. A hangyák határozásában és a terepi mintavételezésben sokat segített Dr. Kovács Éva, Csôsz Sándor és Markó Bálint, ezúton köszönöm nekik. Az adatok statisztikai feldolgozásában és a dolgozat technikai kivitelezésében nyújtott segítségéért kollégáimnak, Dr. Horváth Andrásnak és Dr. Körmöczi Lászlónak mondok köszönetet. Hálás vagyok édesapámnak, Dr. Molnár Gyulának a fényképek elkészítéséért. Sok biztatást kaptam Dr. Hornung Erzsébettôl. Köszönet illeti még a Szegedi Tudományegyetem Ökológiai Tanszékének jelenlegi és egykori munkatársait és hallgatóit, akik valamilyen módon segítették dolgozatom elkészítését.
Irodalomjegyzék Addicott, J. F. (1978a): Niche relationships among species of aphids feeding on fireweed. - Canadian Journal of Zoology 56, 1837-1841. Addicott, J. F. (1978b): Competition for mutualists: aphids and ants. - Canadian Journal of Zoology 56, 2093-2096. Addicott, J. F. (1979): A multispecies aphid-ant association: density dependence and species-specific effects. - Canadian Journal of Zoology 57, 558-569. Andrásfalvy, P. (1978): Data to the Aphidinea fauna of Hungary. - Folia Entomologica Hungarica 31, 5-9. Asante, S. K., Danthanarayana, W. and Cairns, S. C. (1993): Spatial and temporal distribution patterns of Eriosoma lanigerum (Homoptera: Aphididae) on apple. - Environmental Entomology 22, 1060-1065. Bährmann, R. (ed.) (1994): Exkursionsfauna von Deutschland. Band 2/2. Wirbellose, Insekten. - Gustav Fischer Verlag, Jena. Bale, J. S., Harrington, R. and Howling, G. G. (1991): Aphids and winter weather I. Aphids and climate change. - Proceedings of the 4th ECE/XIII. SIEEC, Gödöllő 1, 139-143. Basky, Z. (1998): Fluctuation of cereal aphid abundance in a suction trap in Hungary. In Nieto Nafria, J. M. and Dixon, A. F. G. (eds): Aphids in natural and managed ecosystems. - Universidad de León, León (Spain), 519-523. Basky, Z. and Harrington, R. (2000): Cereal aphid flight activity in Hungary and England compared by suction traps. - Journal of Pest Science 73, 7074. Behrendt, K. (1971): Zur Bedeutung der Dispersion für die Abundanzdynamik von Aphis fabae Scop. (Homoptera, Aphididae) auf Zuckerrübenbeständen. - Zool. Jb. Syst. Bd. 98, 418-454. Bernays, E. A. and Chapman, R. F. (1994): Host-plant selection by phytophagous insects. - Chapman & Hall, New York, 312 pp. Blackman, R. L. and Eastop, V. F. (1994): Aphids on the World’s Trees. An Identification Wallingford.
and
Information
Guide.
-
CAB
International,
Boucher, D. H., James, S. and Keeler, K. H. (1982): The ecology of mutualism. Annual Review of Ecology and Systematics 13, 315-347. Breton, L. and Addicott, J. F. (1992a): Does host-plant quality mediate aphid-ant mutualism? - Oikos 63, 253-259. Bristow, C. M. (1984): Differential benefits from ant attendence to two species of Homoptera on New York ironweed. - Journal of Animal Ecology 53, 715-726. Bristow, C. M. (1991): Why are so few aphids ant-tended? In: C. R. Huxley and D. F. Cutler (eds): Ant-Plant Interactions. - Oxford University Press, Oxford, 104-119. Brown, M. W. and Schmitt, J. J. (1994): Population dynamics of woolly apple aphid (Homoptera: Aphididae) in West Virginia apple orchards. Environmental Entomology 23, 1182-1188. Carroll, C. R. and Janzen, D. H. (1973): Ecology of foraging by ants. - Annual Review of Ecology and Systematics 4, 231-257. Chambers, R. J., Wellings, P. W. and Dixon, A. F. G. (1985): Sycamore aphid numbers and population density II. Some processes. - Journal of Animal Ecology 54, 425-442. Collins, C. M. and Leather, S. R. (2001): Effect of temperature on fecundity and development of the giant willow aphid, Tuberolachnus salignus (Sternorrhyncha: Aphididae). - European Journal of Entomology 98, 177-182. Collins, C. M., Fellowes, M. D. E., Sage, R. B. and Leather, S. R. (2001a): Host selection and performance of the giant willow aphid, Tuberolachnus salignus Gmelin - implications for pest management. - Agricultural and Forest Entomology 3, 183-189. Collins, C. M., Rosado, R. G. and Leather, S. R. (2001b): The impact of the aphids Tuberolachnus salignus and Pterocomma salicis on willow trees. Ann. Appl. Biol. 138, 183-189. Crawley, M. J. (1983): Herbivory. The dynamics of animal-plant interactions. Blackwell Scientific Publications, Oxford, 437 pp. Cushman, J. H. (1991): Host-plant mediation of insect mutualisms: variable outcomes in herbivore-ant interactions. - Oikos 61, 138-144.
Cushman, J. H. and Addicott, J. F. (1989): Intra- and interspecific competition for mutualists: ants as a limited and limiting resource for aphids. Oecologia 79, 315-321. Cushman, J. H. and Addicott, J. F. (1991): Conditional interactions in ant-plantherbivore mutualisms. In: C. R. Huxley and D. F. Cutler (eds): AntPlant Interactions. - Oxford University Press, Oxford, 92-103. Cushman, J. H. and Beattie, A. J. (1991): Mutualisms: Assessing the benefits to hosts and visitors. - Trends in Ecology & Evolution 6, 193-195. Cushman, J. H. and Whitham, T. G. (1989): Conditional mutualism in a membracidant association: temporal, age-specific, and density-dependent effects. Ecology 70, 1040-1047. Cushman, J. H. and Whitham, T. G. (1991): Competition mediating the outcome of a mutualism: protective services of ants as a limiting resource for membracids. - The American Naturalist 138, 851-865. Curry, J. P. (1994): Grassland invertebrates. Ecology, influence on soil fertility and effects on plant growth. - Chapman & Hall, London, 437 pp. Degen, A., Gersani, M., Avivi, Y. and Weisbrot, N. (1986): Honeydew intake of the weaver ant Polyrhachis simplex (Hymenoptera: Formicidae) attending the aphid Chaitophorus populialbae (Homoptera: Aphididae). Insectes Sociaux 33, 211-215. Del-Claro, K. and Oliveira, P. S. (1999): Ant-Homoptera interactions in a neotropical savanna: the honeydew-producing treehopper, Guayaquila xiphias (Membracidae), and its associated ant fauna on Didymopanax vinosum (Araliaceae). - Biotropica 31, 135-144. Del-Claro, K. and Oliveira, P. S. (2000): Conditional outcomes in a neotropical treehopper-ant association: temporal and species-specific variation in ant protection and homopteran fecundity. - Oecologia 124, 156-165. Dixon, A. F. G. (1977): Aphid ecology: Life cycles, polymorphism and population regulation. - Annual Review of Ecology and Systematics 8, 329-353. Dixon, A. F. G. (1987): Seasonal development in aphids. In: Minks, A.K. and Harrewijn, P. (eds): Aphids. Their biology, natural enemies and control. Vol. A. - Elsevier Science Publishers, Amsterdam, 315-320. Dixon, A. F. G. (1998): Aphid ecology. - Chapman & Hall, London, Second Edition, 300 pp.
Dixon, A. F. G., Horth, S. and Kindlmann, P. (1993): Migration in insects: cost and strategies. - Journal of Animal Ecology 62, 182-190. Dixon, A. F. G. and Kundu, R. (1997): Trade-off between reproduction and length of adult life in males and mating females of aphids. - European Journal of Entomology 94, 105-109. Dixon, A. F. G. and Kundu, R. (1998): Resource tracking in aphids: programmed reproductive strategies anticipate seasonal trends in habitat quality. Oecologia 114, 73-78. Fischer, M., Völkl, W. and Hoffmann, K. H. (1997): Hierarchien im Mutualismus zwischen Lasius niger und verschiedenen honigtauproduzierenden Blattlausarten. - Mitteilungen der Deutschen Gesellschaft für allgemeine und angewandte Entomologie, 11, 721-724. Fisher, B. L. (1998): Insect behavior and ecology in conservation: preserving functional species interactions. - Annals of the Entomological Society of America 91, 155-158. Flatt, T. and Weisser, W. W. (2000): The effects of mutualistic ants on aphid life history traits. - Ecology 81, 3522-3529. Floate, K. D. and Whitham, T. G. (1994): Aphid-ant interaction reduces chrysomelid herbivory in a cottonwood hybrid zone. - Oecologia 97, 215-221. Fowler, S. and MacGarvin, M. (1985): The impact of hairy wood ants, Formica lugubris, on the guild structure of herbivorous insects on birch, Betula pubescens. - Journal of Animal Ecology 54, 847-855. Gallé,
L.
(1979):
Formicoidea
populációk
denzitása
és
produktivitása
gyepcönózisokban. - Kandidátusi értekezés, Szeged. Gallé, L., Kovács, É. and Margóczi, K. (1995): Ants on trees: an example of metacommunities in extremely small patches. - 7th European Ecological Congress, Budapest, Abstracts, p. 85. Gaume, L., McKey, D. and Terrin, S. (1998): Ant-plant-homopteran mutualism: how the third partner affects the interaction between a plant-specialist ant and its myrmecophyte host. - Proc. R. Soc. Lond. 265, 569-575. Gruppe, A. (1990): Untersuchungen zur Bedeutung von Ameisen für die Entwicklung und Ausbreitung der Schwarzen Kirschenblattlaus Myzus cerasi F. (Hom., Aphididae). - Zeitschrift für Pflanzenkrankheiten und Pflanzenschutz 97, 484-489.
Hajek, A. E. and Dahlsten, D. L. (1986): Coexistence of three species of leaf-feeding aphids (Homoptera) on Betula pendula. - Oecologia 68, 380-386. Hales, D. F., Tomiuk, J., Wöhrmann, K. and Sunnucks, P. (1997): Evolutionary and genetic aspects of aphid biology: A rewiev. - European Journal of Entomology 94, 1-55. Halmágyi, L. (1974): Adatok a hazai fák és cserjék levéltetveinek ismeretéhez (Homoptera: Aphidoidea). - Folia Entomologica Hungarica 27, 85-90. Haltrich, A. (1997): Üzemi almásokban élő levéltetűfajok vizsgálata. - Kandidátusi értekezés, Budapest, 131 pp. Harrington, R. and Taylor, L. R. (1990): Migration for survival: fine-scale population redistribution in an aphid, Myzus persicae. - Journal of Animal Ecology 59, 1177-1193. Henderson, G. and Jeanne, R. (1992): Population biology and foraging ecology of prairie ants in Southern Wisconsin (Hymenoptera: Formicidae). Journal of the Kansas Entomological Society 65, 16-29. Honek, A. (1987): Effect of plant quality and microclimate on population growth and maximum abundances of cereal aphids, Metopolophium dirhodum (Walker) and Sitobion avenae (F.) (Hom., Aphididae). - Journal of Applied Entomology 104, 304-313. Honek, A. (1991): Factors determining the peak abundance of Metopolophium dirhodum (Homoptera: Aphididae) on cereals. - Bull. Entomol. Res. 81, 57-64. Honek, A. (1994): The effect of plant quality on the abundance of Metopolophium dirhodum (Homoptera: Aphididae) on maize. - European Journal of Entomology 91, 227-236. Hölldobler, B. and Wilson, E. O. (1990): The Ants. - Springer Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, 732 pp. Inbar, M., Eshel, A. and Wool, D. (1995): Interspecific competition among phloemfeeding insects mediated by induced host-plant sinks. - Ecology 76, 1506-1515. Inbar, M. and Wool, D. (1995): Phloem-feeding specialists sharing a host tree: resource partitioning minimizes interference competition among galling aphid species. - Oikos 73, 109-119.
Itioka, T. and Inoue, T. (1996a): The consequences of ant-attendance to the biological control of the red wax scale insect Ceroplastes rubens by Anicetus beneficus. - Journal of Applied Ecology 33, 609-618. Itioka, T. and Inoue, T. (1996b): Density-dependent ant attendence and its effects on the parasitism of a honeydew-producing scale insect, Ceroplastes rubens. - Oecologia 106, 448-454. Itioka, T. and Inoue, T. (1996c): The role of predators and attendant ants in the regulation and persistence of a population of the citrus mealybug Pseudococcus citriculus in a Satsuma orange orchard. - Appl. Entomol. Zool. 31, 195-202. Jackson, D. L. and Dixon, A. F. G. (1996): Factors determining the distribution of the green spruce aphid, Elatobium abietinum, on young and mature needles of spruce. - Ecological Entomology 21, 358-364. Jarosik, V. and Dixon, A. F. G. (1999): Population dynamics of a tree-dwelling aphid: regulation and density-independent processes. - Journal of Animal Ecology 68, 726-732. Jermy, T. és Balázs, K. (szerk.) (1989): A növényvédelmi állattan kézikönyve 2. Akadémiai Kiadó, Budapest. Johnson, S. N., Mayhew, P. J., Douglas, A. E. and Hartley, S. E. (2002): Insects as leaf engineers: can leaf-miners alter leaf structure for birch aphids? Functional Ecology 16, 575-584. Kareiva, P. (1986): Patchiness, dispersal and species interactions: consequences for communities of herbivorous insects. In: Diamond, J. and Case, T.J. (eds): Community Ecology. - Harper & Row Publishers, New York, 192-206. Kindlmann, P. and Dixon, A. F. G. (1994): Evolution of host range in aphids. European Journal of Entomology 91, 91-96. Kundu, R. and Dixon, A. F. G. (1995): Evolution of complex life cycles in aphids. Journal of Animal Ecology 64, 245-255. Lampel, G. (1968): Die Biologie des Blattlaus-Generationswechsels. - Gustav Fischer Verlag, Jena. Lapchin, L., Guyot, H. and Brun, P. (1994): Spatial and temporal heterogeneity in population dynamics of citrus aphids at a regional scale. - Ecological Research 9, 57-66.
Lenoir, L. (2002): Can wood ants distinguish between good and bad food patches on the forest floor? - European Journal of Soil Biology 38, 97-102. Mattson, W. J. J. (1980): Herbivory in relation to plant nitrogen content. - Annual Review of Ecology and Systematics 11, 119-161. Mittler, T. E. (1957): Studies on the feeding and nutrition of Tuberolachnus salignus (Gmelin) (Homoptera, Aphididae) I. The uptake of phloem sap. Journal of Experimental Biology 34, 334-341. Mittler, T. E. (1958): Studies of the nutrition of Tuberolachnus salignus (Gmelin) (Homoptera, Aphididae) III. The nitrogen economy. - Journal of Experimental Biology 35, 626-638. Molnár, N. (2001): Unexpected occurrence of Plocamaphis flocculosa (Weed, 1891) (Homoptera: Aphididae); new subspecies to Hungary with new host plant. - Folia Entomologica Hungarica 62, 330-331. Molnár, N. (2003): Population dynamics features of willow-feeding aphids. - Acta Phytopathologica et Entomologica Hungarica, in press. Molnár, N. and Györffy, Gy. (1998): Indication of habitat quality and isolation by Auchenorrhyncha assemblages. - Tiscia 31, 13-17. Molnár, N., Kovács, É. and Gallé, L. (2000): Habitat selection of ant-tended aphids on willow trees. - Tiscia 32, 31-34. Müller, C. B. and Godfray, H. C. J. (1999): Predators and mutualists influence the exclusion of aphid species from natural communities. - Oecologia 119, 120-125. Novgorodova, T. A. and Reznikova, Z. I. (1996): Ecological aspects of interaction between ants and aphids in the forest-park zone of the Novosibirsk Science Center. - Siberian Journal of Ecology 3-4, 239-245. Nowierski, R. and Gutierrez, A. (1986): Microhabitat distribution and spatial dispersion patterns of the walnut aphid, Chromaphis juglandicola (Homoptera: Aphididae), in California. - Environmental Entomology 15, 555-561. Offenberg, J. (2000): Correlated evolution of the association between aphids and ants and the association between aphids and plants with extrafloral nectaries. - Oikos 91, 146-152.
Petersen, M. K. and Hunter, M. S. (2001): Variation in the outcome of competition between two aphid species on pecan: plants matter more than predators. - Oikos 92, 107-118. Pintera, A. (1987): Taxonomic revision of the species of genus Chaitophorus Koch in Palaearctis. - Deutsche Entomologische Zeitschrift 34, 219-340. Podani, J. (1993): SYN-TAX 5.0: Computer programs for multivariate data analysis in ecology and systematics. – Abstracta Botanica 17: 289-302. Rakonczay, Z. (szerk.) (1988): Csévharaszttól Bátorligetig. Az Észak-Alföld Természeti értékei. - Mezőgazdasági Kiadó, Budapest. Rashbrook, V. K., Compton, S. G. and Lawton, J. H. (1992): Ant-herbivore interactions: reasons for the absence of benefits to a fern with foliar nectaries. - Ecology, 73, 2167-2174. Ripka, G. (1997): A díszfák és a díszcserjék levéltetű- és atkafaunája. - Ph.D. értekezés tézisei. Ripka, G., Reider, K. and Szalay-Marzsó, L. (1998): New data to the knowledge of the aphid fauna (Homoptera: Aphidoidea) on ornamental trees and shrubs in Hungary. - Acta Phytopathologica et Entomologica Hungarica 33, 153-171. Ripka, G., Szalay-Marzsó, L. és Reiderné Saly, K. (1993): A díszfák és a díszcserjék levéltetű faunája a fővárosban. - Növényvédelem 29, 564-568. Ryti, R. T. (1992): Relationship between density of aphid host plants and an associated aphid-tending ant (Formica altipetens). - American Midland Naturalist 127, 190-197. Sakata, H. (1994): How an ant decides to prey on or to attend aphids. - Researches on Population Ecology 36, 45-51. Sakata, H. (1995): Density-dependent predation of the ant Lasius niger (Hymenoptera: Formicidae) on two attended aphids Lachnus tropicalis and Myzocallis kuricola (Homoptera: Aphididae). - Researches on Population Ecology 37, 159-164. Sakata, H. (1999): Indirect interactions between two aphid species in relation to ant attendance. - Ecological Research 14, 329-340. Sakata, H. (2000): Mechanisms restricting ant-aphid mutualism: ant foraging strategy and interference among sugar sources. - Japanese Journal of Ecology 50, 13-22.
Sakata, H. and Hashimoto, Y. (2000): Should aphids attract or repel ants? Effect of rival aphids and extrafloral nectaries on ant-aphid interactions. Population Ecology 42, 171-178. Scheu, S., Theenhaus, A. and Jones, T. H. (1999): Links between the detritivore and the herbivore system: effects of earthworms and Collembola on plant growth and aphid development. - Oecologia 119, 541-551. Sequeira, R. and Dixon, A. F. G. (1997): Population dynamics of tree-dwelling aphids: the importance of seasonality and time scale. - Ecology 78, 2603-2610. Skinner, G. J. and Whittaker, J. B. (1981): An experimental investigation of interrelationships between the wood-ant (Formica rufa) and some treecanopy herbivores. - Journal of Animal Ecology 50, 313-326. Sloggett, J. J. and Majerus, M. E. N. (2000): Aphid-mediated coexistence of ladybirds (Coleoptera: Coccinellidae) and the wood ant Formica rufa: seasonal effects, interspecific variability and the evolution of a coccinellid myrmecophile. - Oikos 89, 345-359. Southwood, T. R. E. and Kennedy, C. E. J. (1983): Trees as islands. - Oikos 41, 359371. Stadler, B. (1995): Adaptive allocation of resources and life-history trade-offs in aphids relative to plant quality. - Oecologia 102, 246-254. Stadler, B. and Dixon, A. F. G. (1998): Costs of ant attendance for aphids. - Journal of Animal Ecology 67, 454-459. Starý, P. (1987): Aphid-ant-parasitoid association on the creeping thistle, Cirsium arvense, in agroecosystems in Czechoslovakia. - Acta Entomologica Bohemoslovaca 84, 15-21. Starý, P. (1995): Natural enemy spectrum of Aphis spiraephaga (Homoptera: Aphididae), an exotic immigrant aphid in Central Europe. Entomophaga 40, 29-34. Stechmann, D.-H., Völkl, W. and Starý, P. (1996): Ant-attendance as a critical factor in the biological control of the banana aphid Pentalonia nigronervosa Coq. (Hom. Aphididae) in Oceania. - Journal of Applied Entomology 120, 119-123.
Strong, D. R. (1986): Density vagueness: Abiding the variance in the demography of real populations. In: Diamond, J. and Case, T.J. (eds): Community Ecology. - Harper & Row Publishers, New York, 257-268. Sudd, J. H. (1987): Ant aphid mutualism. In: Minks, A. K. and Harrewijn, P. (eds): Aphids. Their biology, natural enemies and control. A. - Elsevier, Amsterdam, 355-365. Szalay-Marzsó, L. (1964): A nemesfüzek károsítói, betegségei és az ellenük való védekezés. In: Tompa K. és Bründl L.: A fűz. - Mezőgazdasági Kiadó, Budapest. Szalay-Marzsó, L. (1969): Levéltetvek a kertészetben. - Mezőgazdasági Kiadó, Budapest. Szelegiewicz, H. (1977): Levéltetvek I. - Aphidinea I. - Magyarország állatvilága, Fauna Hungariae 128, 18. füzet. - Akadémiai Kiadó, Budapest. Takada, H. and Hashimoto, Y. (1985): Association of the root aphid parasitoids Aclitus sappaphis and Paralipsis eikoae (Hymenoptera, Aphidiidae) with the aphid-attending ants Pheidole fervida and Lasius niger (Hymenoptera, Formicidae). - Kontyu 53, 150-160. Taylor, L. R., Woiwod, I. P. and Taylor, A. J. (1979): The migratory ambit of the hop aphid and its significance in aphid population dynamics. - Journal of Animal Ecology 48, 955-972. Thacker, J. I., Thieme, T. and Dixon, A. F. G. (1997): Forecasting of periodic fluctuations in annual abundance of the bean aphid: the role of density dependence and weather. - Journal of Applied Entomology 121, 137145. Thompson, J. N. (1988): Variation in interspecific interactions. - Annual Review of Ecology and Systematics 19, 65-87. Tilles, D. and Wood, D. (1986): Foraging behaviour of the carpenter ant, Camponotus modoc (Hymenoptera: Formicidae), in a giant sequoia forest. - The Canadian Entomologist 118, 861-867. Tomanovic, Z., Brajkovic, M., Krunic, M. and Stanisavljevic, L. (1996): Seasonal dynamics, parasitization and colour polymorphism of the pea aphid, Acyrtosiphon pisum (Harris) (Aphididae, Homoptera) on alfalfa in the south part of the Pannonian Area. - Tiscia 30, 45-48.
van der Maarel, E. and Sykes, M. T. (1993): Small-scale plant species turnover in a limestone grassland: the carousel model and some comments on the niche concept. - Journal of Vegetation Science 4, 179-188. van der Maarel, E. (1996): Pattern and process in the plant community: Fifty years after A. S. Watt. - Journal of Vegetation Science 7, 19-28. Völkl, W. (1992): Aphids or their parasitoids: Who actually benefits from antattendance? - Journal of Animal Ecology 61, 273-281. Völkl, W., Woodring, J., Fischer, M., Lorenz, M. W. and Hoffmann, K. H. (1999): Ant-aphid mutualisms: the impact of honeydew production and honeydew sugar composition on ant preferences. - Oecologia 118, 483491. Ward, S. A., Leather, S. R., Dixon, A. F. G. and Glen, D. (1984): Temperature prediction and the timing of sex in aphids. - Oecologia 62, 230-233. Weber, G. (1985): Genetic variability in host plant adaptation of the green peach aphid, Myzus persicae. - Ent. Exp. et Appl. 38, 49-56. Weisser, W. W., Völkl, W. and Hassell, M. P. (1997): The importance of adverse weather conditions for behaviour and population ecology of an aphid parasitoid. - Journal of Animal Ecology 66, 386-400. Wellings, P. W., Chambers, R. J., Dixon, A. F. G. and Aikman, D. (1985): Sycamore aphid numbers and population density. I. Some patterns. - Journal of Animal Ecology 54, 411-424. Wellings, P. W., Leather, S. R. and Dixon, A. F. G. (1980): Seasonal variation in reproductive potential: a programmed feature of aphid life cycles. Journal of Animal Ecology 49, 975-985. Wiens, J. A. (1976): Population responses to patchy environments. - Annual Review of Ecology and Systematics 7, 81-120. Woiwod, I. P. and Hanski, I. (1992): Patterns of density dependence in moth and aphids. - Journal of Animal Ecology 61, 619-629. Yao, I., Shibao, H. and Akimoto, S. (2000): Costs and benefits of ant attendence to the drepanosiphid aphid Tuberculatus quercicola. - Oikos 89, 3-10.
