Diss. ETH No. 20541
FACTORS DETERMINING THE BALANCE OF NITROGEN AND PHOSPHORUS IN A HUMID TANZANIAN SAVANNA
A dissertation submitted to ETH ZÜRICH for the degree of Doctor of Sciences
presented by JUDITH SITTERS MSc in Biology, Wageningen University Date of birth 08.10.1983 citizen of the Netherlands
accepted on the recommendation of Prof. Dr. Peter J. Edwards
ETH Zürich
Examiner
PD Dr. Harry Olde Venterink
ETH Zürich
Co-examiner
Dr. Werner Suter
WSL Birmensdorf
Co-examiner
Dr. René van der Wal
University of Aberdeen
Co-examiner
2012
Summary _____________________________________________________________________
Summary Most savanna ecosystems exhibit a wide range of tree densities, with many of these trees able to fix nitrogen (N) symbiotically. In addition, N2-fixing shrubs or trees are becoming generally more abundant in savanna ecosystems throughout the tropics. Together with fire and herbivores, N2-fixing trees influence the turnover and spatial heterogeneity of the growth limiting nutrients N and phosphorus (P). However, despite their apparent importance, no studies have considered how the density of N2fixing trees may influence the nutrient dynamics of savanna ecosystems. The aim of this thesis was to investigate how N2-fixation, fire and herbivores affect fluxes, pools and stoichiometry of N and P along gradients from open savanna grassland to dense Acacia woodland. The study was performed in a humid Tanzanian savanna, where field measurements and experiments were conducted along two gradients of Acacia trees located in two areas with different management histories. The effects of Acacia tree density on carbon (C), N and P pools, availabilities and stoichiometry were to a large extent in accordance with predictions. Soil pools of C, N and P increased greatly with increasing tree density, while the relative availabilities of N and P showed a shift towards more P-limited soil conditions. The shift in soil N:P availabilities affected the grass and tree components of the vegetation differently; while grasses became relatively more P-limited, trees exhibited no negative feedback upon N2-fixation or P acquisition. These results suggest that increases in N2-fixing tree density have a large impact on soil C, N and P pools and availabilities, but result in different feedbacks on trees and grasses, presumably because they access different sources of N and P. The observed increase in soil N pool could be traced to a shift in the size of N inand output fluxes along the Acacia tree density gradients; thus, net N input from N2fixation increased with increasing tree density, while N output through fire showed no trend, resulting in a more positive net N balance when more trees were present. The increase in soil P pool with increasing Acacia tree density contrasted with the shift towards a negative P balance, suggesting there was a significant P input, most probably from deeper soil layers, that was not measured.
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Summary _____________________________________________________________________ An assessment of potential net N and P balances indicated that fire frequency determines the tree density at which N and P balances become either positive or negative. At relative low fire frequencies, N losses through fire are of similar magnitude to N inputs through N2-fixation, indicating that the N balance of the savanna could be neutral if N were transported from Acacia woodlands to open grasslands, for example through the activities of browsing herbivores. Higher dung deposition of browsers in areas with low tree densities suggests that such a transport may indeed occur, although data on the output fluxes of N through browser consumption would be needed to verify this suggestion. Thus, N2-fixing trees in savannas likely have a large impact on N and P balances and the internal cycling of these nutrients. Dung deposition by wild herbivores was an important pathway of N and P return in the study area. Dung C:N:P stoichiometry varied greatly depending on the herbivores’ feeding strategy and digestive physiology, and influenced N and P release rates, with lower relative losses of the most limiting nutrient. Soil macrofauna such as dung beetles and termites, however, increased the relative losses of the most limiting nutrient, thereby stabilizing N:P losses towards a ratio of 1. This is a novel finding and could not be explained simply in terms of the stoichiometric nutrient requirements of dung beetles and termites. In conclusion, spatial heterogeneity of dung N and P input fluxes and turnover in savanna ecosystems depend not only on where dung is deposited, but also on the herbivore species producing it, on the activities of soil macrofauna, and on the interactions between these factors. The results of this study are useful in evaluating the consequences of encroachment by leguminous trees and its effects on N2-fixation, fire and herbivores, and ultimately the balances of N and P in savanna ecosystems. They clearly illustrate that the distribution of N2-fixing trees directly causes spatial heterogeneity in the availabilities of N and P across the savanna landscape, as well as having indirect impacts through effects upon fire and herbivores. Given the magnitude of these effects, it is important that future studies of savanna nutrient dynamics take account of variation in N2-fixing tree density.
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Zusammenfassung _____________________________________________________________________
Zusammenfassung Die meisten Savannenökosysteme besitzen ein grosses Spektrum an unterschiedlichen Baumdichten, wobei viele der Baumarten fähig sind, Stickstoff (N) symbiotisch zu fixieren. In vielen tropischen Savannen-Ökosystemen werden N2-fixierende Sträucher und Bäume zudem immer häufiger. Gemeinsam mit Feuer und Herbivoren beeinflussen N2-fixierende Bäume den Umsatz und die räumliche Heterogenität der wachstumslimitierenden Nährstoffe Stickstoff und Phosphor (P). Ungeachtet ihrer grossen Bedeutung, hat sich keine bisherige Studie mit dem Einfluss der Dichte von N2-fixierenden Bäumen auf die Nährstoffdynamiken in Savannen-Ökosystemen beschäftigt. Ziel dieser Dissertation war es, den Einfluss von N2-Fixierung, Feuer und Herbivoren auf Fluxe, Pools und die Stöchiometrie von N und P entlang eines Gradienten von offener Savanne zu dichtem Akazienwald zu untersuchen. Die Feldarbeit dieses Projektes fand in einer Feuchtsavanne in Tansania statt, wo wir Feld-Messungen und Experimente entlang von zwei Akazien-Gradienten in zwei Gebieten mit unterschiedlichem Bewirtschaftungshintergrund durchführten. Die Auswirkung der Akazien-Dichte auf Kohlenstoff (C), N und P Pools, Verfügbarkeiten und Stöchiometrie entsprach zu einem grossen Teil unseren Prognosen. C, N und P Pools nahmen mit zunehmender Baumdichte zu, während sich relative Verfügbarkeiten von N und P im Boden zunehmend in Richtung Plimitierende Bedingung verschoben. Dieser Wechsel im N:P-Verhältnis der Nährstoffverfügbarkeiten wirkte sich unterschiedlich auf die Gras- und BaumKomponente der Vegetation aus; während Gräser zunehmend P-limitiert wurden, waren Bäume nicht negativ in ihrer Fähigkeit eingeschränkt, N2 zu fixieren und P aufzunehmen. Diese Resultate deuten darauf hin, dass sich eine Zunahme der Dichte an N2-fixierenden Bäumen stark auf C, N und P Pools und Verfügbarkeiten im Boden auswirken kann. Eine Zunahme dieser Dichte löst aber ein unterschiedliches Feedback auf Bäume und Gräser aus, da beide vermutlich unterschiedliche N und P Quellen in Anspruch nehmen. Die beobachtete Zunahme des N Pools im Boden liess sich auf eine Verschiebung der N-Einträge und -Verluste entlang der Akazien-Gradiente zurückführen; mit
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Zusammenfassung _____________________________________________________________________ zunehmender Baumdichte nahm der Netto-Eintrag durch N2-Fixierung zu, während der Verlust durch Feuer konstant blieb, was insgesamt zu einer positiveren N-Bilanz in Gebieten mit grösseren Baumdichten führte. Die beobachtete Zunahme des P Pools im Boden entlang des Akazien-Gradienten stand im Gegensatz zu einer Abnahme der netto P-Bilanz. Dies deutet an, dass das System einen signifikanten P-Eintrag erhält, welcher nicht gemessen wurde. Vermutlich können Akazienbäume auf P aus tieferen Bodenschichten zugreifen. Eine Beurteilung der potentiellen netto N und P Bilanzen ergab, dass primär die Häufigkeit von Feuer bestimmt, ab welcher Baumdichte N und P Bilanzen positiv oder negativ werden. Eine relativ tiefe Feuerhäufigkeit führte in etwa zu gleich grossen N-Verlusten durch Feuer, wie durch N2-Fixierung ins System gebracht wurde. Dies bedeutet, dass die N-Bilanz der Savanne neutral sein könnte, wenn N von Akazienwäldern in offene Grasflächen transportiert würde. Die könnte beispielsweise durch die Tätigkeit Browsers (blätterfressender Herbivore) geschehen. Höhere Browser-Dung-Depositionen in Gebieten mit niedrigen Akaziendichten deuteten an, dass ein solcher Transport tatsächlich stattfinden könnte. Daten, welche den N-Verlust durch den Verzehr von Biomasse durch Browser entlang des Gradienten quantifizieren würden, wären jedoch nötig, um diese Andeutung zu bestätigen. Abschliessend lässt sich festhalten, dass N2-fixierende Bäume in Savannen einen grossen Einfluss auf die Nährstoffbilanzen und den internen Kreislauf von N und P haben. Dung-Depositionen
durch
wilde
Herbivoren
stellte
einen
bedeutenden
Wirkungspfad dar, welcher N und P zurück ins System bringt. Die C:N:PStöchiometrie des Dunges variierte stark mit der Ernährungsstrategie und der Verdauungsphysiologie der Herbivoren und wirkte sich auf die N und P FreisetzungsRaten aus. Relative Verluste des meistlimitierenden Nährstoffes waren am geringsten. Die Boden-Makrofauna wie Dungkäfer und Termiten hingegen, erhöhte den relativen Verlust des meistlimitierenden Nährstoffes und stabilisierte N:P Verluste in Richtung eines Verhältnisses von 1. Dies stellt einen neuartigen Befund dar, welcher nicht einfach durch den stöchiometrischen Nährstoffbedarf von Dungkäfern und Termiten erklärt werden kann. Die Resultate lassen darauf schliessen, dass die räumliche Heterogenität der Dung- N und P Einträge und ihres Umsatzes in Savannen
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Zusammenfassung _____________________________________________________________________ Ökosystemen nicht nur davon abhängt, wo Dung deponiert wird, sondern auch von den Herbivoren, welche den Dung produzieren sowie von der Tätigkeit der BodenMakrofauna, und den Interaktionen zwischen diesen Faktoren. Die Resultate dieser Studie sind nützlich für die Evaluation von Konsequenzen bei Verbuschung durch Leguminose-Bäume, sowie deren Auswirkung auf N2Fixierung, Feuer und Herbivore, und dem schliesslich daraus resultierenden Effekt auf N und P Bilanzen in Savannen Ökosystemen. Resultate zeigen klar, dass die Distribution N2-fixierender Bäume sich einerseits direkt auf die räumliche Heterogenität der N und P Verfügbarkeit auswirkt, aber andererseits auch indirekte Effekte, hervorgerufen durch Feuer und Herbivore, haben kann. Dem Ausmass dieser Effekte zufolge scheint es wichtig, dass zukünftige Studien, welche sich mit Nährstoff Dynamiken in Savannen befassen, Variationen in der Dichte von N2-fixierenden Bäumen mit in Betracht ziehen.
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Samenvatting _____________________________________________________________________
Samenvatting De meeste savanne ecosystemen vertonen een grote variatie in de dichtheid van bomen per oppervlakte eenheid, en veel van de boomsoorten die er voorkomen kunnen in symbiose met bacteriën stikstof (N) uit de lucht fixeren. In veel tropische savanne ecosystemen neemt bovendien de dichtheid van N2-fixerende struiken en bomen toe. Samen met vuur en herbivoren, beïnvloeden N2-fixerende bomen de omloop en ruimtelijke heterogeniteit van de groei-limiterende nutriënten N en fosfor (P). Ondanks het belang van deze bomen, heeft nog geen enkele studie onderzocht hoe de dichtheid van N2-fixerende bomen de dynamiek van nutriënten in savanna ecosystemen beïnvloedt. Het doel van dit proefschrift was, om de effecten te bestuderen van N2-fixatie, vuur en herbivoren op de fluxen, voorraden en stoichiometrie van N en P langs gradiënten van open savanne grasland tot dicht Acacia bos. De studie vond plaats in een vochtige Tanzaniaanse savanna, waar veldmetingen en experimenten werden uitgevoerd langs twee dichtheidsgradiënten van Acacia bomen in twee gebieden met een verschillende landgebruiksachtergrond. De effecten van Acacia dichtheid op koolstof (C), N en P voorraden, beschikbaarheden en stoichiometrie kwamen grotendeels overeen met onze voorspellingen. De voorraden van C, N, en P in de bovenste bodemlaag namen sterk toe met toenemende boomdichtheid, terwijl de relatieve beschikbaarheden van N en P een verschuiving lieten zien naar meer P-gelimiteerde omstandigheden. De kruid(vooral grassen) en boomlaag van de vegetatie vertoonden verschillende reacties op de verschuiving in bodem N:P beschikbaarheid; terwijl voor grassen P-limitatie toenam, vertoonden de bomen geen verschuiving in groeilimitatie. Het laatste duidt erop dat de bomen ook in grote dichtheid niet beperkt worden in hun vermogen om N2 te fixeren of P op te nemen. Deze resultaten suggereren dat toenames in N2-fixerende boomdichtheid een grote invloed hebben op de bodemvoorraden en beschikbarheden van C, N en P, waarbij de verschillende terugkoppelingsprocessen voor bomen en grassen langs de boomgradiënten, erop duiden dat bomen en grassen toegang hebben tot verschillende bronnen van N en P. Bomen halen P waarschijnlijk van grotere diepte dan grassen.
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Samenvatting _____________________________________________________________________ De waargenomen toename in de bodemvoorraad van N kon terug getraceerd worden naar een verschuiving in de grootte van N aan- en afvoer fluxen langs de Acacia dichtheid gradiënten; zo nam de netto aanvoer van N door N2-fixatie toe met toenemende boomdichtheid, terwijl de afvoer van N door vuur geen relatie vertoonde met boomdichtheid, wat resulteerde in een positievere netto N balans in gebieden met meer bomen. De toename in bodemvoorraad van P met toenemende boomdichtheid contrasteerde met de verschuiving naar een negatieve P balans in onze analyse. Ook dit suggereert dat de bomen een extra P bron hadden (waarschijnlijk P uit diepere bodemlagen), die we niet in onze analyse hadden opgenomen. Het opstellen van N en P balansen langs de boomgradiënten, en het inschatten van de aan- en afvoerfluxen door verschillende factoren, gaf aan dat de vuur frequentie in belangrijke mate bepaalt bij welke boomdichtheid N en P balansen of positief of negatief worden. Bij relatief lage vuur frequenties zijn N verliezen door vuur even groot als N aanvoeren door N2-fixatie. Dit geeft aan dat de netto N balans van een savanna neutraal zou kunnen zijn als N van Acacia bossen naar open graslanden getransporteerd zou worden. Dit zou kunnen door bijvoorbeeld de activiteiten van browsende (bladetende) herbivoren, zoals bijvoorbeeld giraffen. Een hogere mest depositie van browsers in gebieden met lage boomdichtheid suggereert dat er sprake is van een dergelijk transport. Echter, om deze suggestie te bevestigen, is er informatie nodig over de N afvoer via bladconsumptie van browsers langs de Acacia dichtheid gradiënten. Afsluitend kan geconcludeerd worden dat N2-fixerende bomen in savannes waarschijnlijk een grote impact hebben op de balansen en interne kringlopen van N en P. Mest depositie van wilde herbivoren speelde een belangrijke rol in de interne N en P kringlopen in het onderzoeksgebied, en vormde een belangrijke route voor de terugkeer van deze nutriënten als voedingsstoffen voor de vegetatie. Mest vertoonde grote variatie in C:N:P stoichiometrie afhankelijk van de voedingsstrategie en spijsverteringsfysiologie van herbivoren, en beïnvloedde de snelheid van N en P omzetting, met lagere relatieve afbraaksnelheden van de meest limiterende nutriënt. Bodemmacrofauna zoals mestkevers en termieten, zorgden echter voor een toename in de relatieve afbraaksnelheden van de meest limiterende nutriënt, waarbij ze N:P verliezen stabiliseerden in de richting van een ratio van 1. Dit is een nieuwe bevinding
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Samenvatting _____________________________________________________________________ en kan niet eenvoudig verklaard worden via de stoichiometrische nutriënten behoefte van mestkevers en termieten. Vanuit de resultaten kan geconcludeerd worden dat de ruimtelijke heterogeniteit in aanvoer en omloop van N en P via mest in savanna ecosystemen, niet alleen afhankelijk is van waar mest gedeponeerd wordt, maar ook van de herbivoor die het produceert, van de activiteiten van bodemmacrofauna, en van interacties tussen deze factoren. De resultaten van deze studie zijn van nut voor het evalueren van de consequenties van verbossing van savannes door leguminoze bomen en de impact die zij hebben op N2-fixatie, vuur en herbivoren, en daaruit voortvloeiend op de balansen van N en P in deze ecosystemen. Ze laten duidelijk zien dat de distributie van N2fixerende bomen enerzijds direct de ruimtelijke heterogeniteit van N en P beschikbaarheden in het savanne landschap beïnvloedt, maar anderzijds ook indirect via de effecten op vuur en herbivoren. Gegeven de omvang van deze effecten, lijkt het belangrijk dat toekomstige studies die zich bezighouden met nutriëntendynamiek in savannes rekening houden met variatie in dichtheden van N2-fixerende bomen.
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